manejo-ene-2025

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Evaluación de la regeneración natural en bosques templados con cubierta forestal continua en el noroeste de México

Ricardo Martínez-Casas ^a, José Carlos Monárrez-González ^b, Juan Torres-Rojo ^c y Gustavo Perez-Verdin ^a,*

^aInstituto Politécnico Nacional, Centro Interdisciplinario de Investigación para el Desarrollo Integral Regional-Durango, Sigma Núm. 119, Fracc. 20 Noviembre II, 34220 Durango, Durango, México

^bInstituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias, Campo Experimental Valle del Guadiana, Km 4.5 Carr. El Mezquital, 34170 Durango, Durango, México

^cUniversidad Iberoamericana, Centro Transdisciplinar Universitario para la Sustentabilidad, Prolongación Paseo de Reforma Núm. 880, Lomas de Santa Fe, 01219 Ciudad de México, México

*Autor para correspondencia: guperezv@ipn.mx (G. Perez-Verdin)

Recibido: 9 mayo 2024; aceptado: 7 noviembre 2024

Resumen

La regeneración natural está influida por una interacción entre factores ambientales y genéticos. Se evaluó la regeneración de bosques templados con cubierta forestal continua, sujetos al tratamiento de selección individual en el noroeste de Durango, México. Se establecieron 27 sitios experimentales (1,000 m²) donde se registraron variables dasométricas del arbolado y regeneración natural, diversidad, presencia de ganado y disturbios. En cada sitio, se cuantificó en 2 periodos el número de individuos que cumplen con la condición de regeneración; ésto es, menores a 7.5 cm de diámetro y mayores a 5 cm de altura. Se estimaron los índices de diversidad de Shannon-Wiener, Simpson y Margalef del arbolado adulto y regeneración. Los resultados muestran una dominancia de los géneros Quercus y Pinus. Sin embargo, no existen diferencias significativas en la diversidad de especies entre el arbolado y regeneración. Las variables más significativas que influyen positivamente en la densidad de la regeneración son el índice de diversidad de Simpson y negativamente la conductividad del suelo y la presencia de ganado, entre otros. Este estudio puede contribuir a la gestión forestal con referencias ambientales que aseguren la densidad y la diversidad de la regeneración en los bosques templados de México.

Palabras clave: Cobertura forestal; Cortas de selección; Método diferencias-en-diferencias; Diversidad arbórea; Manejo forestal; Tratamientos silvícolas

(http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/).

Assessment of natural regeneration in temperate forests under continuous forest cover in northwestern Mexico

Abstract

Natural regeneration is influenced by a complex interaction between environmental and genetic factors. The natural regeneration under continuous cover forestry, subject to the individual selection treatment, was evaluated in temperate forests of northwestern Durango, Mexico. Twenty-seven experimental sites (1,000 m²) were established, where dasometric variables of trees and regeneration, ecological conditions, diversity, and presence of livestock and disturbances were recorded. In each site, the number of individuals that met the regeneration condition, that is, less than 7.5 cm in diameter and taller than 5 cm, was quantified in 2 time periods. The Shannon-Wiener, Simpson, and Margalef diversity indices of the adult trees as well as the regeneration were estimated. Results showed a greater abundance of species of the genus Quercus and Pinus. However, there are no significant differences in the diversity and composition of species between trees and regeneration. The most significant variables that influence the density of natural regeneration are the Simpson diversity index, soil conductivity, and the presence of livestock, among others. This study will contribute to forest management by providing ecological references that ensure the density and diversity of the natural regeneration in temperate forests of Mexico.

Keywords: Forest cover; Selection cutting; Difference-in-differences method; Tree diversity; Forest management; Silvicultural treatments

Introducción

La regeneración natural es el reemplazo de árboles adultos por nuevos individuos a través de semillas o reproducción vegetativa (Crouzeilles et al., 2017). El reemplazo puede ser espontáneo o asistido a través de tratamientos silvícolas y complementarios. Muchos estudios sugieren que la regeneración natural es mejor que el reemplazo mediante plantación; no obstante, frecuentemente se opta por este último debido a la incertidumbre asociada a la regeneración natural, el tiempo requerido para el establecimiento, las posibles variaciones en las condiciones de germinación de la semilla, así como la incertidumbre sobre la disponibilidad de agua y nutrientes en las primeras fases de desarrollo de la planta (Crouzeilles et al., 2020; Torres-Rojo y Velázquez-Martínez, 2023). Sin embargo, la regeneración natural brinda resultados aceptables bajo una supervisión cuidadosa, particularmente en bosques templados multiespecíficos y multietáneos o bien, cuando se aplican tratamientos de regeneración con un alto nivel de protección al renuevo como son las cortas sucesivas y selección (Pensado-Fernández et al., 2014; Latawiec et al., 2016).

El establecimiento de la regeneración natural depende de varios factores bióticos y abióticos. La humedad y fertilidad del suelo, precipitación, temperatura, pendiente, exposición, presencia de incendios y ganado, así como la aplicación de técnicas y tratamientos silvícolas son algunos de ellos (Flores Rodríguez et al., 2021; Leyva-López et al., 2010). Las buenas prácticas de manejo y tratamientos silvícolas permiten enriquecer las condiciones apropiadas para el establecimiento y desarrollo de la regeneración. Algunos ejemplos son las prácticas para reducir el riesgo de incendios, exclusión de pastoreo y el fomento de la diversidad arbórea y de la regeneración, de manera que no se comprometa la presencia de ciertas especies por preferencias comerciales (Crouzeilles et al., 2017; Leyva-López et al., 2010). En particular, se ha documentado que los incendios moderados en bosques templados, a través de quemas controladas propician una mayor regeneración natural (Flores-Rodríguez et al., 2021), mientras que la aplicación de cortas intensivas de regeneración (como el tratamiento de árboles padres) no tiene efectos aparentes en la composición y diversidad de especies (Hernández et al., 2019; Leyva-López et al., 2010).

Las características de la regeneración natural resultado de la aplicación del tratamiento silvícola de selección en bosques templados de México han sido poco estudiadas. Este tratamiento consiste en la remoción individual o de grupos de individuos en cuyos huecos o claros se desarrolla la regeneración, propiciando una cubierta forestal continua (Gustafsson et al., 2020). Los bosques tratados con esta práctica tienen diferentes intensidades de corta acorde a la densidad, calidad del sitio, factores climáticos y tipo de especies. La regeneración se establece en mosaicos o parches con diferentes edades según el área descubierta formando bosquetes incoetáneos (Torres-Rojo y Orois-Sanchez, 2005). El tratamiento silvícola de selección se ha aplicado, desde la década de 1940, en cerca de 50% de la superficie forestal bajo manejo en México y en alrededor de 65% en el estado de Durango (Hernández-Díaz et al., 2008; Moreno-Sánchez y Torres-Rojo, 2010).

A diferencia de otros tratamientos más intensivos (como el de árboles padres o semilleros), la remoción de árboles varía entre 20 y 50% de las existencias volumétricas, causando un menor impacto al bosque. El efecto de este tratamiento se traduce en la formación de bosques irregulares donde la mayoría de los árboles se encuentran en las categorías diamétricas inferiores y pocos adultos en las categorías mayores. Este patrón de crecimiento genera una distribución de frecuencias de tamaño tipo exponencial (J invertida), de tal manera que los excedentes de árboles en cada categoría son removidos en periodos de 10-15 años (Seedre et al., 2018). La remoción de árboles se hace con base en la distribución espacial de los árboles, proporción de especies y las condiciones de terreno (Monárrez-González et al., 2020; Torres-Rojo et al., 2016). Una vez que se remueven los árboles, los que se dejan en pie son los responsables de proporcionar la semilla que formará el nuevo bosque (Torres-Rojo y Orois-Sanchez, 2005). Dado el tamaño del claro que se forma, la poca intensidad de remoción y la baja densidad de plantación, es difícil y costoso establecer una regeneración artificial, por lo que el reinicio del bosque bajo el tratamiento de selección es comúnmente natural.

Para evaluar el éxito de la regeneración natural se utilizan diversos parámetros ecológicos como la densidad, diversidad, vigor y distribución de las plantas (Aguirre-Mendoza et al., 2021; Krebs, 1999). La densidad indica el número de árboles establecidos por unidad de área, mientras que la diversidad se refiere al número y composición de especies presentes en la regeneración. El vigor es una propiedad de las plantas para resistir o adaptarse a posibles disturbios en el entorno. La distribución espacial indica el patrón de ubicación de los árboles que por lo general sigue 3 tipos: agregada, uniforme y aleatoria (Romahn-Hernández et al., 2020). Idealmente, las distribuciones uniformes o aleatorias son más eficientes que la distribución por grupos debido a que la superficie sin renuevo que se forma es menor (Moreno-González et al., 2007).

El estado de Durango tiene una superficie total de aproximadamente 12.3 millones de ha, de las cuales 55% está cubierta por diversos tipos de vegetación y 45% por bosques templados de coníferas y latifoliadas. El área se divide en 13 unidades de manejo, de acuerdo al régimen de manejo forestal, como el método de ordenación, flujo de abastecimiento de productos forestales, composición de especies, etc. (Novo-Fernández et al., 2018). Particularmente, el estudio se desarrolló en la zona noroeste de la entidad, donde existen asociaciones de pino, encino y otras especies de latifoliadas. El objetivo de este trabajo fue evaluar la regeneración natural en bosques con cobertura continua a diferentes niveles de densidad residual. Específicamente, se estimó la diversidad, distribución espacial y densidad de la regeneración natural en áreas con diferentes intensidades de manejo y se evaluó el efecto que tienen variables como la cobertura, volumen, área basal y diversidad de la vegetación arbórea sobre la regeneración natural.

