Biogeografía

02destaca-Spatial-distribution-and-suitable-oct-2025

Spatial distribution and suitable core habitat ofHerichthys labridens in the Media Luna Spring, San Luis Potosí, Mexico

David Walter Rössel-Ramírez ^a, Jorge Palacio-Núñez ^b,*, Santiago Espinosa ^a, Juan Felipe Martínez-Montoya^b, Genaro Olmos-Oropeza ^b

^aUniversidad Autónoma de San Luis Potosí, Facultad de Ciencias, Av. Parque Chapultepec 1570, Privadas del Pedregal, 78295 San Luis Potosí, San Luis Potosí, Mexico

^bColegio de Postgraduados, Campus San Luis Potosí, Calle de Iturbide 73, San Agustín, 78622 Salinas de Hidalgo, San Luis Potosí, Mexico

*Corresponding author: jpalacio@colpos.mx (J. Palacio-Núñez)

Abstract

The wetland formed by the Media Luna Spring is used for tourism, generating landscape modifications to the habitat of fish populations. Given this, the present study focused on quantifying these changes and correlating them to the spatial distribution and habitat affinity of the endemic cichlid fish Herichthys labridens, over 2 decades. Its spatial distribution was modeled and its suitable core habitat was estimated, considering their adult and juvenile life stages during 3 summer events (1999, 2009, and 2019). Based on occurrence records and the variables of water depth and underwater coverage, the variation in the spatial distribution of this fish species was evaluated in each summer event using the DOMAIN Model. A suitable core habitat was also identified from habitat resistance analysis. The highest probability of distribution (DP > 0.70) of both stages always occurred in areas with a high density of underwater vegetation, with a maximum depth of 1.5 m. On a spatial-temporal scale, the core habitat with medium and high suitability (HR ≤ 0.01) for adults and juveniles was to the extent that maintained its underwater coverage characteristics. This information is important for delimiting a conservation area of H. labridens in the Media Luna Spring.

Keywords: DOMAIN model; Endemic freshwater fish; Habitat resistance; Predictor variables; Semi-arid zones; Spatial-temporal scale

Distribución espacial y hábitat núcleo idóneo de Herichthys labridens en el manantial Media Luna, San Luis Potosí, México

Resumen

El humedal formado por el manantial Media Luna tiene uso turístico, con modificaciones paisajísticas del hábitat de las poblaciones de peces. El presente estudio se enfocó en correlacionar y cuantificar estos cambios con la distribución espacial y afinidad al hábitat del pez endémico Herichthys labridens, en el transcurso de 2 décadas. Se modeló su distribución y se estimó su hábitat núcleo idóneo, considerando sus estadios de vida adulto y juvenil, en 3 eventos de verano (1999, 2009 y 2019). A partir de registros de presencia y las variables profundidad del agua y cobertura subacuática, la variación de la distribución espacial fue evaluada en cada verano mediante el modelo DOMAIN. También se identificó el hábitat núcleo idóneo a partir del análisis de resistencia al hábitat. La mayor probabilidad de distribución (DP > 0.70) de ambos estadios siempre se presentó en zonas con alta densidad de vegetación subacuática, con profundidad máxima de 1.5 m. A escala espacio-temporal, el hábitat núcleo con idoneidad media y alta (HR ≤ 0.01) para adultos y juveniles fue la extensión que conservó sus características de cobertura subacuática. Esta información es importante para delimitar un área de conservación de H. labridens en el manantial Media Luna.

Palabras clave: Modelo DOMAIN; Peces dulceacuícolas endémicos; Resistencia al hábitat; Variables predictoras; Zonas semiáridas; Escala espacio-temporal

Introduction

In freshwater systems (e.g., rivers, lakes, springs) the distribution of each fish species is governed by environmental (e.g., temperature, dissolved oxygen, water chemistry) and habitat (e.g., water depth, underwater coverage) factors (Matthews et al., 2004), that act on a temporal and spatial scale. This has fueled research interest in spatial ecology (Elith & Leathwick, 2009), however, in Mexico, these kinds of studies applied to freshwater fish are scarce, especially for endemic and endangered fishes (Ceballos et al., 2018; de la Vega Salazar, 2003). A great richness of endemic fish inhabits the semi-arid springs (closed-type ecosystems) of the country (Contreras-Balderas, 1969; Contreras-MacBeath et al., 2014; Miller, 1984), having a variable and dynamic allopatric distribution on a temporal and spatial scale (Eby et al., 2003). These native fish communities are well-adapted to various environmental conditions and habitat compositions (Contreras-Balderas, 1969; Miller et al., 2005). Nonetheless, fish species are still susceptible to habitat modifications (e.g., elimination of underwater vegetation) and competition with exotic fishes (Lozano-Vilano et al., 2021; Ruiz-Campos et al., 2006), which constitutes a threat to their survival (de la Vega Salazar, 2003; Torres-Orozco & Pérez-Hernández, 2011).

A clear example of a semiarid spring with habitat modification by anthropic pressure is the Media Luna Spring in San Luis Potosí, Mexico (Galván Meza et al., 2018; Palacio-Núñez et al., 2010). This spring stands out for its extension and cultural popularity (Damián-Santiago, 2015), as well as its particular landscape and crystalline-sulfate water of touristic interest (Galván Meza et al., 2018; Salazar et al., 2002). This site is also the habitat of 4 species of endemic fishes (Ceballos et al., 2018) and is the main reservoir of the endemic cichlid Herichthys labridens (Pellegrin, 1903) (Supplementary material: Figure Sup1). In this ecosystem, this species has been documented as a generalist species, with greater activity from ~ 0.1 m to over ~ 10.5 m depth, in sites ranked from highly vegetated to bare bottom (Miller et al., 2005; Palacio-Núñez et al., 2015; Soto-Galera et al., 2019). In addition, H. labridens current population conservation status is endangered (species status maintained by IUCN, 2024).

