Conservación

Modern and fossil pollen assemblages in the Sierra Occidental of Jalisco; ~ 1,500 years of history of the vegetation and environmental change

Ana Patricia del Castillo-Batista^a, *, Blanca Lorena Figueroa-Rangel^a, Socorro Lozano-García^b, Ramón Cuevas-Guzmán^a, Miguel Olvera-Vargas^a y Lia Hueso-Vidrio^c 

^a Universidad de Guadalajara, Laboratorio de Paleoecología y Cambio Climático, Departamento de Ecología y Recursos Naturales, Centro Universitario de la Costa Sur, Av. Independencia Nacional Núm. 151, 48900 Autlán de Navarro, Jalisco, México 

^b Universidad Nacional Autónoma de México, Instituto de Geología, Laboratorio de Paleoecología, Paleoclimatología y Cambio Climático, Departamento de Dinámica Terrestre Superficial, Ciudad Universitaria, Coyoacán, 02376 Ciudad de México, México

^c Universidad de Guadalajara, Ingeniería en Recursos Naturales y Agropecuarios, Departamento de Ecología y Recursos Naturales, Centro Universitario de la Costa Sur, Av. Independencia Nacional Núm. 151, 48900 Autlán de Navarro, Jalisco, México

*Autor para correspondencia: ana.delcastillo@academicos.udg.mx (A.P. del Castillo-Batista)

Recibido: 15 agosto 2025; aceptado: 30 octubre 2025

Resumen

La sierra de Cacoma, Jalisco, es una región de alta diversidad florística y endemismo situada en una zona de transición biogeográfica (2,119 m snm), donde convergen elementos templados y tropicales. Analizamos la relación entre la composición taxonómica del polen moderno y fósil, así como los cambios ambientales en un bosque de Pinus–Quercus–Abies de La Cumbre de Guadalupe (Talpa de Allende, Jalisco, México). Se analizaron 22 muestras de polen moderno, 62 de polen fósil y la estructura de la vegetación en 14 parcelas de 500 m². Aplicamos los índices de asociación palinológica de Davis, la diversidad de Hill y una similitud basada en la distancia cordal. Los últimos ~ 1,580 años muestran un intervalo de mayor similitud (~ 850 y 400 años cal AP) intercalado por episodios de cambio (~ 1,500, 1,000 y 300 años cal AP), congruentes con transiciones climáticas del Holoceno tardío. En el periodo reciente, incendios y deforestación han favorecido la homogeneización de la vegetación. Estos resultados documentan las respuestas de bosques templados a forzamientos climáticos y antrópicos a escala centenaria y resaltan el valor de integrar lluvia de polen moderno, registros fósiles y métricas de diversidad.

Palabras clave: Actividad antrópica; Bosques templados; Holoceno tardío; Lluvia de polen

Abstract 

The Sierra de Cacoma, Jalisco is a region of high floristic diversity and endemism located in a biogeographic transition zone (2,119 m asl), where temperate and tropical elements converge. We analyzed the relationship between the taxonomic composition of modern and fossil pollen and environmental changes in a Pinus-Quercus-Abies forest at La Cumbre de Guadalupe (Talpa de Allende, Jalisco, Mexico). We analyzed 22 modern pollen samples, 62 fossil pollen samples, and vegetation structure in 14 plots (500 m² each). We applied Davis palynological association indices, Hill diversity, and a dissimilarity analysis based on chord distance. The past ~ 1,580 years show an interval of greater similarity (~ 850-400 cal yr BP) interspersed with episodes of change (~ 1,500, 1,000, and 300 cal yr BP), consistent with Late Holocene climatic transitions. In the recent period, fires and deforestation have promoted vegetation homogenization. Overall, these results document the response of temperate forests to climatic and anthropogenic forcing at centennial scales and highlight the value of integrating modern pollen rain, fossil records, and diversity metrics to interpret vegetation and environmental history.

Keywords: Anthropogenic activity; Temperate forests; Late Holocene; Pollen rain

Introducción

Las comunidades vegetales actuales incorporan señales del cambio climático acumuladas a múltiples escalas temporales que son evidentes en la distribución, fenología, dinámica demográfica y composición florística, pero su estructura y trayectoria también responden a otros motores de cambio, como el uso de suelo, régimen de incendios, especies invasoras, perturbaciones antrópicas y variabilidad natural (Jackson y Overpeck, 2000). Estos forzamientos configuran patrones contemporáneos, en los que el clima es determinante. En este contexto, el análisis de polen fósil preservado en sedimentos de hondonadas forestales es una herramienta robusta para reconstruir la historia de la vegetación y su ambiente (Calcote, 1995; Figueroa-Rangel et al., 2020). Los registros polínicos documentan cambios en la composición taxonómica a través del tiempo (Figueroa-Rangel et al., 2016) y mediante un enfoque espacio-temporal, la paleoecología permite interpretar la dinámica de los ecosistemas y las respuestas de la vegetación frente a variaciones y perturbaciones ambientales (Trivi de Mandri et al., 2006).

La reconstrucción paleoecológica se basa en el supuesto de que existe una estrecha relación entre las especies de plantas presentes en el bosque y el polen que éste produce (Erdtman, 1943; Faegri e Iversen, 1989). El polen se libera y se dispersa durante la maduración y apertura de los sacos polínicos y es depositado como sedimento en capas del suelo donde se preserva en condiciones ambientales adecuadas (húmedas y anóxicas). Al analizar los conjuntos de polen fósil presentes en estos sedimentos, es posible inferir la composición de la vegetación que existió en el pasado. Así mismo, la lluvia de polen moderno desempeña un papel importante para comprender la representación del polen en las secuencias sedimentarias y calibrar la interpretación basada en estos registros. El análisis de los conjuntos de polen moderno permite establecer la relación entre la abundancia relativa del polen y la presencia de diferentes especies de plantas en la vegetación actual (Rodríguez-Pérez et al., 2025). Lo que contribuye a mejorar la interpretación de los conjuntos de polen fósil y una comprensión más precisa de los cambios de la vegetación a lo largo del tiempo (Lozano-García et al., 2014).

La abundancia de polen en los sedimentos resulta de la interacción de factores biológicos de las especies fuente como la productividad, modo de dispersión y preservación a través del tiempo (Davis, 1984), además de factores ecológicos locales que integran la estructura de la vegetación desde el rodal hasta su entorno inmediato (diámetro y altura de los árboles, área basal, densidad, frecuencia, composición y fenología), modulando el transporte y la deposición del polen (Davies y Fall, 2001; Faegri e Iversen, 1989), y así mismo de las condiciones físicas de los sedimentos del sitio como el tamaño y morfología del sustrato, oxidación y frecuencia de inundación (Davies y Fall, 2001; Faegri y van der Pijl, 1979; Proctor et al., 1996); finalmente, de las características climáticas y la calidad de la identificación palinológica (Escarraga-Paredes et al., 2014). Por lo tanto, el análisis del polen fósil y el estudio de las lluvias de polen moderno son herramientas complementarias que permiten reconstruir la historia de la vegetación y su ambiente, especialmente en regiones donde no se dispone de información sobre la producción y dispersión de polen (Wright, 1967).

Para comprender mejor la dinámica de la vegetación, es necesario abordarla desde una perspectiva espacio-temporal, donde diferentes procesos físicos y biológicos influyen en los patrones observados en cada escala temporal. Las respuestas de la vegetación a corto plazo se pueden interpretar a través de eventos como incendios, huracanes, enfermedades y extracción de madera, mientras que a largo plazo están involucrados los mecanismos de perturbación ambiental y el desarrollo evolutivo (Delcourt et al., 1983). La escala espacial permite comprender cómo los diferentes tipos de vegetación cercanos geográficamente responden de forma diferenciada en eventos de corto o largo plazo, tales como los regímenes de perturbación y fluctuaciones climáticas (Figueroa-Rangel y Olvera-Vargas, 2018). En este sentido, se han realizado diversos estudios con el uso de polen fósil para reconstruir la historia de la vegetación y el clima en el occidente de México, durante el Holoceno tardío (Figueroa-Rangel et al., 2008; Lozano-García et al., 2021). Estos estudios han proporcionado herramientas para evaluar la paleovegetación y los escenarios climáticos en las regiones de alta montaña y en las regiones tropicales. Sin embargo, se ha prestado poca atención a la comprensión de las relaciones cuantitativas entre la lluvia de polen y la vegetación moderna para la interpretación de la historia de la vegetación y el clima con base en datos de polen fósil.

Un área de gran importancia para realizar estudios que combinen registros de polen fósil y moderno es la región de la sierra de Cacoma, ubicada en el occidente de México. Esta región se destaca por su alta diversidad biológica y endemismo de flora y fauna (Conabio, 2010). Se encuentra en una zona de transición biogeográfica con un rango altitudinal de 650 a 2,740 m, con zonas de transición entre tipos de vegetación templada y tropical (INEGI, 2015). Las zonas de mayor elevación comprenden topografías abruptas, con valles y barrancas profundas que forman microclimas que han servido de refugio para varias comunidades de plantas (Amador-Cruz et al., 2024). Por lo tanto, el presente estudio tiene como objetivo evaluar, mediante el análisis de ensambles de polen moderno y su correspondencia con la estructura de la vegetación, si el espectro de polen fósil refleja los patrones de la distribución actual de la vegetación. Para ello, se plantean los siguientes objetivos: 1) caracterizar la composición taxonómica y la representatividad de la lluvia de polen moderno en el bosque de Pinus–Quercus–Abies en la localidad de La Cumbre de Guadalupe en el municipio de Talpa de Allende, Jalisco, identificando los principales taxones y su relación con la vegetación fuente, 2) analizar la correspondencia entre la estructura de la vegetación actual y la señal polínica mediante análisis cuantitativos de la abundancia del polen moderno y 3) comparar la similitud taxonómica entre los ensambles de polen moderno y fósil de los últimos ~ 1,580 años. Este enfoque permitirá fortalecer la interpretación de los registros paleoecológicos en la región y contribuir al conocimiento sobre las relaciones entre la vegetación actual y la señal polínica moderna en los ecosistemas de alta montaña.

Materiales y métodos

El área de estudio se localiza en la sierra de Cacoma al occidente de Jalisco, México, en la localidad denominada La Cumbre de Guadalupe, una región de confluencia entre la cordillera del Eje Neovolcánico Transversal y la sierra Madre del Sur (fig. 1). Corresponde a una elevación de 2,119 m y se extiende hasta el litoral del Pacífico y la costa del occidente de México (INEGI, 2015). Es una zona de gran complejidad geomorfológica y litológica con afloramientos rocosos formados a partir de procesos tectónicos durante el Cretácico (Conabio, 2010). En el área de estudio domina el tipo de roca ígnea extrusiva, donde la unidad geomorfológica comprende laderas de montaña con pendientes de mediana a muy fuertemente inclinadas (Rodríguez-González, 2015). Los tipos de suelo dominantes son Cambisol y Regosol (INEGI, 2015). Presenta un clima templado subhúmedo, con una temperatura media anual de 14.2 °C. La temperatura media del mes más cálido (mayo y junio) es de 16.7 °C, mientras que la temperatura media del mes más frío es 10.8 (enero y febrero), con una precipitación promedio anual de 2,003 mm con lluvias en verano. La precipitación está concentrada entre mayo a septiembre (Estación 14271, Servicio Meteorológico Nacional, Conagua, 2025). Las principales actividades productivas son la agricultura de temporal, con apertura de áreas para el establecimiento de pastizales, la minería y la extracción de madera (Vargas-Rodríguez et al., 2010). 

El bosque de Pinus–Quercus–Abies es una asociación vegetal con distribución restringida cerca del límite altitudinal de la vegetación arbórea (Cuevas-Guzmán et al., 2011; del Castillo-Batista et al., 2018). En diversos estudios florísticos de la zona se ha encontrado una alta diversidad florística para numerosas formaciones vegetales de alta montaña, entre ellas el bosque de Pinus con diferentes asociaciones vegetales (Cuevas-Guzmán et al., 2011; Guerrero-Hernández et al., 2014, 2019). Los tipos de bosque de alta montaña son representados principalmente por bosques de coníferas, donde los géneros representativos son Pinus, Abies, Cupressus, Juniperus y algunas latifoliadas como Quercus, Alnus y Arbutus (Perry et al., 1998).

La diversidad florística del área de estudio corresponde a un tipo de vegetación dominado en el estrato arbóreo por Abies jaliscana, A. religiosa, Alnus acuminata, A. jorullensis, Arbutus xalapensis, Carpinus tropicalis, Clethra fragrans, Pinus devoniana, P. douglasiana, P. oocarpa, P. jaliscana, P. herrerae, P. pseudostrobus, Podachaenium eminens, Quercus castanea, Q. calophylla, Q. scytophylla, Q. magnoliifolia, Q. obtusata y Ternstroemia lineata. Se encuentran algunos arbustos dominantes como Archibaccharis serratifolia, Baccharis heterophylla, B. pteronioides, Fuchsia microphylla, Mimosa albida, Monnina ciliolata y Salvia iodantha. El componente herbáceo es diverso, como Amaranthus palmeri, Chenopodium ambrosoides, Iresine diffusa, Antigonon flavescens, Eryngium alternatum, Bidens odorata, B. aurea, Dahlia coccinea, Ageratina choricephala, Fuchsia fulgens, Rumfordia floribunda, Melampodium perfoliatum, Piqueria triflora, Tagetes filifolia, T. lucida, Crotalaria filifolia, C. mollicula, Dalea obreniformis. Por lo que en este estudio nos referimos a este tipo de vegetación como bosque de Pinus–Quercus–Abies (BPQA) por ser los taxones dominantes.

Se realizó un inventario de la vegetación leñosa en 14 parcelas circulares de 500 m² cada una, siguiendo el protocolo estándar de Olvera-Vargas y Figueroa-Rangel (2023). Cada parcela se ubicó a una distancia mínima de 50 m respecto de las demás. En cada una se registraron datos ambientales y de localización (localidad, coordenadas, elevación, exposición y pendiente) (material suplementario: tabla S1). Para todos los taxones leñosos con diámetros ≥ 2.5 cm arriba de 1.30 m del nivel del suelo (DN). Con estas mediciones se estimaron indicadores estructurales a nivel de parcela, incluyendo densidad (individuos ha^-1) y área basal (m² ha^-1). Se recolectaron ejemplares de herbario para confirmar la determinación taxonómica de las especies. La clasificación de familias siguió el sistema Angiosperm Phylogeny Group IV (2016) y la actualización nomenclatural se verificó en la base de datos Tropicos (www.tropicos.org). Este diseño y conjunto de métricas permiten caracterizar de manera comparable la estructura y composición de la vegetación en el área de estudio.

Se recolectaron 22 muestras de polen moderno dentro de las parcelas para evaluar la relación polen-vegetación a escala local (tabla S1). En cada parcela se establecieron subparcelas de 1 m², dentro de las cuales se obtuvieron muestras de sedimento superficial (suelo y musgo) a una profundidad de 0-5 cm (Hjelle, 1999). Cada muestra se almacenó para su posterior extracción y análisis. Dado que los ambientes de depósito reciben polen de fuentes locales y regionales, el espectro palinológico está condicionado por procesos tafonómicos modulados por el clima y las propiedades del suelo, lo que afecta la relación polen-vegetación observada (Jacobson y Bradshaw, 1981). En este contexto, asumimos que la señal obtenida es representativa del ecosistema fuente a la escala de captura de nuestros sustratos. Si bien superficies extensas como lagos y humedales maximizan el componente regional y facilitan el vínculo con paleorregistros (Markgraf et al., 2002; Ortuño et al., 2011), el muestreo de sedimento superficial aporta la resolución local necesaria para calibrar e interpretar esa señal más integrada en el sitio de estudio.

Con la finalidad de comparar la relación entre el polen moderno y fósil, se extrajo un núcleo de sedimento que abarca los últimos 1,580 años en el BPQA (del Castillo-Batista et al., 2018). El muestreo consistió en la extracción de un núcleo de sedimento de 62 cm de profundidad con un taladro Eijelkamp (“forest hollow”, sensu Calcote 1995, 1998), en un área abierta del bosque a 2,119 m de elevación en la localidad de La Cumbre de Guadalupe (20°10’17.82” N, 104°42’42.32” O) (fig. 1). Se tomaron muestras de sedimento cada 1 cm para su análisis. La cronología se determinó con base en 4 fechados radiocarbono ¹⁴C por medio de la técnica AMS (por sus siglas en inglés, accelerator mass spectrometer) en el laboratorio Beta Analytic, Miami, Florida. Para la calibración en años calendáricos fueron utilizados los programas INCAL04.14 y CALIB v.5.02 de Stuiver y Reimer (Stuiver y Reimer, 1993). Para elaborar la cronología se obtuvo un modelo edad-profundidad por interpolación lineal de acuerdo con el método de Bennett (1994), con el apoyo del software Psimpoll (v. 4.25), lo que permitió estimar la tasa de sedimentación promedio de 25 años/cm.

Para la extracción de polen moderno y el polen fósil de las secuencias sedimentarias, se siguió un protocolo estándar de acetólisis Bennett y Willis (2001). Se agregó una pastilla de Lycopodium clavatum L. (Batch 3862) a cada muestra con el fin de estimar la concentración de granos de polen por cm³ (Stockmarr, 1971). Para obtener el tamaño de muestra estadísticamente significativo, se contabilizaron 400 granos de polen por muestra (Maher, 1972). La determinación de polen y esporas se realizó utilizando la colección de referencia palinológica “The Mexican reference collection of Global Pollen Project” (Figueroa-Rangel, 2017), además de claves palinológicas y bibliografía especializada. Para armonizar la resolución taxonómica entre los ensambles de polen fósil y moderno (en los que no siempre es posible asignar el nivel taxonómico de especie) se elaboró una tabla de equivalencias (material suplementario: tabla S2) que vincula cada tipo de polen moderno con sus especies vegetales potencialmente representadas, agrupadas por forma biológica. Los conteos de polen se expresaron como la suma total en porcentaje del polen de árboles, arbustos, herbáceas y esporas de Pteridophyta sensu lato, consideradas en este trabajo como abundancia de polen (Bennett y Willis, 2001). El polen desconocido se contó, pero fue excluido de la suma total de polen en ambos ensambles. El diagrama de polen fósil se elaboró en Psimpoll (v. 4.25) (Bennett, 2005), mientras que, el de polen moderno en el programa Tilia Graph (Grimm, 2020).

La contribución de cada una de las especies encontradas en la vegetación se estimó utilizando el índice de valor de importancia (IVI) para árboles (Matteucci y Colma, 1982; Whittaker, 1967). Este índice es un valor ponderado de la estructura del bosque, se calcula sumando las variables estructurales de la densidad relativa (número de árboles del taxón dividido entre el número total de árboles de todos los taxones), la frecuencia relativa (número de muestras en las que el taxón aparece dividido entre el número total de muestras) y el área basal relativa (área basal total del taxón dividida entre el área basal total de todos los taxones) (Cottam y Curtis, 1956). De esta manera, el IVI proporciona una medida de la importancia relativa de cada especie en el rodal. Así mismo, para el componente arbóreo se estimó la media de diámetro y altura por especie de todas las parcelas muestreadas.

Para describir la distribución de los diámetros y las alturas de las especies arbóreas en las parcelas muestreadas, se estimó la media del diámetro a la altura de 1.30 m (DN) y la altura total por especie. Se utilizaron diagramas de caja y bigote para identificar la mediana, los cuartiles (Q₁ y Q₃), el rango intercuartílico y la presencia de valores atípicos, proporcionando información sobre la variabilidad y la tendencia central de cada variable. El análisis fue realizado mediante el software estadístico R Project 3.6.1 (Ihaka y Gentleman,1993).

Para analizar la relación entre las especies y las parcelas basados en el método de Olvera-Vargas y Figueroa-Rangel (2023) se realizó un Análisis de Conglomerados. Es una técnica estadística multivariada que tiene como objetivo agrupar elementos o variables para lograr la máxima homogeneidad dentro de cada grupo y la mayor diferencia entre los grupos. Se trata de una clasificación jerárquica aglomerativa (Clarke y Gorley, 2015). Se utilizó la matriz de densidad de las especies, la cual fue transformada con una doble raíz cuadrada para mejorar la ponderación de las especies raras y abundantes. El análisis se realizó utilizando la medida de distancia Bray-Curtis y como método de unión de grupos de los promedios ponderados, con el apoyo del software PRIMER V.7 (Clarke y Gorley, 2015).

Utilizando datos de presencia-ausencia del polen moderno y de la vegetación, se calcularon 3 índices de asociación R (Davis, 1984), el índice de asociación (A), el índice de sobrerrepresentación (O) y el índice de subrepresentación (U). Estos índices permiten determinar si los taxones están presentes de manera simultánea, tanto en el conjunto de polen como en la vegetación (León-Carreño et al., 2019). Se calcularon con las fórmulas que se describen a continuación:

A = B₀ / P₀ + P₁ + B₀

O = P₀ / P₀ + B₀

U = P₁ / P₁ + B₀

Donde B₀ corresponde al número de parcelas en las que tanto el tipo polínico como el grupo vegetal asociado están presentes, P₀ representa el número de parcelas en las que se registra el polen, pero la planta que lo produce no está presente en la vegetación, y P₁ es el número de parcelas en las que el tipo de polen está ausente pero el taxón vegetal se encuentra presente en la vegetación. Los valores del índice de asociación varían entre 0 y 1; donde A = 1 indica que el tipo polínico y el taxón vegetal están siempre presentes y si A = 0, alguno de los 2 elementos se encuentra ausente en todos los levantamientos. Posteriormente, los valores de los índices de cada taxón se agruparon en las siguientes categorías: 1) tipo fuertemente asociado “TFA” cuando A > 0.65; 2) tipo asociado “TA”, cuando A varía entre 0.65 y 0.5; 3) tipo débilmente asociado “TDA”, donde A < 0.5 y además O y U son positivos; 4) tipo sobrerrepresentado “TOR”, cuando A < 0.5 y U = 0; 5) tipo subrepresentado “TUR”, con A < 0.5 y O = 0, y 6) tipo no asociado “TNA”, en donde A = 0, además O y U son positivos (Fjordheim et al., 2018).

La diversidad de taxones de los datos de polen moderno y fósil se estimó mediante la diversidad de Hill N₀ sumando el número de taxones identificados en cada conjunto (Hill, 1973). Se calcularon los valores de diversidad de Hill N₁ para obtener más información sobre las características de diversidad del polen. Esta métrica considera la riqueza de taxones en cada muestra y pondera cada taxón según su abundancia relativa. Asimismo, se seleccionó el número de Hill N₂ para representar el número de taxones de polen fósil que son muy abundantes (dominantes) (Figueroa-Rangel et al., 2020). Estos cálculos se realizaron utilizando la librería “vegan” (Oksanen et al., 2010), disponible en el paquete estadístico R-v3.4.3 (R Core Team, 2019).

Con el propósito de comparar la composición taxonómica entre los ensambles de polen fósil con los de polen moderno, se aplicó la función de comparación de análogos múltiples (analog.mult), que calcula índices de distancia o disimilitud entre las muestras de polen fósil con el moderno. Para ello se utilizó la distancia cordal (square chord distance en inglés) mediante la librería “paleoMAS” (Correa-Metrio et al., 2015) disponible en R (R Core Team, 2019).

Resultados

Se registraron 6 familias, 8 géneros y 17 especies en las 14 parcelas analizadas. Las familias con más riqueza de especies fueron Pinaceae y Fagaceae. Los géneros más frecuentes presentes en las parcelas fueron: Pinus–Quercus–Abies. Pinus pseudostrobus fue la especie dominante en el dosel del rodal por su IVI (tabla 1), seguida por Abies jaliscana, Pinus devoniana, Quercus castanea y P. herrerae, todos ellos identificados como elementos importantes de acuerdo con su IVI. Por otro lado, Q. scytophylla, Q. magnoliifolia y P. douglasiana presentan los valores más bajos de IVI.

El análisis de cuartiles de los diámetros normales de las especies arbóreas muestra que la mayoría de los individuos presentan diámetros inferiores a 60 cm (fig. 2a). Se observa una notable dispersión en la mediana de Vachellia farnesiana, lo que indica una alta variabilidad en el diámetro de esta especie. En contraste, Baccharis pteronioides, Monnina ciliolata y Rumfordia floribunda presentan diámetros más bajos y menos dispersos. Además, Pinus devoniana, P. douglasiana y P. pseudostrobus concentran los valores de diámetros más altos entre las especies analizadas. En cuanto a las alturas, la mayoría de las especies registran valores inferiores a los 30 m (fig. 2b). Quercus calophylla se destaca por su variabilidad en la distribución de alturas, mientras que Baccharis pteronioides, Monnina ciliolata y Rumfordia floribunda presentan alturas significativamente menores y con menor dispersión.

La clasificación de las parcelas generó 4 grupos, mismos que se formaron para la clasificación de las especies. Cuando se presenta el resultado a través del dendrograma de sombras, se observó que algunas especies como Pinus pseudostrobus y P. devoniana se encuentran en los 4 grupos de parcelas, pero en general, hay coincidencia de grupos de especies con los grupos de parcelas. Abies religiosa, Rumfordia floribunda, Monnina ciliolata y Arbutus xalapensis presentaron sus mayores abundancias en la parcela P10 y P11, mientras que Quercus herrerae, Q. magnolifolia y Q. castanea tienen su mayor expresión en abundancias en las parcelas P01, P02, P07 y P08 (fig. 3).

En el espectro polínico del bosque se identificaron 41 taxones, pertenecientes a 31 familias y 40 géneros, que incluyen árboles, arbustos, herbáceas y helechos (material suplementario: tabla S3). Pinus se registró como el taxón dominante en el estrato arbóreo, con más de 60% del espectro polínico. De manera similar, los taxones de Quercus (< 20%) y Abies (< 15%) se encontraron en todo el espectro polínico con porcentajes considerables. En el estrato herbáceo, Poaceae se registró como la más abundante, se encontró en todas las muestras con un porcentaje superior a 5%. Los taxones de Eupatorium (> 5%) y Baccharis (> 5%) se registraron con porcentajes bajos en el componente herbáceo. Polypodiaceae prevaleció con un porcentaje mayor a 5%. No obstante, el grupo de los helechos no alcanzó una representación importante en el espectro polínico (fig. 4).

El índice de Davis revela que la mayoría de los taxones polínicos se adscriben al grupo de tipo asociado (TOR); los taxones de polen de Pinus, Quercus, Abies, Arbutus xalapensis, Baccharis pteronioides y Rumfordia floribunda, pertenecen al grupo de tipo asociado (TA), mientras que Monnina ciliolata es el único que se encuentra en el tipo subrepresentado (TUR). Ningún taxón demostró ser fuertemente asociado (TFA) (tabla 2). 

Tabla 1

Valores relativos para densidad (Dr), área basal (ABr) y frecuencia (Fr) en árboles del BPQA. Índice de valor de importancia (IVI) para árboles y arbustos.

Familias	Especies	Dr (%)	ABr (%)	Fr (%)	IVI (%)
Asteraceae	Baccharis pteronioides (Bacpte)	1.02	0.02	4.23	1.86
	Rumfordia floribunda (Rumflo)	15.90	0.39	4.23	6.84
Ericaceae	Arbutus xalapensis (Axal)	0.76	4.12	4.05	8.94
Fabaceae	Vachellia farnesiana (Vacfar)	0.76	2.80	1.41	1.66
Fagaceae	Quercus calophylla (Quecal)	1.53	3.48	5.63	3.54
	Quercus castanea (Quecas)	5.98	12.84	9.72	9.51
	Quercus magnoliifolia (Quemag)	1.91	1.10	4.23	2.41
	Quercus obtusata (Queobt)	5.60	6.65	8.45	6.9
	Quercus scytophylla (Quescy)	0.89	0.34	1.41	0.87
Pinaceae	Abies jaliscana (Abijal)	14.89	12.97	12.16	13.33
	Abies religiosa (Abirel)	7.38	2.13	4.23	4.58
	Pinus devoniana (Pindev)	9.29	14.61	11.27	11.72
	Pinus douglasiana (Pindou)	1.65	3.08	2.82	2.51
	Pinus herrerae (Pinher)	5.47	11.45	8.45	8.46
	Pinus oocarpa (Pinooc)	4.20	2.80	5.63	4.21
	Pinus pseudostrobus (Pinpse)	22.14	21.19	11.27	19.19
Polygalaceae	Monnina ciliolata (Moncil)	0.64	0.02	1.41	0.69

El diagrama polínico del bosque fue dividido en 3 zonas palinológicas mediante un análisis de conglomerados (CONISS) (fig. 5). A lo largo de toda la secuencia del ensamble de polen fósil, se observó un patrón heterogéneo caracterizado por la oscilación de los taxones leñosos herbáceos y helechos. La primera zona palinológica (C-1) corresponde al periodo de 1,580-1,550 años cal AP y muestra una mayor abundancia de taxones leñosos como Alnus, Pinus y Quercus. En cuanto a los taxones herbáceos, los más abundantes fueron Asteraceae, Cyperaceae y Poaceae. La segunda zona (C-2) corresponde al periodo de 1,550-740 años cal AP, abarca el periodo más extenso, presenta un patrón similar al anterior, con la adición de taxones de Fabaceae y Rosaceae. La tercera zona (C-3a) corresponde al año 740-700 años cal AP, se observa un patrón divergente caracterizado por una disminución de Aspleniaceae y Bromeliaceae. En los últimos 700-100 años cal AP (zona C-3b) se aprecia un patrón heterogéneo con oscilaciones en los porcentajes de Pinus, Quercus y Alnus en el grupo de los taxones leñosos, así como en los de Asteraceae, Cyperaceae y Poaceae en el grupo de las herbáceas. En contraste, las esporas como Hymenophyllaceae, Polypodiaceae y Sphagnum disminuyen considerablemente sus porcentajes (fig. 5).