Materiales y métodos

El área de estudio tiene una superficie total de 120,000 ha, en las cuales se identificaron los siguientes ejidos: Los Ojitos, Salpica el Agua, Laguna de la Chaparra, Potrero de Chaidez, Los Altares, Quebrada de Cebollas, El Negro, Las Hacienditas y Salto de Camellones, municipios de Santiago Papasquiaro y Otáez, Durango (fig. 1). El área está cubierta por bosques de pino, encino y una combinación de ambos con otras latifoliadas (González-Elizondo et al., 2012). El clima de la región es templado, subhúmedo, con lluvias moderadas en el verano y parte de diciembre. La precipitación anual varía entre 850 y 1,450 mm, con un promedio ponderado de 910 mm y una temperatura promedio anual de 13.3 °C (Silva-Flores et al., 2014). El terreno es accidentado con elevaciones entre 1,500 y 3,000 m snm y pendientes entre 10 y 60%. En su gran mayoría, los bosques son tratados con el método de selección usando diferentes intensidades de corta que varían entre 20 y 40% del área basal.

Los predios seleccionados forman parte de una red de monitoreo de servicios ecosistémicos en la región establecidos en 2017 y remedidos en el 2023. Además de la regeneración natural, también se monitorean los flujos de agua, la diversidad vegetal, la cosecha de madera, el almacén de carbono, la erosión del suelo y la fauna silvestre. En cada predio, se establecieron 3 sitios experimentales de 1,000 m² (radio = 17.84 m), con un total de 27 sitios de investigación. La selección y ubicación de estos sitios en cada predio se hizo con base en las características del arbolado, terreno y accesibilidad. En particular, se requirió que esos sitios hubieran sido intervenidos con el tratamiento de selección, que tuvieran diferentes niveles de pendiente y, además, fueran relativamente fáciles de acceder (para el monitoreo y medición de todas las variables que integran el estudio). Se recolectó información dasométrica a nivel de especie/árbol y características de sitio como regeneración, pendiente, exposición, altitud sobre el nivel del mar, entre otras. A cada árbol se le midió la altura, diámetro normal (a 1.30 m de altura), edad y diámetro de copa. Con esta información se estimaron otras variables como el área basal, volumen, biomasa y diversidad de especies. Adicionalmente, se colectaron 3 muestras de suelo, hasta 30 cm de profundidad, para evaluar la conductividad, potencial de hidrógeno (pH), sales solubles, nitrógeno, fósforo, potasio, magnesio y calcio. Los análisis se hicieron conforme a la Norma Oficial Mexicana NOM-021-RECNAT-2000. La estimación de materia orgánica se hizo a través del método de calcinación (Schulte y Hopkins, 1996), en donde las partículas del suelo se sometieron a una temperatura de 105 °C por un periodo de 24 horas. Luego, se depositaron en un desecador de plástico para ser pesadas y, posteriormente, se introdujeron a una mufla a una temperatura de 360 °C por 5 h. El porcentaje de materia orgánica en el suelo se calculó como la diferencia entre el peso inicial y final dividido por el peso de la muestra inicial (Izquierdo-Bautista y Arévalo-Hernández, 2021). Finalmente, en cada sitio se realizaron evaluaciones cualitativas sobre presencia de ganado, afectaciones por incendios y presencia de plagas o enfermedades en los 2 periodos de medición.

Figura 1. Ubicación de los predios participantes en la evaluación de la regeneración natural en el noroeste de Durango, México. Fuente: elaboración propia del autor responsable.

Densidad y distribución espacial de la regeneración. Para fines de este estudio, se definió como regeneración a aquel tipo de vegetación leñosa no arbustiva, cuyo origen haya sido por semilla o vegetativo, con una altura mayor a 5 cm y con diámetro normal menor a 7.5 cm (Cruz-García et al., 2019). Se eligió el método de la parcela T² (o llamado también método del vecino más cercano o parcela 0) para evaluar la densidad y distribución espacial de la regeneración, por lo que la densidad se expresa como el número de plantas por superficie (número de individuos/ha) mientras que la distribución espacial evalúa la forma en que se distribuye la regeneración en el sitio. Las parcelas T² son sitios circulares de tamaño desigual, pero sin plantas (de ahí su nombre como parcela 0). Los círculos se convierten en sitios de muestreo al tomar la distancia radial desde el centro hasta el renuevo más cercano. Por tanto, una categoría de parcela 0 de menor superficie significa una mayor cantidad de estos círculos por hectárea y una mayor densidad de la regeneración (Krebs, 1999).

El procedimiento consiste en ubicar el punto central que fue identificado dentro de cada sitio experimental y medir la distancia al individuo (regeneración) más cercano (X) (Cruz-García et al., 2019). Después, se mide la distancia al siguiente individuo más cercano (Z) (fig. 2).

La densidad (D, número de individuos/m²) se estimó con la expresión:

(1)

donde n es número de puntos de control, xi es la distancia al renuevo más cercano X y zj representa la distancia al siguiente árbol más cercano Z (fig. 3a). Con los resultados de la ecuación anterior, el procedimiento requiere probar la hipótesis nula para determinar el tipo de distribución de la regeneración por especie (pinos, encinos y otras especies). Dicha hipótesis se formula para conocer si la regeneración en cada sitio se distribuye de manera aleatoria o tiene otra forma de distribución. Se usó el estadístico de Hines (Hd) para evaluar tal hipótesis, el cual se expresa como:

(2)

En este caso, valores bajos del estadístico Hines (˂ a 1) indican un patrón de distribución uniforme mientras que valores altos (˃ a 1) sugieren una distribución agregada o agrupada.

Figura 2. Método de la parcela T2. El método requiere que el ángulo formado por los individuos X y Z sea mayor a 90° (Krebs, 1999). Como punto de control se eligió el centro de evaluación de la regeneración dentro de los sitios experimentales.

Figura 3. Delimitación de los sitios de muestreo para evaluar la regeneración natural de bosques templados en el noroeste de Durango. a, Delimitación con el método de T2; b, delimitación con un círculo de 25 m2.

El valor encontrado se compara con valores críticos para determinar si la hipótesis nula de que la regeneración se distribuye aleatoriamente es verdadera o no (Krebs, 1999). También, se utilizó un círculo de 2.82 m de radio (área = 25 m²) para contar directamente el número de árboles de cada especie y evaluar su vigor (fig. 3b).

Los tratamientos se definieron por diferentes intensidades de corta del tratamiento silvícola de selección. A cada sitio le fue administrado una intensidad de remoción de acuerdo con las existencias volumétricas, que en promedio fue de 28%. Además, se separaron los sitios con base en la presencia de incendios y ganado vacuno. Con los datos del arbolado y renuevo se procesaron otras variables para estimar los índices de diversidad de Shannon, Margalef y valor de importancia (IVI), con el fin de determinar cambios en la composición de especies entre tratamientos Monárrez-González et al., 2020).

Cambios en la densidad temporal de la regeneración. Con base en los datos de densidad recabados durante la instalación de las parcelas (2017), se reevaluó la densidad en el año 2023 para establecer una línea base y cambios en la densidad de regeneración. Se utilizaron los mismos sitios experimentales y métodos de muestreo, reportando los cambios en la regeneración que se encontraron antes y después del periodo de medición. Se contabilizó el número de árboles por hectárea de cada género.

Se utilizó el método de diferencias en diferencias (DiD) para comparar los cambios observados en la densidad de regeneración en el periodo estudiado. El método compara los efectos de la intensidad de corta después de su implementación a partir de la línea base. Su principal objetivo es estimar los efectos causales de una práctica de manejo a partir de comparaciones transversales de tratamiento-control y estudios de antes y después (Fredriksson y Oliveira, 2019; Stuart et al., 2014). A menudo, estas prácticas no afectan a todos al mismo tiempo y de la misma manera (Lechner, 2011). En este caso, se utilizó el período de inicio en el momento en que se aplicó el tratamiento y el período de finalización al año de la segunda medición.

El método DiD se puede diseñar en una tabla de 2×2, con una tercera fila y columna que muestran la diferencia en tratamiento y tiempo, respectivamente (tabla 1) (Stuart et al., 2014). El tratamiento se refiere a los predios que recibieron el tratamiento de selección en los últimos 5 años (1), mientras que el grupo de control incluye aquellos predios que no fueron intervenidos en ese periodo (0). La muestra resultó en 14 sitios sin tratamiento reciente y 13 con tratamiento (menos de 5 años). Se estableció un periodo de 5 años, que corresponde al lapso de tiempo en que las semillas tienen mayor viabilidad de germinación (Granstrom, 1987) y, en promedio, es el tiempo que la regeneración alcanza una altura de 1.3 m (o la altura a la cual se mide el diámetro normal). Además, se ha observado que las actividades inmediatas de extracción forestal incrementan las posibilidades de germinación al remover el suelo y eliminar la competencia por la luz solar (Li et al., 2022; Sukhbaatar et al., 2019). El efecto tiempo incluye la condición inicial de la regeneración (v) o la situación al inicio del estudio, y la condición final se refiere a la cantidad actual de renuevo en la fecha de evaluación más reciente (w). Todos los cambios en la densidad de regeneración estimados a través de la expresión de la parte inferior derecha de la tabla, se atribuyen a diversos factores que se analizan más adelante. La tabla 1 muestra el diseño de DiD, donde T representa el efecto del tratamiento de selección (T = 1 si recibieron el tratamiento en los últimos 5 años y T = 0 si no recibió el tratamiento), R es el efecto del tiempo (R = 0 representa el inicio de la regeneración, mientras R = 1 es el estado final).