Although H. labridens is under a conservation category, it is still affected by habitat alterations caused by natural and/or man-made disturbances —e.g., drought, tourist pressure, changes in the composition of underwater vegetation— (Palacio-Núñez et al., 2010; Ruetz III et al., 2005). Therefore, attention must be paid to structural changes in the freshwater ecosystem and the ecological-spatial situation of this species, before reaching a population collapse and the extinction of the species, as has happened with several species in other sites (e.g., Hickley et al., 2004; Miranda et al., 2010). Especially, because the rates of biodiversity loss are higher in freshwater environments than in those of terrestrial and marine systems (Dudgeon et al., 2005; Ricciardi & Rasmussen, 1999). However, information about the degree of preference of H. labridens to its habitat and the variation of its spatial distribution in Media Luna is still scarce, particularly when life stages (i.e., juveniles and adults) are taken into account (Brandt, 1980). Moreover, due to possible habitat degradation, as has happened elsewhere, a study on a temporal scale allows us to determine the variability of habitat resistance for the species (Elith & Leathwick, 2009; Miranda et al., 2010; Ruetz III et al., 2005; Zeller et al., 2012).

Taking this research approach, we hypothesized that in the Media Luna Spring, H. labridens has a heterogeneous distribution preferring geographic spaces with high underwater vegetation density that provide refuge habitat and food availability. In addition, we hypothesized that this species has a possible core habitat in conserved vegetated areas (i.e., low cost of resistance to the habitat). In the present study, we conducted the spatial distribution models for this species in adult and juvenile stages and estimated the suitable core habitat for both stages in 3 summer events separated by an interval of 10 years (years 1999, 2009, and 2019), in the Media Luna Spring. We used a combination of spatial distribution models and habitat resistance analysis to 1) determine the variation in H. labridens distribution, by life stage and to compare this distribution with the configuration of the underwater coverage, 2) convert the distribution probability into habitat resistance cost from the 3 summer events and estimate the suitable core habitat for H. labridens, and 3) also calculate the area of medium and high suitability of the core habitat. Such information is crucial to aid conservation measures for the key habitat of H. labridens.

Materials and methods

The study was carried out at the Media Luna Spring, which is located in the semi-arid plain of Rioverde, San Luis Potosí, Mexico. We selected this site because it is one of the main reservoirs of H. labridens and is located within the known distribution range of the species (Miller et al., 2005; Palacio-Núñez et al., 2015). Together, the entire system covers ~ 7.49 ha of water surface (Fig. 1). Much of the water surface is covered by the macrophyte Nymphaea ampla (Wiersema et al., 2008), in association with other macrophytes of emergent, sub-emergent, and floating type (pers. obs., Palacio-Núñez, 2007). Given the ecological importance of the Media Luna Spring and the impact caused by tourism (Galván Meza et al., 2018; Macías-Andrade & Maldonado-González, 2011), on 7 June 2003, the site was cataloged as a protected natural area and categorized as a State Park (Periódico Oficial del Gobierno del Estado Libre y Soberano de San Luis Potosí, 2003; Segam, 2019).

To explore the variation in spatial distribution of H. labridens and to estimate its suitable core habitat, according to specific habitat conditions (e.g., water depth and underwater coverage), we studied a 20-year time interval, starting in 1999 (when the information records began) and ending in 2019. We sampled during 3 summer events separated by 10 years (1999, 2009, and 2019). Under these analysis conditions, assumptions about uniform spatial distribution and errors are avoided when evaluating temporal variation (Ruetz III et al., 2005).

In the sampling design and systematization of the spatial-temporal analysis, we used the 14 sectors proposed by Palacio-Núñez et al. (2010), which were delimited according to the composition and structure of the underwater coverage, the depth of the water, and the degree of anthropogenic impact on the ecosystem (S1 to S14; Fig. 1; Supplementary material: Table Sup1). Despite the variations in structure and composition of the system over time, which were mainly due to tourism activities (e.g., diving, recreational swimming, splashing; Galván-Meza et al., 2018), we used the same extension and boundaries of the sectors during the study events. It is important to note that the spatial delimitation and validation of the sectors and the water surface were performed using the QGIS® software version 3.4.8 (Menke, 2019).

Figure 1. Geographic location, surface area and sectorization (S1 to S14) of the study site Media Luna Spring, San Luis Potosí, Mexico. The 3 main canals started from the set of springs in sector 1 (S1), which correspond to the main lagoon. The Digital Bathymetric Model (DBM) served as the basis for the surface of the system. Sectorization was adapted from Palacio-Núñez et al. (2010). Also, it shows the location of the spring at the country, state, and municipality levels, as well as the recorded range of *H. labridens* distribution (Soto-Galera et al., 2019). Map by authors.

Specifically, during the summer periods, tourism increases at the study site (Galván-Meza et al., 2018), which influences the distributional range and habitat of H. labridens. Therefore, we obtained spatial records of this species, categorized by adult and juvenile life stages, for summer events of 1999, 2009, and 2019 (Table 1). The databases with spatial and habitat filtering were obtained from 2 sources: for 1999, from Palacio-Núñez et al. (2010), and for the subsequent events, from Rössel-Ramírez, Palacio-Núñez, Martínez-Montoya et al. (2024). These authors recorded each occurrence, by life stage, through direct observation method using snorkeling equipment and a GPS device. Also, to avoid registering the same organism twice in the fieldwork, they validated human observation with subaquatic cameras.