La diversidad de Hill para los conjuntos de polen moderno para el orden N₀, indicó que la riqueza es de aproximadamente 16 taxones (con un intervalo de confianza de 95%). Para el orden N₁ y N₂ obtuvo valores de 3.79-4.76 y 2.4-2.9, respectivamente. Para el conjunto de polen fósil, N₀ indicó que la riqueza es de alrededor de 34 taxones (con un intervalo de confianza de 95%), mientras que para N₁ y N₂ fueron de 14.4-15.8 y 9.4-10.5, respectivamente (figs. 4, 5). 

La comparación entre los ensambles de polen moderno y la secuencia de polen fósil de La Cumbre de Guadalupe (fig. 6) mostró distancias cordales al cuadrado que variaron aproximadamente de 0.30 a 0.72. A lo largo de la cronosecuencia predominaron valores intermedios (≈ 0.45-0.60). Se identificaron mínimos locales de disimilitud (˂ 0.40) en intervalos temporales estrechos, destacando un pulso centrado alrededor de ~ 850 años cal AP. En contraste, se observaron franjas con mayor disimilitud (≥ 0.65) especialmente después de ~ 1,000 años cal AP y hacia los extremos de la secuencia. El mejor análogo moderno por nivel fósil rara vez presentó distancias ≤ 0.35 y no se registraron valores cercanos a 0; por lo tanto, no se detectaron análogos modernos muy cercanos para los niveles analizados. 

Discusión

El análisis de la vegetación actual en la sierra de Cacoma, Jalisco, muestra que la composición florística está dominada por especies de Pinus–Quercus-Abies como los elementos estructurales más importantes según el IVI. Estos resultados coinciden con estudios previos que han identificado a estos taxones como dominantes en los bosques templados del occidente de México (Cuevas-Guzmán et al., 2011; Guerrero-Hernández et al., 2014, 2019). La estructura diamétrica de la comunidad sugiere una comunidad vegetal joven, con la mayoría de los individuos de diámetros menores de 60 cm, lo que coincide con patrones observados en otras regiones montañosas donde la explotación selectiva ha modificado la distribución diamétrica de las especies arbóreas (Guerrero-Hernández et al., 2022).

Tabla 2

Índice de Davis. La columna de taxones muestra el nombre científico de las especies. (A) significa la asociación, (O) sobrerrepresentación y (U) subrepresentación de los taxones registrados en los ensambles polínicos, basados en datos de presencia/ausencia, tanto de lluvia de polen como de la vegetación del BPQA. Los índices de asociación se clasificaron en: TFA = tipos fuertemente asociados, TA = tipos asociados, TDA = tipos débilmente asociados, TOR = tipos sobrerrepresentados, TUR = tipos subrepresentados y TNA = tipos no asociados.

Taxones	A	O	U	Tipo
Pinus	0.50	0.33	0.33	TA
Quercus	0.50	0.33	0.33	TA
Abies	0.50	0.35	0.32	TA
Alnus acuminata	0.50	0.50	0.00	TOR
Alnus jorullensis	0.50	0.50	0.00	TOR
Arbutus xalapensis	0.50	0.40	0.25	TA
Cestrum	0.50	0.50	0.00	TOR
Cornus disciflora	0.50	0.50	0.00	TOR
Eugenia	0.50	0.50	0.00	TOR
Ficus	0.50	0.50	0.00	TOR
Fraxinus uhdei	0.50	0.50	0.00	TOR
Juglans major	0.50	0.50	0.00	TOR
Magnolia pacifica	0.50	0.50	0.00	TOR
Ostrya-carpinus	0.50	0.50	0.00	TOR
Ternstroemia lineata	0.50	0.50	0.00	TOR
Tilia mexicana	0.50	0.50	0.00	TOR
Zinowiewia concinna	0.00	0.00	0.00	–
Cupressaceae	0.00	0.00	0.00	–
Vachellia farnesiana	0.50	0.50	0.00	TOR
Baccharis pteronioides	0.50	0.38	0.27	TA
Rumfordia floribunda	0.50	0.25	0.40	TA
Monnina ciliolata	0.50	0.00	0.50	TUR

El análisis del dendrograma de sombras identificó 4 grupos de especies y 4 de parcelas, evidenciando patrones de distribución diferenciados dentro del paisaje forestal. La estructura de los grupos sugiere coexistencia mediada por diferencias fisiológicas y ambientales. El género Pinus domina en la mayoría de los conjuntos en congruencia con su especialización en hábitats de fertilidad baja a moderada y en condiciones abiertas impuestas por aridez, frío o disturbio, así como con historias evolutivas asociadas con altas frecuencias de perturbación, en particular el fuego (Keeley y Zedler, 1998). En contraste, Quercus y Abies conforman subgrupos bien definidos que reflejan preferencias por microambientes más fríos y húmedos (Cuevas-Guzmán et al., 2011; Guerrero-Hernández et al., 2022). La alta similitud florística entre algunas parcelas sugiere que existen factores ambientales y de manejo forestal que han promovido la homogeneización de la vegetación en ciertas áreas, fenómeno que ha sido documentado en otros estudios de dinámica de bosques templados mexicanos (Guerrero-Hernández et al., 2019).

La composición del ensamble polínico moderno refleja la estructura y composición del bosque montano dominado por Pinus–Quercus–Abies. La alta representación de Pinus en el espectro polínico (> 60%) es consistente con estudios previos que han demostrado su alta producción polínica y dispersión anemófila en ecosistemas templados (Castro-López et al., 2020), y coinciden con estudios de lluvia polínica en bosques del occidente y centro de México (Figueroa-Rangel et al., 2016; Lozano-García et al., 2014), los cuales reportan estos elementos con porcentajes superiores a 40% en Pinus y Quercus, mientras que Abies oscila entre 10 y 20%. Estos resultados se explican por los mecanismos de dispersión anemófila y por la gran cantidad de granos de polen que producen (Faegri e Iversen, 1989). La presencia de Quercus y Abies con valores inferiores a Pinus, pero aún representativos (< 20% y < 15%, respectivamente), coincide con su menor producción polínica y las características de dispersión de estos géneros, factores que afectan su representatividad en los registros polínicos modernos (Rodríguez-Pérez et al., 2025).

En cuanto a la vegetación herbácea, el predominio de Poaceae (> 5%) indica su importancia en los espacios abiertos del bosque y su alta eficiencia en la producción y dispersión del polen (Hjelle, 1998). La baja representación de Eupatorium y Baccharis (< 5%) sugiere que estas especies, aunque presentes en la vegetación actual, tienen una menor contribución al espectro polínico debido a sus estrategias reproductivas y mecanismos de dispersión, como la entomofilia (Faegri e Iversen, 1989). De manera similar, las esporas de Polypodiaceae, aunque registradas con valores > 5%, no alcanzaron una representación dominante en el espectro polínico, lo que puede atribuirse a que a medida que aumenta la altitud, la representación del polen de la vegetación herbácea disminuye (Markgraf, 1980).

El análisis de representación polínica a través del índice de Davis confirma que los taxones dominantes en el bosque se encuentran principalmente en el grupo de tipo asociado (TA), lo que sugiere una correspondencia adecuada entre la vegetación y el espectro polínico. El predominio del grupo sobrerrepresentado (TOR) para la mayoría de los taxones indica que ciertos elementos del bosque reproducen y dispersan polen en proporciones superiores a su biomasa real en el ecosistema (Jackson y Overpek, 2000). Monnina ciliolata, identificado como tipo subrepresentado (TUR), refleja una producción polínica baja por sus mecanismos de dispersión especializados, lo que puede dificultar su identificación en registros fósiles (Faegri, 1966). La ausencia de taxones en el grupo fuertemente asociado (TFA) sugiere que ningún elemento arbóreo o herbáceo presenta una correspondencia entre su presencia en el bosque y su representación polínica. Este patrón puede explicarse por síndromes de polinización especializados, bajas abundancias locales (León-Carreño et al., 2019) una estructura poblacional dominada por individuos juveniles con pocos adultos reproductivos, como sugiere la distribución de diámetros y alturas (fig. 2).

El ensamble polínico fósil refleja la dinámica de la vegetación durante los últimos ~ 1,580 años, que evidencia cambios en la composición florística asociados a variaciones climáticas y potenciales impactos antrópicos. El diagrama polínico muestra 3 zonas diferenciadas, que sugiere una transición en la estructura del bosque, desde una composición dominada por taxones leñosos hasta un escenario más heterogéneo en los últimos siglos. En la primera zona palinológica (C-1), la dominancia de Alnus, Pinus y Quercus sugiere la prevalencia de un bosque templado de montaña con condiciones húmedas, lo que concuerda con estudios previos en la región del occidente de México (Figueroa-Rangel et al., 2016, 2020). La alta representación de Asteraceae, Cyperaceae y Poaceae indica la presencia de claros en el dosel forestal y espacios abiertos con vegetación herbácea.

Durante la segunda fase, que abarca el periodo más extenso (zona C-2), se mantiene la estructura del bosque, pero con la incorporación de taxones como Fabaceae y Rosaceae, lo que podría indicar una diversificación de la vegetación secundaria y la posibilidad de fluctuaciones climáticas que favorecieron la heterogeneidad del ecosistema (Arellano, 2024). La estabilidad relativa de los elementos leñosos indica que, bajo condiciones climáticas favorables que sostienen la cobertura forestal, el bosque mantiene su estructura y composición con cambios mínimos, evidenciando una alta capacidad de persistencia frente a posibles perturbaciones de baja a moderada intensidad.

El cambio más significativo ocurre en la tercera zona (C-3a), donde se observa una disminución de Aspleniaceae y Bromeliaceae, lo que podría estar vinculado a un enfriamiento o a una reducción en la humedad ambiental, en concordancia con el evento de la Pequeña Edad de Hielo documentado en bosques de alta montaña del occidente de México (Figueroa-Rangel et al., 2019, 2020). Posteriormente, en los últimos 700 años (zona C-3b), la heterogeneidad en las oscilaciones de Pinus, Quercus y Abies sugiere periodos de regeneración y disturbio en el bosque, posiblemente por influencia de actividad humana (del Castillo et al., 2018). La disminución de Cyperaceae, Hymenophyllaceae, Polypodiaceae y Sphagnum podría estar relacionada con una menor disponibilidad de ambientes húmedos o la alteración de los suelos debido a disturbios naturales o inducidos.

El análisis polínico moderno confirma la composición arbórea identificada en campo, con la dominancia de Pinus, Quercus y Abies. Sin embargo, la diversidad de Hill indica una riqueza relativamente baja en el polen moderno (N₀ = 16, fig. 4) en comparación con el registro fósil (N₀ = 34, fig. 5), lo que sugiere una composición más diversa de la vegetación en el pasado. Esta diferencia podría atribuirse a la dispersión diferencial del polen, a sesgos tafonómicos en la preservación en el sedimento y a la representatividad desigual de ciertos taxones en el espectro polínico (Birks et al., 2011; Xiao et al., 2016). Estudios similares han reportado una disminución de la diversidad arbórea en el Holoceno tardío en otras zonas templadas y tropicales de México, vinculada a eventos de cambio climático y actividades antrópicas (Lozano-García et al., 2021; Ortega-Rosas et al., 2008).

El análisis de los ensambles polínicos modernos y fósiles revela patrones temporales de similitud y disimilitud que sugieren cambios en la composición y estructura de la vegetación a lo largo de los últimos ~ 1,580 años. La mayor similitud entre los registros modernos y fósiles se presenta entre ~ 850 y 400 años cal AP, lo que es congruente con lo reportado en la sierra de Manantlán alrededor de ~ 850 años cal AP, caracterizado por la disminución de Pinus y el aumento de Quercus y Alnus, lo que pareciera una contracción del bosque dominado por Pinus y la expansión relativa de latifoliadas (Figueroa-Rangel et al., 2016). Este intervalo coincide con la Anomalía Climática Medieval (ACM) (800-1200 d.C.), caracterizada regionalmente por condiciones más cálidas y en diversos registros, mayor aridez estacional congruentes con otras secuencias polínicas del occidente y centro de México (Lachniet et al., 2012; Metcalfe et al., 2010), donde Quercus y Alnus se han propuesto como taxones indicadores de sequía (Lozano-García et al., 2021).

La similitud observada hacia ~ 400 años cal AP se acompaña de una expansión relativa de Poaceae y Asteraceae, familias típicamente pioneras y asociadas a ambientes abiertos o recientemente perturbados. Este intervalo coincide con la Pequeña Edad de Hielo (LIA) (1300 y 1850 d.C.), un periodo más frío que el actual que pudo reducir la productividad del bosque, favoreciendo claros y paisajes abiertos propicios para el establecimiento de pastizales (Bradley y Jones, 1993; Mann et al., 2009). Adicionalmente, las perturbaciones antrópicas de los últimos siglos (cambios de uso de suelo, tala y fuego) posiblemente reforzaron esa apertura del paisaje, lo que incrementó la representación polínica de Poaceae y Asteraceae (Lozano-García et al., 2021).

Por otro lado, los periodos de mayor disimilitud identificados hace ~ 1,500, 1,000 y 300 años cal AP, sugieren episodios de cambio ambiental y posibles alteraciones en la vegetación local. Estos periodos de disimilitud se relacionan estrechamente con las 3 zonas identificadas previamente mediante CONISS. La disimilitud hace ~ 1,500 años cal AP coincide con la transición entre las zonas más antiguas de la secuencia, caracterizada por una menor representación de Pinus y un mayor aporte de taxones leñosos y herbáceos indicativos de condiciones más húmedas, lo que significa mayor heterogeneidad ambiental y cambios en la dinámica del bosque (Lachniet et al., 2012). Asimismo, la disimilitud hace ~ 1,000 años cal AP se asocia con un incremento de Abies y una reducción de taxones de ambientes abiertos, lo cual lleva a una reorganización en la composición del bosque, posiblemente asociada a variaciones climáticas durante la Anomalía Climática Medieval; estos episodios han sido relacionados con fluctuaciones de humedad y temperatura que afectaron la distribución de especies arbóreas (Figueroa-Rangel et al., 2016; Metcalfe et al., 2010). En el intervalo más reciente, aproximadamente los últimos 300 años cal AP, se observa un aumento de la disimilitud que marca la transición hacia una señal polínica moderna claramente diferenciada de los ensambles fósiles. Esta modificación puede estar asociada, por un lado, con la variabilidad climática vinculada a la Pequeña Edad de Hielo y por otro lado, con cambios de origen antropogénico posteriores a la colonización española, que implicaron modificaciones del uso del suelo y una mayor presión sobre los ecosistemas como los incendios y procesos de deforestación, que alteraron la estructura y composición del bosque y generaron ensambles polínicos distintos respecto de las condiciones previas (Lozano-García et al., 2021). Estos hallazgos resaltan la interconexión entre los procesos ecológicos y climáticos en la configuración de los ecosistemas forestales, y proporcionan evidencia sobre la sensibilidad de estos ecosistemas a los cambios ambientales pasados.

El análisis de los ensambles polínicos modernos y fósiles en la sierra de Cacoma, Jalisco en particular en la Cumbre de Guadalupe, ha permitido reconstruir la dinámica de la vegetación durante los últimos ~ 1,580 años, que evidencian cambios en la composición y estructura del bosque en respuesta a factores climáticos y antrópicos. Los resultados mostraron que la vegetación actual está dominada por Pinus pseudostrobus y Abies jaliscana, los elementos estructurales más relevantes. Esta composición coincide con la representación polínica moderna, donde Pinus–Quercus–Abies fueron los taxones dominantes, lo que refleja la relación entre el ensamble polínico y la estructura del bosque. Sin embargo, el registro polínico fósil indica que la vegetación del pasado presentaba una mayor diversidad de especies, lo que sugiere una mayor heterogeneidad de la vegetación en el pasado. La disminución de la diversidad efectiva en los últimos siglos podría estar relacionada con el impacto de eventos climáticos, como la Pequeña Edad de Hielo (~ 850-400 AP), así como la influencia de actividades antrópicas, como el cambio en el uso de suelo, los incendios y la explotación forestal.

El análisis de disimilitud entre ensambles de polen moderno y fósil identificó intervalos de mayor similitud estructural del bosque (~ 850 y 400 cal AP), intercalados con episodios de cambio (~ 1,500, ~ 1,000 y ~ 300 cal AP). Estos periodos coinciden con transiciones climáticas del Holoceno tardío, incluida la Anomalía Climática Medieval y la Pequeña Edad de Hielo, que modularon la composición de las comunidades vegetales. Asimismo, la evidencia indica que en los últimos siglos, la actividad humana (incendios, deforestación) ha alterado la estructura forestal y ha favorecido la homogeneización de la vegetación en algunas zonas.

Los hallazgos señalan la relevancia del análisis palinológico en la reconstrucción de la historia ambiental y ecológica de los bosques montanos del occidente de México. Futuros estudios podrían integrar un análisis multiproxy, como datos isotópicos y modelado climático, para mejorar la resolución temporal de los cambios en la vegetación y su relación con la variabilidad climática. Asimismo, se podrían desarrollar análisis de correspondencia entre los conjuntos de polen moderno y la vegetación actual para identificar los factores que explican la ausencia de ciertos taxones esperados, a pesar de la evidencia que indica una correspondencia entre la composición de polen local y la vegetación del bosque.

Agradecimientos

Agradecemos el apoyo financiero de los proyectos Conahcyt CB-2008-106435 y UDG-PTC-1403. Asimismo,
agradecemos al Laboratorio de Paleoecología y Cambio Climático del Departamento de Ecología y Recursos Naturales del Centro Universitario de la Costa Sur, Universidad de Guadalajara, y al Laboratorio de Paleoecología, Paleoclimatología y Cambio Climático del Departamento de Dinámica Superficial del Instituto de Geología, UNAM, por las facilidades, el apoyo logístico y la infraestructura brindados para el desarrollo del estudio. El acceso a la zona de estudio fue brindado por los habitantes de la comunidad de la Cumbre de Guadalupe. También expresamos nuestro reconocimiento a quienes colaboraron en el trabajo de campo, así como a Carlos Armando Pacheco Contreras por la elaboración del mapa y el trabajo de campo. Finalmente, agradecemos a los revisores anónimos por sus observaciones y sugerencias que contribuyeron a mejorar este trabajo.

Referencias

Amador-Cruz, F., Figueroa-Rangel, B. L., Olvera-Vargas, M. y Mendoza, M. E. (2024). A methodological procedure for the estimation of ecological value applied to a neotropical cloud forest. Ecological Research, 40, 437–451. https://doi.org/10.1111/1440-1703.12538 

Angiosperm Phylogeny Group IV. (2016). An update of the Angiosperm Phylogeny Group classification for the orders and families of flowering plants: APG IV. Botanical Journal of the Linnean Society, 181, 1–20. https://doi.org/10.1111/boj.12385 

Arellano, V. (2024). Vegetation dynamics and climate change resilience in tropical rainforests in Mexico. American Journal of Climatic Studies, 1, 43–55.

Bennett, K. D. (1994). Confidence intervals for age estimates and deposition times in late-quaternary sediment sequences. The Holocene, 4, 337–348. https://doi.org/10.1177/095968369400400401 

Bennett, K. D. y Willis, K. J. (2001). Pollen. En J. P. Smol, H. J. B. Birks y W. M. Last (Eds.), Tracking environmental change using lake sediments: volume 3 Terrestrial, algal, and siliceous indicators (pp. 5–32). Amsterdam: Kluwer Academic Publishers. https://doi.org/10.1007/s00334-006-0066-6 

Bennett, K. D. (2005). PSIMPOLL 4.25 and PSCOMB 1.03: C Programs for plotting pollen diagrams and analysing pollen data. Uppsala Universitet, Uppsala, Sweden.

Birks, H. J. B., Heiri, O., Seppä, H. y Bjune, A. E. (2011). Strengths and weaknesses of quantitative climate reconstructions based on late-Quaternary biological proxies. Open Ecology Journal, 3, 68–110. https://doi.org/10.2174/1874213001003020068 

Bradley, R. S. y Jones, P. D. (1993). ‘Little Ice Age’ summer temperature variations: their nature and relevance to recent global warming trends. The Holocene, 3, 367–376. https://doi.org/10.1177/095968369300300409 

Calcote, R. (1995). Pollen source area and pollen productivity: evidence from forest hollows. Journal of Ecology, 83, 591–602. https://doi.org/10.2307/2261627 

Calcote, R. (1998). Identifying forest stand types using pollen from forest hollows. The Holocene, 8, 423–432. https://doi.org/10.1191/095968398670894847 

Castro-López, V., Domínguez-Vázquez, G., Islebe, G. A., Priego-Santander, Á. G. y Velázquez, A. (2020). Modern pollen-vegetation relationships across a landscape mosaic in central México. Review of Palaeobotany and Palynology, 289, 104362. https://doi.org/10.1016/j.revpalbo.2020.10436

Clarke, K. R. y Gorley, R. N. (2015). Primer v7: Use manual tutorial. Reino Unido Plymouth: PRIMER-E.

Conabio (Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad). (2010). El bosque mesófilo de montaña en México: amenazas y oportunidades para su conservación y manejo sostenible. México D.F.: Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad.

Conagua (Comisión Nacional del Agua). (2025). Normales climatológicas por estado. Sistema Meteorológico Nacional. Recuperado el 02 octubre, 2025 de: https://smn.conagua.gob.mx/es/climatologia/informacion-climatologica/normales-climatologicas-por-estado 

Correa-Metrio, A., Urrego, D. H., Cabrera, K. R. y Bush, M. B. (2015). paleoMAS: Paleoecological Analysis. The R PRoject for Statistical Computing. http://CRAN.R-project.org/package=paleoMAS. 

Cottam, G. y Curtis, J. T. (1956). The use of distance measures in phytosociological sampling. Ecology, 37, 451–460. https://doi.org/10.2307/1930167 

Cuevas-Guzmán, R., Cisneros-Lepe, E. A., Jardel-Peláez, E. J., Sánchez-Rodríguez, E. V., Guzmán-Hernández, L., Núñez-López, N. M. et al. (2011). Análisis estructural y de diversidad en los bosques de Abies de Jalisco, México. Revista Mexicana de Biodiversidad, 82, 1219–1233. https://doi.org/10.22201/ib.20078706e.2011.4.741 

Davis, O. K. (1984). Pollen frequencies reflect vegetation patterns in a Great Basin (USA) mountain range. Review of Palaeobotany and Palynology, 40, 295–315. https://doi.org/10.1016/0034-6667(84)90013-7 

Davies, C. P. y Fall, P. L. (2001). Modern pollen precipitation from an elevational transect in central Jordan and its relationship to vegetation. Journal of Biogeography, 28, 1195–1210. https://doi.org/10.1046/j.1365-2699.2001.00630.x 

Delcourt, H. R., Delcourt, P. A. y Webb, T. (1983). Dynamic plant ecology: the spectrum of vegetational change in
space and time. Quaternary Science Reviews, 1, 153–175. https://doi.org/10.1016/0277-3791(82)90008-7 

del Castillo-Batista, A. P., Figueroa-Rangel, B. L., Lozano-García, S., Olvera-Vargas, M. y Cuevas-Guzmán, R. (2018). 1580 años de impacto humano y cambio climático en la dinámica del bosque de Pinus-Quercus-Abies en el centro-occidente de México. Revista Mexicana de Biodiversidad, 89, 208–225. https://doi.org/10.22201/ib.20078706e.2018.1.2117 

Erdtman, G. (1943). An introduction to pollen analysis. Waltham, EUA: Chronica Botanica Company.

Escarraga-Paredes, D., Torrescano-Valle, N. e Islebe, G. A. (2014). Análisis de la relación vegetación-lluvia de polen actual de las comunidades vegetales en el noroeste de la península de Yucatán, México. Polibotánica, 38, 27–52. 

Faegri, K. (1966). Some problems of representivity in pollen analysis. Journal of Palaeosciences, 15, 135–140. https://doi.org/10.54991/jop.1966.759 

Faegri, K. e Iversen, J. (1989). Textbook of pollen análisis, 4th Ed. K. Faegri, P. E. Kaland, y K. Krzywinski, Eds.). Caldwell, NJ: The Blackburn Press.

Faegri, K. F. y van der Pijl, L. (1979). The principles of pollination Ecology. New York: Pregamon Press. 

Figueroa-Rangel, B. L. (2017). Mexican Reference Collection (Version 2). Digitised Palynological Reference Collection. https://globalpollenproject.org/Reference/006fa89d-ee86-4b59-a249-a30572b67358/2 

Figueroa-Rangel, B. L. y Olvera-Vargas, M. (2018). Long-term responses of mountain forests to environmental change in West-Central Mexico. Regional Environmental Change, 19, 349–361. https://doi.org/10.1007/s10113-018-1435-2 

Figueroa-Rangel, B. L., Olvera-Vargas, M. y Del Castillo-Batista, A. P. (2019). The environment of ancient cloud forests in the Mexican Pacific. En N. Torrescano-Valle, G. Islebe y P. Roy (Eds.), The Holocene and Anthropocene environmental history of Mexico (69–85). Cham: Springer https://doi.org/10.1007/978-3-030-31719-5_4

Figueroa-Rangel, B. L., Olvera-Vargas, M., Lozano-García, S., Islebe, G., Torrescano, N., Sosa-Nájera, S. et al. (2020). Forests diversity in the Mexican Neotropics: a paleoecological view. Neotropical Diversification: Patterns and Processes, 449–473. https://doi.org/10.1007/978-3-030-31167-4_17

Figueroa-Rangel, B. L., Olvera-Vargas, M., Vázquez-López, J. M., Willis, K. J. y Lozano-García, S. (2016). Modern and fossil pollen assemblages reveal forest taxonomic changes in the Mexican subtropics during the last 1300 years. Review of Palaeobotany and Palynology, 231, 1–13. https://doi.org/10.1016/j.revpalbo.2016.04.007 

Figueroa-Rangel, B. L., Willis, K. J. y Olvera-Vargas, M. (2008). 4,200 years of pine-dominated upland forest dynamics in west-central Mexico: human or natural legacy. Ecology, 89, 1893–1907. https://doi.org/10.1890/07-0830.1

Fjordheim, K., Moen, A., Hjelle, K. L., Bjune, A. E. y Birks, H. H. (2018). Modern pollen-vegetation relationships in traditionally mown and unmanaged boreal rich-fen communities in central Norway. Review of Palaeobotany and Palynology, 251, 14–27. https://doi.org/10.1016/j.revpalbo.2018.01.001 

Grimm, E. C. (2020). Tilia software, version 3.0.1, Illinois State Museum, Springfield IL.

Guerrero-Hernández, R., González-Gallegos, J. G. y Castro-Castro, A. (2014). Análisis florístico de un bosque de Abies y el bosque mesófilo de montaña adyacente en Juanacatlán, Mascota, Jalisco, México. Botanical Sciences, 92, 541–562. https://doi.org/10.17129/botsci.119 

Guerrero-Hernández, R., Muñiz-Castro, M. Á., Vázquez-García, J. A. y Ruiz-Corral, J. A. (2019). Estructura del bosque mesófilo de montaña y su reemplazo por bosque de Abies en dos gradientes altitudinales del occidente de México. Botanical Sciences, 97, 301-322. https://doi.org/10.17129/botsci.2206 

Guerrero-Hernández, R., Muñiz-Castro, M. Á., Villanueva-Díaz, J., Hernández-Vera, G., Vázquez-García, J. A. y Ruiz-Corral, J. A. (2022). Tree-ring patterns and growth response of Abies jaliscana to climate along elevational gradients in the mountains of Western Jalisco, Mexico. Forests, 13, 981. https://doi.org/10.3390/f13070981 

Hill, M. O. (1973) Diversity and evenness: a unifying notion and its consequences. Ecology, 54, 427–432. https://doi.org/10.2307/1934352 

Hjelle, K. L. (1998). Herb pollen representation in surface moss samples from mown meadows and pastures in western Norway. Vegetation History and Archaeobotany, 7, 79–96. https://doi.org/10.1007/BF01373926 

Hjelle, K. L. (1999). Modern pollen assemblages from mown and grazed vegetation types in Western Norway. Review of Palaeobotany and Palynology, 107, 55–81. https://doi.org/10.1016/S0034-6667(99)00015-9 

Ihaka, R. y Gentleman, R. (1993). R (Versión 2.13. 0). Software.