Modificado de Stuart et al. (2014), pag. 169.

Se estimaron los errores estándar y niveles de significancia del método DiD. En este caso, se probó la hipótesis nula en la que el efecto promedio del tratamiento en el número de individuos por hectárea del año 2017 no fue diferente al del año 2023. El efecto promedio del tratamiento (ATET, por sus siglas en inglés) elimina la posible presencia de errores no observables por el tiempo al incluir la condición original de la variable bajo estudio (densidad de regeneración) (Lechner, 2011). Cuando el número de muestras es bajo, algunos autores recomiendan utilizar técnicas de remuestreo (“wild bootstrap”) (Roodman et al., 2019); sin embargo, los resultados a veces son más inciertos que los originales debido a que los intervalos de confianza de los coeficientes de las variables se relajan y son menos precisos. En este estudio, no hubo grandes diferencias en la aplicación de esta técnica, por lo que se optó por utilizar los resultados sin remuestreo.

A fin de probar el efecto del tratamiento en la regeneración natural, se probó un modelo incluyendo variables de control para explicar la relación entre la densidad actual de regeneración (Dreg) y ciertos factores antropogénicos (FA) (como la presencia de incendios y ganado), dasométricos (DT) (altura, área basal, cobertura de copa y volumen), diversidad arbórea (IDV) y, desde luego, el tratamiento (T).

(3)

Algunas de esas variables se integraron por revisión en la literatura como la presencia de ganado (Pensado-Fernández et al., 2014), incendios (Flores-Rodríguez et al., 2022), cobertura de copa (Toledo-Aceves et al., 2009), diversidad vegetal (Leyva-López et al., 2010; Graciano-Ávila et al., 2017; García-García et al., 2019). Otras, fueron incluidas con base en observaciones de campo y experiencias de los autores, como variables dasométricas y propiedades del suelo.

Se utilizó la prueba de Shapiro-Wilk para probar la normalidad de las variables. Particularmente, la variable dependiente regeneración total fue transformada usando el logaritmo natural (ln), cuya prueba de Shapiro-Wilk mostró que, con esta transformación, existe alta probabilidad de que los datos provengan de una distribución normal (z = -0.726, p = 0.766). También, se hizo un análisis de la correlación entre las variables independientes y con la dependiente para detectar posibles asociaciones extremas. Posteriormente, se hizo el análisis de regresión multivariante por pasos (“stepwise”) para evaluar las combinaciones de variables independientes que mayor influencia tienen sobre la densidad de regeneración (variable dependiente). El procedimiento se acompañó de un análisis de datos atípicos con el comando “rstudent” (residuales estandarizados) y descartar valores mayores a 2, que sugieren la presencia de esos datos, así como una prueba de colinealidad usando el factor de inflación de la varianza (FIV) y una prueba de White para evaluar la homocedasticidad del modelo (Tabachnick y Fidell, 2013). Los datos se procesaron con el software Stata®.

Resultados

El área basal residual del arbolado varió desde los 6 hasta 32 m²/ha, lo que representa un gradiente de densidad amplio para estudiar el efecto del tratamiento en el establecimiento de la regeneración natural. Se registraron especies de regeneración natural, pertenecientes a 4 familias: Pinaceae, Fagaceae, Ericaceae, y Cupressaceae y 4 géneros: Pinus, Quercus, Arbutus y Juniperus. Pinaceae fue la familia más representada, y el género Pinus el que tuvo un mayor número de especies. La regeneración también varió desde los 4,896 individuos hasta más de 20,000, lo que demuestra la capacidad de regeneración después del tratamiento (tabla 2).

El tipo de distribución espacial de la regeneración natural fue mayormente uniforme. Esto significa que la distancia entre los renuevos es corta, sistemática y motivada por la presencia de árboles al borde del claro. En menor cantidad, se registró la distribución de tipo aleatoria y agregada (fig. 4).

Se estimaron índices de diversidad para evaluar cambios en la composición de especies, particularmente los índices de Shannon, Margalef, Simpson y valor de importancia para el estrato adulto y la regeneración. La figura 5 indica que no existen diferencias significativas en los 3 índices al comparar la diversidad del arbolado y la de regeneración natural.

Las especies de mayor importancia (IVI) que componen la regeneración natural fueron: Quercus sideroxyla con 32.1%, Juniperus deppeana con 15.4% y Pinus teocote con 11.1%. Por su parte, las especies de mayor importancia que componen el estrato adulto fueron: Pinus cooperi con 21.3%, P. leiophylla con 17.9% y Quercus sideroxyla con 13.1%, las cuales acumulan poco más de 50% del valor de importancia en la zona de estudio. En la categoría de género, se encontró un IVI de la regeneración de 44.9% y 26.7% de Quercus y Pinus, respectivamente. Mientras en el estrato adulto, el género Pinus tuvo un IVI de 54.7% y Quercus de 21.5%.

Utilizando la base de datos del 2017, se evaluó el cambio en la densidad de los árboles al año actual 2023 con el método de diferencias-en-diferencias. Las diferencias en el tratamiento (con y sin tratamiento reciente) y periodo de evaluación (antes y después) fueron significativas para las especies de Pinus spp. y Arbutus spp. El número de árboles promedio de Pinus spp. en los sitios sin tratamiento reciente (> 5 años) en el 2017 fue de 540 individuos/ha, mientras que en el 2023 bajó a 171 individuos/ha. En los sitios con tratamiento, la regeneración de estas especies bajó ligeramente de 1,570 a 1,477 individuos/ha. De manera combinada, la regeneración de todas las especies bajó de 4,914 a 1,771 individuos/ha en los sitios sin tratamiento reciente, pero se incrementó de 4,129 a 6,461 individuos/ha en aquellos con tratamiento. Sin embargo, la diferencia general (DiD) no fue significativa en ningún género. Esto sugiere que la densidad de regeneración no es afectada por el tiempo (antes y después) y el tratamiento (con y sin tratamiento reciente) (tabla 3). Si se compara únicamente el efecto individual del tratamiento en la densidad de la regeneración, todas las especies, excepto las de Quercus, tuvieron significativamente una mayor densidad en los sitios tratados que en los no tratados. Por ello, el efecto del tratamiento se incluyó en el modelo de regresión que se describe a continuación.

El modelo que explica la relación entre la densidad actual de la regeneración y el conjunto de variables independientes tuvo un coeficiente de determinación ajustado de 96.1%, lo que significa que gran parte de la varianza esta correctamente explicada por ese conjunto de variables (F (16, 8) = 38.5, p <0.01). Aquellas con mayor significancia positiva fueron el índice Simpson de diversidad del estrato adulto y el tratamiento, mientras que las variables con signo negativo fueron la conductividad del suelo y presencia de ganado. La prueba de White para evaluar la varianza del modelo reveló que ésta es constante y no existen problemas de heterocedasticidad (χ² = 25.0, p = 0.406). Ninguna de las variables del modelo ajustado acusó problemas de multicolinealidad (FIV < 10) (tabla 4).

Tabla 2

Caracterización de los sitios experimentales en el análisis de la regeneración natural en el periodo actual en el estado de Durango (n = 27).

Variable (unidades de medida)	Promedio	Desviación estándar	Mínimo	Máximo
Diámetro del arbolado (cm)	19.4	3.7	13.6	30.1
Área basal (m²/ha)	21.4	5.9	9.0	32.5
Altura del arbolado (m)	10.1	2.4	5.5	15.4
Volumen arbolado (m³/ha)	203.1	83.9	58.4	395.9
Cobertura arbórea (%)	57.2	11.3	36.5	78.2
Hojarasca (mm)	17.3	5.33	8	28
Regeneración pino (núm arb/ha)	800	1,327	0	4,400
Regeneración encino (núm arb/ha)	2,459	3,174	0	12,400
Regeneración otras spp (núm arb/ha)	770	1,423	0	5,600
Regeneración total (núm arb/ha)	4,029	4,896	0	20,400
Tratamiento (sí = 1, no = 0)	0.48	0.51	0	1
Altitud (m snm)	2,602	171	2,318	2,936
Pendiente (%)	17.2	11.3	2	45
Presencia de ganado (sí = 1, no = 0)	0.67	0.48	0	1
Profundidad materia orgánica (cm)	1.86	0.47	1.0	3.0
pH	5.26	0.46	4.50	6.40
Conductividad (µs/cm)	0.04	0.04	0.0	0.16
Sales solubles (mg/l)	29.01	29.13	0.78	148.20
Nitrógeno (kg/ha)	7.97	7.23	0.56	29.68
Fósforo (kg/ha)	51.62	43.46	8.40	173.60
Potasio (kg/ha)	38.10	6.92	22.40	56.00
Calcio (kg/ha)	358.53	100.31	176.96	580.16
Magnesio (kg/ha)	46.19	3.80	38.08	56.00

Figura 4. Tipos de distribución espacial de la regeneración natural en el área de estudio de bosques templados del noroeste de Durango, México. La frecuencia es mayor que el número de sitios debido que se hace por grupos de especies.

Figura 5. Índices de diversidad del arbolado adulto y regeneración natural en bosques templados del noroeste de Durango, México.