Habitat conditions (e.g., vegetation, bottom types, elevation, and depth) influence the distribution of specialist or endemic species (Naoki et al., 2006). In the present study, we selected 2 predictor variables of the underwater habitat. Due to its relationship with the spatial distribution of various fish communities, the first predictor variable was water depth (McClain & Etter, 2005; Palacio-Núñez et al., 2010; Prchalová et al., 2009; Thrush et al., 2006). The second variable was the underwater coverage, which influences the food and habitat for fish fauna (Brosse & Lek, 2002; Brosse et al., 2007; Rozas & Odum, 1988). Both variables are related to abiotic and biotic factors important for fishes, such as temperature, dissolved oxygen (O₂), and biomass (Brandt, 1980; Brosse et al., 1999; Gido & Matthews, 2000; Matthews et al., 2004; Straškraba, 1974).

We obtained a digital bathymetric model for water depth (ranging from 0.0 to -36.2 m) and a raster with reclassification of underwater coverage for the 3 summer events (Rössel-Ramírez et al., 2023). The classification of underwater coverage included the “bare bottom” and “macrophyte vegetation” categories proposed by Palacio-Núñez et al. (2010) and Rössel-Ramírez et al. (2023) for the Media Luna Spring. The bare bottom was classified according to 1) depth, referring to bottom below 12 m, where underwater vegetation does not grow (this type of bottom is only present in S1); 2) tourism, which tends to eliminate vegetation from the sites; and 3) natural process, related to bottom clearings derived from sediment accumulation.

The coverage provided by N. ampla was categorized as follows: 1) small carpet, plants smaller than 0.3 m and with high population density; 2) big carpet, plants with stems of variable length between 0.3 to 2.0 m and large ovoid leaves that overlap; and 3) mature shape, plants with floating and spaced leaves with white flowering. In terms of the presence of remnants of emergent vegetation of the big carpet and mature shape type (S10 to S14), the categories were: big carpet patch and mature shape patch. Thus, a total of 8 coverage categories were included. We loaded both water depth and underwater coverage variables into the geographic projection system WGS 84/Pseudo-Mercator (EPSG: 3857), by the summer event, keeping a Ground Sample Distance of 0.1 m.

We used 2 methods in R^® and RStudio^® (RStudio Team, 2020) to evaluate both predictor variables in each summer event: the percentage of contribution (Dedman et al., 2017; Freund & Schapire, 1997) via a Gradient Boost Machine (GBM) model (Friedman, 2002), and the Pearson´s correlation to determine the multicollinearity or independence between variables (Guisan & Hofer, 2003). In the first method, this model allows us to estimate the relative contribution of predictor variables as a function of the occurrence of H. labridens (Dedman et al., 2017). For the parameterization, using the GBM package, we selected the Gaussian distribution with a cross-validation of 5,000 repetitions. Also, the model was trained with a random subgroup of training (80%) and testing (20%) from occurrence records (Friedman, 2002; Hijmans, 2012). Additionally, we generated 500 background points to validate the models.

In the 3 summer events, both water depth and underwater coverage had a percentage contribution ≥ 2%, so following the criteria of Awan et al. (2021) and Mohammadi et al. (2021), we selected both for our models (Supplementary material: Figure Sup2.). Subsequently, we evaluated the collinearity of the variables using the Pearson correlation coefficient, avoiding having a high redundancy between variables (Guisan & Hofer, 2003). We established a bivariate correlation below ± 0.70 for the 2 variables, based on a literature review (Awan et al., 2021). As a result, both predictor variables were independent in the 3 events and were included for modeling (Supplementary material: Table Sup2).

Distribution models are a suitable tool for understanding the geographic patterns of species over time (Castillo-Torres et al., 2017; Joy & Death, 2002; Maloney et al., 2013). Carpenter et al. (1993) and Naoki et al. (2006) propose DOMAIN as the appropriate model to project the distribution of endemic species. Therefore, to estimate the distribution of H. labridens, by life stage, we ran this model in Rstudio^® for the 3 summer events, loading the water depth and underwater coverage variables and the occurrence records. The packages used were: sp (Pebesma, 2021), dismo, raster, maptools (Hijmans & Elith, 2017), RColorBrewer (Neuwirth, 2014), pander (Farlane, 2013), Rcpp, lattice (Sarkar, 2008), caret (Kuhn et al., 2020), pROC (Robin et al., 2011), and sdm (Naimi & Araujo, 2016).

Table 1

Number of occurrence records of H. labridens in the Media Luna spring, San Luis Potosí, Mexico, organized by 3 summer events (years 1999, 2009, and 2019) and life stage (adult and juvenile) in each sector (S1 to S14). The total number of records is included.

Additionally, we generated 500 background points to validate the models; this number was a smaller amount than other studies (e.g., Barbet-Massin et al., 2012) due to the smaller extension of the Media Luna Spring (~7.49 ha). Then, both the occurrences and the background points were subdivided into a training group (80%) and a test group (20%). For modeling, we selected the training groups and the stack containing the variables of water depth and underwater coverage to estimate the DOMAIN probabilistic projections of adult and juvenile stages of H. labridens, in each summer event.

As a last step, we evaluated the prediction performance of each model using the area under the curve (AUC) of the receiver operating characteristic (ROC) curve (Fawcett, 2006). Likewise, we validated the models based on the ROC curve (Fielding & Bell, 1997). The values of the ROC curve were evaluated, following the method of Pearce and Ferrier (2000); according to this method, AUC > 0.5 indicates a model that distinguishes between true presence and absence of a response variable (i.e., occurrence). For partial ROC validation, we followed the Manzanilla-Quiñones (2020) criterion, according to which an AUC ratio value > 1.0 indicates excellent model performance.

The raster layers with spatial distribution probability were loaded into the Qgis® version 3.28.4. We subsequently converted this probability to habitat resistance (Zeller et al., 2012), as a product of the Kernel algorithm, using Equation 1 (Wan et al., 2019):

R = 1000^{(-1 x SDM)}

where R represents the habitat resistance cost assigned to each pixel value and SDM represents the spatial distribution derived from the previously projected models. Additionally, for all raster, the resistance values were rescaled to a range of 0 to 10 by linear interpolation. The minimum resistance (Rmin) was 0 when the distribution probability (DP) was 1, and the maximum resistance (Rmax) was 10 when the DP was 0, following the criterion of Mohammadi et al. (2021).