INEGI (Instituto Nacional de Estadística, Geografía e Informática). (2015). Síntesis de información geográfica del estado de Jalisco. Recuperado el 05 septiembre, 2015 de: https://www.inegi.org.mx/app/biblioteca/ficha.html?upc=702825076153

Jackson, S. T. y Overpeck, J. T. (2000). Responses of plant populations and communities to environmental changes of the late Quaternary. Paleobiology, 26, 194–220. https://doi.org/10.1017/S0094837300026932 

Jacobson, G. L. Jr., y Bradshaw, R. H. W. (1981). The selection of sites for paleovegetational studies. Quaternary Research, 16, 80–96. https://doi.org/10.1016/0033-5894(81)90129-0

Keeley, J. E. y Zedler, P. H. (1998). Evolution of the life histories in Pinus. En D. Richardson (Ed.), Ecology and biogeography of Pinus (pp. 219–250). Cambridge: Cambridge University Press.

Lachniet, M. S., Bernal, J. P., Asmerom, Y., Polyak, V. y Piperno, D. (2012). A 2400 yr Mesoamerican rainfall reconstruction links climate and cultural change. Geology, 40, 259–262. https://doi.org/10.1130/G32471.1 

León-Carreño, M., Ramírez-Arriaga, E., Martínez-Bernal, A., Martínez-Hernández, E., Zárate-Hernández, M. D. R., Vásquez-Velasco, B. et al. (2019). Lluvia polínica en la selva baja caducifolia del cerro El Picante, San José Tilapa, Puebla, valle de Tehuacán-Cuicatlán. Revista Mexicana de Biodiversidad, 90, 1–26. https://doi.org/10.22201/ib.20078706e.2019.90 

Lozano-García, S., Correa-Metrio, A. y Luna, L. (2014). Análisis de la lluvia de polen moderna de la cuenca de México: una herramienta para la interpretación del registro fósil. Boletín de la Sociedad Geológica Mexicana, 66, 1–10. https://doi.org/10.18268/bsgm2014v66n1a1

Lozano-García, S., Figueroa-Rangel, B., Sosa-Nájera, S., Caballero, M., Noren, A. J., Metcalfe, S. E. et al. (2021). Climatic and anthropogenic influences on vegetation changes during the last 5,000 years in a seasonal dry tropical forest at the northern limits of the Neotropics. The Holocene, 31, 802–813. https://doi.org/10.1177/0959683620988054 

Maher, Jr. L. J. (1972). Nomograms for computing 0.95 limits of pollen data. Review of Palaeobotany and Palynology, 13, 85–93. https://doi.org/10.1016/0034-6667(72)90038-3 

Mann, M. E., Zhang, Z., Rutherford, S., Bradley, R. S., Hughes, M. K., Shindell, D. et al. (2009). Global signatures and dynamical origins of the Little Ice Age and Medieval Climate Anomaly. Science, 326, 1256–1260. https://doi.org/10.1126/science.1177303 

Markgraf, V. (1980). Dispersión de polen en una zona montañosa. Grana, 19, 127–146. https://doi.org/10.1080/00173138009424995 

Markgraf, V., Webb, R. S., Anderson, K. H. y Anderson, L. (2002). Modern pollen/climate calibration for southern South America. Palaeogeography, Palaeoclimatology, Palaeoecology, 181, 375–397. https://doi.org/10.1016/S0031-0182(01)00414-X 

Matteucci, S. D. y Colma, A. (1982). Metodología para el estudio de la vegetación. Washington, D.C.: Secretaría General de la Organización de los Estados Americanos, Programa Regional de Desarrollo Científico y Tecnológico.

Metcalfe, S. E., Jones, M. D., Davies, S. J., Noren, A. y MacKenzie, A. (2010). Climate variability over the last two millennia in the North American Monsoon region, recorded in laminated lake sediments from Laguna de Juanacatlán, Mexico. The Holocene, 20, 1195–1206. https://doi.org/10.1177/0959683610371994 

Oksanen, J., Guillaume-Blanchet, F., Kindt, R., Legendre, P., O’Hara, R. G., Simpson, G. L. et al. (2010). Vegan: community ecology package. R package. version 1.18–2/r1135. http://R-Forge.R-project.org/projects/vegan/ 

Olvera-Vargas, M. y Figueroa-Rangel, B. L. (2023). Parcelas permanentes para la investigación ecológico-silvícola de largo plazo. Autlán de Navarro, Jalisco: Universidad de Guadalajara

Ortega-Rosas, C. I., Peñalba, M. C. y Guiot, J. (2008). Holocene altitudinal shifts in vegetation belts and environmental changes in the Sierra Madre Occidental, Northwestern Mexico, based on modern and fossil pollen data. Review of Palaeobotany and Palynology, 151, 1–20. https://doi.org/10.1016/j.revpalbo.2008.01.008 

Ortuño, T., Ledru, M. P., Cheddadi, R., Kuentz, A., Favier, C. y Beck, S. (2011). Modern pollen rain, vegetation and climate in Bolivian ecoregions. Review of Palaeobotany and Palynology, 165, 61–74. https://doi.org/10.1016/j.revpalbo.2011.02.004 

Perry, J. P., Graham, A. y Richardson, D. M. (1998). The history of pines in Mexico and Central America. En D. Richardson (Ed.), Ecology and biogeography of Pinus (pp. 192–218). Cambridge: Cambridge University Press.

Proctor, M., Yeo, P. y Lack, A. (1996). The natural history of pollination. Exeter, Reino Unido: Harper Collins Publishers.

Rodríguez-González, J. P. (2015). Estructura y diversidad de las comunidades de especies leñosas del bosque mesófilo de montaña a lo largo de un gradiente altitudinal en la sierra de Cacoma, Talpa de Allende, Jalisco (Tesis). Universidad de Guadalajara. Jalisco, México.

Rodríguez-Pérez, E., Vázquez-Selem, L., Cañellas-Boltà, N., Trapote, M. D. C., Sosa, S., Lozano-García, S. et al. (2025). Pollen signal of modern vegetation registered in surface soil samples along an elevation gradient from Iztaccíhuatl volcano, central Mexico. Vegetation History and Archaeobotany, 34, 273–288. https://doi.org/10.1007/s00334-024-01007-6 

R Core Team (2019) R: a language and environment for statistical computing. Available at: http://www.R-project.org 

Stockmarr, J. (1971). Tablets with spores used in absolute pollen analysis. Pollen et Spores, 13, 615–621.

Stuiver, M. y Reimer, J. (1993). Extended 14C data base and revised CALIB 3.014 C age calibration program. Radio-
carbon, 35, 215–230. https://doi.org/10.1017/S0033822200013904 

Trivi de Mandri, M. E., Burry, L. S. y D’Antoni, H. L. (2006). Dispersión-depositación del polen actual en Tierra del Fuego, Argentina. Revista Mexicana de Biodiversidad, 77, 89–95. https://dx.doi.org/10.22201/ib.20078706e.2006.001.322 

Vargas-Rodríguez, Y. L., Vázquez-García, J. A., Quintero, T., Muniz-Castro, M. A. y Shalisko, V. (2010). Estudio técnico justificativo para la declaratoria del Parque Estatal Bosque de Arce, Talpa de Allende, Jalisco. Guadalajara: SEDEUR/ DEMADES/ SAVHO/ Gobierno del Estado de Jalisco.

Whittaker, R. H. (1967). Gradient analysis of vegetation. Biological Reviews, 42, 207–264. https://doi.org/10.1111/j.1469185X.1967.tb01419.x 

Wright, Jr. H. E. (1967). The use of surface samples in Quaternary pollen analysis. Review of Palaeobotany and Palynology, 2, 321–330. https://doi.org/10.1016/0034-6667(67)90162-5 

Xiao, Y., Li, X., Cao, Y. y Dong, M. (2016). The diverse effects of habitat fragmentation on plant-pollinator interactions. Plant Ecology, 217, 857–868. https://doi.org/10.1007/s11258-016-0608-7

Diversidad genética de Oenothera drummondii (Onagraceae), una herbácea de dunas costeras: implicaciones ecológicas y evolutivas 

Raquel Aurora Hernández-Espinosa ^a, Jorge González-Astorga ^a, *,
Yessica Rico ^b, Juan B. Gallego-Fernández ^c

^a Instituto de Ecología A.C., Red de Biología Evolutiva, Laboratorio de Genética de Poblaciones, Carretera Antigua a Coatepec No. 351, El Haya, 91073 Xalapa, Veracruz, Mexico 

^b Instituto de Ecología A.C., Centro Regional del Bajío, Red de Diversidad Biológica del Occidente Mexicano, Av. Lázaro Cárdenas No. 253, 61600 Centro, Pátzcuaro, Michoacán, Mexico

^c Universidad de Sevilla, Departamento de Biología Vegetal y Ecología, Av. de la Reina Mercedes, 6, 41012 Sevilla, Spain

*Corresponding author: jorge.gonzalez@inecol.mx (J. González-Astorga)

Received: 09 June 2025; accepted: 31 October 2025

Abstract

We studied the diversity and genetic structure of Oenothera drummondii Hook. (Onagraceae), a dune plant with a mixed reproductive system, across 9 populations using 10 microsatellite markers. Plant genetic diversity is governed by intrinsic factors (i.e., reproductive system and dispersal) and extrinsic factors (i.e., population fluctuations and founder effects). We found moderate to low genetic diversity, with southern populations showing lower diversity, and northern populations higher. A separate study on self-compatibility revealed higher selfing in the south and lower in the north, suggesting a latitudinal gradient that may reduce genetic diversity in southern populations. Peripheral populations showed reduced diversity and greater differentiation, likely due to increased isolation and limited gene flow. Central populations near the Texas origin exhibited the highest diversity. Populations from Baja California (O. drummondii subsp. thalassaphila) formed a genetically distinct group, suggesting a separate species. Overall, genetic patterns in O. drummondii genetic diversity reflect historical and ecological influences, including mating system variation, floral traits, and pollinator dynamics. These findings support hypotheses such as center-periphery dynamics and climate-driven historical processes (e.g., post-glacial expansion), which may shape the species’ genetic landscape and suggest possible local adaptations to environmental changes.

Keywords: Neutral genetic diversity; Coastal dunes; Microsatellites; Genetic bottleneck; Latitude; Selfing

Resumen 

Evaluamos la diversidad y estructura genética de Oenothera drummondii Hook. (Onagraceae), planta de dunas costeras con sistema reproductivo mixto; se usaron 9 poblaciones y 10 marcadores microsatélites. La diversidad genética en plantas está influenciada por factores intrínsecos (dispersión y sistema reproductivo) y factores extrínsecos (fluctuaciones poblacionales y efecto fundador). Encontramos diversidad genética moderada a baja, con menor diversidad en poblaciones del sur (Ojoshal) y mayor en el norte (Bolívar). Un estudio complementario mostró mayor autocompatibilidad en Ojoshal y menor en Bolívar, sugiriendo un gradiente latitudinal con incremento de autocompatibilidad hacia el sur, con posible reducción de diversidad genética. Las poblaciones periféricas presentaron menor diversidad y mayor diferenciación, asociada a menor flujo génico y mayor aislamiento; las poblaciones centrales, cercanas al origen de la especie en Texas, mostraron mayor diversidad. Las poblaciones de Baja California (O. drummondii subsp. thalassaphila) formaron un grupo genético distinto, que podría representar a una especie separada. En conjunto, los patrones genéticos de O. drummondii reflejan procesos históricos y ecológicos relacionados con el sistema reproductivo, características florales y las dinámicas de polinización, lo cual podría significar adaptaciones locales a cambios ambientales, y patrones de distribución genética asociados con ellos, como la hipótesis de centro-periferia.

Palabras clave: Diversidad genética neutral; Dunas costeras; Microsatélites; Cuellos de botella; Latitud; Autocompatibilidad

Introduction

Genetic diversity may be considered a crucial factor in determining the ability of populations to adapt and evolve, thus increasing their evolutionary potential (He et al., 2024). Understanding the drivers of genetic variation among plant populations is essential in evolutionary biology as this diversity is the foundation for adaptive potential and long-term survival (Chung et al., 2023; Wright, 1969). In plants, the factors that shape genetic variation can be divided into: a) intrinsic biological properties (e.g., the genetic recombination system, including ploidy level, reproductive system, and meiotic behavior; the mode of dispersal and pollination; and the life form), and b) extrinsic dynamic processes (e.g., fluctuations in population size due to bottlenecks, founder effect, invasions, and changes caused by ecological succession) (Duminil et al., 2009). The reproductive system is the intrinsic biological property suggested to be the major driver of genetic diversity in plants (i.e., heterozygosity and population genetic differentiation) (Koelling et al., 2011; Wright, 1969), as it influences the mating patterns within a population by determining the extent to which selfing can occur (Charlesworth, 2006; Raduski et al., 2012). Self-incompatible populations, for instance, are composed of outcrossing plants with a predominantly outcrossing mating system. Conversely, in partially or completely self-compatible plants, the mating system can span from outcrossing to mixed mating to complete selfing (Holsinger, 1991).

Small, low-density populations experiencing habitat fragmentation and isolation, with limited mate or pollinator availability, exhibit increased propensity for self-fertilization (Devaux et al., 2014; Whitehead et al., 2018). In situations where self-fertilization is evolutionarily advantageous, selection will favor changes in traits that facilitate selfing (e.g., reductions in flower size, reduced nectar, pollen and reduced herkogamy) (Opedal, 2018; Shimizu & Tsuchimatsu, 2015; Sicard & Lenhard, 2011). These changes can have consequences at the genetic level, including elevated rates of inbreeding, a reduction in genetic diversity within populations, and increased genetic differentiation among populations (Barrett & Harder, 1996; Ingvarsson, 2002). Furthermore, a principal consequence of predominant self-fertilization is the reduction in heterozygosity and intra-population genetic diversity, coupled with an increase in inter-population differentiation, when compared to self-incompatible plants (Hamrick & Godt, 1996). In contrast, clonal species are expected to exhibit higher levels of heterozygosity than self-incompatible species, but lower levels of polymorphism within the population and higher levels of differentiation between populations (Levin, 2012). 

In addition to the intrinsic biological properties of the species, spatial distribution and demography strongly influence processes such as genetic drift, gene flow, and natural selection, which in turn shape the genetic characteristics of populations (Eckert et al., 2008). For example, species range size tends to influence gene flow and genetic differentiation between populations. Large distances between populations with large ranges would be barriers to gene flow (Lawrence & Fraser, 2020). Peripheral populations are predicted to exhibit reduced gene flow, greater isolation, and higher genetic differentiation. In contrast, populations in the center of the distribution would have higher gene flow and be less differentiated (Lawrence & Fraser, 2020). This may be exacerbated if the peripheral populations experience rapid cycles of colonization and extinction, and have associated bottleneck events or founder effects (Eckert et al., 2008). Dispersal ability also influences the amount of gene flow between core and peripheral populations. This has implications for the maintenance of genetic diversity. For example, species with large ranges but limited mobility have reduced gene flow between populations, resulting in greater genetic differentiation (Pelletier & Carstens, 2018).

The genus Oenothera (Onagraceae) is widespread with the majority of species concentrated in western North America (Overson et al., 2023), with some taxa extending to Central Mexico and South America (Wagner et al., 2007). Like other Onagraceae members, Oenothera species originated in the Nearctic region. Their diversification began 20 million years ago during the Miocene, an epoch characterized by colder and drier than the present. These conditions triggered both altitudinal and latitudinal forest retreats, creating ecological opportunities for herbaceous species that prefer open environments and can resist low temperatures and low humidity (Dietrich & Wagner, 1988). 

The species of Oenothera contributed significantly to the early development of plant genetics, cytogenetics, and evolutionary biology. Since the work of De Vries in 1900 (Cleland, 1972), a great deal of information has been collected on the ecology, morphology, cytology, and genetics of the genus, giving it a great advantage as a model for study (Greiner & Köhl, 2014), especially on reproductive systems (Johnson et al., 2009; Raven, 1979; Wagner et al., 2007). The intricate evolutionary history of the genus reports several transitions in reproductive systems, which are diverse (Cleland, 1972; Johnson et al., 2011; Rauwolf et al., 2008). In addition, Oenothera has a unique genetic recombination system (Cleland, 1972). In some species, meiosis is accompanied by a rearrangement of chromosome arms that form structures known as rings. These rings segregate into the next generation and have significant implications for inheritance (Golczyk et al., 2014). They act as barriers to homologous recombination and alterations to the linkage balance (Overson et al., 2023; Rauwolf et al., 2008). 

Our study focuses on Oenothera drummondii Hook. (Onagraceae), an herbaceous, short-lived perennial species belonging to the subsection Raimmania within Oenothera (Overson et al., 2023). The speciespresents different chromosomal configurations during meiosis, including the formation of bivalents and rings, but is not a permanent translocation heterozygote; so its reproduction is not expected to be clonal (Dietrich & Wagner, 1988). In contrast, the species displays a mixed mating system, encompassing both self- and cross-pollination (Dietrich & Wagner, 1988; Gallego-Fernández & García-Franco, 2021b). Despite exhibiting self-compatibility, its herkogamous large yellow flowers, and elevated stigma suggest predominantly outcrossing, particularly in North American populations (Gregory, 1964). Nevertheless, the species is capable of self-pollination in the absence of pollinators (i.e., sphingid moths and some hymenopterans) or under specific environmental conditions, such as wind, sand burial, and wave action during tropical storms, which are common in dunes and have an impact on the survival of individuals (Dietrich & Wagner, 1988; Gallego-Fernández & García-Franco, 2021; Gregory, 1964). Recent studies in North America showed that levels of self-compatibility vary from population to population, decreasing with increasing latitude (Gallego-Fernández & García-Franco, 2021b). Also, flower size decreased significantly with increasing latitude (Gallego-Fernández & García-Franco, 2021a). Given that all these characteristics could be reflected in the genetic diversity and genetic structure of the populations, we combined existing reports on life history traits, germination and self-compatibility levels, floral traits, dispersal modes, and genetic recombination system with our results of the genetic diversity and structure of 9 populations covering the North American distribution of O. drummondii (Gulf of Mexico and Baja California).

In this study, we addressed the following questions: 1, Does the genetic diversity vary between populations? Because different environmental conditions allow different evolutionary pressures to act in each population, we expect variation in genetic diversity and related genetic parameters such as heterozygosity and inbreeding. 2, Does the predicted variation in genetic diversity relate to intrinsic biological properties of the populations, such as selfing or changes in floral traits? If self-fertilization is the predominant mating system in the population, we expect populations to show smaller flower size, higher inbreeding, lower heterozygosity, and reduced genetic diversity (Ingvarsson, 2002). 3, Do populations closer to the center of the distribution have greater genetic diversity and less genetic differentiation than peripheral populations? Large distances between populations of species with large ranges would be barriers to gene flow (Lawrence & Fraser, 2020). Also, species living in coastal dunes commonly experience rapid cycles of colonization and extinction, and have associated bottleneck events or founder effects (Eckert et al., 2008). This effect would be exacerbated in peripheral populations (Lawrence & Fraser, 2020). We expect that populations at the edge of the distribution would have lower genetic diversity and higher differentiation than central populations. 

Materials and methods

Study system

Oenothera drummondii is the sixth member of the series Raimannia within the subsection Raimannia in the genus Oenothera (Dietrich & Wagner, 1988). Its center of origin is in North America (Texas, USA) and consists of 2 subspecies with a disjunct distribution: O. drummondii subsp. drummondii, which is distributed in the coastal dunes of the Gulf of Mexico (from North Carolina in the USA to Campeche in Mexico), and O. drummondii subsp. thalasaphilla along the Pacific coast at the Southern tip of Baja California in Mexico (Dietrich & Wagner, 1988; Hernández-Espinosa et al., 2020). The 2 subspecies can be distinguished morphologically: O. drummondii subsp. drummondii have large flowers and long pubescent leaves, while O. drummondii subsp. thalasaphilla is characterized by having small flowers and small succulent leaves (Dietrich & Wagner, 1988). O. drummondii subsp. drummondii has been accidentally introduced into coastal dune systems around the world, and is considered invasive in several of them (Castillo-Infante et al., 2021; Dietrich & Wagner, 1988). The species is restricted to coastal dunes, inhabiting the dunes from the back beaches to the first dune ridges and embryo-dunes of the Gulf of Mexico and Southeastern USA (from Campeche to North Carolina) (Dietrich & Wagner, 1988; Gallego-Fernández & García-Franco, 2021b; Moreno-Casasola, 1988). From Louisiana to North Carolina in USA, O. drummondii shares its distribution with O. humifusa, another species within subsection Raimmania. Oenothera humifusa is an autogamous, permanent structural heterozygote (PTH), very similar to O. drummondii in growth form and habitat requirements. In the overlapped distribution, 2 basic types can be distinguished, although they are linked by intermediate forms that result from crosses between O. drummondii and O. humifusa (Dietrich & Wagner, 1988; Wagner et al., 2007). To ensure that the collection represented only O. drummondii and excluded the possibility of hybrids, the sampling was made systematically, beginning in Texas, USA, and continuing southward to Tabasco. Some of the populations collected were small and restricted to limited areas, in which all individuals were collected. The most illustrative example was the population of Ojoshal, composed of 9 individuals. We studied 169 individuals from 9 North American populations, and the 2 subspecies of O. drummondii (Fig. 1; Supplementary material: Table S1). Of these, 2 populations are from O. drummondii subsp. thalassaphila (Agua Blanca and Punta Arena del Sur), and the remaining 7 are from subsp. drummondii (Bolívar, South Padre Island, Matagorda, Altamira, La Mancha, Olmeca, and Ojoshal). We had information on self-compatibility and floral traits for 4 of the 9 populations evaluated (Bolívar, South Padre Island, La Mancha, and Ojoshal), since Gallego-Fernández and García-Franco (2021a, b) used the same populations in their studies (Supplementary material: Table S2). 

Vegetal material

Leaf material was collected from reproductive adults of each population, for which 5 leaves per plant were sampled in paper bags with silica gel, and the samples were subsequently stored at -20 °C. When population density exceeded 30 individuals, 20 were randomly selected, and if within a population less than 20 individuals were found, as in Ojoshal, the entire population was sampled (Supplementary material: Table S1). 

DNA extraction and microsatellite loci amplification

Ten microsatellite loci transferred to O. drummondii from other species of the Oenothera (Hernández-Espinosa et al., 2020) were used in this study: OenhaB105, OenhaD102, OenbidiA_C10, Oenbi2triA_A1, Oenbi2triA_D3, Oenbi39tri10, Oenbi2triA_H1, Oenbi39tri4, Oenbi2triA_E4 and Oenbi39di2. The extraction of genomic DNA was carried out according to 2 protocols: a) CTAB extraction, using 50 mg of dry leaf tissue (González & Vovides, 2002). The extracted DNA was subsequently purified using the PCR Clean-up & Gel Extraction Purification Kit (QIAGEN). b) DNeasy Plant Mini Kit using 20 mg dried leaf tissue following the manufacturer’s instructions (QIAGEN). The quantity and quality of the extracted DNA were verified on 1% agarose gels stained with Red Gel.

Microsatellite amplification was performed using 2 protocols. An initial PCR in a final volume of 10 µL containing total DNA, 2X reaction buffer, 0.2 mM of each dNTP, 1.6 mM MgCl2, 0.5 ng/µL BSA, 0.025 U/µL Taq polymerase, 0.5 µM reverse and forward primers, and 0.5 µM universal primer M13. For sample visualization, each forward primer was modified by the addition of an M13 sequence at the 5’ end (5’-TGT AAA ACG ACG GCC AGT-3’) that is complementary to an M13 primer labeled with either NED (yellow), HEX (green), or 6-FAM (blue) fluorophores. The amplification program consisted of an initial cycle of 3 min at 94 °C; followed by 25 cycles of 94 °C for 40 s, 50 °C for 40 s, and 72 °C for 60 s; 8 cycles of 94 °C for 60 s, 53 °C for 60 s, and 72 °C for 60 s, where hybridization of the M13 primer occurs; and a final extension at 72 °C for 10 min. A second PCR was performed using the Type-it microsatellite kit (QIAGEN), 1 µL of total DNA, and 0.2 µM of the forward, reverse, and M13 primers in cases where no amplification products were obtained from the first PCR after verification in 1% agarose. The amplification program consisted of a 15-minute cycle at 95 °C, followed by 20 cycles at 94 °C for 40 s, 50 °C for 90 s, and 72 °C for 60 s; 15 cycles at 94 °C for 60 s, 53 °C for 60 s, and 72 °C for 60 s. The final extension was performed at 60 °C for 30 min. A standard 400 bp marker and an ABI 3730 Gene Analysis System (Macrogen) were used to analyze the PCR products resulting from amplification. GeneMarker (Softgenetics, State College, PA, USA) was used to identify allele sizes manually. Oenothera drummondii is a diploid species, with amplifications consisting of 1 or 2 alleles per individual.

Statistical analysis

Presence of null alleles was evaluated using the FreeNA software with the EM algorithm (Chapuis & Estoup, 2007). The frequency of null alleles was estimated for each locus and population. F_ST values were calculated with FreeNA with the ENA algorithm for the correction of null alleles. The presence of clones in the populations was assessed with GenAIEx 6.503 software (Peakall & Smouse, 2012). Deviations from Hardy-Weinberg equilibrium for each locus in each population were assessed by the X² test using the Benjamin-Hochberg procedure in GenAIEx 6.503 software (Peakall & Smouse, 2012). Linkage disequilibrium (LD) between loci was evaluated in Arlequin 3.5.2 (Excoffier & Lischer, 2010). 

The percentage of polymorphic alleles (P), average number of alleles per locus (A), average number of effective alleles (Ae), observed heterozygosity (H_O), expected heterozygosity (H_E), and fixation index (F) were calculated in GenAIEx 6.503 (Peakall & Smouse, 2012). To estimate the patterns of genetic variation between and within the populations, we calculated the F-statistics (i.e., F_IS, F_IT and F_ST) (Wright, 1978). Additionally, F_IS per population, considering null allele frequency, was estimated using INEST 2.2 (Chybicki, 2017), applying Bayesian method with 300,000 steps, sampling every 1,000 steps and burn-in of 30,000 steps. For the bottleneck analysis, the Wilcoxon signed rank test was performed for 3 mutation models: Infinite Allele Model (IAM), Stepwise Mutation Model (SMM), and Two-Phase Model (TPM). INEST 2.2 was used to run 100,000 simulations for each mutation. The relationship between latitude and parameters of genetic diversity (A, P, H_O and H_E) was evaluated using regression models (Sokal & Rohlf, 1995) in the R 4.2.0 program (R Core Team, 2020).

To estimate the molecular variation within and between populations, an analysis of molecular variance (AMOVA) was performed using 1,000 permutations in poppr package in R 4.2.0 software (R Core Team, 2020). To determine isolation by distance (IBD), a Mantel test (Mantel, 1967) was performed between the matrix of genetic differentiation (F_ST) with INA null allele correction, and population geographic distances (Euclidean) using 999 permutations in the vegan R package (R Core Team, 2020). We measured current dispersal rates (m) using BAYESASS, in which m is interpreted as the fraction of migrants per generation in one population that is derived from another population (Wilson & Rannala, 2003). The Bayesian clustering algorithm implemented in the Structure 2.3.4 software (Pritchard et al., 2010) was used to clarify the genetic structure of the samples by assigning individuals to genetic groups. The simulation was carried out with correlated allele frequencies and with mixture models according to ancestry. All analyses used 100,000 replicates, a Markov chain Monte Carlo (MCMC) burn-in period of 10,000 steps, and 10 replicates per K. The results obtained from Structure were processed with Structure Harvester (Earl & VonHoldt, 2012) to select the optimal K (highest value of ΔK) using the Evanno method (Evanno et al., 2005). Clumpak (Kopelman et al., 2015) and Distruct (Rosenberg, 2004) were used to visualize the bar graphs obtained in Structure. Discriminant analysis of principal components (DAPC) using the R package adegenet with 1,000 permutations for validation was also used to analyze the genetic structure of O. drummondii. It was based on the genetic distances (Cavalli-Sforza & Edwards, 1967) for each pair of populations, using the INA correction (Chapuis & Estoup, 2007) for the presence of null alleles. 

Results

Frequency of null alleles

The 10 microsatellite loci amplified successfully in 161 individuals from 9 populations. Statistical tests of Hardy-Weinberg equilibrium for each locus in each population showed that most cases (50 of 78) did not deviate from equilibrium. For each population, the linkage disequilibrium analysis showed significant deviations in at least one locus. Mean null allele frequencies for all populations were low (0.06 ± 0.04). The mean null allele frequencies per population were moderate to low (0.01 ± 0.02-0.13 ± 0.14). Five loci exhibited high allele frequencies (> 0.2) in at least one population when analyzed across all population-locus combinations (Supplementary material: Tables S3, S4).