Discusión

De acuerdo con los resultados, los géneros Quercus y Pinus dominan la regeneración natural. Zavala-Chávez (2004) sugiere que la dominancia de Quercus podría deberse a la capacidad que tienen las especies de este género para adaptarse y competir bajo métodos de regeneración que involucran pequeños disturbios. En particular, el método de cortas de selección favorece a especies tolerantes y semitolerantes a la sombra (Ortiz-Colín et al., 2017; Shields et al., 2007). Rüger et al. (2007) encontraron que este tipo de tratamiento, aunque ofrece menor producción de madera, favorece mejor el desarrollo de especies tolerantes debido a que el tamaño de los claros no es muy grande. Calva-Soto et al. (2022) y Seedre et al. (2018) también atribuyen la presencia del género Quercus a su forma de reproducción primordial, la cual es en gran parte por reproducción vegetativa, mientras que el género Pinus se reproduce primordialmente por semilla (Luna-Robles et al., 2020). La reproducción por semilla de los pinos generalmente requiere de claros grandes que permitan la entrada de la luz solar para poder germinar. Sin embargo, como se mencionó, los claros dejados por la remoción de los árboles no son suficientemente amplios, por lo que la regeneración de encinos domina en las primeras etapas de la regeneración. Calva-Soto et al. (2022) encontraron densidades similares de regeneración en áreas con tratamiento de corta de selección en la sierra Madre Occidental.

Tabla 3

Prueba de diferencias-en-diferencias para evaluar el efecto del tratamiento de selección en la densidad de regeneración natural de bosques templados en el noroeste de Durango.

Género	p >\|t\|* Inicio	p >\|t\|* Final	CPET**
Género	p >\|t\|* Inicio	p >\|t\|* Final	Coeficiente	Error est.	t	p >\|t\|
Pinus	0.022	0.004	275.34	615.62	0.45	0.66
Quercus	0.297	0.279	4,666.79	3,072.78	1.52	0.13
Arbutus	0.019	0.031	-33.45	237.32	0.14	0.89
Prunus	–	0.035	61.54	40.08	1.54	0.13
Juniperus	0.769	0.014	504.97	318.64	1.58	0.12
Total	0.741	0.052	5,475.19	3,334.25	1.64	0.11

* Indican la significancia en la diferencia de la densidad de la regeneración por efecto del tratamiento en cada fase (inicio y final). **El CPET se refiere al coeficiente promedio de la diferencia entre tratamientos. El género Prunus no tuvo registros de regeneración al inicio de la evaluación.

Tabla 4

Relación entre la regeneración natural actual y otras variables en bosques templados del noroeste de Durango (variable dependiente: logaritmo natural de la densidad de regeneración natural, n= 27).

Variable^*	Coef.	Error est.	t	p >\|t\|	95% Int. Conf	FIV^**
Variable^*	Coef.	Error est.	t	p >\|t\|	Min	Max
Pendiente	0.017	0.008	2.31	0.05	0.000	0.035	3.65
Simpson A	3.620	0.561	6.46	0.00	2.328	4.913	6.48
Hojarasca	0.022	0.013	1.75	0.12	-0.007	0.051	2.22
Ca	-0.005	0.001	-4.92	0.01	-0.008	-0.003	5.24
Humus	1.045	0.297	3.51	0.01	0.359	1.731	3.35
Presencia de ganado	-0.352	0.118	-2.98	0.02	-0.625	-0.080	5.27
Área basal actual	0.178	0.023	7.71	0.00	0.125	0.231	9.80
Trat	2.163	0.251	8.63	0.00	1.585	2.741	8.23
Mat org	0.709	0.194	3.65	0.01	0.261	1.157	4.23
pH	1.786	0.321	5.57	0.01	1.046	2.526	9.17
Conductividad eléctrica del suelo	-17.76	2.912	-6.1	0.00	-24.481	-11.05	6.43
Sales del suelo	0.013	0.005	2.78	0.02	0.002	0.024	7.99
Mg	0.110	0.020	5.44	0.01	0.063	0.156	3.07
P	0.007	0.002	3.21	0.01	0.002	0.013	4.68
K	0.035	0.010	3.47	0.01	0.012	0.058	2.57
Constante	-12.934	2.822	-4.58	0.01	-19.441	-6.426

* Trat, tratamiento de selección (1, con tratamiento; o, sin tratamiento); Simpson A, índice Simpson de estrato adulto. Otras variables están definidas en la tabla 1. **FIV, Factor de inflación de la varianza, es una medida de la multicolinealidad.

Se ha observado que la ocurrencia de incendios moderados afecta positivamente la incidencia de regeneración natural de las especies intolerantes. Flores-Rodríguez et al. (2022) concluyeron que el establecimiento de la regeneración natural de pino, está influenciado por factores como la cobertura del suelo, sotobosque y relieve; después de que el bosque ha sido afectado por incendios forestales. Flores-Rodríguez et al. (2021) encontraron que la densidad de este tipo de especies puede alcanzar hasta 160,000 individuos por hectárea. Los incendios moderados limpian el estrato inferior y favorecen la geminación de las semillas y desarrollo de la planta. En este estudio, el número máximo de plantas fue de 20,400, pero reiterando que la presencia de incendios ha sido baja o nula.

Otro factor importante en el establecimiento y desarrollo de la regeneración es el pastoreo. Los animales pisotean o se alimentan de las yemas vegetativas en proceso de crecimiento, eliminado muchas plantas; por ello, a veces es necesario cercar las áreas en proceso de regeneración. La tabla 4 muestra que existe una relación negativa y significativa entre la presencia de ganado y la regeneración. En promedio, la densidad fue 4.8 veces mayor en las áreas que tuvieron ausencia de ganado. En un resultado similar, Pensado-Fernández et al. (2014) encontraron que en los bosques del Parque Nacional Cofre de Perote, Veracruz, la regeneración natural fue 3.2 veces mayor en las áreas que fueron excluidas del ganado. Otro efecto que tiene la presencia de ganado es la compactación del suelo, lo cual reduce la aireación, infiltración y otras propiedades del suelo como la conductividad eléctrica (Pereira et al., 2022). La tabla 4 muestra también que la regeneración es mayor en suelos con baja conductividad.

Los índices de diversidad mostraron que no existen diferencias significativas en la composición de especies del estrato arbóreo y la regeneración. Esto sugiere que el tratamiento de selección, ésto es, la remoción del arbolado adulto, no tiene efectos de corto plazo en la diversidad de la regeneración por el hecho de que algunas especies son preferibles debido a la buena calidad de su madera. El efecto de la diversidad depende de las condiciones del área y de los tratamientos silvícolas aplicados. García-García et al. (2019) compararon la diversidad del arbolado con el tratamiento de selección y sin tratamiento en bosques templados de Chihuahua. Ellos no encontraron diferencias significativas y sugieren que dicho tratamiento puede mantener la diversidad estructural y de especies. Ortiz-Colin et al. (2017), también en bosques tratados con el método de selección, encontraron mucha similitud en la composición de especies entre el arbolado adulto y la regeneración y, ésta última, fue dominada por especies tolerantes como Quercus spp. En un estudio de los bosques de pino en Oaxaca, Leyva-López et al. (2010) encontraron que la aplicación del tratamiento corta de regeneración de árboles padres, mantiene la misma riqueza de especies. Sin embargo, a diferencia de este trabajo, el mayor IVI de la regeneración lo tuvieron las especies del género Pinus seguido de otras latifoliadas. Pérez-López et al. (2020) encontraron que el método de árboles padres podría mantener la diversidad y estructura del arbolado en bosques poco intervenidos, pero compromete su composición florística original.

Una posible explicación de que el tratamiento silvícola de selección no modifica la composición de especies es que la remoción de árboles no está sujeto a preferencias comerciales, sino a la proporción de especies que existen en el sitio (Monárrez-González et al., 2020). Además, debido al reducido espacio que dejan los árboles removidos, se fomenta el desarrollo vegetativo (retoños) de las especies de Quercus, que son las que dominan en las primeras etapas de la regeneración. Esta forma de reproducción, que se origina de las especies adultas, hace que la diversidad en uno y otro estrato sea similar (Mejstřík et al., 2024). Una práctica común en los bosques de esta región es el “cinchado” de los árboles de Quercus para eliminarlos lentamente, lo cual ocasiona espacios de sombra para las especies tolerantes. Una vez que estos árboles tiran su follaje y pequeñas ramas, se incrementa la luz solar y la reproducción por semilla y el desarrollo de las especies de Pinus empieza a manifestarse.

Además, cuando la diversidad es alta, generalmente hay una menor proporción de especies dominantes y las de menor importancia (IVI) están influenciadas por las prácticas silvícolas, ya que su regeneración, depende de factores que afectan su entorno de crecimiento (Oliver y Larson, 1996). Otros estudios confirman que las especies de los géneros Pinus y Quercus dominan en la regeneración natural de bosques templados. Graciano-Ávila et al. (2017) y Monárrez-González et al. (2020) reportaron altos valores de importancia (IVI) para estos géneros.