We calculated the suitability of the core habitat, for H. labridens juveniles and adults, from the accumulation of the habitat resistance cost for the 3 summer events, according to the method of Lawler et al. (2006). This analysis was performed to estimate the accumulation of habitat suitability based on the expected rate of distribution of the species under study (Kaszta et al., 2018).We thus explored the suitable core habitat of H. labridens by life stages.

Based on the habitat resistance (HR) and the new scale of the range of values (i.e., 1 to 10), for both life stages, we categorized the suitable core habitat by quantiles; so that the suitable habitat of the species is better adjusted (Anderson et al., 2003; Burneo et al., 2009). Therefore, we categorized the suitability of the habitat into 3 levels: high (adults, HR ≤ 0.01; juveniles, HR ≤ 0.03), medium (adults, 0.01 < HR ≤ 0.64; juveniles, 0.03 < HR ≤ 1.26); and low (adults, HR > 0.64; juveniles, HR > 1.26). The spatial results were used to identify and regionalize the core area, which was a combination of medium and high suitability for both stages (e.g., Brind’Amour et al., 2005; Poizat & Pont, 1996). Additionally, we calculated the area (ha) per sector of both suitability categories for each sector, by life stage, in the Media Luna Spring.

Results

In terms of the performance of the models, based on the ROC/AUC curve, H. labridens adults had AUCs of 0.67, 0.60, and 0.66 in 1999, 2009, and 2019, respectively; and juveniles had AUCs of 0.73, 0.68, and 0.76 in 1999, 2009, and 2019, respectively (Supplementary material: Figure Sup3). In the validation, all models had a density > 2 of positive cases at a predicted value between 0.6 and 0.9 (Supplementary material: Figure Sup4) in the partial ROC plots. In addition, these models presented a Bandwidth < 0.05 and an AUC ratio > 1.0, per life stage and summer event.

For the adult and juvenile stages of H. labridens, we obtained similar spatial distribution models. In the summer of 1999, the highest probability of distribution (DP > 0.70) was projected in sectors S2-S10; only for adult, the highest probability was too presented in S12. In these sectors, all types of underwater vegetation coverage were present, together with bare bottom by tourism and natural bare bottom; the maximum depth was ~2.5 m. In the following 2 events, the DP > 0.70 was observed only from S2 to S9 which are the sites with the greatest vegetation coverage in big carpet and mature shape (Fig. 2).

Based on the analysis of HR accumulation in adult and juvenile stages, we identified the highest concentration of high and medium suitability (i.e., medium and low categories of cost of resistance) in sectors S2 to S9 (Fig. 3). For the adult stage, high suitability (RH ≤ 0.01) was observed in sectors S2-S4 and S9. For the juvenile stage, high suitability (RH ≤ 0.03) was observed in sectors S2-S9, particularly close to the shores of the spring. Sectors S1 and S10-S14 presented low and medium suitability for both adult and juvenile stages. Sector S1 had the lowest suitability, which represented the highest HR cost for adults (HR > 0.64) and juveniles (HR > 1.26).

Finally, we calculated the area with high habitat suitability (sectors S2 to S9), with a total area of 0.752 ha for adults and 1.855 ha for juveniles. This represented ~15% and ~36% of the total system extent, respectively. Meanwhile, medium suitability covered an area of 3.987 ha (~ 77%) for adults and 2.834 ha (~ 55%) for juveniles of H. labridens (Table 2). Based on our calculations, the combination of high and medium suitability in sectors S2-S9 covered 4.739 ha for adults and 4.689 ha for juveniles. This represented ~64% of the total area of the spring, now identified as the suitable core habitat for H. labridens. The remaining ~ 36% of the total area of the spring corresponded to sectors S1 and S10-S14, from which ~ 20% corresponded to areas with low habitat suitability in S1 (adults, 1.180 ha; juveniles, 1.169 ha).

Figure 2. Spatial distribution for the adult and juvenile stages of *H. labridens* in the summer events of 1999, 2009, and 2019, in the Media Luna Spring, San Luis Potosí, Mexico. It is included in the first row the maps with the underwater coverage composition (UCC), by summer event, for a comparison between habitat changes and variations in the distribution of both life stages. The gradient of distribution probability ranges from low (value = 0) to high (value = 1). Map by authors.

Discussion

We have found that, in the Media Luna Spring, in the 3 summer events assessed, the adult and juvenile stages of H. labridens had a higher probability of distribution (DP > 0.70) in sectors S2-S9, which are characterized by high and medium habitat suitability with depth between ~ 0.5 m and ~ 1.5 m. These observations confirm that this species, like the majority of the Perciformes, have dominant spatial patterns in shallow sites, mainly towards the water edge (McClain & Etter, 2005; Prchalová et al., 2009).

In terms of underwater coverage, for a period of 20 years (1999-2019), both the juvenile and adultstages of H. labridens had a higher preference to sectors with high density of vegetation in the categories big carpet and mature shape. The affinity to vegetated sites is easily understood because it ensures both food and refuge (Rozas & Odum, 1988), especially for juveniles (Artigas-Azas, 2004). Furthermore, in these sectors, there are patches of natural bare bottom, which are important for the reproduction of H. labridens; as has been observed in other cichlids studied (Miller, 1984: Miller et al., 2005). Brandt (1980) found similar conditions on habitat selection and spatial segregation for Perciformes in Lake Michigan, USA. Likewise, Brosse and Lek (2002) reported the assembly of geographic patterns of Eurasian perch (Perca fluviatilis) by habitat affinity in the littoral zone of Lake Pareloup, France.