Genetic diversity

We detected 99 alleles for the 10 microsatellite loci. The total number of alleles detected had an average of 9.9 ± 5.6 alleles per locus, ranging from 4 for OenhaD102 to 23 for OenbidiA_C10. The level of polymorphism was high in all populations (mean 86.67 ± 14.14). The lowest percentage of polymorphism was found in Ojoshal (OJO), where 4 loci were monomorphic. The number of alleles per locus ranged from 1.80 in Ojoshal to 4.60 in Bolívar, with an overall mean number of alleles per locus of 2.28 ± 0.48. We found a total of 35 private alleles, ranging from 1 in La Mancha to 8 in Bolívar and Agua Blanca. The average effective number of alleles was 2.28 ± 0.48. It ranged from 1.58 in Olmeca to 3.06 in Bolívar (Table 1).

Expected heterozygosity ranged from 0.283 in Olmeca to 0.599 in Matagorda. The overall mean was 0.442 ± 0.104. The observed heterozygosity was also lowest in Olmeca (0.221), and highest in Matagorda (0.547). The mean total observed heterozygosity was 0.409 ± 0.097. The average observed heterozygosity was lower (H_O < H_E) than expected, indicating an overall homozygote excess. This is consistent with the results of the Hardy-Weinberg equilibrium test, which showed heterozygote deficiency for at least 1 locus in all populations. However, the Hardy-Weinberg equilibrium test also showed heterozygote excess in 4 populations: South Padre Island, Olmeca, Ojoshal, and Punta Arena del Sur. Of these, Ojoshal showed heterozygote excess at 5 of the 6 polymorphic loci (Table 1). 

Table 1

Parameters of neutral genetic diversity of O. drummondii at 10 microsatellite loci. N = Sample size; P = percentage of polymorphic loci; A = mean allele number by locus; Ae = mean effective allele number; Ap = private alleles; H_O and H_E = mean observed heterozygosity, and mean expected heterozygosity; F = fixation index. Hardy-Weinberg equilibrium deviations (p < 0.05), test is the number of polymorphic loci evaluated, and (-) is the number of loci with deficiency and excess of heterozygotes (+).

Population	N	P	A	Ae	Ap	Ho	HE	F	H-W deviations
									Test	(+)	(-)
Bolívar	20	100	4.60	3.06	8	0.410	0.557	0.264	10	–	4
Matagorda	19	100	4.20	2.75	3	0.547	0.599	0.086	10	–	1
South Padre Island	20	80	3.60	2.54	2	0.385	0.433	0.110	8	1	1
Altamira	20	100	3.10	2.27	1	0.485	0.487	0.003	10	–	2
La Mancha	20	90	3.10	2.28	3	0.420	0.464	0.094	9	–	3
Olmeca	19	70	3.00	1.58	6	0.221	0.283	0.219	7	1	2
Ojoshal	9	60	1.80	1.61	0	0.489	0.301	-0.623	6	5	1
Agua Blanca	17	90	4.10	2.31	8	0.324	0.435	0.256	9	–	4
Punta Arena del Sur	18	90	3.30	2.11	4	0.400	0.420	0.047	9	1	2
Mean ± SD	18 ± 3.54	86.7 ± 14.1	3.42 ± 0.83	2.28 ± 0.48		0.41 ± 0.097	0.44 ± 0.10	0.05 ± 0.27

Table 2

Bottleneck estimation for 9 populations of O. drummondii. Significant values are shown in bold. SSM: Step mutation model, TPM: two-phase model.

Population	FIS (INest)	FIS (INest)  95% HDPI	Bottleneck test (p-value)
			SSM	TPM
Bolívar (BOL)	0.2061	0.2061-0.3218	0.385	0.3473
Matagorda (MAT)	0.1221	0.0023-0.2274	0.0656	0.0421
South Padre Island (SPA)	0.0356	0.0011-0.0715	0.1913	0.1907
Altamira (ALT)	0.0051	0.0000-0.0049	0.0322	0.0245
La Mancha (MAN)	0.0214	0.0044-0.0568	0.0820	0.0486
Olmeca (OLM)	0.2446	0.2277-0.3479	0.9845	0.9845
Ojoshal (OJO)	0.0133	0.0000-0.0217	0.0264	0.0268
Agua Blanca (AGB)	0.0977	0.0586-0.1955	0.973	0.9625
Punta Arena del Sur (PAS)	0.0196	0.0000-0.471	0.5443	0.4556

The coefficients of inbreeding obtained using the INEST ranged from 0.0051 in Altamira to 0.2446 in Olmeca (Table 2). Three models were evaluated to detect the presence of recent genetic bottlenecks. The infinite allele model (IAM), the two-phase model (TPM), and the step mutation model (SSM). The SMM model has been suggested as a statistically conservative approach to detect microsatellite bottlenecks (Luikart et al., 1998). However, given the instability and wide range of mutation rates inherent to these markers, the TPM model may be the one that best explains the predominant mutation process at most loci (Di Rienzo et al., 1994). According to the TPM model, 4 populations in O. drummondii show possible recent bottlenecks: Altamira, Ojoshal, Matagorda and La Mancha (Table 2). Regression analyses revealed significant latitudinal clines in genetic diversity, with both alleles per locus (r = 0.69, p < 0.005) and expected heterozygosity (r = 0.65, p < 0.005) showing strong negative relationships with latitude. Latitude significantly predicted the percentage of polymorphic loci (r = 0.4, p < 0.05), whereas no significant relationship was observed for heterozygosity (Supplementary material: Table S5). 

Genetic structure

When evaluating the distribution of genetic variation within and among populations, mean values of global inbreeding (F_IT = 0.416 ± 0.163) and local inbreeding (F_IS = 0.059 ± 0.195) indicated significant heterozygosity deficits. The mean value of genetic differentiation (F_ST) was 0.376 ± 0.132, indicating that 38% of the genetic variation in O. drummondii was due to differences between populations. Furthermore, genetic differentiation between pairs of populations was mostly high (> 0.15). Matagorda and Bolívar had the lowest differentiation (0.06), followed by Punta Arena del Sur and Agua Blanca (0.17), and Bolívar and South Padre Island (0.18). The analysis of molecular variance (AMOVA) showed that most genetic variation was found among individuals (54%), followed by that found among populations (38%) (Table 3).

The Mantel test detected significant isolation by distance (r = 0.64, p = 0.002). The BAYESASS analysis revealed high diagonal m-values (G1 = 0.972 – G3 = 0.980), suggesting high gene flow within the individual groups. Higher gene flow was observed from G1 to G2 (m_{1 to 2} = 0.009) (Fig. 2). The results of the Bayesian clustering are shown in Supplementary material: Fig. S1. The most probable K with the highest value of ΔK = 479.023 was K = 3, followed by K = 4 with ΔK = 101.129. For K = 3, 3 clearly defined genetic groups were observed, with a very low proportion of admixture among them. In this case, the first group consisted of the Texas populations: Bolívar, Matagorda, and South Padre Island, and the northernmost Mexican population, Altamira. The second group included the 3 remaining Mexican populations in the Gulf of Mexico: La Mancha, Olmeca and Ojoshal, while the third group comprised the 2 populations on the Baja California Peninsula. For K = 4, the clustering is similar to K = 3. The main difference in this case was that the fourth cluster split the previous cluster containing the Texas and Altamira populations, indicating greater genetic correspondence between Bolívar and Matagorda (populations further north in the Gulf) and between South Padre Island and Altamira. Admixture was low, indicating that Oenothera populations are highly structured. 

The Discriminant Analysis of Principal Components (DAPC), like the Bayesian method, also showed 4 groups (Fig. 1C; Supplementary material: Fig. S2). Consistent with the results of Structure, one group was formed by the populations of Baja California (Punta Arena del Sur and Agua Blanca). However, in this case, La Mancha was no longer grouped together with Ojoshal and Olmeca, which formed the second group. Altamira and La Mancha formed a third group that is closer to the fourth formed by the Texan populations (Bolívar, Matagorda, and South Padre Island). The DAPC results indicated the possibility that the Texas group was the ancestral group of the central Gulf of Mexico populations (Altamira and La Mancha). The other 2 groups were markedly more differentiated. 

Table 3

Molecular variance analysis (AMOVA) of Oenothera drummondii populations. 

Source of variation	df	Sum sq	Mean sq	Variance component	Total variance (%)	p values
Between populations	8	841.68	105.21	2.78	37.39	0.001
Among populations	153	807.84	5.28	0.61	8.21	0.001
Within individuals	162	657	4.05	4.05	54.39	0.001
Total	323	2,306.53	7.14	7.45	100

Discussion

In this research, we evaluated the genetic variation between and within populations of Oenothera drummondii throughout its range in North America, for which we used microsatellite markers. These markers demonstrated sufficient variability to resolve population genetic structure at high resolution, consistent with a previous study (Hernández-Espinosa et al., 2020). We also found that all populations were in linkage disequilibrium for at least one locus. Deviations may result from limited homologous recombination during meiosis when chromosomal rings are formed (Rauwolf et al., 2008). In O. drummondii, as in many Oenothera species, this limited recombination is reported to cause changes in the linkage equilibrium (Cleland, 1972; Rauwolf et al., 2008; Raven, 1979), as described in other ring-forming species of the genus: O. biennis (Larson et al., 2008; Levin, 1975; Levy & Levin, 1975), O. harringtonii (Skogen et al., 2012), O. hartwegii and O. gayleana (Lewis et al., 2016). The unique recombination system in the Oenothera is an attribute that has allowed them to colonize new environments from their origin in the Miocene (ca. 20 Ma), until recent times, successfully establishing themselves first in the Neotropics and then in Europe (Dietrich et al., 1997; Wagner et al., 2007).

Compared to other plants with similar characteristics in lifeform, reproductive system, geographic range, and dispersal mechanism, we found that Oenothera drummondii showed moderate to low genetic diversity. This is a short-lived perennial, self-compatible species with a mixed reproductive system and wide distribution (Dietrich & Wagner, 1988), and a variety of dispersal mechanisms (Gallego-Fernández et al., 2021). Mean levels of genetic diversity reported for other plants with mixed reproduction (N = 15, mean H_E = 0.60), short-lived perennial life form (N = 29, mean H_E = 0.55), wide distribution (N = 31, mean H_E = 0.62), and water or wind dispersal (N = 28, mean H_E = 0.61) (Nybom & Bartish, 2000), were higher than the level found in O. drummondii (mean H_E = 0.442).

Historically, genetic diversity in Oenothera has been attributed to structural genomic rearrangements, particularly hybridization and reciprocal translocations that alter linkage relationships translocations (Cleland, 1972; Rauwolf et al., 2011), as the genomes in Oenothera were considered to be essentially “non-recombining” due to the formation of chromosomal rings during meiosis (Cleland, 1972; Golczyk et al., 2014; Rauwolf et al., 2008). In contrast, the reported genetic diversity in Oenothera species appears strongly influenced by their predominant reproductive system. O. biennis, a permanent translocation heterozygote (PTH), maintains higher genetic variation than O. drummondii, which exhibits a mixed mating system (mean H_E = 0.69 vs. 0.44) (Larson et al., 2008). This agreed with the expectation of the “functional” asexual reproductive system of O. biennis, in which autogamy is almost complete and offspring are mostly clonal (Mather, 1943; Stebbins, 1957). Consistent with expectations for obligate sexual reproduction, self-incompatible, bivalent-forming Oenothera species (O. harringtonii with mean H_E = 0.77, O. gayleana with mean H_E = 0.53 and O. hartwegii with mean H_E = 0.49 vs O. drummondii with H_E = 0.44) maintained significantly higher genetic diversity than the mixed-mating O. drummondii (H_E = 0.44) (Levin, 1975; Rhodes et al., 2014; Skogen et al., 2019).

In terms of its reproductive system, the self-compatible O. drummondii generally has large flowers and an elevated stigma, suggesting a high propensity for sexual reproduction, although it can self-pollinate in the absence of pollinators or in situations where self-fertilization is evolutionarily advantageous (Gregory, 1964; Sicard & Lenhard, 2011). Gallego-Fernández and García-Franco (2021b) assessed the level of self-compatibility of O. drummondii in the Gulf of Mexico, through germination essays. They evaluated 4 of the 9 populations in this study (Bolívar, South Padre Island, La Mancha and Ojoshal), and found that self-compatibility increased in low-latitude populations (La Mancha and Ojoshal), while lower for higher-latitude populations (Bolívar and South Padre Island). These results suggest a latitudinal shift towards greater selfing to the south of the distribution. It has been suggested that greater selfing in populations leads to a decrease in genetic diversity (Ingvarsson, 2002), which is consistent with the pattern of genetic variation found in this study. In agreement with the results of Gallego-Fernández and García-Franco (2021a), we found that populations with higher reported self-compatibility also had lower genetic diversity. On the other hand, in partial selfing species, reductions in genetic diversity are associated with changes in traits that facilitate selfing (i.e., reduced flower size, reduced nectar, pollen and reduced herkogamy) (Barrett & Harder, 1996; Shimizu & Tsuchimatsu, 2015; Tedder et al., 2015). According to the theory, it would be expected that the populations of O. drummondii with a higher self-compatibility, and lower genetic diversity (i.e., Ojoshal) would also show a tendency to reduce flower size, and populations with lower self-compatibility, and higher genetic diversity (i.e., Bolívar) would show an increase in flower size. However, Gallego-Fernández and García-Franco (2021a) found the opposite: populations showed larger flower sizes following a latitudinal gradient from subtropical (i.e., Bolívar and South Padre Island) to tropical (i.e., La Mancha and Ojoshal) climates. This result suggests that in O. drummondii there is no latitudinal correlation between a reduction in flower size and an increase in selfing, and thus to a reduction in genetic diversity. Differences in floral traits among O. drummondii populations appear to respond to both biotic (i.e., pollinators) and abiotic factors (i.e., temperature, precipitation), suggesting local adaptations to environmental changes (Gallego-Fernández & García-Franco, 2021a). 

In O. drummondii the genetic diversity showed a significant increase with latitude, with its lowest values in Ojoshal and Olmeca, while the higher values were found in Bolívar and Matagorda, populations in the highest latitudes. The genus Oenothera appears to have originated in northern Mexico and the adjacent USA, and subsection Raimmania, to which O. drummondii belongs, is centered in this area (Dietrich & Wagner, 1988). Since older clades tend to have more genetic diversity (Willi et al., 2018), it would be expected that the greatest genetic diversity would be found in populations at latitudes closest to the center of origin (i.e., Bolívar and Matagorda) and that it would lower as populations moved away to the periphery of the distribution, as was found here. In addition to reducing population genetic variation through genetic drift, habitat suitability often decreases from the core to the edge of a species’ geographic range, leaving edge populations small and isolated (Sagarin & Gaines, 2002), as in Ojoshal. However, despite the small population size of Ojoshal, inbreeding was low, presumably because of its high selfing index (Gallego-Fernández & García-Franco, 2021b). Inbreeding depression is predicted to be lower in selfing species because recessive deleterious alleles are expected to be efficiently “purged” from populations (Winn et al., 2011), and selfing favors the selection of new recessive beneficial mutations (Burgarella & Glémin, 2017; Charlesworth et al., 1993).

The pattern of distribution of the genetic diversity found in Oenothera drummondii seems to be shaped by demographic and evolutionary processes (Durka, 1999; Hewitt, 1996). Historical climate-driven changes are known to still affect the present-day genetic diversity (Alvarez et al., 2009; Hewitt, 2000). As a result of sequential founder events during post-glacial recolonization, contemporary populations show reduced genetic diversity and increased genetic differentiation, especially at range margins (Eckert et al., 2008; Sagarin & Gaines, 2002). The above pattern was found in 512 North American herbs, showing that the shifting and fragmentation of species’ geographical ranges in the past 20,000 years has played an important role in shaping the genetic variation of contemporary populations (Benavides et al., 2019). 

Regarding the populations in Baja California (i.e., Agua Blanca and Punta Arena del Sur), the results of both genetic diversity and genetic structure showed that they formed an independent genetic group, as expected given that the populations belong to a different subsp. of O. drummondii. However, based on the genetic differences detected and the evidence of differences in life history, vegetative and floral characteristics observed in the field at the time of collection, it is suggested that O. drummondii subsp. thalassaphila is a distinct species from O. drummondii subsp. drummondii (Table 4). A detailed taxonomic study and additional genetic data from new populations of O. drummondii subsp. thalassaphila will be needed to support this. 

Table 4

Distinctive morphological attributes between O.drummondii subsp. drummondii and O. drummondii subsp. thalassaphila. Data taken from Benavides et al. (2019).

	O.drummondii subsp. drummondii	O. drummondii subsp. thalassaphila
Habit	Annual herb	Perennial sudshrub
Stem pubescence	Strigillose to villous	Strigillose
Glandular puberulent hairs	Present	Absent
Cauline leaves	1-8cm, oblanceolate to obovate, densely villous, margins entire to remotely sinuate dentate	1-4.5cm, oblong lanceolate to oblanceolate, strigillose, marginis entire to coarsely dentate
Floral tube	2.5-5cm, strigillose to densely villous	2-3.5cm, strigillose
Sepals	2-3cm, strigillose to villous	1.3-2.5cm, strigillose, occasionally red doted
Petal length	2.5-4.5cm	2-3.5cm
Capsule	2.5-5.5cm, strigillose to villous	2-4cm, strigillose
Seeds	1.1-1.7mm	1.5-2mm, smooth

We conclude that the genetic diversity and genetic structure across the range of O. drummondii in North America suggest a latitudinal shift towards increased selfing and a decline in genetic diversity in the low-latitude populations. However, there is no positive relation between reductions in floral traits and increased selfing in the populations. Differences in floral traits appear to respond to biotic and abiotic factors, suggesting local adaptations to environmental changes. In O. drummondii, genetic parameters may reflect historical processes like climate-driven changes (i.e., the last glaciation), and patterns of genetic distribution associated with them, such as the center-peripheral hypotheses. The genetic attributes evaluated here suggest that populations of O. drummondii subsp. thalassaphila may represent a distinct species, but further evaluation will be required to confirm this hypothesis.

Acknowledgments

This study was supported by the Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (Conacyt) by a scholarship (2019-000037-02NACF-29365), as part of a doctoral thesis directed by Jorge González-Astorga. This study was also supported by the Ministerio de Economía y Competitividad, Spain (MINECO Project CGL2015-65058-R co-funded by FEDER). We sincerely thank the assistance in fieldwork to collect plant materials: Rusty Feagin, José García-Franco, Alejandro Espinosa de los Monteros and Anwar Medina-Villareal. We also thank Janet Nolasco-Soto for the assistance in laboratory methods, and two anonymous reviewers for their comments and observations on the manuscript.

References

Alvarez, N., Thiel-Egenter, C., Tribsch, A., Holderegger, R., Manel, S., Schönswetter, P. et al. (2009). History or ecology? Substrate type as a major driver of patial genetic structure in Alpine plants. Ecology Letters, 12, 632–640. https://doi.org/10.1111/j.1461-0248.2009.01312.x 

Barrett, S. C. H., & Harder, L. D. (1996). Ecology and evolution of plant mating. Trends in Ecology & Evolution, 11, 73–79. https://doi.org/10.1016/0169-5347(96)81046-9 

Benavides, E., Kuethe, J. R., Ortiz-Alcaraz, A., & De La Luz, J. L. L. (2019). Oenothera resicum (Onagraceae), a new species and the first record of the family from the Revillagigedo Archipelago, Mexico. Phytotaxa, 416, 59–66. https://doi.org/10.11646/phytotaxa.416.1.7 

Burgarella, C., & Glémin, S. (2017). Population genetics and genome evolution of selfing species. In J. Wiley & Sons (Ed.), Encyclopedia of Life Sciences (pp. 1–8). Hoboken, NJ: Wiley. https://doi.org/https://doi.org/10.1002/9780470015902.a0026804 

Castillo-Infante, F. R., Mendoza-González, G., Rioja-Nieto, R., & Gallego-Fernández, J. B. (2021). Range Shifts in the Worldwide expansion of Oenothera drummondii subsp. drummondii, a plant species of coastal dunes. Diversity, 13, 603. https://doi.org/10.3390/d13110603 

Cavalli-Sforza, L. L., & Edwards, A. W. F. (1967). Phylogenetic analysis. Models and estimation procedures. American Journal of Human Genetics, 19, 233. 

Chapuis, M. P., & Estoup, A. (2007). Microsatellite null alleles and estimation of population differentiation. Molecular Biology and Evolution, 24, 621–631. https://doi.org/10.1093/molbev/msl191 

Charlesworth, B., Morgan, M. T., & Charlesworth, D. (1993). The effect of deleterious mutations on neutral molecular variation. Genetics (United States), 134. https://doi.org/10.1093/genetics/134.4.1289 

Charlesworth, D. (2006). Evolution of plant breeding systems. Current Biology, 16, R726–R735. https://doi.org/10.1016/j.cub.2006.07.068 

Chung, M. Y., Merilä, J., Li, J., Mao, K., López-Pujol, J., Tsumura, Y. et al. (2023). Neutral and adaptive genetic diversity in plants: an overview. Frontiers in Ecology and Evolution, 11, 1116814. https://doi.org/10.3389/fevo.2023.1116814 

Chybicki, I. J. (2017). INEST 2.2: the user manual. Poland: Department of Genetics, Kazimierz Wielki University.

Cleland, R. E. (1972). Oenothera, cytogenetics and evolution. London, NY: Academic Press.

Devaux, C., Lepers, C., & Porcher, E. (2014). Constraints imposed by pollinator behaviour on the ecology and evolution of plant mating systems. Journal of Evolutionary Biology, 27, 1413–1430. https://doi.org/10.1111/jeb.12380 

Di Rienzo, A., Peterson, A. C., Garza, J. C., Valdes, A. M., Slatkin, M., & Freimer, N. B. (1994). Mutational processes of simple-sequence repeat loci in human populations. Proceedings of the National Academy of Sciences, 91, 3166–3170. https://doi.org/10.1073/pnas.91.8.3166 

Dietrich, W., & Wagner, W. L. (1988). Systematics of Oenothera Section Oenothera Subsection Raimannia and Subsection Nutantigemma (Onagraceae). Systematic Botany Monographs, 24, 1–91. https://doi.org/10.2307/25027713 

Dietrich, W., Wagner, W. L., & Raven, P. H. (1997). Systematics of Oenothera section Oenothera subsection Oenothera (Onagraceae). Systematic Botany Monographs, 50, 1–234. https://doi.org/10.2307/25027870 

Duminil, J., Hardy, O. J., & Petit, R. J. (2009). Plant traits correlated with generation time directly affect inbreeding depression and mating system and indirectly genetic structure. BMC Evolutionary Biology, 9, 177. https://doi.org/10.1186/1471-2148-9-177 

Durka, W. (1999). Genetic diversity in peripheral and subcentral populations ofCorrigiola litoralis L.(Illecebraceae). Heredity, 83, 476–484. https://doi.org/10.1038/sj.hdy.6886000 

Earl, D. A., & VonHoldt, B. M. (2012). STRUCTURE HARVESTER: a website and program for visualizing STRUCTURE output and implementing the Evanno method. Conservation Genetics Resources, 4, 359–361. https://doi.org/10.1007/s12686-011-9548-7 

Eckert, C. G., Samis, K. E., & Lougheed, S. C. (2008). Genetic variation across species’ geographical ranges: the central-marginal hypothesis and beyond. Molecular Ecology, 17, 1170–1188. https://doi.org/10.1111/j.1365-294X.2007.03659.x 

Evanno, G., Regnaut, S., & Goudet, J. (2005). Detecting the number of clusters of individuals using the software STRUCTURE: a simulation study. Molecular Ecology, 14, 2611–2620. https://doi.org/10.1111/j.1365-294X.2005.02553.x 

Excoffier, L., & Lischer, H. E. L. (2010). Arlequin suite ver 3.5: a new series of programs to perform population genetics analyses under Linux and Windows. Molecular Ecology Resources, 10, 564–567. https://doi.org/10.1111/j.1755-0998.2010.02847.x 

Gallego-Fernández, J. B., & García-Franco, J. G. (2021a). Floral traits variation in Oenothera drummondii subsp. drummondii across a wide latitudinal range of native and non-native populations. Flora, 280, 151851. https://doi.org/https://doi.org/10.1016/j.flora.2021.151851 

Gallego-Fernández, J. B., & García-Franco, J. G. (2021b). Self-compatibility and reproductive success of Oenothera drummondii subsp. drummondii: is it similar between native and non-native populations? Diversity, 13, 431. https://doi.org/10.3390/d13090431 

Gallego-Fernández, J. B., Martínez, M. L., García-Franco, J. G., & Zunzunegui, M. (2021). Multiple seed dispersal modes of an invasive plant species on coastal dunes. Biological Invasions, 23, 111–127. https://doi.org/10.1007/s10530-020-02359-6 

Golczyk, H., Massouh, A., & Greiner, S. (2014). Translocations of chromosome end-segments and facultative hetero-
chromatin promote meiotic ring formation in evening primroses. The Plant Cell, 26, 1280–1293. https://doi.org/10.1105/tpc.114.122655 

González, D., & Vovides, A. (2002). Low intralineage divergence in Ceratozamia (Zamiaceae) detected with nuclear ribosomal DNA ITS and chloroplast DNA trnL-F non-coding region. Systematic Botany, 27, 654–661. https://doi.org/10.1043/0363-6445-27.4.654 

Gregory, D. P. (1964). Hawmoth pollination in the Genus Oenothera. Journal of Systematic and Evolutionary Botany, 5, 385–420. 

Greiner, S., & Köhl, K. (2014). Growing evening primroses (Oenothera). Frontiers in Plant Science, 5, 80880. https://doi.org/10.3389/fpls.2014.00038 

Hamrick, J., & Godt, M. (1996). Effects of life history traits on genetic diversity in plant species. Philosophical Transactions of the Royal Society of London. Biological Sciences, 351, 1291–1298. https://doi.org/10.1098/rstb.1996.0112 

He, Z. Z., Stotz, G. C., Liu, X., Liu, J. J., Wang, Y. G., Yang, J. et al. (2024). A global synthesis of the patterns of genetic diversity in endangered and invasive plants. Biological Conservation, 291, 110473. https://doi.org/https://doi.org/10.1016/j.biocon.2024.110473 

Hernández-Espinosa, R., González-Astorga, J., de los Monteros, A. E., Cabrera-Toledo, D., & Gallego-Fernández, J. B. (2020). Transferability of microsatellite markers developed in Oenothera spp. To the invasive species Oenothera drummondii Hook. (Onagraceae). Diversity, 12, 1–13. https://doi.org/10.3390/d12100387 

Hewitt, G. (2000). The genetic legacy of the Quaternary ice ages. Nature, 405, 907–913. https://doi.org/10.1038/35016000 

Hewitt, G. M. (1996). Some genetic consequences of ice ages, and their role in divergence and speciation. Biological Journal of the Linnean Society, 58, 247–276. https://doi.org/10.1111/j.1095-8312.1996.tb01434.x 

Holsinger, K. E. (1991). Mass-action models of plant mating systems: the evolutionary stability of mixed mating systems. The American Naturalist, 138, 606–622. https://doi.org/10.1086/285237 

Ingvarsson, P. K. (2002). A metapopulation perspective on genetic diversity and differentiation in partially self-fertilizing plants. Evolution, 56, 2368–2373. https://doi.org/10.1111/j.0014-3820.2002.tb00162.x 

Johnson, M. T. J., Agrawal, A. A., Maron, J. L., & Salminen, J. P. (2009). Heritability, covariation and natural selection on 24 traits of common evening primrose (Oenothera biennis) from a field experiment. Journal of Evolutio-
nary Biology, 22, 1296–1307. https://doi.org/10.1111/j.14209101.2009.01747.x 

Johnson, M. T. J., Fitzjohn, R. G., Smith, S. D., Rausher, M. D., & Otto, S. P. (2011). Loss of sexual recombination and segregation is associated with increased diversification in evening primroses. Evolution, 65, 2873–2889. https://doi.org/10.1111/j.1558-5646.2011.01378.x 

Koelling, V. A., Hamrick, J. L., & Mauricio, R. (2011). Genetic diversity and structure in two species of Leavenworthia with self-incompatible and self-compatible populations. Heredity, 106, 310–318. https://doi.org/10.1038/hdy.2010.59 

Kopelman, N. M., Mayzel, J., Jakobsson, M., Rosenberg, N. A., & Mayrose, I. (2015). Clumpak: a program for identifying clustering modes and packaging population structure inferences across K. Molecular Ecology Resources, 15, 1179–1191. https://doi.org/10.1111/1755-0998.12387 

Larson, E. L., Bogdanowicz, S. M., Agrawal, A. A., Johnson, M. T. J., & Harrison, R. G. (2008). Isolation and characterization of polymorphic microsatellite loci in common evening primrose (Oenothera biennis). Molecular Ecology Notes, 8, 80–81. https://doi.org/10.1111/j.1471-8286.2007.01983.x 

Lawrence, E. R., & Fraser, D. J. (2020). Latitudinal biodiversity gradients at three levels: linking species richness, population richness and genetic diversity. Global Ecology and Biogeography, 29, 770–788. https://doi.org/https://doi.org/10.1111/geb.13075 

Levin, D. A. (1975). Genic heterozygosity and protein polymorphism among local populations of Oenothera biennis. Genetics, 79, 477–491. https://doi.org/10.1093/genetics/79.3.477 

Levin, D. A. (2012). Mating system shifts on the trailing edge. Annals of Botany, 109, 613–620. https://doi.org/10.1093/aob/mcr159 

Levy, M., & Levin, D. A. (1975). Genic heterozygosity and variation in permanent translocation heterozygotes of
the Oenothera biennis complex. Genetics, 79, 493–512. https://doi.org/10.1093/genetics/79.3.493 

Lewis, E. M., Fant, J. B., Moore, M. J., Hastings, A. P., Larson, E. L., Agrawal, A. A. et al. (2016). Microsatellites for Oenothera gayleana and O. hartwegii subsp. filifolia (Onagraceae), and their Utility in section Calylophus. Applications in Plant Sciences, 4, 1500107. https://doi.org/10.3732/apps.1500107 

Luikart, G., Allendorf, F., Cornuet, J., & Sherwin, W. (1998). Distortion of allele frequency distributions provides a test for recent population bolttlenecks. Heredity, 89, 238–247. https://doi.org/10.1093/jhered/89.3.238 

Mantel, N. (1967). The detection of disease clustering and a generalized regression approach. Cancer Research, 27, 209–220. 