Moreno-González et al. (2007) estudiaron el establecimiento de la regeneración natural a través del método modificado de “parcela 0” en bosques de Jalisco. Ellos encontraron que la distribución espacial del renuevo sigue mayoritariamente un patrón de agregación (68%), seguido de aleatorio (11%) y uniforme (2%). A diferencia de ellos, en este estudio se encontró que el tipo de distribución espacial más común fue uniforme (57%), seguido de agregado (22%) y aleatorio (20%). Estas diferencias pueden deberse al tipo de tratamiento que se aplicó; Moreno-González et al. (2007), evaluaron el tratamiento de árboles padre, mientras que en este estudio fue el de selección individual. En el primer caso, la regeneración tiende a agruparse alrededor de los árboles semilleros y, por lo general, los claros son más grandes. Mientras que en el tratamiento de selección, los claros son más pequeños y la semilla proviene de los árboles que están en el borde del claro, generando una distribución más uniforme.

Los sitios tratados con el método de selección tuvieron, con excepción del género Quercus, una mayor densidad de individuos que los no tratados (control). Esto sugiere que las actividades de extracción de la madera, como la remoción del suelo y limpia de residuos, pueden favorecer el establecimiento de la regeneración natural, especialmente a base de semillas. Este resultado coincide con el de Sukhbaatar et al. (2019), quienes en su estudio con Pinus sylvestris L. concluyeron que con el método de cortas selectivas, incluso de otros tratamientos de baja intensidad, la densidad de regeneración incrementó por encima de áreas no tratadas. Ellos atribuyen esta diferencia a la competencia por la luz solar obstaculizada por los árboles grandes y arbustos, los cuales son reducidos o eliminados durante la corta.

Existen otros factores que no fueron considerados en este estudio. La temperatura, cobertura herbácea y arbustiva, el banco de semillas que existe en el suelo antes y después de la aplicación de los tratamientos silvícolas, son algunos de ellos. Aunque no directamente, la precipitación fue considerada utilizando alternantes como la altitud y calidad de sitio. Sitios con mayor altitud generan condiciones para una mayor condensación, humedad (Collados-Lara et al., 2018) y, eventualmente, de calidad de sitio. Sin embargo, ambas no fueron significativas. En estudios futuros, es recomendable incluir datos de precipitación aprovechando la información que se ha reunido en las estaciones climáticas de la región. Es importante también la continuación de este tipo de estudios para analizar cambios futuros en la regeneración y la incorporación de los individuos a categorías superiores en diámetro y altura.

Finalmente, podemos concluir que la cantidad promedio de la regeneración en los sitios estudiados varió desde 4,000 hasta 20,000 individuos por hectárea. No se detectaron diferencias significativas en la composición de especies de la regeneración natural en las condiciones de densidad residual del arbolado que se analizaron, por lo que el tratamiento de selección (cobertura continua) no tiene un efecto en la diversidad de regeneración. El tipo de distribución espacial más común fue uniforme y el género más importante fue Quercus seguido por Pinus. Las variables que más influyen en la densidad de la regeneración natural fueron el índice Simpson de diversidad del estrato adulto, la aplicación del tratamiento (selección), conductividad del suelo y la presencia de ganado. Sin embargo, es necesario considerar otros factores que también influyen en la regeneración, como la precipitación, temperatura, humedad y vegetación arbustiva. Los resultados pueden ayudar a entender el comportamiento de la regeneración natural en un tratamiento que minimiza el impacto en la biodiversidad y funcionamiento del ecosistema forestal.

Agradecimientos

A la Unidad Forestal Santiago Papasquiaro por los apoyos recibidos en la toma de información, especialmente a Fernando Salazar Jiménez y Luis Fernando Salazar Herrera. Al IPN por el financiamiento recibido a través de los proyectos SIP 2023-0326 y 2024-1367.

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05destaca-5209-Altitudinal-distribution-ene-2025

Altitudinal distribution, diversity, and conservation of pines and oaks in the Monarch Butterfly Biosphere Reserve, Mexico

PDF

Altagracia Guerrero-Marmolejo ^{a, c}, Diego R. Pérez-Salicrup ^a, *, Miguel Martínez-Ramos ^a, M. Isabel Ramírez ^b

^aUniversidad Nacional Autónoma de México, Instituto de Investigaciones en Ecosistemas y Sustentabilidad, Antigua Carretera a Pátzcuaro No. 8701, Exhacienda de San José de la Huerta, 58190 Morelia, Michoacán, Mexico

^bUniversidad Nacional Autónoma de México, Centro de Investigaciones en Geografía Ambiental, Antigua Carretera a Pátzcuaro No. 8701, Ex-Hacienda de San José de la Huerta, 58190 Morelia, Michoacán, Mexico

^cUniversidad Nacional Autónoma de México, Posgrado en Ciencias Biológicas, Edificio A, 1º piso, Circuito de Posgrados, Ciudad Universitaria, 04510 Ciudad de México, Mexico

*Corresponding author: diego@cieco.unam.mx (D.R. Pérez-Salicrup)

Received: 5 September 2023; accepted: 5 November 2024

Abstract

Pinus and Quercus species face anthropogenic disturbances that affect their structure and distribution. Understanding the distribution patterns of these species is crucial for establishing appropriate management practices to conserve their diversity and the ecosystem services they provide. The aim of this study was to analyze pine and oak species’ distribution, dominance, and diversity patterns along an altitudinal gradient in the Monarch Butterfly Biosphere Reserve. We established 6 elevation transects (2,250 – 3,300 m asl) with 32 points every 150 m. At each site, 25 pine and oak trees located between 0 and 60 m from a central coordinate, with a diameter at breast height ≥ 10 cm, were recorded. Distribution patterns, dominance, and alpha and beta diversity were analyzed. The least abundant species were the most geographically restricted. Pinus pseudostrobus and Quercus laurina were the most dominant species. Alpha diversity was not associated with elevation, nor did it show a defined distribution pattern. Beta diversity was associated with elevation at the highest and lowest elevations, forming an inverted hump. These patterns may be the result of human activities, such as logging and agriculture, which have altered natural patterns of diversity and distribution.

Keywords: Distribution; Dominance; Forest management strategies; Tropical montane forests

(http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/).

Distribución altitudinal, diversidad y conservación de los pinos y los encinos en la Reserva de la Biosfera Mariposa Monarca, México

Resumen

Las especies de Pinus y Quercus son sometidas a actividades antropogénicas que afectan la estructura y distribución de sus poblaciones. Comprender sus patrones de distribución es crucial para establecer prácticas de manejo que permitan conservar su diversidad y los servicios ecosistémicos que proporcionan. Nuestro objetivo fue analizar los patrones de distribución y diversidad de especies de pino y encino a lo largo de un gradiente altitudinal en la Reserva de la Biosfera Mariposa Monarca. Trazamos 6 transectos altitudinales (2,250 – 3,300 m snm), donde establecimos 32 puntos de muestreo cada 150 m. En cada punto registramos 25 pinos y encinos ubicados entre 0 y 60 m de una coordenada central, con diámetros a la altura del pecho ≥ 10 cm. Analizamos los patrones de distribución, dominancia y diversidad alfa y beta. Las especies menos abundantes presentaron distribuciones restringidas. Pinus pseudostrobus y Quercus laurina mostraron alta dominancia. La altitud no influyó en la diversidad alfa. La diversidad beta fue explicada por la altitud en los puntos más altos y bajos, formando una joroba invertida. Estos patrones podrían ser consecuencia de actividades antropogénicas como la extracción forestal y agricultura, las cuales han alterado los patrones de diversidad y distribución natural.

Palabras clave: Distribución; Dominancia; Estrategias manejo forestal; Bosques tropicales montanos

Introduction

Pinus (pine) and Quercus (oak) are 2 of the most ecologically and economically important genera in the mountainous regions of Mexico (Galicia et al., 2018). However, in Mexico, pine-oak forests experience constant anthropogenic activities that reduce and modify their populations (Galicia et al., 2015, 2018; Rzedowski, 2006), even in areas dedicated to conservation, such as natural reserves (Champo-Jiménez et al., 2012). Natural patterns of species distribution and diversity in mountainous areas are determined by environmental factors associated with altitudinal gradients (Callaway et al., 2002; Fontana et al., 2020; Rahbek, 2005; Whittaker, 1967). Therefore, analyzing the distribution patterns and diversity of pine-oak species along altitudinal gradients helps us understand the biotic (e.g., competition and predation) and abiotic (e.g., temperature and moisture) environmental factors associated with the altitudinal gradient that influence the processes that determine these patterns (McCain & Grytnes, 2010). This information is essential for the implementation of management strategies (e.g., restoration, forestry extraction) to ensure the long-term maintenance of these species (Martin et al., 2021; Ohdo & Takahashi, 2020).

In montane forests, where the pines and oaks are distributed, environmental conditions and resource availability vary across altitudinal gradients (Whittaker, 1956; Zhou et al., 2019). Temperature decreases and relative humidity increases at higher elevations (Barry, 2008). Slope orientation also influences these variables, as south-facing slopes receive more solar radiation in the Northern Hemisphere, making them relatively more xeric than north-facing slopes (González-Tagle et al., 2008). These different conditions determine the distribution of tree species and tree diversity across elevational gradients (Brambach et al., 2017; Martin et al., 2021; Toledo-Garibaldi & Williams-Linera, 2014; Whittaker, 1956).

In montane forests, elevation also affects alpha diversity (species richness at the local scale). Two contrasting patterns have been proposed. First, a hump-shaped pattern in which species diversity peaks in the middle parts of the elevation gradient, and second, a monotonic decline in which species diversity decreases with increasing elevation (Rahbek, 2005). In addition, the elevation gradient also influences patterns of beta diversity; these patterns include a change or substitution of species along the elevation gradient, and nesting, in which species are added or lost but not replaced (Baselga & Orme, 2012). In some Mountain environments, dissimilarity increases with elevation gradient, while in others it decreases with elevation (Fontana et al., 2020; Sabatini et al., 2017; Wang et al., 2002). However, alpha and beta diversity patterns along elevation gradients have been little evaluated in tropical montane forests dominated by pine and oak species in central Mexico.