Figure 3. Spatial analysis of suitable core habitat (SCH) for *H. labridens* at the Media Luna Spring, San Luis Potosí, Mexico. For adult and juvenile stages, each map was generated from the addition of habitat resistance between the 3 summer events (years of 1999, 2009, and 2019). The red dashed contour polygon delineates the region that include the sectors (S2 to S9) with medium- and high-suitability categories, while the outer sectors include the low and medium suitability (S1 and S10 to S14). Map by authors.

In the evaluation of the distribution models by the ROC/AUC curve, Fielding and Bell (1997) and Fawcett (2006) indicate that an AUC > 0.90 represents excellent prediction performance for species distribution models. However, Deshpande (2020) indicates that an AUC between 0.60 and 0.80 constitutes a better prediction classifier, more in line with the ecological reality of the species. Based on this, our models had AUC values ranging from 0.60 to 0.76 for both the adult and juvenile stages in the 3 summer events. We thus conclude that our models had high sensitivity and low specificity, features that correspond to a high discrimination power, in at least ~ 60% of positive cases of occurrence and prediction performance (false positives rate was < 40%). In addition, in the validation by partial ROC, the models had a bandwidth < 0.05 and an AUC ratio > 1.0. Therefore, according to Manzanilla-Quiñones (2020), our models had statistical and ecological significance, across the 3 events of analysis. Thus, we considered that there was a good correlation between habitat variables and the occurrence of H. labridens to allow accurate modeling of its spatial distribution.

Table 2

Area (ha) by suitability category (medium and high) of the core habitat for H. labridens adults and juveniles in the Media Luna Spring, San Luis Potosí, Mexico. The area was calculated for each one from 14 sectors. The values in bold denote the greatest area occupied based on the suitability probability. In most cases, the greatest and most representative areas were between sectors S2 and S9.

Our DOMAIN models provided a good overview of the variation in the spatial distribution of the endemic H. labridens, in both life stages. In addition to that, previous work (Hirzel et al., 2006; Zeller et al., 2012) indicates that estimating core habitats is more accurate when work is carried out over long temporal scales, because it was possible to discern between low, medium, and high resistance habitat, according to the relevant variables (Lawler et al., 2006). Following this, our maps and tables of the suitable core habitat for H. labridens were more conclusive in quantifying its cost of resistance according to the variables of water depth and underwater coverage. We confirmed that the sectors S2-S9 represent the suitable core habitat for H. labridens in the adult and juvenile stages for 20 years at least. These sectors presented low-cost resistance values (i.e., high suitability of core habitat) in adults (RH < 0.01) and juveniles (RH < 0.03), especially towards the shores of the spring, where the maximum depth was ~ 1.5 m and the underwater vegetation coverage was big carpet and mature shape.

It should be noted that the Media Luna Spring has been modified by tourism (Damián-Santiago, 2015; Galván-Meza et al., 2018), causing changes in the composition of underwater coverage for over 2 decades. This was reflected in the progressive decrease in vegetation coverage, although the depth was not noticeably affected, where more than 90% of the spring surface area maintained a depth of less than 3.5 m (pers. obs.). Thus, the distribution area and core habitat, as well as a higher number of occurrences, from S2 to S9 for both adult and juvenile stages, is likely related to habitat degradation in tourism sectors, as has happened in other sites (Hickley et al., 2004; Miranda et al., 2010). Particularly, 2009 was a critical year due to habitat pressure from tourism (Chávez, 2016), linked to the drastic decrease in occurrences for both life stages. Despite this habitat pressure, this speciessurvives and reproduces in this water system, but in a suboptimal population state. Therefore, it is important to keep H. labridens under the category of endangered species as a conservation measure (Miranda et al., 2009).

In conclusion, we found that the suitable core habitat for H. labridens in Media Luna Spring is the region between S2 and S9, which is characterized by a combination of shallow sites associated with dense coverage of emergent, sub-emergent, and floating vegetation patches. It is important to note that these coverage combinations provide resources for feeding and habitat refuge. This information, obtained on a temporal scale, is important to increase our knowledge about the variation in spatial distribution and core habitat of this endemic and threatened species. With this, it is now possible to compare and associate occurrence records with changes in vegetation coverage or anthropogenic pressure. Based on our findings, we urgently propose establishing this estimated core habitat (sectors S2-S9) as a priority conservation area for H. labridens. This means that these sectors, located in the eastern region of the spring, should be adequately managed without eliminating vegetation or modifying the natural system. Meanwhile, Sectors S1 and S10 to S14 would be categorized as suitable for tourism use, with management and monitoring by the local authorities and ejido leaders at the site.

In addition, we consider that our study provides relevant information on the abundance and habitat preferences of H. labridens to update the management plan and implement habitat care campaigns for the Media Luna Spring. At the same time, to include reports for other endemic species in this spring, as A. toweri (Rössel-Ramírez, Palacio-Núñez, Espinosa et al., 2024). Taken together, our spatial results reinforce the importance of identifying conservation areas or regions in this semi-arid spring.

Acknowledgments

We thank Jesús Enríquez for their participation in fieldwork during the sampling events. In addition, we thank to the Secretaría de Ecología y Gestión Ambiental (Segam; Oficio: ECO.05.1068), the local authorities of Rioverde municipality, and the Jabalí ejido council for allowing us to carry out this study in the Media Luna Spring.