Moreno-Casasola, P. (1988). Patterns of plant species distribution on coastal dunes along the Gulf of Mexico. Journal of Biogeography, 15, 787–806. https://doi.org/10.2307/2845340 

Nybom, H., & Bartish, I. V. (2000). Effects of life history traits and sampling strategies on genetic diversity estimates obtained with RAPD markers in plants. Perspectives in Plant Ecology, Evolution and Systematics, 3, 93–114. https://doi.org/10.1078/1433-8319-00006 

Opedal, Ø. H. (2018). Herkogamy, a principal functional trait of plant reproductive biology. International Journal of Plant Sciences, 179, 677–687. https://doi.org/10.1086/700314 

Overson, R. P., Johnson, M. G., Bechen, L. L., Kinosian, S. P., Douglas, N. A., Fant, J. B. et al. (2023). A phylogeny of the evening primrose family (Onagraceae) using a target enrichment approach with 303 nuclear loci. BMC Ecology and Evolution, 23, 66. https://doi.org/10.1186/s12862-023-02151-9 

Peakall, R., & Smouse, P. E. (2012). GenALEx 6.5: Genetic analysis in Excel. Population genetic software for teaching and research-an update. Bioinformatics, 28, 2537–2539. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/bts460 

Pelletier, T. A., & Carstens, B. C. (2018). Geographical range size and latitude predict population genetic structure in a global survey. Biology Letters, 14, 20170566. https://doi.org/10.1098/rsbl.2017.0566 

Pritchard, J. K., Wen, X., & Falush, D. (2010). Documentation for structure software: Version 2.3. University of Chicago, Chicago.

R Core Team. (2020). R: a language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing. https://www.r-project.org/ 

Raduski, A. R., Haney, E. B., & Igić, B. (2012). The expression of self-incompatibility in angiosperms is bimodal. Evolution, 66, 1275–1283. https://doi.org/10.1111/j.1558-5646.2011.01505.x 

Rauwolf, U., Golczyk, H., Meurer, J., Herrmann, R. G., & Greiner, S. (2008). Molecular marker systems for Oeno-
thera genetics. Genetics, 180, 1289–1306. https://doi.org/10.1534/genetics.108.091249 

Rauwolf, U., Greiner, S., Mráek, J., Rauwolf, M., Golczyk, H., Mohler, V. et al. (2011). Uncoupling of sexual reproduction from homologous recombination in homozygous Oenothera species. Heredity, 107, 87–94. https://doi.org/10.1038/hdy.2010.171 

Raven, P. H. (1979). A survey of reproductive biology in Onagraceae. New Zealand Journal of Botany, 17, 575–593. https://doi.org/10.1080/0028825X.1979.10432572 

Rhodes, M. K., Fant, J. B., & Skogen, K. A. (2014). Local topography shapes fine-scale spatial genetic structure in the Arkansas Valley evening primrose, Oenothera harringtonii (Onagraceae). Heredity, 105, 900–909. https://doi.org/10.5061/dryad 

Rosenberg, N. A. (2004). DISTRUCT: a program for the graphical display of population structure. Molecular Ecology Notes, 4, 137–138. https://doi.org/10.1046/j.1471-8286.2003.00566.x 

Sagarin, R. D., & Gaines, S. D. (2002). The ‘abundant centre’ distribution: to what extent is it a biogeographical rule? Ecology Letters, 5, 137–147. https://doi.org/https://doi.org/10.1046/j.1461-0248.2002.00297.x 

Shimizu, K. K., & Tsuchimatsu, T. (2015). Evolution of selfing: recurrent patterns in molecular adaptation.Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics, 46, 593–622. https://doi.org/10.1146/annurev-ecolsys-112414054249 

Sicard, A., & Lenhard, M. (2011). The selfing syndrome: a model for studying the genetic and evolutionary basis of morphological adaptation in plants. Annals of Botany, 107, 1433–1443. https://doi.org/10.1146/annurev-ecolsys-112414-054249 

Skogen, K. A., Hilpman, E. T., Todd, S. L., & Fant, J. B. (2012). Microsatellite primers in Oenothera harringtonii (Onagraceae), an annual endemic to the shortgrass prairie of Colorado. American Journal of Botany, 99, e313–e316. https://doi.org/10.3732/ajb.1200003 

Skogen, K. A., Overson, R. P., Hilpman, E. T., & Fant, J. B. (2019). Hawkmoth pollination facilitates long-distance pollen dispersal and reduces isolation across a gradient of land-use change 1. Annals of the Missouri Botanical Garden, 104, 495–511. https://doi.org/10.3417/2019475 

Sokal, R., & Rohlf, F. (1995). Biometry: the principles and practices of statistics in Biological Research (Third Ed.). New York: Freeman. 

Stebbins, G. (1957). Self-fertilization and population variability in plants. The American Naturalist, 41, 337–352. https://doi.org/10.1086/281999 

Tedder, A., Carleial, S., Gołębiewska, M., Kappel, C., Shimizu, K. K., & Stift, M. (2015). Evolution of the selfing syndrome in Arabis alpina (Brassicaceae). Plos One, 10, e0126618. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0126618 

Wagner, W. L., Hoch, P. C., & Raven, P. H. (2007). Revised classification of the Onagraceae. In C. Anderson (Ed.), Systematic Botany Monographs. The American Society of Plant Taxonomists. https://doi.org/10.1007/bf03027161 

Whitehead, M. R., Lanfear, R., Mitchell, R. J., & Karron, J. D. (2018). Plant mating systems often vary widely among populations. Frontiers in Ecology and Evolution, 6, 38. https://doi.org/10.3389/fevo.2018.00038 

Willi, Y., Fracassetti, M., Zoller, S., & Van Buskirk, J. (2018). Accumulation of Mutational Load at the Edges of a Species Range. Molecular Biology and Evolution, 35, 781–791. https://doi.org/10.1093/molbev/msy003 

Wilson, G. A., & Rannala, B. (2003). Bayesian inference of recent migration rates using multilocus genotypes. Genetics, 163, 1177–1191. https://doi.org/10.1093/genetics/163.3.1177 

Winn, A. A., Elle, E., Kalisz, S., Cheptou, P. O., Eckert, C. G., Goodwillie, C. et al. (2011). Analysis of inbreeding depression in mixed-mating plants provides evidence for selective interference and stable mixed mating. Evolution, 65, 3339–3359. https://doi.org/10.1111/j.15585646.2011.01462.x 

Wright, S. (1969). Evolution and the genetics of populations: Vol. 2. The theory of gene frequencies. Chicago and
London: University of Chicago Press.

Wright, S. (1978). Evolution and the genetics of populations. Variability within and among natural populations. Vol. 4. Chicago, IL.: University of Chicago Press.

In vitro propagation and adaptation of plants to ex vitro conditions of Kroenleinia grusonii (Cactaceae)

Dolores Adilene García-González, Juan Pedro Flores-Margez y Pedro Osuna-Ávila *

Universidad Autónoma de Ciudad Juárez, Instituto de Ciencias Biomédicas, Av. Benjamín Franklin Núm. 4650, Zona Pronaf Condominio La Plata, 32310 Ciudad Juárez, Chihuahua, México 

*Autor para correspondencia: posuna@uacj.mx (P. Osuna-Ávila)

Recibido: 23 mayo 2025; aceptado: 14 octubre 2025

Resumen 

Kroenleinia grusonii (Hildm.) Lodé, es una cactácea endémica del centro de México que enfrenta riesgos como la colecta ilegal o la modificación de su hábitat natural y se encuentra catalogada como en peligro de extinción. El objetivo de este trabajo fue evaluar concentraciones de 6-bencilaminopurina (BAP) sola o combinada con ácido indolacético (AIA) en la formación de brotes de K. grusonii e inducir la formación de raíces para valorar la adaptación de plantas a condiciones ex vitro. La inducción de brotes fue con BAP (0, 1.0, 2.0 y 3.0 mg/L), AIA (0.5 mg/L) y BAP (0, 1.0, 2.0 y 3.0 mg/L) + AIA (0.5 mg/L). Se aplicó AIA 0, 1.0, 2.0 y 3.0 mg/L para enraizamiento y la adaptación ex vitro de las plantas fue con musgo de turba y con una mezcla de musgo de turba y suelo natural (1:1). El mejor tratamiento fue BAP 3.0 mg/L con 5.13 ± 0.9150 brotes por explante. Se obtuvo 89 ± 0.03% de brotes enraizados y la sobrevivencia ex vitro fue de 68.75% en musgo de turba con suelo natural (1:1). Se estableció un protocolo para la propagación clonal de K. grusonii, lo cual representa una contribución para su conservación ex situ. 

Palabras clave: Ácido indol-3-acético; 6-bencilaminopurina; Brotes; Cactus; Endémica; Enraizamiento

Abstract 

Kroenleinia grusonii (Hildm.) Lodé, is a cactus endemic to central Mexico, that faces risks such as illegal collection or modification of its natural habitat and is listed as endangered. The objective of this work was to evaluate different concentrations of 6-benzylaminopurine (BAP) alone or combined with indoleacetic acid (IAA) in K. grusonii and to induce root formation to assess plant adaptation to ex vitro conditions. Shoot induction was with BAP (0, 1.0, 2.0 and 3.0 mg/L), IAA (0.5 mg/L) and BAP (0, 1.0, 2.0 and 3.0 mg/L) + IAA (0.5 mg/L). AIA 0, 1.0, 2.0 and 3.0 mg/L was applied for rooting and the ex-vitro adaptation of the plants was with peat moss and a mix with peat moss with natural soil (1:1). The best treatment was BAP 3.0 mg/L with 5.13 ± 0.9150 shoots per explant. 89 ± 0.03% of rooted shoots were obtained and the ex-vitro survival was 68.75% in peat moss substrate with natural soil (1:1). A protocol for the clonal propagation of K. grusonii was established, which represents a contribution to its ex-situ conservation.

Keywords: Indole-3-acetic acid; 6-bencylaminoourine; Shoots; Cactus; Endemic; Rooting

Introducción

Kroenleinia grusonii (Hildm.) Lodé (Cactaceae), también conocida como la biznaga barril de oro, es una especie que se utiliza con fines ornamentales, gastronómicos y agropecuarios (Rodríguez et al., 2021). La especie se distribuye principalmente en el centro de México en los estados de Guanajuato, Querétaro, Hidalgo, San Luis Potosí y Zacatecas (Lodé, 2014). Se encuentra en riesgo de desaparecer debido a la destrucción de su hábitat natural, ya que sus poblaciones se encuentran en deterioro por la colecta ilegal, el desarrollo urbano y la construcción de carreteras, entre otros factores (Pérez-Molphe-Balch et al., 2015; Villavicencio-Gutiérrez et al., 2023). Kroenleinia grusonii es un taxón endémico y debido a las adversidades que enfrenta, se encuentra enlistado en la NOM-059-SEMARNAT-2010 bajo la categoría en peligro de extinción (Semarnat, 2019). La UICN (Unión Internacional para Conservación de la Naturaleza) la cataloga como especie en peligro (Guadalupe-Martínez et al., 2013). En consecuencia, es necesario implementar estrategias que permitan la propagación de esta especie para su conservación y protección sin afectar a las poblaciones naturales.

La propagación de las cactáceas se realiza, principalmente, mediante semillas; sin embargo, es necesario buscar otras formas (Manzo et al., 2022), en particular, cuando las especies se encuentran bajo algún estatus de riesgo y no es posible obtener suficientes semillas para iniciar protocolos de propagación (Pérez-Molphe-Balch et al., 2015). Una alternativa es el uso de herramientas biotecnológicas, como el cultivo de tejidos vegetales. Con esta técnica es posible la propagación clonal manteniendo la estabilidad genética clonal y obtener un gran número de plantas con fines de conservación ex situ (Torres-Silva et al., 2021).

Esta herramienta ofrece obtener una rápida multiplicación vegetativa comparado con la propagación tradicional (Mabrouk et al., 2021). Con esta técnica biotecnológica se reduciría el impacto que se ha creado en las cactáceas debido a la sobrecolecta (López-Granero et al., 2021). La técnica se basa en la totipotencia celular que incluye la expresión total del genoma presente en la célula, que permite la multiplicación aumentando el número de individuos (Almeida et al., 2021). Esta cualidad se ve incrementada por la adición de reguladores de crecimiento en el medio de cultivo, especialmente las citoquininas y auxinas, que favorecen el desarrollo de nuevos brotes (Civatti et al., 2017). El potencial regenerativo de las plantas puede variar dependiendo de diversos factores, como el genotipo, el explante utilizado y los reguladores de crecimiento (Torres-Silva et al., 2018).

En cactáceas se ha realizado la propagación in vitro utilizando diferentes explantes como lo son plantas adultas de Opuntia ficus-indica (L.) Mil. (Khalafalla et al., 2007), activación de areolas en Turbinicarpus pseudomacrochele subsp. lausseri (Diers et G. Framk) Glass (de la Rosa-Carrillo et al., 2012), secciones transversales o longitudinales de plántulas de Melocactus glaucescens Buining et Brederoo (Torres-Silva et al., 2018) o brotes como en Echinocactus parryi Engelm. (García-González et al., 2020). Un paso fundamental en el proceso de propagación in vitro es la formación de raíces en los brotes obtenidos (Ivannikov et al., 2022). La inducción de raíces se logra con el uso de auxinas o en ocasiones, sin la necesidad de aplicarlas (Martínez et al., 2016). Por ejemplo, en la cactácea Cereus peruvianus (L.) Mill. los brotes regenerados obtuvieron 100% de enraizamiento en medio de cultivo MS (Murashige y Skoog, 1962) al 25% sin auxinas (Sawsan et al., 2004). Los brotes enraizados son transferidos a condiciones de invernadero, que es la última etapa de la propagación in vitro (Jagiello-Kubiec et al., 2021). El objetivo de la presente investigación fue evaluar diferentes concentraciones de 6-bencilaminopurina (BAP), sola o combinada con ácido indolacético (AIA) en la formación de nuevos brotes de K. grusonii; así como inducir en los brotes la formación de raíces y evaluar 2 sustratos para su adaptación a condiciones ex vitro.

Materiales y métodos 

Para la inducción de brotes, se utilizaron plántulas de 90 días de cultivo in vitro de Kroenleinia grusonii como fuente de explantes, que se obtuvieron de experimentos de germinación in vitro de semillas (Osuna-Ávila et al., 2025). A las plántulas se les eliminó la raíz y se utilizaron los ápices completos, los cuales se colocaron en medio de cultivo MS a una concentración de 100% de macro y micronutrientes. El medio de cultivo se suplementó con 30g/L de sacarosa, 7 g/L de agar tipo 1 y el pH se ajustó a 5.7 ± 0.1. Posteriormente, se adicionaron diferentes concentraciones de BAP, AIA y AIA + BAP. Los tratamientos utilizados fueron 8 y consistieron en lo siguiente: control, BAP 1.0, 2.0 y 3.0 mg/L, combinada con o sin AIA. La unidad experimental fue un frasco de 100 ml conteniendo de 20-25 ml del medio de cultivo con 3 repeticiones, se colocaron 5 explantes en cada frasco con 15 explantes por tratamiento y un total de 120 unidades experimentales. Los explantes fueron subcultivados 2 veces en las mismas condiciones cada 60 días. El número total de brotes por cada explante fue registrado después de 120 días de cultivo in vitro. 

Los brotes obtenidos de la propagación clonal fueron separados de los explantes utilizando pinzas y se colocaron en medio de cultivo MS al 100% adicionado con diferentes concentraciones de AIA. Los tratamientos fueron 4 y consistieron en lo siguiente: control, AIA 1.0, 2.0 y 3.0 mg/l. La unidad experimental fue el frasco de 100 ml conteniendo 20-25 ml de medio de cultivo con 8 repeticiones, se colocaron aleatoriamente 10 brotes en cada frasco para un total de 80 brotes en cada tratamiento y 320 unidades experimentales. El porcentaje de formación de raíces se evaluó después de 90 días de cultivo in vitro. 

Para la adaptación de las nuevas plantas a condiciones ex vitro, se procedió a retirarlas del medio de cultivo utilizando los dedos para ablandar el agar y posteriormente enjuagando las raíces con agua de la llave. A los brotes que formaron raíces, se les midió la longitud de la raíz primaria utilizando un vernier digital y se contaron el número de raíces que se formaron en la base del brote. Se utilizaron 2 sustratos, el primero fue musgo de turba y el segundo fue una mezcla de musgo de turba y suelo natural regosol con textura franco arcillosa, pH de 8 y conductividad eléctrica de 0.45 dS m^-1 (IUSS-WRB, 2015) (proporción 1:1). Cada sustrato fue colocado en una charola de 54 cm × 27 cm con 128 cavidades, en donde se colocaron los brotes que formaron raíces. Las plantas se regaron cada 24 h con agua de la llave a capacidad de campo, manteniendo humedad constante del sustrato. Después de 30 días en condiciones ex vitro se evaluó el porcentaje de sobrevivencia. 

El análisis de datos fue realizado con el programa estadístico SPSS versión 24.0 (IBM. 2017). Se aplicó la prueba de Kruskal-Wallis no paramétrica para muestras independientes (prueba X²), ya que se trataba de variables discretas (número de brotes y raíces) y de una variable continua (longitud de raíz). La comparación múltiple de promedios se llevó a cabo con la prueba de Bonferroni con un nivel de significancia de 0.05 y los estadísticos descriptivos fueron obtenidos.

Resultados

El número de brotes por explante fue significativamente diferente entre los tratamientos aplicados (p < 0.05). Los mejores resultados de brotación fueron con BAP 3.0 mg/L (fig. 1A), seguido por BAP 1.0 mg/L + AIA 0.5 mg/L (fig. 1B) con un promedio de brotes de 5.13 por explante en cada uno después de 120 días de cultivo in vitro. Cuando el BAP 3.0 mg/L se combinó con AIA 0.5 mg/L, el número de brotes se redujo a 3.6 ± 0.914 (tabla 1). Los resultados no fueron significativos en el grupo control con un promedio de 0.07 ± 0.067 brotes por explante y el AIA 0.5 mg/L con 0.40 ± 0.400 brotes por explante. Los tratamientos de BAP 1.0 mg/L, BAP 2.0 mg/L, AIA 0.5 mg/l + BAP 2.0 mg/L y AIA 0.5 mg/L + BAP 3.0 mg/L, formaron brotes; sin embargo, no fueron significativos con promedios desde 2.8 hasta 3.6 brotes por explante (tabla 1). Los nuevos brotes obtenidos, presentaron diferentes tamaños desde 5 hasta 18 mm de diámetro (fig. 1C).

Tabla 1

Número de brotes obtenidos en la propagación clonal de Kroenleinia grusonii a los 120 días de cultivo in vitro (n = 15). 

BAP mg/L	AIA mg/L	Número de brotes
0 (control)	0	0.07 ± 0.067 b
1.0	0	3.20 ± 0.890 ab
2.0	0	3.13 ± 2.109 ab
3.0	0	5.13 ± 0.9150 a
0	0.5	0.40 ± 0.400 b
1.0	0.5	5.13 ± 1.055 a
2.0	0.5	2.80 ± 1.010 ab
3.0	0.5	3.60 ± 0.914 ab

Medias ± el error estándar, letras iguales no son estadísticamente diferentes (n = 80).

Tabla 2

Porcentaje de enraizamiento de brotes, número de raíces por brote y longitud de la raíz principal a los 90 días de cultivo in vitro de Kroenleinia grusonii. 

AIA mg/L	% de enraizamiento	Número de raíces	Longitud de raíces (mm)
Control	66 ± 0.05 b	3.21 ± 0.385 b	21.86 ± 1.764 a
1.0	77 ± 0.04 ab	2.89 ± 0.255 b	19.98 ± 1.631 a
2.0	89 ± 0.03 a	4.68 ± 0.407 a	22.36 ± 1.583 a
3.0	84 ±0.04 a	3.18 ± 0.293 b	22.24 ± 1.688 a

Medias ± el error estándar, letras iguales no son estadísticamente diferentes (n = 80).

La tabla 2 indica que hubo diferencias entre los tratamientos para el porcentaje de inducción de raíces en los brotes cultivados in vitro por 90 días. Para el porcentaje de enraizamiento, se observó que el adicionar AIA al medio de cultivo MS promueve significativamente la formación de raíces en los brotes. Particularmente, con el tratamiento de AIA 2.0 mg/L que resultó ser el mejor con 89 ± 0.03 % de enraizamiento, en comparación con el tratamiento control que mostró 66 ± 0.05 % de brotes enraizados (tabla 2). Por tales motivos, el aplicar AIA 2.0 mg/L resulta ser, aproximadamente, 20% más efectivo para la inducción de raíces que el resto de los tratamientos. 

El número de raíces por explante fue significativamente diferente entre tratamientos (p < 0.05). La comparación de promedios muestra que el AIA 2.0 mg/L presentó el mayor promedio de número de raíces con aproximadamente 5 (4.68 ± 0.407) en cada brote. Mientras que el AIA 1.0 mg/L, AIA 2.0 mg/L y el control desarrollaron, en promedio, menos de 3.2 raíces por explante (tabla 2; fig. 2).

En relación con la variable largo de raíz, no se detectó efecto significativo (p = 0.604). El intervalo observado entre los tratamientos fue de 2.38 mm en promedio, es decir, la variable mostró poca variación. Sin embargo, por los resultados obtenidos con AIA 2.0 mg/L, se muestra un promedio ligeramente por arriba que el resto de los tratamientos con 22.36 ± 1.583 mm (tabla 2). Después de 60 días en condiciones ex vitro, el mejor sustrato para promover la aclimatización de las plantas fue el de suelo de turba y suelo natural (1:1). El porcentaje de sobrevivencia que presentó este sustrato fue de 68.75% después de 60 días. Mientras que el sustrato de suelo de turba mostró un porcentaje de sobrevivencia inferior, de 60.93% después de 60 días (fig. 3).

Discusión

La conservación ex situ de cactáceas a través de la propagación clonal es una alternativa viable para las especies que se encuentran en alguna situación de riesgo (Torres-Silva et al., 2021). Con el uso de citoquininas, en algunas cactáceas que no forman brotes laterales, se rompe la dominancia apical y se promueve la formación de nuevos brotes (Lema-Ruminska y Kulus, 2014). Particularmente, con los resultados observados, el uso de BAP 3.0 mg/l promovió la misma cantidad de brotes que la combinación de BAP 1.0 mg/l y AIA 0.5 mg/l, lo cual indica que para obtener resultados significativos no sería necesaria la adición de auxinas al medio de cultivo. Ramírez y Salazar (2016) reportan que la cinetina 10 mg/l es más eficiente en la formación de brotes en los explantes que al combinarla con auxina en Mammillaria petterssonii Hildm. y Coryphanta radians (D. C). Britton et Rose. El resultado es similar en Stenocereus stellatus al utilizar BAP 4.0 mg/L y obtener un promedio de 8 brotes por explante (Martínez et al., 2011). Por el contrario, existen especies que han sido propagadas y que para obtener mayor formación de brotes sí requieren una combinación de citoquinina y auxina. Por ejemplo, en M. geminispina Haw. con cinetina 10 mg/l + AIA 4.0 mg/l obtuvieron 6 brotes por explante (Ramírez y Salazar, 2016). Melocactus glaucescens Buining et Brederoo con BAP 4.0 mg/l + ácido 1-naftalenacético (ANA) 0.25 mg/l presentó 2.5 brotes por explante y sin ANA, un promedio de 0.6 (Torres-Silva et al., 2018). En Echinocactus parryi reportan que es más efectiva la combinación de BAP 2.0 mg/l + AIA 0.5 mg/l al regenerar 2.9 brotes por explante, a diferencia de los tratamientos sin AIA en los que el número de brotes no fue significativo (García-González et al., 2020).

Una consideración importante en Kroenleinia grusonii es que el número de brotes se redujo de 5.13 ± 0.9150 obtenidos con BAP 3 mg/l a 3.6 ± 0.914 al combinar el BAP 3.0 mg/l + AIA 0.5 mg/l. Resultados similares se reportaron para Coryphantha retusa (Pfeiff.) Birtton et Rose, ya que al aplicar BAP 2.0 mg/l el promedio de brotes fue de 8.8 por explante y al combinar BAP 2.0 mg/l + ANA 1.0 mg/l el número de brotes se redujo a 4.2 (Ruvalcaba-Ruíz et al., 2010). Lo mismo sucedió con Pachycereus pringlei (S. Watson) Britton et Rose, con BAP 2.0 mg/l el número de brotes fue de 3.8 ± 0.3 y se redujo a 0.6 ± 0.1 al combinarlo con ANA 0.5 mg/l (Pérez-Molphe-Balch et al., 2002). Los resultados que se obtengan en la propagación clonal dependen del genotipo y de los reguladores de crecimiento utilizados (Montiel-Frausto et al., 2016).

Es de gran importancia establecer un sistema de micropropagación específico para cada especie, no obstante, la respuesta a la formación de raíces y la aclimatización ex vitro puede variar debido a las condiciones de cultivo (Elias et al., 2015). Con los resultados obtenidos en K. grusonii, el tratamiento control mostró una respuesta favorable a la formación de raíces en los brotes. Sin embargo, al utilizar AIA 2.0 mg/l, se logra 30% más de enraizamiento, lo cual significa que se pueden obtener 70 plantas completas. El porcentaje de enraizamiento en K. grusonii se podría considerar alto con la aplicación de AIA debido a que se han reportado porcentajes inferiores de enraizamiento en diferentes especies de cactáceas. Algunos ejemplos son Cereus jamacaru DC. con 70% (Monostori et al., 2012) o Mammillaria vetula subsp. gracilis (Pfeiff.) D. R. Hunt con 20% de enraizamiento (López-Granero et al., 2021). El uso de auxinas como el ácido indolbutírico (AIB) 0.1 mg/l en Hylocereus monacanthus (Hort. ex Lem.) Britton et Rose donde el porcentaje fue mayor que en K. grusonii con 100% de enraizamiento (Montiel-Frausto et al., 2016). En contraste, para diferentes especies y con medios de cultivo sin auxinas, se ha logrado obtener hasta 95% de enraizamiento en C. retusa (Ruvalcaba-Ruíz et al., 2010), Micranthocereus flaviflorus Buining et Brederoo con 98% (Civatti et al., 2017), Mammillaria hernandezii Glass et R. A. Foster con 98.4% de enraizamiento y Mammillaria dixanthocentron Beckeb. ex Mottram con 94% (Lázaro-Castellanos et al., 2018) comparados con los reportados en la presente investigación para K. grusonii.