Pine and oak forests are among the most vulnerable environments to the effects of global warming (Galicia et al., 2015). With increasing temperatures, the distribution and diversity of pines and oaks will be affected (Alfaro-Reyna et al., 2019), especially in montane areas. Therefore, it is essential to document the actual distribution patterns of species and their diversity, especially those with high ecological and economic relevance, such as pines and oaks (Galicia & Zarco-Arista, 2014). This information is essential for projecting the potential future distribution of species as global temperatures increase (Villers-Ruiz & Trejo-Vázquez, 1997). These data will also allow us to predict which species will be most vulnerable to such changes. Furthermore, this information is useful for improving management and conservation strategies at the local scale, especially in areas of high conservation importance where forest exploitation also occurs, as in the case of the Monarch Butterfly Biosphere Reserve (MBBR) located in the states of Mexico and Michoacán, Mexico.

The MBBR is an area of extreme importance for the conservation of the winter migration of Danaus plexippus L. (Monarch butterflies) from eastern Canada and the USA to Mexico. Conservation of this phenomenon is linked to the integrity of the tree community, particularly the Abies religiosa (Kunth) Schltdl. & Cham., trees on which these insects perch. The forests of the MBBR are also crucial for conservation due to the high biodiversity they contain, with approximately 694 plant species recorded in the core zone (Cornejo-Tenorio & Ibarra-Manríquez, 2017). Given that this Natural Protected Area has already been created, it should serve to preserve the pine and oak species present in the MBBR, as well as the environmental services they provide to the inhabitants of the region.

Within the MBBR, the highest number of oak species grow at elevations below 3,000 m, mainly in the buffer zone, where most legal and illegal human activities take place (Cornejo-Tenorio & Ibarra-Manríquez, 2017). These activities include logging and land use conversion to agriculture (Champo-Jiménez et al., 2012; Navarrete et al., 2011; Vidal et al., 2014). Recently, avocado plantations have been detected also at lower elevations (Sáenz-Ceja & Pérez-Salicrup, 2021). In the MBBR, most tree studies focus on Abies religiosa (Kunth) Schltdl. & Cham, the monarch butterfly host species, and Pinus pseudostrobus Lindl., the most economically important species in the zone (Gómez-Pineda et al., 2020; Sáenz-Ceja & Pérez-Salicrup, 2020). However, few studies have analyzed the distribution patterns and diversity of the remaining pine and oak species.

The main objective of this study was to document the distribution of pines and oaks in the MBBR along an elevation gradient from 2,250 to 3,300 m. In particular, we evaluated patterns of distribution, dominance, and alpha and beta diversity of pine and oak species. We expected to find alpha diversity patterns associated with elevation and a well-defined species turnover along the elevation gradient, with oaks dominating at lower elevations and pines at higher elevations.

Materials and methods

We conducted this study in the Monarch Butterfly Biosphere Reserve (MBBR), located between Estado de México and Michoacán, Mexico (19°44’27” and 19°18’32” N, 100°22’26” and 100°09’07” W). The MBBR covers 5.63 × 10³ ha, divided into 3 core zones (with a total area of 1.36 × 10³ ha) and 2 buffer zones (with a total area of 4.27 × 103 ha; Conanp, 2001; Fig. 1). Seventy-seven percent of the MBBR area consists of mountains and hills, while the rest consists of small valleys. Eighty percent of the area belongs to 59 ejidos (a form of communal land ownership) and 13 indigenous communities, while the rest belongs to the federal or state governments (Conanp, 2001).

Elevations in the MBBR range from 2,030 to 3,640 m. Annual precipitation ranges from 800 to 1,500 m, while the mean annual temperature varies from 8 to 22 °C. It is a mountainous system where steep slopes, the altitudinal gradient, and the different slope orientations create microclimatic differences in humidity and precipitation (Carlón-Allende et al., 2015; Conanp, 2001; Giménez-de Azcárate et al., 2003).

Using satellite imagery from Google Earth, we identified the locations where 6 altitudinal transects of continuous forest cover could be established. These transects were located in the larger southern portion of the MBBR (Chincua-Campanario-Cerro Pelón corridor). We omitted Cerro Altamirano, a separate part of the MBBR, because it does not have a wide elevation gradient with continuous forest cover. Three transects were placed on north-facing slopes and 3 on south-facing slopes. Of these 6 transects, 2 were located in the southern area of the reserve, 2 in the central area, and 2 in the northern area, then, 32 circular points were established every 150 m within each transect, covering an elevation range from 2,250 to 3,300 m (Sáenz-Ceja & Pérez-Salicrup, 2019). At lower and higher elevations, the forest cover is very discontinuous, and not all transects reached the maximum or minimum elevation levels; therefore, the number of points in each transect ranges from 5 to 7.

At each point, a standardized sample of 25 trees of the dominant genera in the area (Pinus and Quercus) with diameter at breast height (DBH; 1.3 m) ≥ 10 cm located between 0 and 60 m from the central coordinate was selected. To estimate the area of each circular plot, we used the distance from the central coordinate to the furthest measured tree as the radius of the circle. These distances ranged from 12 to 60 m. In the field, we confirmed that the points were covered by natural pine and oak stands and were not forest plantations or agricultural fields. We identified all tree species in the field, except for some oak individuals for which we collected botanical samples. We then identified them in the laboratory of Ecología y Manejo de Recursos Forestales, UNAM, and with the help of experts in the vegetation of the MBBR.

To evaluate the dominance of pine and oak species along the altitudinal gradient, we used abundance rank-curves, for which we estimated the percentage of proportional abundance of each species (Magurran, 2004). To assess whether altitudinal gradient and slope orientation influence oak and pine density and basal area, we performed second-order Generalized Linear Models (GLMs) with gamma distributions using the MASS package (Venables & Ripley, 2002) in the open-source R software 4.3.2 (R Core Team, 2023).

Figure 1. The dotted grey line represents the most part of the Monarch Butterfly Biosphere Reserve (the Chincua-Campanario-Cerro Pelón block), excluding Cerro Altamirano. Polygons with dashed black lines represent the core zones of the MBBR. Black circular dots indicate the location of sampling points along the altitudinal gradient. Map by M.I. Ramírez.

To conduct diversity analyses, we first ensured that the sampling effort at each point was adequate by estimating sample coverage with upper and lower 95% confidence intervals to validate the alpha diversity comparisons we made (Chao & Jost, 2012: Chao et al., 2020, 2023). With this standardized approach, it is possible to quantify, estimate, and compare richness between communities, even if the sampling points are of different sizes (Chao et al., 2020, 2023; Moreno, et al., 2011). We then estimated alpha diversity at points of elevation and slope orientation as a function of species abundance distribution. We used Hill’s numbers (Hsieh et al., 2016; MacArthur, 1972), which analyze 3 orders of diversity. The first order (q0) estimates species richness or the number of species per unit area; the second order (q1; equivalent to the exponential of Shannon’s diversity index) estimates the number of common species; the third order (q2; equivalent to the inverse of Simpson’s diversity index) counts the number of dominant species. To perform this analysis, we used the iNEXT package (Hsieh et al., 2016). We conducted an analysis to determine if the area of the sampling point influenced the species diversity recorded. We estimated alpha diversity per hectare and determined its correlation with altitudinal gradient and slope orientation. We also analyzed whether the altitudinal gradient explained the order of diversity (q0, q1, q2). For all these analyses, we used second-order generalized linear models (GLMs) with gamma distributions (Venables & Ripley, 2002) in the open-source R software 4.3.2 (R Core Team, 2023). Next, we computed the average dissimilitude, turnover, and nesting of species along the altitudinal gradient to estimate beta diversity using the Jaccard index for every sampling plot. The standardized number of individuals recorded across the elevation gradient allows us to compare sampling sites even if we have different areas. Finally, we evaluated whether the elevation influences the average species turnover and nesting through a first and second-order linear model. We used the open-source R software (version 4.3.2) program to perform all analyses.

Results

Pine and oak species abundance and distribution. We measured 749 individuals on 10.4 ha; 466 individuals belonged to the genus Pinus, 423 individuals (91%) were Pinus pseudostrobus and the rest of the pine species had only 9% of the individuals (Table 1). The remaining 283 individuals belonged to the genus Quercus; 155 were Quercus laurina Bonpl, the rest 128 were from the other 4 species (Table 1). The individuals belonged to 10 species, 5 in each genus. Pinus pseudostrobus and Quercus laurina had the largest distribution ranges, the highest number of individuals, and the largest basal area (Fig. 2a, b). We recorded P. pseudostrubus and Q. laurina at most points along the altitudinal gradient and on the northern and southern slopes. Q. laurina showed the highest density values at 2,850 m. Pinus herrerae Martínez and Pinus leiophylla Schiede ex Schltdl. & Cham showed disjunct ranges, being absent at most elevations of the altitudinal gradient. Similarly, Pinus montezumae Lamb. was recorded at the lowest (2,250) and highest (3,330) elevations, but not at the intermediate elevations (Fig. 2a). Two pine species, P. leiophylla, and P. montezumae, were recorded only on south-facing slopes (Table 1). We did not find clear patterns of pine and oak being associated with a particular elevation range.