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Nuevos registros de babosas marinas (Gastropoda: Heterobranchia) para isla Clarión, archipiélago Revillagigedo, México

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Héctor Alejandro Hernández-Castellanos ^a,*, Víctor Landa-Jaime ^a y Jesús Emilio Michel-Morfín ^b

^aUniversidad de Guadalajara, Centro Universitario de la Costa Sur, Departamento de Estudios para el Desarrollo Sustentable de Zonas Costeras, Gómez Farías Núm. 82, 48980 San Patricio-Melaque, Jalisco, México

^bUniversidad de Guadalajara, Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, Departamento de Ecología Aplicada, Camino Ramón Padilla Sánchez Núm. 2100, 45510 Zapopan, Jalisco, México

*Autor para correspondencia: hecalehercas96@gmail.com (H.A. Hernández-Castellanos)

Resumen

El archipiélago de Revillagigedo se ubica en el Pacífico este tropical y consta de 4 islas volcánicas, isla Clarión es la más occidental y remota de este parque marino de México. Esta región está influenciada por aguas frías provenientes de la corriente de California y aguas cálidas de la corriente Norecuatorial, lo que resulta en una zona de convergencia, con una alta biodiversidad marina. Clarión es una isla pequeña y distante, dominada por acantilados, con playas arenosas-rocosas en su cara sur, lo que se traduce en áreas poco accesibles para llevar a cabo investigaciones. El objetivo de esta contribución es dar a conocer una lista de especies de babosas marinas presentes en la isla. El estudio se llevó a cabo entre enero y marzo de 2023, y febrero-marzo de 2024, a través del muestreo continuo en playas, pozas intermareales y zonas arrecifales someras de la cara sur de la isla. En total, se registraron 14 especies de babosas marinas, 13 registros nuevos para esta isla y 5 para el archipiélago de Revillagigedo. Este estudio contribuye significativamente al conocimiento de la biodiversidad de las babosas marinas heterobranquias insulares del Pacífico tropical.

Palabras clave: Moluscos; Gasterópodos; Pacífico este tropical; Zona intermareal; Isla oceánica; Biodiversidad marina

New records of sea slugs (Gastropoda: Heterobranchia) from Clarion Island, Revillagigedo Archipelago, Mexico

Abstract

The Revillagigedo Archipelago is located on the East Tropical Pacific; it consists of 4 volcanic islands. Clarion Island is the most western and remote island of this marine national park. The region is influenced by the cold currents from California and the warm waters of the North Equatorial current, creating a convergence zone, with high marine biodiversity. Clarion is a small and distant island, dominated by high cliffs with rocky sandy beaches on the south side, with hard-to-access areas for research. The objective of this contribution is to provide a species list of the sea slugs present on the island. The study was performed from January to March 2023, and February to March 2024, through a continual survey of the beaches, intertidal pools and shallow reef areas in the south side of the island. In total, we recorded 14 species of sea slugs, 13 were new records for this island and 5 new records for the Revillagigedo Archipelago. This study significantly contributes to the knowledge of the biodiversity of island heterobranch sea slugs of the Tropical Pacific.

Keywords: Mollusks; Gastropods; Eastern Tropical Pacific; Intertidal zone; Oceanic island; Marine biodiversity

Introducción

El archipiélago de Revillagigedo es un conjunto de 4 islas de origen volcánico ubicadas en la ecorregión del Pacífico Transicional Mexicano. Se localiza en la zona de encuentro de las provincias Panámica, Californiana y de Cortés, en un área de convergencia de aguas frías provenientes de la corriente de California y aguas cálidas de la corriente Norecuatorial, lo que propicia valores altos de diversidad, tanto en tierra como en el océano (Conanp, 2018). Comprende, de mayor a menor tamaño, a las islas Socorro, Clarión, San Benedicto y el islote Roca Partida.

Clarión es la isla más occidental del Archipiélago (18°21’ N, 114°45’ O) (fig. 1A). Se ubica a 390 km al oeste de isla Socorro, 707 km al suroeste de Baja California Sur (Cabo San Lucas) y 1,100 km al oeste de Colima (Manzanillo) (Conanp, 2018). Comprende un área de 1,925 ha, 8.5 km de largo y 3.6 km de ancho y su punto más alto es el monte Gallegos (335 m snm; fig. 1A). En la zona oceánica predomina la influencia de las corrientes de California y la corriente Norecuatorial, con temperaturas del agua entre 20 y 28 °C. Presenta un régimen de mareas de tipo semidiurno, con oleaje alto y periodicidad de surgencias estacionales (Conanp, 2018). La costa de la isla está conformada por acantilados de entre 3 y 250 m de alto en sus lados norte, este y oeste, mientras que en la porción sur se localizan 3 playas arenosas, separadas entre ellas por formaciones rocosas. Estas playas se extienden por 2.5 km aproximadamente, lo que constituye 10% del litoral de la isla (Conanp, 2018; Holroyd y Trefy, 2010).

Las babosas marinas son moluscos de la subclase Heterobranchia, clase Gastropoda, que suelen presentar las branquias y el intestino en la parte posterior del cuerpo, proceso que ocurre en fases tempranas del desarrollo, además de carecer de concha externa en su mayoría (salvo algunas especies que poseen una pequeña concha, interna o externa) (Behrens et al., 2022; Hermosillo-González, 2006). Habitan en todos los océanos, desde la zona intermareal hasta las ventilas hidrotermales. La mayoría de especies son bentónicas, aunque algunas se adaptaron a vivir en la zona pelágica y unas pocas pueden ser encontradas en agua salobre (Camacho-García et al., 2005). Su tamaño va desde los 3 a los 1,000 mm en algunas especies, como es el caso de Aplysia vaccaria (Winkler, 1955) (Behrens et al., 2022; Camacho-García et al., 2005; Hermosillo et al., 2006). A excepción de los órdenes Aplysiida, algunos Cephalaspidea y el superorden Sacoglossa (cuyas dietas se basan en algas), todas las especies se consideran carnívoras (Behrens et al., 2022). Todas las babosas marinas heterobranquias son hermafroditas y se reproducen sexualmente (Behrens et al., 2022; Camacho-García et al., 2005; Hermosillo et al., 2006). Para el Pacífico este, se tienen descritas alrededor de 360 especies con algunas más en proceso de descripción (Behrens et al., 2022).