El uso de AIA 2.0 mg/l es la mejor opción para obtener el mayor número y longitud de raíces en K. grusonii. Resultados similares han sido reportados para H. monacanthus, donde el número de raíces obtenidas en los brotes presentó un promedio de 4.2 por planta, aunque la longitud de la raíz fue aproximadamente 6 veces menor a la de K. grusonii con 3.6 mm (Montiel-Frausto et al., 2016). También Turbinicarpus × mombergeri Říha presentó raíces de menor longitud que las de K. grusonii con 13 mm (Santos-Díaz et al., 2021). En cuanto al porcentaje de sobrevivencia de las plantas aclimatizadas, es importante resaltar que es necesario implementar métodos más eficientes para lograr aumentar el porcentaje de sobrevivencia de las plantas. Ejemplo de ello fue el trabajo realizado por Santos-Díaz et al. (2021), en donde la sobrevivencia de plantas de Turbinicarpus × mombergeri fue de 85% después de 1 año. Otro ejemplo sobresaliente fue lo mostrado por Cortés-Olmos et al. (2023), al reportar 100% de sobrevivencia en plantas de Gymnocalycium cv Fancy. De acuerdo con los resultados obtenidos y con base en literatura consultada, se infiere que las respuestas entre especies pueden llegar a ser muy diferentes, por lo cual se confirma que es necesario establecer protocolos específicos para cada especie y poder aprovechar al máximo el potencial regenerativo de cada una.

Se ha establecido un protocolo de la propagación clonal de Kroenleinia grusonii que inicia con la inducción de brotes, posteriormente el enraizamiento y finaliza con la aclimatización ex vitro. Con los resultados obtenidos en K. grusonii se logró la formación de hasta 5 brotes más con el uso de BAP 3.0 mg/l. Al inducir la formación de raíces en los brotes regenerados, es viable obtener aproximadamente 3 plantas nuevas por cada explante utilizado en la fase de inducción de brotes. Esta información representa un avance para continuar implementando técnicas de propagación in vitro en K. grusonii y que en futuras investigaciones se pueda promover un mayor número de plantas. Los resultados de este estudio, podrían contribuir a los programas de conservación ex situ e in situ de K. grusonii.

Referencias 

Almeida, C. V. T., Amorim, D. S. E. P. y da Cunha, R. A. C. (2021). 5 medium MS at different concentrations in the initial development in vitro of Melocactus conoideus Buining & Brederoo. Scientia, 6, 81–91. 

Civatti, L. M., Marchi, M. N. G., Schnadelbach, A. S. y Bellintani, M. C. (2017). In vitro multiplication and genetic stability of two species of Micranthocereus Backeb. (Cactaceae) endemic to Bahia, Brazil. Plant Cell, Tissue and Organ Culture, 131, 537–545. https://doi.org/10.1007/s11240-017-1304-6 

Cortés-Olmos, C., Guerra-Sandoval, V. M., Blanca-Giménez, V. y Rodríguez-Burruezo, A. (2023). Micropropagation and acclimatization of Gymnocalycium cv. Fancy (Cactaceae): developmental responses to different explant types and hormone conditions. Plants, 12, 3932. https://doi.org/10.3390/plants12233932 

de la Rosa-Carrillo, M. L., Domínguez-Rosales, M. S., Pérez-Reyes, M. E. y Pérez-Molphe-Balch, E. (2012). Cultivo y propagación in vitro de cactáceas amenazadas del género Turbinicarpus. Interciencia, 37, 114–120.

Elias, H., Mat, T. R., Hasbullah, N. A., Mohamed, N., Manan, A. A., Mahmad, N. et al. (2015). The effects of plant growth regulators in shoot formation, regeneration and coloured callus production in Echinocereus cinerascens in vitro. Plant Cell, Tissue and Organ Culture, 120, 729–739. https://doi.org/10.1007/s11240-014-0642-x 

García-González, D. A., Santos-Díaz, M. S., Flores-Margez, J. P. y Osuna-Ávila, P. (2020). Influencia del Ca2+, pH, agar y reguladores de crecimiento en la propagación in vitro de Echinocactus parryi (Engelm). Terra Latinoamericana, 38, 489–498. https://doi.org/10.28940/terra.v38i3.734 

Guadalupe-Martínez, G. J., Cárdenas, N. R. y Hernández, O. D. B. (2013). Echinocactus grusonii. The IUCN Red List of Threatened Species 2013: e.T40962A2947851. Recuperado el 29 septiembre, 2025 de: https://dx.doi.org/10.2305/IUCN.UK.2013-1.RLTS.T40962A2947851.en 

IBM. (2017). IBM SPSS Estatistics for Windows, version 24.0. IBM Corp. Armonk, USA.

IUSS-WRB (International Union of Soil Sciences-World Reference Base for Soil Resources). (2015). World Reference Base for Soil Resources 2014. Update 2015 International soil classification system for naming soils and creating legends for soil maps. World Soil Resources Reports No. 106. FAO, Rome. Recuperado el 26 septiembre, 2025 de: http://www.fao.org/3/i3794en/I3794en.pdf. 

Ivannikov, R., Lobova, O., Ivannikova, N. y Krasnienkova, I. (2022). Micropropagation and organogenesis of Astrophytum asterias (Zucc.) Lem. (Cactaceae Juss.), Blossfeldia liliputiana Werdem. and Strombocactus disciformis (DC.) Britton y Rose. Journal of Microbiology, Biotechnology and Food Sciences, 11, e2201. https://doi.org/10.55251/jmbfs.2201 

Jagiello-Kubiec, K., Nowakowska, K., Lukaszewska, A. J. y Pacholczak, A. (2021). Acclimation to ex vitro conditions in ninebark. Agronomy, 11, 612. https://doi.org/10.3390/agronomy11040612 

Khalafalla, M. M., Abdellatef, E., Mohameed, A. M. M. y Osman, M. G. (2007). Micropropagation of cactus (Opuntia ficus-indica) as strategic tool to combat desertification in arid and semi arid regions. International Journal of Sustainable Crop Production, 2, 1–8.

Lázaro-Castellanos, J. O., Mata-Rosas, M., González, D. Arias, S. y Reverchon, F. (2018). In vitro propagation of endangered Mammillaria genus (Cactaceae) species and genetic stability assessment using SSR markers. In Vitro Cellular & Developmental Biology – Plant, 54, 518–529. https://doi.org/10.1007/s11627-018-9908-z 

Lema-Ruminska, J. y Kulus, D. (2014). Micropropagation of cacti- a review. Haseltonia, 19, 46–63. http://dx.doi.org/10.2985/026.019.0107 

Lodé, J. (2014). Kroenleinia gen. nov. J. Lodé: a new genus for a well-known cactus: Echinocactus grusonii. International Cactus Adventures, 102, 25–29.

López-Granero, M., Arana, A., Regalado, G. J. J. y López, E. C. (2021). In vitro mass micropropagation of Mammillatia vetula ssp. gracillis var. Arizonica snowcap. Plant Cell, Tissue and Organ Culture, 155, 759–771. https://orcid.org/10.21203/rs.3.rs-738336/v1 

Mabrouk, A., Abbas, Y., El Goumi, Y., El Maaiden. E., El kharrassi, Y., El Antry-Tazi, S. et al. (2021). Optimization of prickly pear cacti (Opuntia spp.) micropropagation using an experimental design method. Journal of Microbiology, Biotechnology and Food Sciences, 11, 1–7. https://doi.org/10.15414/jmbfs.1577 

Manzo, R. M. S., González, R. H., García, S. G., García-Moya, E., Espinosa-Hernández, V., Corona, T. T. et al. (2022). Viabilidad y germinación de semillas de cuatro especies amenazadas de cactáceas. Caldasia, 44, 209–220. https://doi.org/10.15446/caldasia.v44n2.86192 

Martínez, P. A., Cárdenas, N. R. y Hernández, O. D. B. (2016). Micropropagation of endemic Turbinicarpus valdezianus (Möeller) Glass y Foster (Cactaceae) an endemic cactus in northern Mexico. Horticultural Science, 51, 94–97.
https://doi.org/10.21273/HORTSCI.51.1.94 

Martínez, V. Y. M., Andrade, R. M. Villegas, M. A., Tejal, I. A., Villegas, T. O. G. y López, M. V. (2011). Cultivo in vitro del pitayo (Stenocereus stellatus (Pfeiffer) Riccobono). Revista Chapingo Serie Horticultura, 17, 95–105.

Monostori, T., Tanács, L. y Mile, L. (2012). Studies on in vitro propagation methods in cactus species of the genera Melocactus, Cereus and Lobivia. Acta Horticulturae, 937, 255–261. https://doi.org/10.17660/ActaHortic.2012.937.31 

Montiel-Frausto, L. B., Enríquez, V. J. R. y Aroldo, C. (2016). Propagación in vitro de Hylocereus monacanthus (Lem.) Britton y Rose. Biotecnología Vegetal, 16, 113–123.

Murashige, T. y Skoog, F. (1962). A revised medium for rapid growth and bioassays with tobacco tissue cultures. Physiologia Plantarum, 15, 473–497. https://doi.org/10.1111/j.1399-3054.1962.tb08052.x 

Osuna-Ávila, P., Florez-Margez, J. P. y García-González, D. A. (2025). Efecto de tratamientos pregerminativos y peso de las semillas en la germinación in vitro de Kroenleinia grusonii (Cactaceae). Acta Botanica Mexicana, 132, 2414. https://doi.org/10.21829/abm132.2025.2414 

Pérez-Molphe Balch, E., Santos-Díaz, M. S., Ramírez-Malagón, R. y Ochoa-Alejo, N. (2015). Tissue culture of ornamental cacti. Scientia Agricola, 72, 540–561. http://doi.org/10.1590/0103-9016-2015-0012 

Pérez-Molphe Balch, E., Pérez-Reyes, M. E., Dávila-Figueroa, C. A. y Villalobos-Amador, E. (2002). In vitro propagation of three species of columnar cacti from the Sonoran Desert. Horticultural Sciences, 37, 639–696. https://doi.org/10.21273/HORTSCI.37.4.693 

Ramírez, M. R. y Salazar, S. E. (2016). Propagación y conservación in vitro de siete especies de cactáceas del noreste del estado de Guanajuato. Acta Universitaria Multidisciplinary Scientific Journal, 26, 78–82. áhttp://doi.org/10.15174/au.2016.1540 

Rodríguez, A. S. P., Muñoz, O. A., Durán, F. R., Hernández, F. J. Limón, M. J. P. y Hernández-Hernández, H. M. (2021). Micropropagación como alternativa para evitar la extinción de plantas endémicas. Journal of Bioengineering and Biomedicine Research, 5, 1–15.

Ruvalcaba-Ruíz, D., Rojas-Bravo, D. y Valencia-Botín, A. J. (2010). Propagación in vitro de Coryphantha retusa (Britton y Rose) un cactus endémico y amenazado. Tropical and Subtropical Agroecosystems, 12, 139–143.

Santos-Díaz, M. S., Santos-Díaz, M. L. y Alvarado-Rodríguez, J. (2021). In vitro regeneration of the endangered cactus Turbinicarpus mombergeri Riha, a hybrid of T. laui × T. pseudopectinatus. Plant Cell, Tissue and Organ Culture, 148, 271–279. https://doi.org/10.1007/s11240-021-02181-5 

Sawsan, S. S. Abou-Dahab, T. A. y Youssef, E. M. A. (2004). In vitro propagation of cactus (Cereus peruvianus L.). Arab Journal of Biotechnology, 8, 196–176.

Semarnat (Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales). (2019). Modificación del Anexo Normativo III, Lista de especies en riesgo de la Norma Oficial Mexicana NOM- 059-SEMARNAT-2010, Protección ambiental-Especies nativas de México de flora y fauna silvestres-Categorías de riesgo y especificaciones para su inclusión, exclusión o cambio-Lista de especies en riesgo. Publicada el 30 de diciembre de 2010. Diario Oficial de la Federación. Cd. Mx., México. Recuperado el 25 septiembre, 2025 de: https://www.dof.gob.mx/nota_detalle.php?codigo=5578808&fecha=14/11/2019#gsc.tab=0 

Torres-Silva, G., Resende, S. V., Lima-Brito, A., Bezerra, H. B., De Santana, J. R. F. y Schnadelbach, A. S. (2018). In vitro shoot production, morphological alterations and genetic instability of Melocactus glaucescens (Cactaceae), an endangered species endemic to eastern Brazil. South African Journal of Botany, 115, 100–107. https://doi.org/10.1016/j.sajb.2018.01.001 

Torres-Silva, G., Selbach, S. A., Basile, B. H., Lima-Brito, A. y Vitória, R. S. (2021). In vitro conservation and genetic diversity of threatened species of Melocactus (Cactaceae). Biodiversity and Conservation, 30, 1067–1080. https://doi.org/10.1007/s10531-021-02132-8 

Villavicencio-Gutiérrez, E. E., Quintana-Camargo, M., Sánchez-Barra, F., Cano-Pineda, A. y Ríos-Saucedo, J. C. (2023). Calidad de semillas de dos biznagas del género Echinocactus Tribu Cacteae (Fam.: Cactaceae). Agrofaz, Journal of Environmental and Agroecological Sciences, 5, 8–15.

Illustrated keys for the identification of species and tribes of Scolytinae (Coleoptera: Curculionidae) from Tucumán Province, Argentina

Silvia Patricia Córdoba ^a, * y Thomas H. Atkinson ^b

^a Fundación Miguel Lillo, Instituto de Entomología, Área de Zoología, Miguel Lillo 251, 4000 San Miguel de Tucumán, Argentina 

^b University of Texas at Austin, University Texas Insect Collection, Lake Austin Center 3001 Lake Austin Boulevard, Suite 1.314, Austin, 78703 Texas, EUA 

*Autor para correspondencia: spcordoba@lillo.org.ar (S.P. Córdoba)

Recibido: 08 abril 2025; aceptado: 25 septiembre 2025

Resumen

La subfamilia Scolytinae es reconocida por comprender especies de importancia forestal, frutícola y ornamental debido a su impacto económico y por poseer la función, desde el punto de vista ecológico, de regular las poblaciones vegetales con las que se asocian. Para la Argentina, no existen claves para la determinación de las tribus y especies, por lo que en el presente trabajo se incluye una para la identificación de las tribus y 12 claves para la identificación de 56 especies, como así también su distribución en América del Sur y Argentina. También se añaden fotografías del aspecto general y caracteres más importantes de cada especie. 

Palabras clave: Escarabajos descortezadores; Escarabajos de ambrosía; América del Sur; Tucumán; Distribución; Forestal 

Abstract 

The subfamily Scolytinae is recognized for comprising species of forestal, fruit, and ornamental importance due to their economic impact and their ecological role in regulating the plant populations with which they are associated. For Argentina, there are no keys for identifying the tribes and species; therefore, this work includes a key for identifying the tribes and 12 keys for identifying 56 species, as well as their distribution in South America and Argentina. Photographs of the general appearance and most important characteristics of each species are also included.

Keywords: Bark beetles; Ambrosia beetles; South America; Tucumán; Distribution; Forestry 

Introducción

La subfamilia Scolytinae constituye un grupo grande y diverso de escarabajos barrenadores (Atkinson, 2017). Presentan una amplia gama de modos de alimentación, pero se dividen principalmente en 2 grupos: los escarabajos descortezadores y los de ambrosía. Los primeros se alimentan del floema de árboles enfermos o moribundos y por su actividad, la corteza termina por desprenderse. Los escarabajos de ambrosía perforan el xilema de árboles debilitados, moribundos o enfermos y cultivan hongos simbiontes, los cuales constituyen su alimento (Kirkendall et al., 2015). La subfamilia es reconocida por comprender especies de importancia económica y por poseer la función, desde el punto de vista ecológico, de regular las poblaciones vegetales con las que se asocian (Pérez-De La Cruz et al., 2016). Además, los escarabajos descortezadores son importantes, ya que fomentan la sucesión, lo que conlleva a mantener la salud forestal en muchos ecosistemas del mundo (Morris et al., 2018). Aunque la mayoría se encuentra en árboles moribundos, debilitados, enfermos o trocería recién cortada, algunas especies pueden constituir verdaderas plagas al invadir árboles sanos o sin evidencia de debilitamiento (Lombardero, 1995; Pérez-Silva et al., 2021). Su peligrosidad radica, además, en que algunas especies son vectores de hongos fitopatógenos, los cuales pueden ocasionar la muerte de la planta o producir daños que alteren la calidad de la madera provocando pérdidas económicas importantes (Lombardero, 1995). Además, por la naturaleza críptica de las galerías, son difíciles de detectar y esto conlleva a que muchas especies se hayan establecido en otras áreas fuera de su rango de distribución, estableciéndose como especies invasoras, planteando graves amenazas a los bosques, productos forestales y cultivos (Kirkendall, 2018).

Hasta el año 2018 en Argentina y, particularmente en la provincia de Tucumán, gran parte de los estudios sobre Scolytinae corresponden a trabajos dispersos en la literatura (Bruch, 1914; Bosq, 1943; Hayward, 1960; Santoro, 1966; Viana, 1964; Wood, 2007). Hasta la fecha se han descrito unas 6,400 especies en todo el mundo (Hulcr et al., 2015; Wood y Bright, 1992). Para Argentina, Atkinson (2025) lista 17 tribus, 52 géneros y 199 especies, de las cuales 18 son introducidas en el país desde otros continentes. Para la provincia de Tucumán, se han reportado 56 especies distribuidas en 12 tribus y 26 géneros (Córdoba et al., 2025). 

Hasta el momento, no se han desarrollado claves para la identificación de tribus y especies en Argentina, lo cual limita la capacidad de diagnóstico y manejo de estos insectos. El presente trabajo constituye la primera iniciativa dirigida a la elaboración de claves ilustradas con figuras, que permitan la determinación precisa de las tribus y especies presentes en el país. Estas herramientas son esenciales, ya que algunas especies tienen un impacto significativo en cultivos forestales, ornamentales y frutales, que afectan tanto la economía nacional como la biodiversidad regional. En un contexto de cambio climático y globalización, la identificación temprana y precisa de estas especies resulta esencial para prevenir posibles brotes. La ausencia de herramientas específicas adaptadas a las condiciones locales hace que este trabajo sea aún más relevante al proporcionar un recurso indispensable para investigadores, técnicos y productores. 

Materiales y métodos

Gran parte del material estudiado fue obtenido de recolectas directas e indirectas, realizadas desde el 2016 al 2024, en la provincia de Tucumán, noroeste de Argentina. Las recolectas indirectas se realizaron utilizando trampas elaboradas con botellas plásticas y con etanol 96% como atrayente. Los ejemplares fueron separados y determinados siguiendo las claves de Wood (2007), así como por comparación con los ejemplares de distintas colecciones y la revisión por parte del segundo autor de los especímenes del Smithsonian National Museum of Natural History (USNM), Washington, DC (EE.UU.) y el Naturhistorisches Museum Wien (NHMW), Viena, Austria.

La elaboración de las claves se realizó con base en las descripciones de Wood (2007) y en la revisión de los ejemplares de las colecciones de la Fundación Miguel Lillo (I-FML), Museo de La Plata (MLP) y Museo Argentino de Ciencias Naturales Bernardino Rivadavia (MACN). En las claves fueron incluidos mayormente caracteres de las hembras, sin embargo, en algunos casos se analizaron los caracteres del macho, por lo que se aclara con (Macho), al inicio de cada llave. Las especies marcadas con un asterisco (*) son especies exóticas. La distribución de las especies en el país se realizó con base en la información obtenida de las colecciones revisadas, la literatura existente, datos de las recolectas y en la información presente en el sitio web Bark and Ambrosia Beetles of the Americas (Atkinson, 2025). Las claves incluyen especies que se distribuyen en otras provincias de Argentina, por lo que pueden ser utilizadas en otras regiones del país.

Las fotografías fueron tomadas con una cámara Leica DMC 2900 incorporada a un microscopio estereoscópico Leica M205 C, para cada foto se tomó una serie de capas a través del Software Leica Application Suite Core versión 4.7.1.

Resultados

Se identificaron 56 especies pertenecientes a 25 géneros y 12 tribus: Bothrosternini, Corthylini, Dryocoetini, Hexacolini, Hylurgini, Ipini, Micracidini, Phloeosinini, Phloeotribini, Scolytini, Trypophloeini y Xyleborini. La tribu más diversa fue Xileborini, con 14 especies, seguida de Bothrosternini, con 12 especies. 

Los géneros históricamente incluidos dentro de Cryphalini fueron agrupados de acuerdo con la propuesta de Johnson et al. (2020), Hypothenemus Westwood, 1836 se incluye dentro de la tribu Trypophloeini, y Acorthylus y Cryptocarenus se incluyen dentro de la tribu Corthylini (subtribu Pityophthorina). Además, se incluyen tanto a Xyleborus bispinatus Eichhoff, 1868 como a X. ferrugineus (Fabricius, 1801) como 2 especies distintas de acuerdo con Kirkendall y Jordal (2006). Theoborus theobromae (Hopkins,1915) se trata como Coptoborus villosulus (Blandford, 1898), de acuerdo con Smith y Cognato (2021). 

La clave para tribus es una clave simplificada que no se puede utilizar fuera del área de estudio, en gran parte porque omite grupos no presentes en el noroeste de Argentina. Las claves para tribus y géneros de Wood (1982, 2007) no permiten ubicar todos los géneros en tribus con certeza. En particular, los géneros Acorthylus y Cryptocarenus fueron tratados por Wood (1982, 2007) en su tribu Cryphalini, pero autores más recientes como Johnson et al. (2020) los han incluido en la tribu Corthylini (subtribu Pityophthorina). En esta clave se identifican por separado.

Clave de las tribus de Scolytinae presentes en Tucumán

1. Cabeza parcialmente cubierta por el pronoto; pronoto en vista lateral con curvatura gradual desde la base hasta el ápice (fig. 1a-d) 2

1’. Cabeza completamente cubierta por el borde anterior del pronoto (mejor visto en aspecto lateral); pronoto en vista lateral generalmente con un cambio abrupto en armadura o contextura (fig. 1e- h) 7

2. Protibia sin dentículos laterales, con gancho apical en borde exterior (fig. 2a) Scolytini

2’. Protibia con dentículos laterales, proyecciones apicales pueden estar presentes en borde interior (fig. 2b-d) 3

3. Protibia con 1 proyección subapical en borde exterior, consistiendo en 2 dentículos prominentes (fig. 2b) Bothrosternini 

3’. Protibia sin proyección subapical en borde exterior (fig. 2c, d) 4

4. Maza antenal con segmentos, independientemente móviles (fig. 1c, d) Phloeotribini

4’. Maza antenal con segmentos fusionados o sin segmentación (fig. 2f-n) 5

5. Funículo se une a la maza antenal en el centro de la base del mismo (fig. 2f) Hylurgini

5’. Funículo se une a la maza antenal lateralmente (fig. 2g, h) Phloeosinini

6. Perfil lateral del pronoto curvado, cima poco desarrollada (fig. 1e, f) 7

6’. Perfil lateral del pronoto con cima pronunciada y abrupta (fig. 1g, h) 8

7. Protibia con 2 dentículos prominentes ubicados en el ápice (fig. 2e); funículo antenal con 7 segmentos Hexacolini

7’. Protibia con dentículos abundantes, similares en tamaño (fig. 2a, b), funículo antenal con 5 segmentos Dryocoetini

8. Parte terminal del dorso del último segmento abdominal parcialmente visible en vista ventral (abdomen parece tener 6 segmentos en vista ventral) (fig. 1j) Corthylini (Corthylini, Pityophthorini en parte)

8’. Parte terminal del dorso del último segmento abdominal parcialmente no visible en vista ventral (abdomen parece tener 5 segmentos en vista ventral) (fig. 1i) 9

9. Zona posterior de la cavidad oral deprimida debajo del nivel de la cabeza en vista ventral (fig. 1k) Xyleborini

9’. Zona posterior de la cavidad oral no deprimidas (fig. 1l) 10

10. Suturas de maza antenal similares en caras anterior y posterior (fig. 2k, l) 11

10’. Suturas de maza antenal conspicuamente desplazadas en cara posterior (oblicuamente truncada) (fig. 2m, n) 13

11. Segundo segmento del flagelo antenal tan largo como segmentos 3 y 5 juntos (fig. 2i) Acorthylus (Corthylini: Pityopthorina

11’. Segundo segmento del flagelo antenal igual de largo como segmentos 3 y 5 12

12’. Vestidura de las interestrías del disco elitral escasa o ausente, setas en forma de cuchara (fig. 2o) Cryptocarenus (Corthylini: Pityopthorina)

12’. Vestidura de las interestrías abundante desde la base del disco hasta el ápice del declive; setas en forma de cinta, truncadas en su ápice (fig. 2p) Trypophloeini 

13. Funículo antenal con 6 segmentos (fig. 2j) Micracidini

13’. Funículo antenal con 5 segmentos Ipini

Tribu Bothrosternini Blandford, 1896

Presentan dimorfismo sexual en la frente, los ojos son enteros, el funículo antenal lleva 6 segmentos, la maza antenal es moderadamente aplanada y con suturas bien marcadas, las procoxas están moderadamente o ampliamente separadas, el pronoto carece de armaduras o lleva pocas ornamentaciones, las protibias presentan un proceso bífido en el ángulo apical externo que excede el ángulo apical interno, la base de los márgenes de los élitros generalmente llevan una fila de crenulaciones poco desarrolladas, representada en algunas especies, por una costa continua. Son monógamos, con excepción del género Bothrosternus, donde ocurre algún tipo de partenogénesis. La mayoría de las especies son barrenadoras de la médula de ramas pequeñas, con excepción de Pagiocerus que barrena semillas y Bothrosternus que también barrena ramitas, pero aparentemente es xylomicetófago. Esta tribu se restringe a zonas tropicales de América, solo una especie se extiende hasta el sureste de EUA (Wood, 2007). 

Clave de las especies de la tribu Bothrosternini

1. Cuerpo alargado y delgado (fig. 3a, c); vestidura que incluye setas o escamas; suturas de la maza antenal rectas y transversales (fig. 3e); ancho del rostro mayor que distancia entre los ojos; pronoto longitudinalmente estriado y con puntos; principalmente barrenadores de ramas y tallos delgados 2

1’. Cuerpo ovalado y robusto (fig. 3b, d); vestidura compuesta de setas; suturas de maza antenal fuertemente procurvadas (fig. 3f); ancho del ápice del rostro igual a distancia entre los ojos; pronoto con puntuación bien marcada; barrenadores de semillas Pagiocerus frontalis (Fabricius)

2. Presencia de crenulaciones en las zonas anterolaterales del pronoto; pronoto casi tan ancho como largo; ancho del ápice del epistoma mayor que distancia entre los ojos 3

2’. Superficie de pronoto lisa; pronoto más largo que ancho (fig. 4b); ancho del ápice del epistoma igual a distancia entre ojos Cnesinus dividuus Schedl

3. Vestidura compuesta por escamas y setas grisáceas (fig. 4a, c); lados del pronoto paralelos (fig. 5a); frente con abundante pubescencia, compuesta de setas blanquecinas, apretadas contra el fondo y dirigidas hacia el centro (fig. 4e) Cnesinus squamifer Wood

3’. Vestidura compuesta de setas amarillentas (fig. 4b, d); lados del pronoto convexos (fig. 4b); frente con escasa pubescencia, setas amarillentas, semierectas y dirigidas hacia el centro (fig. 4f) Cnesinus hispidus Eggers

Pagiocerus frontalis (Fabricius, 1801) (fig. 3b, d, f)

Distribución. Argentina: S/D, Tucumán; América del Sur: Bolivia, Brasil, Chile, Colombia, Ecuador, Guyana Francesa, Paraguay, Perú, Trinidad y Tobago y Venezuela (Atkinson, 2025; Córdoba y Atkinson, 2018; Córdoba et al., 2021, 2023, 2025; Smith et al., 2017; Wood, 2007). 

Comentarios. Costilla y Coronel (1994) citan a esta especie como Pagiocerus fiorii Eggers sin especificar ninguna ubicación. Está extensamente distribuida en regiones tropicales de América.

Cnesinus dividuus Schedl, 1938 (fig. 3a, c, e)

Distribución. Argentina: Buenos Aires, Tucumán; América del Sur: Brasil (Atkinson, 2025; Córdoba et al., 2025; Wood, 2007). 

Cnesinus squamifer Wood, 2007 (fig. 4a, c, e)

Distribución. Argentina: Tucumán (Atkinson, 2025; Córdoba et al., 2023; Wood, 2007). 

Cnesinus hispidus Eggers, 1943 (fig. 4b, d, f)

Distribución. Argentina: Tucumán; América del Sur: Bolivia y Brasil (Atkinson, 2025; Córdoba et al., 2021, 2023, 2025; Wood, 2007). 

Tribu Corthylini LeConte, 1876

Por lo general machos y hembras similares en tamaño. Presentan un surco en el extremo anterior del metapisternon que conforma un mecanismo de bloqueo que mantiene los élitros en su lugar cuando están en reposo. La maza antenal es aplanada, con las suturas similares en ambos lados de la misma y los de la cara posterior no están fuertemente desplazados hacia el ápice. Las tibias son delgadas y llevan pocos dentículos en el margen lateral. Esta tribu se divide en 2 subtribus: Corthylina y Pityophthorina (Wood, 2007). 