No single species was present across the entire elevation gradient, but 4 oak species had few individuals at almost all elevation points (Fig. 3). Pinus pseudostrobus was the dominant species (with the highest mean relative abundance),across most of the altitudinal gradient, except at the extremes, followed by Quercus laurina. The lowest altitudinal points (2,250 m) were dominated by the genus Quercus and the highest (3,300 m) by P. montezumae. Although Pinus dominated along the gradient, we found more oak species than pine species at most elevations (Fig. 3). The density of individuals was not associated with the elevation gradient (F₂,₂₉ = 2.4, p > 0.05), nor with the orientation of the slopes (F₁,₃₀ = 0.29, p > 0.05). Basal area was associated with the altitudinal gradient, showing a lower basal area at the extremes of the altitudinal gradient (2,250 and 3,300 m; F₂,₃₁ = 3.95, p = 0.03).

Alpha diversity. According to the sample coverage analysis, the samples in the plots were equally complete, with values above 90% (Appendix). The species richness per ha did not differ significantly between the northern and southern slopes (F₁, ₃₀ = 0.25, p > 0.05). On the other hand, none of the diversity orders analyzed (q0, q1, q2) showed a defined distribution pattern, either hump-shaped or with a monotonic decrease (Fig. 4a, b). Diversity orders q0 (F₁, ₂₉ = 0. 46, p > 0.05) and q1 (F₁,₂₉ = 0.16, p > 0.05) were not explained by altitudinal gradient. However, order q2, which focuses on dominant species, was associated with the altitudinal gradient (F₁, ₂₉ = 0.56, p = 0.001), showing higher dominance at higher and lower altitudinal points (Fig. 4a). The area of the sampled point did not influence the diversity patterns found (F_1, ₂₈ = 0.02, p > 0.05).

Table 1

Number of individuals of each pine and oak species recorded on the north and south slopes of the MBBR.

Species	Northern slope	Southern slope	Total
Pinus pseudostrobus Lindl.	176	247	423
Pinus montezumae Lamb.	0	19	19
Pinus herrerae Martínez	11	1	12
Pinus leiophylla Schiede ex Schltdl. & Cham.	0	5	5
Pinus teocote Schied. ex Schltdl. & Cham.	1	6	7
Quercus laurina Bonpl.	70	85	155
Quercus obtusata Bonpl.	32	13	45
Quercus crassifolia Bonpl.	18	14	32
Quercus laeta Liebm.	8	23	31
Quercus rugosa Née	12	8	20
Total	328	421	749

Beta diversity. Pine and oak species did not show a pattern of increasing or decreasing species turnover across the elevation gradient. The pattern found was more similar to an inverted hump. The average floristic dissimilarity between sites was moderate 0.50 ± 0.27 (x̅ ± SE), and the model showed a quadratic effect of elevation explaining 65% of the residual variance (F_5.2 = 7.77, p = 0.02; Fig. 5a). On average, the dissimilarity between sites due to species turnover was 0.32 (se = 0.1), and the elevation gradient explained 62% of this variance (F₅.₂ = 13, p = 0.01; Fig. 5b). The highest mean values of turnover occurred at the lowest elevation point, 2,250 m (0.56), and at the highest elevation zone, 3,300 m (0.76), with the lowest mean values at the 3,000 m point (0.33). Beta diversity associated with nesting was 0.18 (se = 0.1), and elevation explained 50% of the residual variance (F₅.₂ = 7.88, p = 0.03; Fig. 5c).

Figure 2. Abundance and distribution of pine and oak species in the MBBR: a, mean density of pine and oak species at different elevation points; b, mean basal area/ha of pine and oak species across the elevation gradient. No error bars are shown for species recorded in only one plot.

Discussion

Distribution patterns and alpha diversity of pines and oaks in the MBBR were not associated with the elevation gradient. The results suggest that the distribution and diversity of most of these species in the study area were not determined by environmental factors related to the elevation gradient (e.g., relative humidity and temperature). In other studies, conducted with pines and oaks in Michoacán and in Oaxaca, Mexico (Martin et al., 2021; Maza-Villalobos et al., 2014), pine and oak species diversity showed a clear pattern of distribution and alpha diversity associated with the altitudinal gradient. We consider that it is necessary to carry out more research in the MBBR to determine if the lack of association between the distribution patterns and diversity of pine and oak species with the environmental factors associated with the altitudinal gradient is related to anthropogenic disturbances (Champo-Jiménez et al., 2012; Navarrete et al., 2011).

Figure 3. Rank-abundance curves based on the percentage of mean relative abundance of pine and oak across the altitudinal gradient in the MBBR, Mexico. P. pse = Pinus pseudostrobus, P. teo = Pinus teocote, P. mon = Pinus montezumae, P. lei = Pinus leiophylla, Q. lau = Quercus laurina, Q. lae = Quercus laeta, Q. obt = Quercus obtusata, Q. rug = Quercus rugosa, Q. cra = Quercus crassifolia. — Figure 3. Rank-abundance curves based on the percentage of mean relative abundance of pine and oak across the altitudinal gradient in the MBBR, Mexico. *P. pse = Pinus pseudostrobus*, *P. teo* = *Pinus teocote*, *P. mon* = *Pinus montezumae*, *P. lei* = *Pinus leiophylla*, *Q. lau = Quercus laurina*, *Q. lae* = *Quercus laeta*, *Q. obt* = *Quercus obtusata*, *Q. rug = Quercus rugosa*, *Q. cra = Quercus crassifolia*.

Pines and oak dominance and distribution. In the MBBR, the most dominant (abundant) species along the altitudinal gradient and between the northern and southern slopes was P. pseudostrobus. It should be taken into account that this species is the most commonly used in reforestation programs (Vicente, 2020), which could also favor its current high dominance. For example, between 2001 and 2012, the MBBR experienced an episode of massive illegal logging that affected approximately 2179 hectares of forest. Through intensive reforestation, a large part of the affected tree cover in the area has been restored (Ramírez et al., 2019; Vidal et al., 2014). These reforestations have used the most economically relevant species in the area and the species where the monarch butterfly roosts A. religiosa and P. pseudostrobus (Conanp, 2001; Vicente, 2020). These biases may have influenced the reduction of populations of less common pine species.

In contrast to P. pseudostrobus, we found that the less abundant pine species (subdominant), P. montezumae, P. herrerae, P. leiophylla, and P. teocote, have restricted distributions with few individuals. These species are widely distributed at the national level (Herrera-Hernández & Escobar, 2021), and large populations of P. herrerae have been recorded in regions surrounding the MBBR (Cornejo-Oviedo et al., 2004). There is also evidence that P. montezuame has very similar distributional niches to P. pseudostrobus in the Neovolcanic system of central Mexico, where the MBBR is located (Manzanilla-Quiñones et al., 2018). However, based on our results, populations of these subdominant less abundant pine species may be at risk of local extinction.

Figure 4. a, Species diversity at different altitudinal positions in the MBBR; b, species diversity at the different points and in the north- and south-facing slopes. q0 corresponds to the total number of species, q1 to the number of common species, and q2 to the number of dominant species. The sampling coverage was acceptable in the 32 points studied.

Although oak species richness was higher than pine species richness, oak species had fewer individuals at most points along the altitudinal gradient. The most dominant oak species was Quercus laurina, which has a wide altitudinal and distributional range in Mexico (Valencia, 2004). This higher diversity of oak species along the altitudinal gradient may be associated with the fact that oak wood is not as commercialized as pine wood in the MBBR and in Mexico (Semarnat, 2018), and in turn, may not be as heavily harvested as species of the genus Pinus. Most oak species in the MBBR, and Mexico, are used for firewood or charcoal, but they have several other non-timber-associated usages, which may promote their conservation (Luna-José et al., 2003).

We did not find an association between the density of individuals and the orientation of the slope, but we found 2 pine species distributed only on south-facing slopes, P. leiophylla and P. montezumae. This slope receives more solar radiation (González-Tagle et al., 2008). Due to the low number of individuals that we recorded for both species, we cannot conclude that both are naturally distributed only on slopes with southern orientation. It could be that their populations have been eliminated from the northern slopes by anthropogenic activities.

Pine and oak alpha diversity. Patterns of alpha diversity were not associated with the altitudinal gradient. We expected to find either one of the most commonly reported patterns, i.e., monotonic decreasing or hump-shaped (McCain & Grytnes, 2010; Rahbek, 2005). Therefore, in the area, variables associated with elevation (e.g., temperature and moisture) do not determine species alpha diversity patterns. Again, past human disturbances may be shaping these tree communities.

According to the list of tree species recorded in Michoacán by Cué-Bär et al. (2006), the MBBR harbors considerable oak species richness, with 12 species reported, representing about one third of the 35 oak species recorded for the entire state of Michoacán. In our study, we recorded only 5 of these 12 oak species. The lack of representation of the remaining 7 oak species could be because we did not sample in Cerro Altamirano, a detached part of the reserve located 27.4 km north of the main part of the reserve. We also did not sample at Cerro Pelón, located to the south of the MBBR, because the vegetation elevation gradient at this last site did not meet the sampling criteria for this study due to the lack of contiguous forest cover. The missing species include Q. candicans, Q. castanea, Q. crassipes, Q. desertícola, Q. glabrescens, Q. greggii, and Q. martinezii. The lack of representation of these oak species in our sample may indicate that they are located within sites with special conditions or that their current densities are very low.

Figure 5. Beta diversity of pines and oaks across the elevation gradient in the MBBR: a, species dissimilarity including species turnover and nesting; b) dissimilarity associated with species turnover only across the elevation gradient; c) dissimilarity associated with species nesting only across the elevation gradient.