En el Pacífico este tropical (PET) se han llevado a cabo importantes estudios sobre la riqueza y distribución de este grupo de moluscos. La guía de campo de babosas marinas del PET de Camacho-García et al. (2005) describe 163 especies bentónicas. Behrens y Hermosillo (2005) y Gosliner (2010) reportaron 122 especies para las costas de California. Por su parte, la guía de babosas marinas del Pacífico de Hermosillo et al. (2006) contempla 234 especies para el litoral mexicano y es el trabajo más completo para esta región.

Las regiones insulares del PET han sido estudiadas por diferentes autores. Kaiser (1997) registra 54 especies para las islas Galápagos, Ecuador. Kaiser y Bryce (2001) registraron 27 especies en la isla de Malpelo, Colombia. Para el atolón francés de Clipperton, Kaiser (2007) registra la presencia de 35 especies. Finalmente, García-Méndez y Camacho-García (2016) incrementan en 13 el número de especies de babosas marinas en isla del Coco, Costa Rica, para compilar un total de 40 especies. En la península de Baja California destaca el trabajo de Sánchez-Ortíz (2000), quien registra 45 especies para las islas cercanas a Loreto y las localidades de La Paz, Cabo San Lucas, isla Cedros y bahía Tortugas; en el mismo año, Millen y Bertsch (2000) describen 3 especies nuevas para la misma región. Hermosillo y Valdés (2008) describieron 2 especies nuevas para el PET. Ortea y Llera (1981) describieron una especie endémica para isla Isabel. Para Bahía de Banderas, Hermosillo (2006) registró 140 especies y para la región compartida entre Colima, Michoacán y Guerrero, 76 especies fueron reportadas (Hermosillo y Behrens, 2005). Hermosillo-González (2006) reconoce que el Pacífico Transicional Mexicano comparte especies, tanto con la provincia Panámica, como con la provincia de California.

Figura 1. A, Ubicación de isla Clarión y el archipiélago de Revillagigedo en México; B, ubicación de los sitios de muestreo en isla Clarión: playa este (1), bahía Azufre (2), playa oeste (3), pozas intermareales (4) y canal de desembarque (5). Mapa por H. A. Hernández-Castellanos.

Por otra parte, los esfuerzos encaminados a incrementar el conocimiento de las babosas marinas en el archipiélago Revillagigedo han sido escasos. Hermosillo y Gosliner (2008) registraron 37 especies submareales para las 4 islas, sumando un total de 42 especies para este parque marino. En isla Socorro se obtuvo la mayor riqueza de especies, con 36 registros, mientras que fueron reportadas solamente 5 especies en isla Clarión. Behrens et al. (2009) describieron 1 especie nueva (Felimida socorroensis Behrens, Gosliner y Hermosillo, 2009) derivada del estudio de Hermosillo y Gosliner (2008).

El objetivo de este estudio fue incrementar el conocimiento sobre las babosas marinas del Pacífico de México al presentar nuevos registros para isla Clarión, derivados de observaciones realizadas en la zona intermareal y submareal somera, así como actualizar el número de estas especies de moluscos presentes en el archipiélago de Revillagigedo.

Materiales y métodos

Se realizaron observaciones en diferentes zonas de la porción sur de isla Clarión: en la zona intermareal de las playas, la zona de pozas intermareales y el canal de desembarque (fig. 1B). La porción sur es la única área del litoral de la isla por la cual se puede acceder de manera segura a la zona intermareal. Dentro de esta porción, se definieron 5 sitios principales de muestreo: 1) playa este, con una superficie de 17 ha, se compone de fragmentos de coral y arena, es una planicie de aproximadamente 150 m de ancho en su parte más amplia, que queda expuesta durante la bajamar y en la cual hay algunas rocas y cabezas grandes de coral, así como pozas y canales intermareales; 2) bahía Azufre, se encuentra en el centro de la cara sur de la isla y se drena casi por completo durante la bajamar, exponiendo 19 ha de litoral conformado por sustrato arenoso en el centro, rocas en los extremos este y oeste, y canales y pozas intermareales en el centro-sur (fig. 2). En la entrada de la bahía se encuentra el área con mayor cobertura de arrecife de coral del archipiélago (Ketchum y Reyes-Bonilla, 2009), el cual queda parcialmente expuesto durante la bajamar; 3) playa oeste: se encuentra en el extremo oeste de la bahía Azufre. Es la más pequeña de las 3 playas (0.7 ha) y consiste en una caleta independiente, adyacente al canal de desembarque. Se conforma principalmente de sustrato rocoso con algunos parches arenosos y rocas grandes sueltas. Al igual que las otras playas, durante la bajamar queda expuesta un área considerable, donde hay canales y pozas intermareales; 4) pozas intermareales, consisten en una serie de 3 pozas relativamente grandes (~ 50-170 m² cada una) con comunicación intermitente con el océano. Se ubican debajo del “cerro del faro” y todas poseen profundidades entre 1 y 4 m, conteniendo sustrato rocoso y algunos parches arenosos; 5) canal de desembarque: consiste en una zanja tallada en el fondo rocoso-coralino, acondicionada por personal de la Marina mexicana para facilitar el desembarque en la isla. Tiene una longitud aproximada de 30 m y un ancho que va aumentando de 2 a 10 m conforme se aleja de la línea de costa. El sustrato es arenoso y rocoso, y se encuentra rodeado por arrecife coralino. La profundidad va de 20 cm a 10 m en la parte más alejada de tierra firme.