Subtribu Corthylina LeConte, 1876

Funículo antenal con 1-5 segmentos, maza grande y generalmente asimétrica; pieza intercoxal prosternal ausente, pubescencia comúnmente muy reducida, es insignificante muy confusa (no ordenada en filas); el declive elitral es convexo o truncado a profundamente excavado, generalmente con procesos similares a espinas. La mayoría de las especies perforan los tejidos del xilema del huésped e inoculan esporas de sus hongos simbióticos en las paredes del túnel, luego se alimentan principalmente de las esporas del hongo y el micelio (Wood, 2007).

Clave de las especies de la subtribu Corthylina

1. Funículo antenal de 2 segmentos; masa antenal truncada apicalmente, ovalada o redonda 2

1’. Funículo antenal de 1 segmento; masa antenal ovalada o redonda 3

2. Cuerpo castaño con 3 manchas más claras y rojizas en base del pronoto y 2 manchas alargadas longitudinales amarillentas en élitros, van desde la base hasta antes del declive elitral (fig. 5a, c); pronoto 1.5 veces más largo que ancho, borde anterior del pronoto armado con dientes; declive elitral amplio, moderadamente cóncavo, espina 1 en interestría 1 diminuta y puntiaguda, 2 en interestría 2, ligeramente más grandes que 1, espina 3 diminuta, espina 4 ligeramente más grandes que 2, puntiagudas (fig. 5e Monarthrum chapuisi Kirsch

2’. Cuerpo castaño rojizo muy oscuro y homogéneo (fig. 5b, d); pronoto 1.3 veces más largo que ancho, borde anterior del pronoto liso (sin dientes); declive elitral empinado, reticulado, estrecho y suavemente impreso, con espinas 2 y 3 diminutas (fig. 5f Monarthrum subimpressum Wood

3. Maza antenal 1.5 veces más larga que ancha, con sutura visible y cirro delgado (fig. 6e); frente fuertemente cóncava, mitad inferior amarillenta y esponjosa, sin setas (fig. 6g); margen anterior del pronoto débilmente aserrado; declive elitral muy empinado, redondeado y convexo, con setas erectas largas difusas (fig. 6c) Corthylus alineus Schedl

3’. Maza antenal 1.3 veces más larga que ancha, con 3 suturas visibles y cirro muy largo (fig. 6f); frente moderadamente cóncava, con áreas laterales a ambos lados de la frente, amarillas y esponjosas, con setas largas y erectas a ambos lados del área esponjosa (fig. 6h); borde apical de la frente con fila de setas plumosas orientadas hacia el centro de la frente; margen anterior del pronoto con espinas; declive elitral muy empinado (casi truncado) débilmente convexo, con cresta costal elevada no cerrada, con escasas setas largas y erectas (fig. 6d) Corthylus serrulatus Eggers

Monarthrum chapuisi Kirsch, 1866 (fig. 3a, c, e)

Distribución. Argentina: Tucumán; América del Sur: Bolivia, Colombia, Perú y Venezuela (Atkinson, 2025; Córdoba et al., 2023, 2025; Smith et al., 2017; Wood, 2007).

Monarthrum subimpressum Wood, 2007 (fig. 5b, d, f)

Distribución. Argentina: Salta, Tucumán (Atkinson, 2025; Córdoba et al., 2023, 2025; Wood, 2007).

Corthylus alineus Schedl, 1966 (fig. 6a, c, e, g) 

Distribución. Argentina: Salta y Tucumán; América del Sur: Colombia, Ecuador y Perú (Atkinson, 2025; Córdoba y Atkinson, 2018; Córdoba et al., 2023, 2025; Smith et al., 2017; Wood, 2007). 

Corthylus serrulatus Eggers, 1934 (fig. 6b, d, f, h)

Distribución. Argentina: Jujuy, Salta y Tucumán; América del Sur: Bolivia, Brasil y Perú (Atkinson, 2025; Córdoba et al., 2018, 2021, 2023, 2025; Smith et al., 2017; Wood, 2007).

Subtribu Pityophthorina Eichhoff, 1878

Se caracteriza por presentar el funículo antenal mayormente de 5 segmentos, maza antenal más pequeña y simétrica; pieza intercoxal prosternal agudamente puntiaguda; pubescencia abundante, generalmente en filas en los élitros; declive elitral comúnmente convexo a bisulcado, armadura ausente. Se alimentan directamente del tejido de la planta huésped y son floeófagas, mielófagas o espermófagas. No hay especies verdaderamente xilófagas (Wood, 2007).

Clave de las especies de la subtribu Pityophthorina

1. Revestimiento del cuerpo formado por escamas (fig. 7a, b); flagelo antenal con 2 segmentos; maza antenal alargada y subrectangular (fig. 7c); pronoto con 8 filas transversales de espinas romas; ramillete de setas largas en cara interna de protibias, que van desde la base hasta el ápice de las mismas (fig. 7e); menos de 2 mm de longitud del cuerpo Acorthylus bosqui (Schedl)

1’. Revestimiento del cuerpo formado por setas; flagelo antenal con 4 segmentos; maza antenal redondeada y aplanada (fig. 7d); pronoto con espinas romas o sin espinas; tibias anteriores con pubescencia abundante (fig. 7f); más de 2 mm de longitud del cuerpo 2

2. Pronoto con rugosidades pronunciadas en la parte anterior; pronoto en vista lateral, convexo hasta el disco, luego con una elevación pronunciada en medio, más bajo y recto hasta la base; maza antenal con 2 suturas parcial o totalmente septadas 3

2’. Pronoto sin rugosidades pronunciadas en la parte anterior; pronoto en vista lateral con curvatura uniforme desde el ápice hasta la base, sin elevación pronunciada; maza antenal con 1 sutura total o parcialmente septada 5

3. Declive elitral con sulcos, interestría 1 moderadamente elevada, armada por 10 o más tubérculos; pubescencia de los élitros confinada al declive (fig. 9e) Pityophthorus tucumanensis Wood

3’. Declive elitral completamente convexo, sin sulcos, interestría 1 sin tubérculos 4

4. Longitud del cuerpo 1.4 a 1.8 mm; frente con fuerte impresión transversal y con pequeño tubérculo medio a nivel de los ojos (fig. 8e); color del cuerpo castaño oscuro (fig. 8a, c) Cryptocarenus heveae (Hagedorn)

4’. Longitud del cuerpo 1.4 a 1.5 mm; frente cóncava (fig. 8f); coloración del cuerpo castaño rojizo o claro (fig. 8b, d) Cryptocarenus seriatus Eggers

5. Pronoto de lados paralelos; élitros 2 veces más largos que el pronoto (fig. 9b, d) Araptus araujiae (Brèthes)

5’. Pronoto de lados convexos; élitros entre 1.6 y 1.7 más largos que el pronoto 6

6. Frente con quilla media aguda, más fuertemente elevada en mitad media superior (fig. 10g); maza antenal redondeada; pubescencia del cuerpo abundante (fig. 10a,d) Araptus pubescens (Schedl) 

6’. Frente sin quilla; maza antenal ovalada; pubescencia no muy abundante 7

7. Frente muy débilmente convexa, con pubescencia corta y escasa (fig. 10h); declive elitral convexo y bisulcado (fig. 10j) Araptus frenatus (Schedl) 

7’. Frente claramente convexa, con pubescencia larga abundante y erecta; con tubérculo en el ápice de la frente, poco marcado que se afina hasta la base (fig. 10i); declive elitral convexo con surco poco profundo en las interestrías 1 y 2 (fig. 10k) Araptus volastos (Schedl)

Acorthylus bosqui (Schedl, 1938) (fig. 7a, b, c, e)

Distribución. Argentina: Jujuy y Tucumán; América del Sur: Bolivia (Atkinson, 2025; Córdoba et al., 2023, 2025; Wood, 2007). 

Cryptocarenus heveae (Hagedorn, 1912) (fig. 7d, f, 8a, c, e)

Distribución. Argentina: Buenos Aires, Misiones, Santiago del Estero y Tucumán; América del Sur: Brasil, Colombia Perú, Trinidad y Tobago y Venezuela (Atkinson, 2025; Córdoba et al., 2021, 2023, 2025; Iturre y Darchuck, 1996; Smith et al., 2017; Wood, 2007). 

Cryptocarenus seriatus Eggers, 1933 (fig. 8b, d, f)

Distribución. Argentina: Tucumán; América del Sur: Bolivia, Brasil, Colombia, Guyana Francesa, Paraguay, Perú y Venezuela (Atkinson 2025; Córdoba et al., 2023, 2025; Smith et al., 2017; Wood, 2007).

Pityophthorus tucumanensis Wood, 2007 (fig. 9a, c, e)

Distribución. Argentina: Tucumán (Atkinson, 2025; Córdoba et al., 2023, 2025; Wood, 2007). 

Araptus araujiae (Brèthes, 1921) (fig. 9b, d)

Distribución. Argentina: Buenos Aires y Tucumán (Atkinson, 2025; Bachmann y Lanteri, 2013; Córdoba et al., 2023, 2025; Wood y Bright, 1992). 

Araptus pubescens (Schedl, 1950) (fig. 10a, d, g)

Distribución. Argentina: Córdoba y Tucumán (Atkinson, 2025; Córdoba et al., 2025; Wood, 2007). 

Araptus frenatus (Schedl, 1939) (fig. 10b, e, h, j)

Distribución. Argentina: Córdoba y Tucumán (Atkinson, 2025; Córdoba et al., 2025; Wood, 2007). 

Araptus volastos (Schedl, 1938) (fig. 10c, f, i, k)

Distribución. Argentina: Jujuy, Salta y Tucumán; América del Sur: Bolivia (Atkinson, 2025; Córdoba et al., 2025; Wood, 2007). 

Tribu Dryocoetini Lindemann, 1877

Presentan dimorfismo sexual en la frente. En los machos es convexa a variadamente impresa y en las hembras es convexa a aplanada o con elevaciones; el ojo está emarginado o dividido; el escapo antenal es alargado, el funículo está compuesto de 4 a 6 segmentos, la maza antenal puede estar oblicuamente truncada o conspicuamente aplanada, en este último caso las suturas son procurvadas u obsoletas; el pronoto puede estar o no armado con asperezas; las procoxas pueden ser contiguas o estar muy poco separadas; margen lateral de las protibias con 3 o más dentículos alveolares; el declive elitral puede ser convexo, sulcado, aplanado y, a veces, con pequeños gránulos; la pubescencia está compuesta por setas; la mayoría de las especies son polígamas y algunas son haploides; hay especies espermatófagas, mielófagas y floeófagas. De los 17 géneros que se conocen en el mundo, solo 4 se encuentran en América del Sur, pero 2 de ellos son introducidos (Wood, 2007). Las especies del género Coccotrypes presentes en la región son barrenadores de semillas de palmeras.

Clave de las especies de la tribu Dryocoetini

1. Tamaño del cuerpo entre 1.8 a 2.3 mm; pubescencia moderadamente abundante (fig. 11a, c); pronoto de lados marcadamente convexos que se angosta de manera abrupta hacia el ápice, con asperezas pequeñas y abundantes (fig. 11a) Coccotrypes dactyliperda (Fabricius)

1’. Tamaño del cuerpo entre 1.5 y 1.9 mm; pubescencia muy abundante (fig. 11b, d); pronoto redondeado, angostado en el ápice, con asperezas gruesas y marcadas (fig. 11b) Coccotrypes carpophagus (Hornung)

Coccotrypes dactyliperda (Fabricius, 1801)* (fig. 11a, c) 

Distribución. S/D, Tucumán (Atkinson, 2025; Córdoba et al., 2023, 2025; Wood y Bright, 1992). 

Coccotrypes carpophagus (Hornung, 1842)* (fig. 11b, d)

Distribución. Tucumán (Atkinson, 2025; Córdoba et al., 2023, 2025).

Tribu Hexacolini Eichhoff, 1878

Sus miembros presentan dimorfismo sexual: los machos pueden presentar una impresión en la frente, a veces oscura; los machos son convexos y las hembras son esculpidas y ornamentadas de forma variada; los ojos son en general alargados, con su margen anterior entero o sinuoso; el escapo antenal es alargado; el funículo lleva 5 o 6 segmentos (con 7 segmentos en Gymnochilus); la maza antenal puede o no llevar suturas; la zona apical del pronoto puede estar ornamentada o no; las procoxas están ampliamente separadas; las protibias llevan, en el margen lateral, 1 o más dentículos alveolares generalmente incrustados en la cutícula (Wood, 2007).

Clave de las especies de la tribu Hexacolini

1. Color castaño amarillento, con franja más oscura en mitad apical del pronoto (fig. 12a, c); frente con callo transversal por debajo del nivel superior de ojos (fig. 12e); pronoto con superficie reticulada; élitros de lados convexos (fig. 12a); declive elitral ampliamente convexo (fig.12c) Scolytodes sparsepilosus Wood

1’. Color castaño amarillento, con mitad apical más oscura (fig. 12b, d); frente con callo medio estrecho que se extiende dorsalmente desde elevación epistomal hasta ligeramente por encima del nivel de inserción de antena (fig. 12f); pronoto liso y brillante; élitros de lados paralelos (fig. 12b); declive estrechamente convexo (fig. 12d) Scolytodes tucumani Wood

Scolytodes sparsepilosus Wood, 2007 (fig. 12a, c, e)

Distribución. Argentina: Tucumán (Atkinson, 2025; Córdoba et al., 2023, 2025; Wood, 2007). 

Scolytodes tucumani Wood, 2007 (fig. 12b, d, f)

Distribución. Argentina: Tucumán; América del Sur: Ecuador (Atkinson, 2025; Córdoba et al., 2023, 2025; Jordal y Smith, 2020; Wood, 2007).

Tribu Hylurgini Gistel, 1848

Presentan dimorfismo sexual en la frente, siendo convexa en las hembras e impresa en los machos; los ojos son enteros y ovalados; las antenas presentan un escapo alargado, el funículo con 5 a 7 segmentos y la maza antenal es simétrica, aplanada y generalmente con 3 o 4 suturas; el pronoto es generalmente liso; las procoxas son contiguas o están muy poco separadas; las tibias están armadas por dientes en los márgenes laterales y apicales; todas las especies de esta tribu son monógamas y fleófagas (Wood, 2007).

Clave de las especies de la tribu Hylurgini

Longitud 2.1-2.6 mm; color castaño oscuro, con pubescencia formada por setas y escamas con patrón de coloración mezclada (fig. 13a, b); frente convexa, reticulada y rugosa por encima de los ojos y lisa y brillante por debajo de ellos (fig. 13c); pronoto 0.85 veces más largo que ancho, base más ancha que el ápice, lados convexos, con superficie reticulada (fig. 13a); interestrías de élitros armadas por tubérculos; en macho las interestrías 3 y base de la 1 elevadas y armadas por dentículos en declive elitral Xylechinus imperialis (Schedl)

Xylechinus imperialis (Schedl, 1958) (fig. 13a-c)

Distribución. Argentina: Buenos Aires, Jujuy, Salta, Santa Fe y Tucumán (Atkinson, 2025; Córdoba et al., 2023, 2025; Wood, 2007).

Tribu Ipini Bedel, 1888

Se distinguen por presentar dimorfismo sexual en la frente, siendo convexa en los machos y de forma variada en las hembras; la antena presenta un escapo afinado y alargado, el funículo antenal está formado por 5 segmentos y la maza puede ser oblicuamente truncada o aplanada, con suturas desplazadas hacia el ápice de la cara posterior; mitad anterior del ápice del pronoto es declivado y áspero; las procoxas son contiguas; protibias presentan 3 o 4 dientes; el declive elitral es sulcado o profundamente excavado, puede estar armado con espinas o tubérculos; el cuerpo presenta una pubescencia similar a setas. Todas las especies de esta tribu son floeófagas y monógamas o polígamas (Wood, 2007).

Figura 11. a, Vista dorsal de Coccotrypes dactyliperda (tomada de Atkinson, 2025); b, vista dorsal de C. carpophagus (tomada de Atkinson, 2025); c, vista lateral de C. dactyliperda (tomada de Atkinson, 2025); d, vista lateral de C. carpophagus (tomada de Atkinson, 2025).

Clave de las especies de la tribu Ipini

(Macho) Longitud: 3.0-3.7 mm; 2.7 veces más largo que ancho (fig. 14a, b); frente levemente convexa con abundante pubescencia larga, fina y erecta; pronoto 1,07 veces más largo que ancho, mitad anterior moderadamente declinada y mitad basal levemente cóncava, con pubescencia escasa en el centro y con setas largas y erectas en los bordes y ápice (fig. 14b); declive elitral cóncavo, con 3 espinas en bordes externos, 1 espina en interestría 1 y otra en la interestría 2 (fig. 14c) Orthotomicus laricis (Fabricius)

Orthotomicus laricis (Fabricius, 1792)* (fig. 14a, b, c)

Distribución. Argentina: Neuquén y Tucumán; América del Sur: Chile (Atkinson, 2025; Córdoba et al., 2021, 2023, 2025; Kirkendall, 2018; Wood, 2007).

Tribu Micracidini LeConte, 1876

Se distinguen por presentar dimorfismo sexual en la frente, siendo en la hembra generalmente cóncava y en el macho, raramente cóncava; los ojos pueden ser ovalados, alargados, enteros o sinuados; antenas con el escapo corto o alargado, aplanado o expandido, con setas, el funículo presenta 6 segmentos, la maza antenal puede o no tener suturas; el pronoto presenta asperezas en la zona anterior, los lados son redondeados; las procoxas están ligeramente separadas; generalmente presentan setas subplumosas en alguna parte del cuerpo; pueden tener hábitos xilófagos, floeófagos o mielófagos; todos son bígamos excepto el género Micraciella que es monógamo (Wood, 2007).

Clave de las especies de la tribu Micracidini

(Macho) Longitud 3.2 a 3.5 mm; 2.8 veces más largo que ancho; frente convexa con carena transversal (fig. 15c); antena con escapo ligeramente aplanado con mechón de pelos (fig. 15c), sutura procurvada; mitad apical del pronoto con tubérculos que van disminuyendo hacia la mitad, margen apical con 6 dientes; declive elitral convexo con nódulos en las interestrías de la base, interestría 9 con quilla, pubescencia escasa, aumenta en el declive elitral, élitros terminados en punta aguda (fig. 15d) Hylocurus giganteus (Schedl)

Hylocurus giganteus (Schedl, 1950) (fig. 15a-d)

Distribución. Argentina: Salta y Tucumán; América del Sur: Brasil (Atkinson, 2025; Córdoba et al., 2023, 2025; Wood, 2007).

Tribu Phloeosinini Nüsslin, 1912 

Presentan dimorfismo sexual en la frente, machos con diferentes impresiones y hembras con frente aplanada o convexa; ojos pueden estar emarginados; antenas llevan un funículo con 5-7 segmentos, maza antenal aplanada, pueden ser asimétricas en diferentes medidas, pueden llevar suturas o no; pronoto no tiene asperezas, excepto en Dendrosinus, que presenta asperezas débiles; tercer segmento tarsal comprimido o bilobulado; escutelo puede o no ser visible; pueden ser polígamos o bígamos; pueden ser floeófagos o xilófagos (Wood, 2007).

Clave para las especies de la tribu Phloeosinini

1. Maza antenal fuertememente aplanada, en forma de riñón, la unión con el funículo es en su parte lateral, sin suturas ni fila de setas; escutelo presente pero diminuto; pronoto liso o reticulado 2

1’. Maza antenal con suturas fuertemente procurvadas y claramente marcadas por fila de setas, unión con el funículo excéntrica; escutelo visible; pronoto liso o armado con pequeños gránulos 4

2. Frente del macho con márgenes laterales fuertemente elevados y con cuentas 3

2’. Frente del macho con márgenes laterales agudamente elevados con cresta irregular pero sin cuentas (fig. 16g) Chramesus phloeotriboides Schedl

3. Margen lateral de la frente del macho fuertemente elevado y con cuentas solo en el tercio inferior (fig. 16h); maza antenal 2.6 veces más larga que ancha; pronoto con superficie lisa y brillante, zona basal con algunos tubérculos pequeños y aislados Chramesus argentinae Wood 

3’. Margen lateral de la frente del macho agudamente elevado y marcado con 9 cuentas (fig. 16i); maza antenal 2.3 veces más larga que ancha; pronoto con zona basal profundamente punteada Chramesus globosus Hagedorn 

4. Frente ampliamente convexa; estrías de los élitros claramente impresas o no impresas con punciones regulares 5

4’. Frente ancha y ligeramente cóncava (fig. 17g); estrías de los élitros impresas con punciones bastantes grandes; interestría 7 elevada en los machos Pseudochramesus costulatus Blackman 

5. Interestrías con escamas de fondo castañas oscuras y pálidas, formando un patrón, setas pálidas uniseriadas en interestrías (fig. 17b, e); frente con elevación a nivel de inserción de antenas (fig. 17h) Pseudochramesus acuteclavatus (Hagedorn)

5’. Interestrías con escamas de fondo castañas, a lo largo de la sutura, pálidas (fig. 17c, f); frente sin elevación a nivel de la inserción de las antenas (fig. 17i) Pseudochramesus harringtoni Blackmann

Chramesus phloeotriboides Schedl, 1958 (fig. 16a, d, g) 

Distribución. Argentina: Córdoba y Tucumán (Atkinson, 2025; Córdoba et al., 2023, 2025; Wood, 2007). 

Chramesus argentinae Wood, 2007 (fig. 16b, e, h)

Distribución. Argentina: Tucumán (Atkinson, 2025; Córdoba et al., 2023, 2025; Wood, 2007). 

Chramesus globosus Hagedorn, 1909 (fig. 16c, f, i)

Distribución. Argentina: Buenos Aires, La Rioja, Misiones, Santa Fe y Tucumán; América del Sur: Brasil y Uruguay (Atkinson, 2025; Bachmann y Lanteri, 2013; Córdoba et al., 2023, 2025; Wood, 2007).

Pseudochramesus costulatus Blackman, 1939 (fig. 17a, d, g)

Distribución. Argentina: Jujuy y Tucumán; América del Sur: Bolivia (Atkinson, 2025; Córdoba et al., 2023, 2025; Wood, 2007).

Pseudochramesus acuteclavatus (Hagedorn, 1909) (fig. 17b, e, h)

Distribución. Argentina: Buenos Aires, Salta y Tucumán; América del Sur: Bolivia, Brasil y Paraguay (Atkinson, 2025; Bachmann y Lanteri, 2013; Córdoba et al., 2023, 2025; Wood, 2007). 

Pseudochramesus harringtoni Blackmann, 1939 (fig. 17c, f, i)

Distribución. Argentina: Salta y Tucumán; América del Sur: Bolivia y Brasil (Atkinson, 2025; Córdoba et al., 2023, 2025; Wood, 2007). 

Tribu Phloeotribini Chapuis, 1869

Presentan dimorfismo sexual en la frente, siendo con impresiones variadas en los machos y planas o convexas en las hembras; los ojos son enteros; antenas con funículo de 5 segmentos, la maza antenal puede ser muy delgada o fuertemente asimétrica, está dividida en 3 segmentos móviles, usualmente sublamelados; las procoxas son contiguas; el pronoto puede llevar o no asperezas, los márgenes laterales son redondeados; son especies monógamas y floeófagas (Wood, 2007).

Clave para las especies de la tribu Phloeotribini 

1. Frente con área cóncava; pronoto con crenulaciones en mitad apical y puntos grandes; élitros con interestrías iguales o más angostas que estrías; declive elitral con espinas 2

1’. Frente con área cóncava y carena epitosmal muy elevada en macho (fig. 18g); pronoto con asperezas en mitad apical y puntos medianos; élitros con interestrías 3 veces más anchas que estrías; declive elitral con tubérculos pequeños (fig. 18j) Phloeotribus subovatus Blandford

2. Escapo antenal con mechón grande de setas largas (fig. 18h); interestrías de igual ancho que estrías; declive elitral con tubérculos espiniformes en interestrías 2-9 (fig. 18k) Phloeotribus asperulus Eggers 

2’. Escapo antenal con escasas setas (fig. 18i); interestrías más angostas que las estrías; declive elitral con espinas en las interestrías 1 a la 9 (fig. 18l) Phloeotribus harringtoni Blackman 

Phloeotribus subovatus Blandford, 1897 (fig. 18a, d, g, j)

Distribución. Argentina: Jujuy, Salta y Tucumán; América del Sur: Perú y Venezuela (Atkinson, 2025; Córdoba et al., 2025; Wood, 2007).

Phloeotribus asperulus Eggers, 1943 (fig. 18b, e, h, k)

Distribución. Argentina: Tucumán; América del Sur:

Bolivia y Brasil (Atkinson, 2025; Córdoba et al., 2025; Wood y Bright, 1992).

Phloeotribus harringtoni Blackman, 1943 (fig. 18c, f, i, l)

Distribución. Argentina: Salta y Tucumán (Atkinson, 2025; Córdoba et al., 2023, 2025; Wood, 2007). 

Tribu Scolytini Latreille, 1804 

Protibias y, usualmente, metatibias desarmadas de espinas, solo llevan un único proceso similar a una espina curvado en el ángulo apical lateral; los márgenes laterales del pronoto son subagudos y elevados; antena con funículo de 7 segmentos, maza antenal puede presentar suturas fuertemente procurvadas, parciales u obsoletas; frente en los machos puede llevar impresiones y la de las hembras es convexa; los ojos son ovalados y enteros (Wood, 2007). 

Clave para las especies de la tribu Scolytini 

1. Macho. Frente ampliamente convexa, con setas finas moderadamente abundantes (fig. 19g); pronoto 1 vez más largo que ancho; estrías e interestrías confusas; abdomen gradualmente ascendente hasta los élitros (fig. 19d) Scolytus rugulosus (Müller)

1’. Macho. Frente oculta por cepillo de setas largas (fig. 19h, i); pronoto tan largo como ancho; abdomen abruptamente flexionado hacia arriba desde el margen posterior del esternito visible 2 (fig. 19e, f) 2

2. Pronoto con puntos pequeños en el disco que aumentan de tamaño hacia las zonas laterales; setas interestriales robustas y 10 veces más largas que anchas Scolytopsis toba Wichmann 

2’. Pronoto con puntos medianos en el disco y con zona anterior y laterales reticulada; setas interestriales 4 veces más largas que anchas Scolytopsis punticollis Blandford 

Scolytus rugulosus (Müller, 1818)* (fig. 19a, d, g) 

Distribución. Buenos Aires, Catamarca, La Rioja, Mendoza y Misiones; América del Sur: Brasil, Chile, Perú y Uruguay (Atkinson, 2025; Smith et al., 2017; Córdoba y Atkinson, 2018; Córdoba et al., 2023, 2025; Wood, 2007). 

Comentario. Esta especie es de origen euroasiático, pero se distribuye actualmente en todas las regiones templadas del mundo.

Scolytopsis toba Wichmann, 1914 (fig. 19b, e, h)

Distribución. Argentina: Misiones y Tucumán; América del Sur: Brasil y Paraguay (Atkinson, 2025; Córdoba et al., 2025; Petrov, 2017; Wood, 2007).

Scolytopsis punticollis Blandford, 1896 (fig. 19c, f, i)

Distribución. Argentina: Misiones y Tucumán; América del Sur: Brasil (Atkinson, 2025; Córdoba et al., 2023, 2025; Wood, 2007). 

Tribu Trypophloeini Nüsslin, 1911

Se diferencian por la presencia del tercer tarso de forma cilíndrica; ojos son emarginados; funículo antenal con 3-5 segmentos y maza puede presentar suturas y un único septo parcial; pubescencia del hipomeron está compuesta de setas simples raramente mezclado con setas bifurcadas; setas de interestrías similares a escamas; macho similar a la hembra, de tamaño más pequeño y no volador en Hypothenemus, generalmente hay dimorfismo sexual en la frente (Johnson et al., 2020).

Clave para las especies de la tribu Trypophloeini 

1. Margen anterior del pronoto con 2 dientes (fig. 20e); pendiente anterior del pronoto con dientes gruesos elevados Hypothenemus meridensis,Wood

1’. Margen anterior del pronoto con 6 dientes (fig. 20f); pendiente anterior del pronoto con dientes medianos 2

2. Tamaño pequeño, 1.0- 1.3 mm; frente con superficie rugosa y reticulada; élitros con interestrías 2 veces más anchas que estrías Hypothenemus eruditus Westwood

2’. Tamaño del cuerpo de 1.4- 1.6 mm; frente rugosa y reticulada, con surco o tubérculo; élitros con estrías tan anchas como interestrías 3

3. Frente con tubérculo pequeño ubicado encima del nivel superior de ojos y surco poco profundo que se extiende desde el tubérculo hasta el epistoma (fig. 21e); declive elitral fuertemente convexo (fig. 21c) Hypothenemus crudiae (Panzer)

3’. Frente con surco poco profundo que llega hasta la tercera parte de distancia del margen del epistoma (fig. 21f); declive elitral convexo (fig. 21d) Hypothenemus seriatus (Eichhoff)

Hypothenemus meridensis Wood, 2007 (fig. 20a, c, e)

Distribución. Argentina: Tucumán; América del Sur: Brasil y Venezuela (Atkinson, 2025; Córdoba et al., 2023, 2025; Wood, 2007).