Similarly, 7 pine species have been reported in the MBBR (Cornejo-Tenorio & Ibarra-Manríquez 2017; Marlès et al., 2015). Of the 5 pine species we recorded, P. teocote, P. montezumae, and P. herrerae had not been documented in the MBBR in previous studies (Cornejo-Tenorio & Ibarra-Manríquez, 2017). This may be because we sampled in the buffer zone of the reserve, where we recorded P. teocote and P. herrerae, and not only in the core zone where Cornejo-Tenorio & Ibarra-Manríquez (2017) conducted their study. We did not record 2 pine species previously reported in the MBBR, Pinus hartwegii (Cornejo-Tenorio & Ibarra-Manríquez, 2017) and P. devoniana (Marlès et al., 2015). The former species is distributed at elevations above 3000 m and was collected at Cerro Pelón, where we did not sample. The latter is distributed at elevations below 2,400 m, so its abundance may be very low at the elevations included in this study. Nevertheless, half of the pine species recorded in the state of Michoacán (15 spp.; Cué-Bär et al., 2006) have been reported to occur in the MBBR. As we suggested for the oak species not present in our sample, it is possible that these pine species are found in low-density sites of the MBBR under specific microsite conditions. It is important to note that current forest management strategies focus on reforestation and protection of economically important species (e.g., Pinus pseudostrobus), which could affect the distribution of the remaining species.

The richness of pine and oak species in this study was comparable to other studies that have evaluated the distribution and diversity of these genera in mountainous areas of Mexico. For example, we recorded species richness similar to that reported by Zavala et al. (2007) for a temperate forest in the Chiapas highlands of southern Mexico. The authors recorded 6 pine and 6 oak species along an altitudinal gradient of 1,100 m (1,500 to 2,600 m). However, they considered lower elevations than those we analyzed (< 2,250 m). In another study conducted in the Cuitzeo Lake basin in Michoacán, Mexico, closer to the MBBR, Aguilar-Romero et al. (2016) recorded 9 oak species in an altitudinal gradient from 1,768 to 3,428 m. The higher diversity of oaks in the Cuitzeo Lake basin compared to the MBBR could be explained by the fact that the former study covered a larger area (402,600 ha) and a wider altitudinal range than our study, including plots at lower elevations where oaks are dominant. Similarly, in a study conducted in Oaxaca, Mexico by Martin et al. (2021) on a 900 m gradient (2,300-3,200 m) in a managed area of 9,554 ha, the authors recorded 10 oak and 8 pine species. Although the MBBR is subject to constant anthropogenic disturbance, the area still supports a high diversity of pine and oak species.

Pine and oak beta diversity. Although we found that species dissimilarity was associated with the altitudinal gradient, it did not present an increasing or decreasing pattern along the altitudinal gradient as found in other studies (Nanda et al., 2021; Fontana et al., 2020; Sabatini et al., 2017; Wang et al., 2002). The most significant dissimilarity between sites was caused by the different species present at the lowest and highest points of the altitudinal gradient, with less dissimilarity at intermediate elevations, forming an inverted hump. This pattern of dissimilarity may be due to the high dominance of Pinus pseudostrobus and Quercus laurina at intermediate points and their low density at the extremes of the elevational gradient.

According to Socolar et al. (2016), when dissimilarity occurs due to species turnover, diversity can be conserved by maintaining landscape heterogeneity and conserving as much area as possible. In the case of the MBBR, dissimilarity is produced by both species turnover and nesting, so in order to preserve the biodiversity of the area, it is essential to conserve both the most diverse sites and the most distant sites where the greatest floristic turnover occurs.

Considering the conservation importance of the MBBR and the fact that most of the pine and oak species have restricted distributions with few individuals, it is necessary to re-direct the management and conservation strategies applied in the area. MBBR management plans do not consider the distribution and diversity patterns of plant species in the area because there is little information on these patterns. Without adequate planning, activities carried out in the biosphere reserve could affect the diversity and distribution of pine and oak species, resulting in the local extinction of less abundant (subdominant) species.

To protect and maintain the biodiversity found in the MBBR, it is essential that reforestation and management strategies not only focus on tree species that host the monarch butterfly (A. religiosa) or the most economically important pine species, such as P. pseudostrobus. It is also essential to consider sensitive species and other species that are also of high ecological, economic, and cultural importance. In particular, management strategies must assess the vulnerability of populations of subdominant pine and oak species in the area and design their management strategies on this basis. Maintaining the integrity of ecosystems is essential to sustain all the processes and ecosystem services they provide. For example, inventories of species and their abundance must be made to protect those with limited distribution and low densities. Forest plantations with different species are also needed to reduce the pressure of logging in natural forests (Ghazoul et al., 2019). These strategies must focus on sustainable development, seeking to ensure a stable economy and the well-being of the inhabitants of the MBBR, as well as protecting the biodiversity of ecosystems and the ecosystem services they provide.

Furthermore, it is necessary to determine the disturbance regimes occurring in the area, their dynamics, and their influence on the recruitment and regeneration processes of the different pine and oak species. For example, to preserve the natural dynamics of these ecosystems, anthropogenic disturbances should ideally simulate natural disturbances (North & Keeton, 2008). Finally, the lack of a well-defined distribution pattern and the alpha and beta diversity associated with elevation make it difficult to predict how species will respond to altered disturbance regimes in the future due to climate change.

Limitations and suggestions. Our study focused on 2 dominant genera in the vegetation of the MBBR, excluding other species, including A. religiosa. The distribution of that species has been evaluated in other recent studies (see Sáenz-Ceja & Pérez-Salicrup, 2020). The analysis was carried out at a local scale, which makes it difficult to determine whether the distribution and diversity patterns observed are inherent to subtropical montane forests or are exclusive to the MBBR, related to the forest management strategies implemented there. The lack of available information on the distribution patterns of pine and oak in Mexico has made it difficult for us to compare our results with other studies and, therefore, to draw solid conclusions about our findings. We believe it is essential to study the distribution patterns of pine and oak at the local and regional levels in other areas of the country to better understand their distribution in mountainous areas. Likewise, it is imperative to analyze the recruitment patterns of the subdominant species of the MBBR to assess their conservation status in the area.

In the MBBR, the distribution patterns and alpha diversity of pines and oaks did not show a well-defined pattern associated with the altitudinal gradient. These results suggest that variables associated with elevation (e.g., humidity and temperature) do not determine the distribution patterns and alpha diversity of the communities of these genera along the altitudinal gradient in the area. Anthropogenic factors, such as deforestation and inadequate reforestation strategies, must be evaluated in future studies because they are overriding the effect of evolutionary and biogeographic processes on the distribution of these species. In the area, P. pseudostrobus and Q. laurina were the dominant and most abundant species. The remaining pine and oak species showed restricted distributions with poorly defined patterns of species turnover. Activities such as logging, agricultural activities, and poor forest management may also influence the high dominance of P. pseudostrobus and the low density and restricted distribution patterns of the subdominant pine species.

Floristic dissimilarity is mainly due to species turnover, and although it is associated with the elevational gradient, it did not show an increase or decrease pattern as we expected, but rather a pattern in the form of an inverted hump, with more floristic dissimilarity at the extremes of the elevational gradient. The lack of well-defined species shifts along the elevational gradient makes it difficult for future studies to predict how species turnover will occur under the effects of climate change.

Acknowledgments

We are grateful to M.G. Cornejo-Tenorio and J.E. Sáenz-Ceja for their help in identifying the oak and pine species, to M.T. Oropeza-Sánchez for his help with the statistical analyses, to the people from the MBBR ejidos. To R. Ortiz-Mendoza and my colleagues from the Ecology and Forest Resources Laboratory of IIES for their support in the field. We thank Alternare AC for allowing us to use their facilities to carry out the fieldwork. We thank the support of Posgrado en Ciencias Biológicas, UNAM, as this work is part of the AGM doctoral dissertation. We appreciate the financial and logistical support of the Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM) Project PAPIIT IN214820 and IN209716, the scholarship of the National Council of Humanities, Sciences and Technologies (Conahcyt), the Complementary Supports Program for Indigenous Women 2018 (Conahcyt).

Appendix. Sampling coverage analysis showed that sampling was equally complete at all points, with values exceeding 90%.

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manejo-ene-2025

Evaluación de la regeneración natural en bosques templados con cubierta forestal continua en el noroeste de México

Ricardo Martínez-Casas a, José Carlos Monárrez-González b, Juan Torres-Rojo c y Gustavo Perez-Verdin a, *

Resumen

Assessment of natural regeneration in temperate forests under continuous forest cover in northwestern Mexico

Abstract

Altitudinal distribution, diversity, and conservation of pines and oaks in the Monarch Butterfly Biosphere Reserve, Mexico

Altagracia Guerrero-Marmolejo a, c, Diego R. Pérez-Salicrup a, *, Miguel Martínez-Ramos a, M. Isabel Ramírez b

Abstract

Distribución altitudinal, diversidad y conservación de los pinos y los encinos en la Reserva de la Biosfera Mariposa Monarca, México

Resumen

Ricardo Martínez-Casas ^a, José Carlos Monárrez-González ^b, Juan Torres-Rojo ^c y Gustavo Perez-Verdin ^a,*

Altagracia Guerrero-Marmolejo ^{a, c}, Diego R. Pérez-Salicrup ^a, *, Miguel Martínez-Ramos ^a, M. Isabel Ramírez ^b