Hypothenemus eruditus Westwood, 1836 (fig. 20b, d, f)

Distribución. Argentina: Buenos Aires, Corrientes, Misiones, Santiago del Estero y Tucumán; América del Sur: Brasil, Colombia, Ecuador, Guyana, Trinidad y Tobago y Venezuela (Atkinson, 2025; Córdoba y Atkinson, 2018; Córdoba et al., 2021, 2023, 2025; Smith et al., 2017; Wood, 2007).

Hypothenemus crudiae (Panzer, 1791)* (fig. 21a, c, e)

Distribución. Argentina: Buenos Aires y Tucumán; América del Sur: Bolivia, Brasil, Colombia, Ecuador, Guyana, Paraguay, Surinam, Trinidad y Tobago y Venezuela (Atkinson, 2025; Atkinson y Flechtmann, 2021; Córdoba et al., 2023, 2025; Wood, 2007).

Comentarios. Esta especie se distribuye desde Estados Unidos hasta Argentina, también posiblemente introducida en Asia y África.

Hypothenemus seriatus (Eichhoff, 1872) (fig. 21b, d, f)

Distribución. Argentina: Tucumán; América del Sur: Bolivia, Brasil, Colombia, Ecuador, Paraguay, Perú y Venezuela (Atkinson, 2025; Córdoba et al., 2021, 2023, 2025; Smith et al., 2017; Wood, 2007).

Tribu Xyleborini LeConte, 1876

Se caracterizan por presentar dimorfismo sexual marcado, macho generalmente más pequeño que hembra y no volador, ojo reducido en tamaño y haploide, la hembra normal y diploide; frente convexa, sin ornamentaciones; ojos son emarginados o divididos; frecuentemente escapo antenal alargado, funículo lleva 5 segmentos y maza antenal truncada de manera oblicua; parte anterior del pronoto empinada y armada con asperezas; procoxas varían de contiguas a ampliamente separadas; protibias expandidas, arqueadas y armadas con dentículos; escutelo puede ser grande y plano o modificado o ausente; en cuanto a su biología, la xilomicetofagia y la poligamia endogámica son universales en esta tribu (Wood, 2007).

Clave para las especies de la tribu Xyleborini

1. Declive de élitros abruptamente truncados con quilla circundeclivital, cara del declive ligeramente convexa con 3 estrías marcadas (fig. 22a, c, e); élitros tan largos como pronoto; procoxas contiguas (fig. 22g) Amasa parviseta Knížek et Smith

1’. Declive elitral aplanado o convexo, nunca truncado; élitros más largos que pronoto; procoxas contiguas o separadas 2

2. Escutelo en forma de espina y poco visible, dejando base de élitros con sutura hueca y cubierta de setas 3

2’. Escutelo en forma triangular y visible, concavidad sutural completamente llena hasta uperficie anterior de élitros, emarginación sin setas 5

3. Declive elitral convexo, empinado y débilmente impreso (fig. 22d, f); margen anterior del pronoto armado por dientes pequeños; longitud del cuerpo 1.9 a 2.4 mm Xyleborinus saxesenii (Ratzeburg)

3’. Declive elitral empinado e impreso; margen anterior del pronoto débilmente aserrado; longitud del cuerpo 2.0 a 2.6 mm 4

4. Frente reticulada, toscamente punteada (fig. 23e); longitud del cuerpo 2.0 a 2.2 mm y 2.9 más largo que ancho; declive elitral empinado e impreso hasta la sutura 3, con interestrías 1 y 2 impresas sin tubérculos, 3 débilmente elevada con 4 espinas (3 de mayor tamaño), intercaladas con otras más pequeñas, interestría 4 con tubérculos puntiagudos pequeños (fig. 23g) Xyleborinus linearicollis (Schedl)

4’. Frente reticulada con punciones gruesas y profundas (fig. 23f); longitud del cuerpo 2.3 a 2.6 mm y 3.2 veces más largo que ancho; declive elitral corto, muy empinado, fuertemente impreso desde la sutura hasta la interestría 3, interestría 1 con un tubérculo en la base, interestría 3 moderadamente elevada con 3 espinas grandes igualmente espaciadas (fig. 23h) Xyleborinus sentosus (Eichhoff)

5. Procoxas moderada o ampliamente separadas; pieza intercoxal continua, longitudinalmente sin emarginación 6

5’. Procoxas contiguas; pieza intercoxal longitudinalmente emarginada 7

6. Longitud del cuerpo 1.3 a 1.5 mm; coloración castaño oscura; pronoto más ancho en base, lados bastante convexos que convergen al ápice estrechamente redondeado, con mechón de setas ubicado longitudinalmente en la base del pronoto (fig. 24a, e); declive elitral brillante abruptamente redondeado en la base, con carena subserrada en el margen posterolateral, interestrías 2 y 3 con fila de pequeños tubérculos (fig. 24g) Xylosandrus curtulus (Eichhoff)

6’. Longitud del cuerpo 2.1 a 2.9 mm; coloración castaño rojiza; pronoto más ancho en base, lados poco convexos, con setas largas en los bordes y medianas en toda la superficie (fig. 24b, f); declive elitral opaco, muy convexo, densamente cubierto por pequeños gránulos uniforme e irregularmente distribuidos, con carena irregularmente dentada (fig. 24h) Xylosandrus crassiusculus Motschulsky

7. Tercio apical de cara posterior del maza antenal con 2 suturas, cara anterior con segundo segmento más grande, esclerotizado y levemente curvado (fig. 25e, g); cuerpo pequeño, robusto, convexo; longitud del cuerpo 1.8 a 2.1 mm; margen anterior del pronoto armado con 5 dientes medianos Coptoborus villosulus (Blandford)

7’. Tercio apical de cara posterior de maza antenal con 1 o sin suturas marcadas, cara anterior con segundo segmento, si es visible, no esclerotizado y fuertemente curvado (fig. 25f, h); cuerpo alargado, perfil muy levemente convexo a aplanado; longitud del cuerpo 2.0 a 3.2 mm; margen anterior de pronoto sin dientes 8

8. Pronoto subcuadrado (fig. 25b), margen anterior recto, superficie finamente estriada; longitud 2.2 a 2.5 mm; interestrías del declive elitral con filas de tubérculos de diferente tamaño Euwallacea posticus (Eichhoff)

8’. Pronoto más largo que ancho, margen anterior procurvado, superficie lisa; longitud 2.0 3.2 mm; interestrías del declive elitral con tubérculos o espinas 9

9. Declive elitral aplanado y brilloso 10

9’. Declive elitral convexo y opaco o brilloso 11

10. Especie pequeña, cuerpo delgado, longitud del cuerpo 2.0 a 2.9 (fig. 26a); frente con quilla débil ancha que se extiende en zona media, desde epistoma hasta ojos (fig. 26e); declive elitral suavemente empinado, interestría 3 con tubérculo mediano más cerca del ápice que de base del declive (fig. 24g) Xyleborus ferrugineus (Fabricius)

10’. Especie grande, cuerpo robusto, longitud del cuerpo 2.8 a 3.2 (fig. 24b); frente con quilla confinada a zona superior del epistoma (fig. 26f); declive elitral abrupto y empinado, interestría 3 con tubérculo mediano más cerca de base que del ápice del declive (fig. 26h) Xyleborus bispinatus Eichhoff

11. Frente con gránulos pequeños y dispersos (fig. 27e); declive elitral muy empinado y base abrupta (fig. 27c), interestría 1 con tubérculo grande ubicado sobre base protuberante en el tercio basal (fig. 27a, c, g) Xyleborus biconicus Eggers

11’. Frente reticulada sin gránulos; declive eitral con tubérculos pequeños o medianos en las interestrías (fig. 27h) 12

12. Frente fuertemente reticulada y de superficie opaca (fig. 27f); superficie del declive elitral opaca (fig. 27h) Xyleborus affinis Eichhoff

12’. Frente reticulada y de superficie brillante; superficie del declive elitral brillante (fig. 28g, h) 13

13. Frente toscamente reticulada, con línea media elevada y lisa desde el epistoma hasta el nivel superior de los ojos (fig. 28e); declive elitral con interestría 1 con 3 a 5 tubérculos puntiagudos y de tamaño mediano, interestría 2 con 2 o 3 tubérculos puntiagudos y medianos en el cuarto basal y 1 o 2 medianos cerca del ápice, interestría 3 con 3 tubérculos puntiagudos medianos muy espaciados entre sí en el 3 cuarto basal y 3 o más tubérculos pequeños en el cuarto basal (fig. 28g); margen ventrolateral del declive moderadamente elevado y con crenulaciones; coloración del cuerpo castaño rojizo Xyleborus volvulus (Fabricius)

13’. Frente fuertemente reticulada y sin elevaciones (fig. 28f); declive elitral con interestría 1 débilmente elevada, 2 y 3 con fila de tubérculos pequeños y de igual tamaño; coloración del cuerpo castaño rojizo muy oscuro Xyleborus scaber Schedl

Amasa parviseta Knížek et Smith, 2024* (fig. 22a, c, e, g)

Distribución. Argentina: Tucumán; América del Sur: Brasil y Uruguay (Atkinson, 2025; Córdoba et al., 2023, 2025; Flechtmann y Cognato, 2011; Gómez et al., 2017a; Knížek y Smith, 2024; Rainho et al., 2018)

Comentarios. Es originaria de Australia y se extendió en asociación con especies introducidas de eucalipto. Se informó en Brasil (2015) (Rainho et al., 2018), Uruguay en 2015 (Gómez et al., 2017a), Chile en 2016 (Kirkendall, 2018) y Argentina en 2018 (Córdoba et al., 2023) como A. truncata y A. nr. truncata.

Xyleborinus saxesenii (Ratzeburg, 1837)* (fig. 22b, d, f)

Distribución. Argentina: Buenos Aires, Salta, Santiago del Estero y Tucumán; América del Sur: Brasil, Chile, Ecuador, Paraguay y Uruguay (Atkinson, 2025; Córdoba y Atkinson, 2018; Córdoba et al., 2021, 2023, 2025; Gómez et al., 2017a; Iturre y Darchuck, 1996; Wood, 2007).

Comentarios. Esta es una especie euroasiática y ha sido introducida en todas las regiones templadas y subtropicales del mundo.

Xyleborinus linearicollis (Schedl, 1937) (fig. 23a, c, e, g)

Distribución. Buenos Aires y Tucumán; América del Sur: Brasil (Atkinson, 2025; Córdoba et al., 2023, 2025; Wood, 2007).

Xyleborinus sentosus (Eichhoff, 1868) (fig. 23b, d, f, h)

Distribución. Argentina: Tucumán; América del Sur: Brasil, Paraguay y Perú (Atkinson, 2025; Córdoba et al., 2021, 2023, 2025; Smith et al., 2017; Wood, 2007).

Xylosandrus curtulus (Eichhoff, 1869) (fig. 24a, c, e, g)

Distribución. Argentina: Salta y Tucumán; América del Sur: Bolivia, Brasil, Colombia, Ecuador, Perú y Venezuela (Atkinson, 2025; Córdoba y Atkinson, 2018; Córdoba et al., 2021, 2023, 2025; Martínez et al., 2019; Smith et al., 2017; Wood, 2007).

Xylosandrus crassiusculus Motschulsky, 1866* (fig. 24b, d, f, h)

Distribución. Argentina: Buenos Aires y Tucumán; América del Sur: Brasil, Guyana Francesa y Uruguay (Atkinson, 2025; Landi et. al., 2017; Córdoba y Atkinson, 2018; Córdoba et al., 2021, 2023, 2025; Martínez et al., 2019).

Comentarios. Probablemente es originaria de Asia tropical y subtropical, pero se ha extendido ampliamente en regiones cálidas y húmedas de todo el mundo. 

Coptoborus villosulus (Blandford, 1898) (fig. 25a, c, e, g)

Distribución. Argentina: Tucumán; América del Sur: Bolivia, Brasil, Colombia, Ecuador, Guyana Francesa, Perú, Trinidad y Tobago y Venezuela (Atkinson, 2025; Córdoba y Atkinson, 2018; Córdoba et al., 2021, 2023, 2025; Smith y Cognato, 2021; Wood, 2007).

Euwallacea posticus (Eichhoff, 1869) (fig. 25b, d, f, h)

Distribución. Misiones y Tucumán; América del Sur: Bolivia, Brasil, Colombia, Ecuador, Guyana, Paraguay, Perú, Surinam, Trinidad y Tobago y Venezuela (Atkinson, 2018; Atkinson, 2025; Córdoba y Atkinson, 2018; Córdoba et al., 2021, 2023, 2025; Wood, 2007).

Xyleborus ferrugineus (Fabricius, 1801) (fig. 26a, c, e, g)

Distribución. Argentina: Jujuy, Salta y Tucumán. América del Sur: Bolivia, Brasil, Chile, Colombia, Ecuador, Guyana Francesa, Guyana, Paraguay, Perú, Surinam, Trinidad y Tobago, Uruguay y Venezuela (Atkinson, 2025; Córdoba y Atkinson, 2018; Córdoba et al., 2021, 2023, 2025; Martínez et al., 2019; Smith et al., 2017; Atkinson, 2025).

Xyleborus bispinatus Eichhoff, 1868 (fig. 26b, d, f, h) 

Distribución. Argentina: Tucumán; América del Sur: Bolivia, Brasil, Colombia, Ecuador, Guyana Francesa, Paraguay, Perú, Surinam, Trinidad y Tobago y Venezuela (Atkinson, 2025; Córdoba et al., 2021, 2023, 2025; Martínez et al., 2019; Smith et al., 2017).

Xyleborus biconicus Eggers, 1928 (fig. 27a, c, e, g)

Distribución. Argentina: Formosa y Misiones, Tucumán; América del Sur: Bolivia, Brasil, Guyana Francesa y Paraguay (Atkinson, 2025; Córdoba et al., 2023, 2025; Wood, 2007).

Xyleborus affinis Eichhoff, 1868 (fig. 27b, d, f, h)

Distribución. Argentina:Jujuy, Misiones, Salta y Tucumán; América del Sur: Bolivia, Brasil, Chile, Colombia, Ecuador, Guyana Francesa, Guyana, Paraguay, Perú, Surinam, Trinidad y Tobago, Uruguay y Venezuela (Atkinson, 2025; Córdoba y Atkinson, 2018; Córdoba et al., 2021, 2023, 2025; Martínez et al., 2019; Smith et al., 2017).

Xyleborus volvulus (Fabricius, 1775)* (fig. 28a, c, e, g) 

Distribución. Argentina:Jujuy yMisiones; América del Sur: Bolivia, Brasil, Colombia, Ecuador, Guyana Francesa, Guyana, Paraguay, Perú, Surinam, Trinidad y Tobago, Uruguay y Venezuela (Atkinson, 2025; Córdoba y Atkinson, 2018; Córdoba et al., 2021, 2023, 2025; Martínez et al., 2019; Smith et al., 2017; Wood, 2007).

Xyleborus scaber Schedl, 1949 (fig. 28b, d, f, h)

Distribución. Argentina: Tucumán; América del Sur: Brasil (Atkinson, 2025; Córdoba et al., 2023, 2025).

Discusión

Atkinson (2025) enumera 199 especies de Scolytinae para la Argentina. De estas especies, 56 están presentes en Tucumán, lo cual representa aproximadamente 31% de las especies conocidas de la subfamilia para el país. Consideramos que esta cifra es muy baja en comparación con la fauna de otras regiones neotropicales. El número de especies tucumanas coincide con la abundancia de especies de la tribu Xyleborini documentadas en todo el territorio mexicano, siendo esta tribu uno de los grupos más diversos a nivel mundial (Pérez-Silva et al., 2021).

La diversidad de especies en la provincia de Tucumán, comparada con los países limítrofes ubicados aproximadamente a la misma latitud (Chile, Paraguay y Uruguay) es alta, ya que Atkinson (2025) reporta 52 especies para Chile, 46 para Paraguay y 14 para Uruguay. En Argentina, 10% de las especies son introducidas, mientras que en Uruguay más de la mitad (57%) son especies exóticas. Esto se debe al incremento de terrenos destinados a la plantación de especies forestales arbóreas en Uruguay y al crecimiento del comercio internacional, en particular el intercambio de embalajes de madera, lo que facilita el establecimiento de especies exóticas (Gómez et al, 2017b). En la provincia de Tucumán, 12% son especies introducidas, lo que puede deberse al bajo porcentaje de superficie forestal. La mayoría de estas especies fueron recolectadas en ambientes naturales, son especies establecidas en el país y su origen foráneo está bien documentado (Wood, 1982, 2007).

Aunque Wood (2007) realizó una revisión de los Scolytinae para América del Sur, donde se incluyen especies presentes en Argentina, las nuevas especies, los recientes registros y los cambios taxonómicos hacen necesarias claves actualizadas. Además, no se cuenta con claves para la identificación a nivel más local, para la provincia y el país. Uno de los problemas principales de la clave de tribus de Wood (2007) es que intenta seguir sus ideas sobre la filogenia de los grupos y muchas veces ignora características sencillas, empleando algunas más difíciles de interpretar. Como consecuencia, muchos de sus dilemas son demasiado largos y complejos, dificultando su interpretación. Otro problema es que sigue estrictamente un concepto dicotómico sin presentar una matriz de caracteres que esconde similitudes para el reconocimiento. Por ejemplo, en todos los géneros de la tribu Scolytini, la cabeza está descubierta en vista dorsal a pesar de la impresión que presenta la clave en el primer dilema. Hay otros ejemplos que se pueden citar. Aquí hemos intentado usar caracteres menos ambiguos, sin considerar su supuesto valor filogenético.

Las presentes claves taxonómicas, que incorporan los cambios, especies recientemente descritas y nuevos registros, constituyen una importante herramienta para la identificación rápida de las especies de Argentina y América del Sur, lo cual puede ser de gran utilidad en casos de invasión de los cultivos o para futuras investigaciones. 

Agradecimientos

A Eduardo Agustín Mendoza (Área Biología Integrativa, Fundación Miguel Lillo) por su valiosa colaboración y asistencia en todas las colectas en el campo. A Pablo Pereyra (Instituto de Iconografía, Área de Zoología, Fundación Miguel Lillo) por su contribución en la toma de fotografías y edición de las mismas. 

Referencias

Atkinson, T. H. (2017). Familia Curculionidae: Scolytinae y Platypodinae. En T. D. Cibrián (Ed.), Fundamentos de entomología forestal (pp. 269–278). Texcoco: Universidad Autónoma de Chapingo. 

Atkinson, T. H. y Flechtmann, C. A. H. (2021). New species, new records and synonymy of Brazilian species of Hypothenemus Westwood, 1834 (Coleoptera: Curculionidae: Scolytinae). Insecta Mundi, 846, 1–33. https://doi.org/10.11646/zootaxa.4442.2.11 

Atkinson, T. H. (2025). Bark and ambrosia beetles of the Americas. Recuperado el 21 marzo, 2025 de: http://www.barkbeetles.info

Bachman, A. O. y Lanteri, A. A. (2013). Catalog of the types of Curculionoidea (Insecta: Coleoptera) deposited at the Museo Argentino de Ciencias Naturales ‘Bernardino Rivadavia’, Buenos Aires. Revista del Museo Argentino de Ciencias Naturales, 15, 209–280. https://doi.org/10.22179/revmacn.15.183 

Bosq, J. M. (1943). Segunda lista de coleópteros de la República Argentina dañinos a la agricultura (reedición de Ingeniería Agronómica, IV, 18–22, Buenos Aires 1942). Revista del Ministerio de Agricultura de la Nación, Dirección de Sanidad Vegetal, 4, 1–80.

Bruch, C. (1914). Catálogo sistemático de los coleópteros de la República Argentina, Pars VII. Revista del Museo de La Plata, 19, 401–441. https://doi.org/10.5962/bhl.title.8799 

Córdoba, S. P. y Atkinson, T. H. (2018). New records of Scolytinae (Coleoptera: Curculionidae) from Argentina. The Coleopterists Bulletin, 72,376–379. https://doi.org/10.1649/0010-065x-72.2.376 

Córdoba, S. P., Mendoza, E. A., Atkinson T. H. y Manzo, M. V. (2021). Diversidad y dinámica poblacional de Scolytinae (Coleoptera: Curculionidae) en plantaciones de palto y bosque natural circundante en el NW de Argentina. Dugesiana, 28, 115–130. https://doi.org/10.32870/dugesiana.v28i2.7151 

Córdoba, S. P., Atkinson, T. H. y Mendoza, E. A. (2023). Checklist of the subfamily Scolytinae (Coleoptera: Curculionidae) in Tucumán province, Argentina. Zootaxa, 5353,501–532. https://doi.org/10.11646/zootaxa.5353.6.1 

Córdoba, S. P., Atkinson, T. H. y Mendoza, E. A. (2025). Listado preliminar de Scolytinae (Coleoptera: Curculionidae) de la provincia de Tucumán (adiciones y correcciones) y sus plantas hospedantes de Argentina. Dugesiana, 32, 13–38. https://doi.org/10.32870/dugesiana.v32i1.7357 

Costilla, M. A. y Coronel, N. B. (1994). El taladillo de la semilla del palto Pagiocerus fiorii Eggers, 1940 (Bostrichus frontalis Fbricius, 1801) (Coleoptera: Scolytidae). Revista Industrial y Agrícola de Tucumán, 71, 63–68. 

Flechtmann, C. A. H. y Cognato, A. I. (2011). First report of Amasa truncata (Erichson) (Coleoptera: Curculionidae: Scolytinae) in Brazil. Coleopterists Bulletin, 65,417–421. https://doi.org/10.1649/072.065.0419

Gómez, D., Suárez, M. y Martínez, G. (2017a). Amasa truncata (Erichson) (Coleoptera: Curculionidae: Scolytinae): A new exotic ambrosia beetle in Uruguay. Coleopterists Bulletin, 71, 825–826. https://doi.org/10.1649/0010-065x-71.4.825 

Gómez, D., Irigoyen, A., Balmelli, G., Viera, C. y Martínez, G. (2017b). Patterns in flight phenologies of bark beetles (Coleoptera: Scolytinae) in commercial pine tree plantations in Uruguay. Bosque, 38, 47–53. https://doi.org/10.4067/s0717-92002017000100006

Hayward, K. J. (1960). Insectos tucumanos perjudiciales. Revista Industrial y Agrícola de Tucumán, 42, 3–144.

Hulcr, J., Atkinson, T. H., Cognato, A. I., Jordal, B. H. y McKenna, D. D. (2015). Morphology, taxonomy and phylogenetics of bark beetles. En F. E. Vega y R. W. Hofstetter (Eds.), Bark beetles: biology and ecology of native and invasive species (pp. 41–84). New York: Species Academic Press. https://doi.org/10.1016/b978-0-12-417156-5.00002-2 

Iturre, M. y Darchuck, E. (1996). Registro de escolítidos relacionados al género Eucalyptus en Santiago del Estero. Quebracho, 4, 11–16.

Johnson, A. J., Hulcr, J., Knížek, M., Atkinson, T. H., Mandelshtam, M. Y., Smith, S. M. et al. (2020). Revision of the bark beetle genera within the former Cryphalini (Curculionidae: Scolytinae). Insect Systematics and Diversity, 4, 1–81. https://doi.org/10.1093/isd/ixaa002 

Jordal, B. H. y Smith, S. M. (2020). Scolytodes Ferrari (Coleoptera, Scolytinae) from Ecuador: 40 new species, and a molecular phylogenetic guide to infer species differences. Zootaxa, 4813, 1–67. https://doi.org/10.11646/zootaxa.4813.1.1 

Kirkendall, L. R. (2018). Invasive bark beetles (Coleoptera, Curculionidae, Scolytinae) in Chile and Argentina, including two species new for South America, and the correct identity of the Orthotomicus species in Chile and Argentina. Diversity, 10, 2–20. https://doi.org/10.3390/d10020040 

Kirkendall, L. R. y Jordal, B. H. (2006). Revision of the bark beetle genera within the former Cryphalini (Curculionidae: Scolytinae). Taxonomy, 4,1–81.

Kirkendall, L. R., Biederman, P. H. W. y Jordal, B. H. (2015). Evolution and diversity of bark and ambrosia beetles. En F. E. Vega y R. W. Hofstetter (Eds.), Bark beetles: Biology and ecology of native and invasive species (pp. 85–156). Cambridge, USA: Academic Press. https://doi.org/10.1016/b978-0-12-417156-5.00003-4 

Knížek, M. y Smith, S. M. (2024). A new widely distributed invasive alien species of Amasa ambrosia beetles (Coleoptera: Curculionidae: Scolytinae: Xyleborini). Zootaxa, 5403,385–390. https://doi.org/10.11646/zootaxa.5403.3.8

Landi, L., Gómez, D., Braccini, C. L, Pereyra, V. A., Smith, S. M. y Marvaldi, A. E. (2017). Morphological and molecular identification of the Invasive Xylosandrus crassiusculus (Coleoptera: Curculionidae: Scolytinae) and its South American range extending into Argentina and Uruguay. Annals of the Entomological Society of America, 110, 344–349. https://doi.org/10.1093/aesa/sax032 

Lombardero, M. J. (1995). Plantas huésped y escolítidos (Col.: Scolytidae) en Galicia (noroeste de la península Ibérica). Boletín de Sanidad Vegetal. Plagas, 21,357–370. 

Martínez, M., Cognato, A. I., Guachambala, M. y Boivin, T. (2019). Bark and ambrosia beetles (Coleoptera: Curculioni-
dae: Scolytinae) diversity in natural and plantation forests
in Ecuador. Environmental Entomology, 48,603–613. https://doi.org/10.1093/ee/nvz037

Morris, J. L., Cottrell, S., Fettig, C. J., Hansen, W. D., Sherriff, R. L., Carter, V. A. et al. (2018). Managing bark beetle impacts on ecosystems and society: Priority questions to motivate future research. Frontiers in Ecology and the Environment, 16, 34–43. https://doi.org/10.1002/fee.1754 

Pérez-De la Cruz, M., Hernández-May, M. A., De la Cruz-Pérez, A. y Sánchez-Soto, S. (2016). Scolytinae y Platypodinae (Coleoptera: Curculionidae) de dos áreas de conservación en Tabasco, México. Biología Tropical, 64,319–326. https://doi.org/10.15517/rbt.v64i1.15931 

Pérez-Silva, M., Equihua-Martínez, A., Atkinson, T. H., Romero-Nápoles, J. y López-Buenfil, J. A. (2021). Claves ilustradas para la identificación de géneros y especies de la tribu Xyleborini (Curculionidae: Scolytinae) de México. Revista Mexicana de Biodiversidad, 92, e923817. https://doi.org/10.22201/ib.20078706e.2021.92.3817 

Petrov, A. V. (2017). New data on Scolytini Latreille, 1804, mainly from Peru, with description of two new species of Cnemonyx Eichhoff, 1868 (Coleoptera: Curculionidae: Scolytinae). Koleopterologische Rundschau, 87, 325–334. https://doi.org/10.31857/s0367144523020119 

Rainho, H. L., Silva, W. D., Leite, M. O. G. y Bento, J. M. S. (2018). Notes on the distribution of the exotic ambrosia beetle Amasa truncata (Erichson) (Coleoptera: Curculionidae: Scolytinae) in southeastern Brazil. Coleopterists Bulletin, 72, 870–872. https://doi.org/10.1649/0010-065x-72.4.870 

Santoro, F. H. (1966). Panorama entomológico relacionado con la Silvicultura y la tecnología forestal en la República Argentina. Revista Forestal Argentina, 10, 52–59.

Smith, S. M., Petrov, A. V. y Cognato, A. I. (2017). Beetles (Coleoptera) of Peru: a survey of the familie (Curculionidae: Scolytinae). The Coleopterists Bulletin, 71, 77–94. https://doi.org/10.1649/0010-065x-71.1.77 

Smith, S. M. y Cognato, A. I. (2021). A revision of the Neotropical genus Coptoborus Hopkins (Coleoptera, Curculionidae, Scolytinae, Xyleborini). Zookeys, 1044, 609–720. https://doi.org/10.3897/zookeys.144.62246 

Viana, M. J. (1964). Datos ecológicos de Scolytidae argentinos (Coleoptera). Revista de la Sociedad Entomológica Argentina, 27, 119–130.

Wood, S. L. (2007). Bark and ambrosia beetles of South America (Coleoptera, Scolytidae). Monte L. Brigham Young University, Provo, Utah: Bean Life Science Museum. https://doi.org/10.1134/s001387380902016x 

Wood, S. L. (1982). The bark and ambrosia beetles of North and Central America (Coleoptera: Scolytidae), a Taxonomic Monograph. Great Basin Naturalist Memoirs, 6, 1–1359.

Wood, S. L. y Bright, D. E. (1992). A catalog of Scolytidae and Platypodidae (Coleoptera), Part 2: Taxonomic index, volumes A and B. Provo, Utah: Great Basin Naturalist Memoirs.