Los sitios de muestreo en intermareal somero fueron seleccionados por su accesibilidad durante los eventos de marea baja, al ser estos los momentos en los que se puede realizar una búsqueda activa de los especímenes en la zona. Por la misma razón, las búsquedas en el intermareal profundo se realizaron durante la pleamar, siendo éste el momento más accesible a estas zonas. Se llevaron a cabo 40 muestreos en la zona intermareal de las 3 playas arenosas-rocosas, el canal de desembarque y la zona de pozas intermareales adyacente al faro de la isla durante enero, febrero y marzo de 2023, y febrero y marzo de 2024. Para las playas este y oeste, bahía Azufre y la parte somera del canal de desembarque, se trazaron transectos de entre 80 y 350 m de longitud × 3 m de ancho (dependiendo de la morfología y extensión del sitio de muestreo), 2 h antes y 2 h después de la bajamar de las mareas vivas (3 días antes y 3 días después de las lunas nueva y llena), revisando exhaustivamente tanto en la superficie del sustrato como debajo de rocas y cabezas de coral sueltas, cada 2 a 5 m, aproximadamente. Para la zona de pozas intermareales y el canal de desembarque se realizó el mismo proceso 2 veces por semana, pero haciendo uso de equipo de buceo libre, entre 40 cm y 2 m de profundidad. Se seleccionaron horarios diurnos y vespertinos variables durante los eventos de marea alta, 2 h antes y 2 h después de la pleamar. Una vez localizado un organismo, se fotografió a detalle, mostrando tanto las características del ejemplar como de la fauna y flora acompañantes, así como el sustrato donde se encontró. Para ello, se utilizó una cámara Olympus Tough TG6 con el modo “Macro-Microscope”, con un aumento entre 2.9x y 11x. La profundidad donde se encontró cada organismo fue registrada con el profundímetro integrado en la cámara, el cual cuenta con una precisión de 10 cm. Se tomaron numerosas fotografías de cada ejemplar, las cuales fueron almacenadas y posteriormente revisadas a detalle. Todas las fotografías fueron tomadas por el primer autor de este estudio.

De acuerdo con los lineamientos consignados en el Programa de Manejo del Parque Nacional Archipiélago de Revillagigedo (Conanp, 2018), ningún ejemplar fue recolectado, manipulado o extraído de su hábitat para este estudio, por lo que la identificación de los ejemplares se realizó mediante las fotografías obtenidas, la observación posterior y la comparación de caracteres morfológicos (como la coloración principal del manto, rinóforos y branquias, así como la presencia o ausencia de estructuras [ceratas, apéndices] y marcas o patrones de coloración) con las guías de identificación disponibles para esta zona geográfica, así como listados históricos (Behrens et al., 2022; Camacho-García et al., 2005; Hermosillo y Gosliner, 2008; Hermosillo et al., 2006). La validez taxonómica que se presenta para cada una de las especies y géneros fue revisada de acuerdo con el World Register of Marine Species (WoRMS Editorial Board, 2024), así como con la autoridad taxonómica. El arreglo taxonómico desde orden y superorden hasta la especie fue el utilizado por Behrens et al. (2022) y por Bouchet et al. (2017).

Figura 2. Comparación de la bahía Azufre durante la altamar (A) y la bajamar (B).

Resultados

Se registraron 143 ejemplares de moluscos gasterópodos de la subclase Heterobranchia pertenecientes a 14 especies, en los 5 sitios del intermareal de isla Clarión.

Phylum Mollusca Linnaeus, 1758

Clase Gastropoda Cuvier, G. 1795

Subclase Heterobranchia (Burmeister y Hermann, 1837)

Orden Cephalaspidea P. Fischer, 1883

Familia Aglajidae Pilsbry, 1895

Navanax aenigmaticus (Bergh, 1893). Fig. 3A.

Material examinado: 17 ejemplares.

Descripción. Concha interna. El cuerpo es café con manchas color crema y puede variar a rosa fuerte o café claro. Tiene una serie de puntos azul turquesa a lo largo del margen interior de los parapodios. La parte ventral del cuerpo es negra con puntos amarillos y blancos y alcanza los 75 mm de longitud (Behrens et al., 2022).

Ecología y hábitat. Todos los organismos fueron observados debajo de rocas, sobre sustrato arenoso y rocoso en las 3 playas y el canal de desembarque, a profundidades de entre 10 cm y 2 m de profundidad.

Distribución. Desde San Diego, California, Bahía Vizcaíno, Baja California, México, a Panamá; islas Galápagos, Ecuador, este y oeste del Atlántico tropical (Behrens et al., 2022).

Observaciones. Nuevo registro para isla Clarión. Visto en pareja en una ocasión. Seis variedades fueron identificadas gracias a las diferencias en la pigmentación (coloración y patrones), se clasificaron como marrón, café claro, café oscuro, negro, oliva y ocre (material suplementario: fig. S1). Carece de rádula. Se alimenta de otras babosas marinas heterobranquias, como notaspídeos y nudibranquios (Behrens et al., 2022).

Familia Haminoeidae Pilsbry, 1895

Haminoea virescens (G. B. Sowerby II, 1833). Fig. 3B.

Material examinado: 1 ejemplar.

Descripción. Concha expuesta, verde, con la espira hundida (material suplementario: fig. S2). Diferente de H. vesicula en la abertura mayor. Cuerpo verde con puntos amarillos en el escudo cefálico y manchas amarillo y blanco en los parapodios. Llega a medir 45 mm de longitud (Behrens et al., 2022).

Ecología y hábitat. Observado después del atardecer y sobre sustrato arenoso en la Bahía Azufre, aproximadamente a 15 cm de profundidad.

Distribución. Desde Alaska, EUA, hasta Panamá (Behrens et al., 2022).

Observaciones. Nuevo registro para isla Clarión y el Archipiélago. Habita en áreas rocosas intermareales en marea baja.

Superorden Sacoglossa Ihering, 1876

Familia Caliphyllidae Tiberi, 1881

Cyerce orteai Valdés y Camacho-García, 2000. Fig. 3C.

Material examinado: 68 ejemplares.

Descripción. El color varía desde crema pálido con algunas incrustaciones blancas, hasta verde oliva con puntos verde claro y café. La cabeza tiene puntos blancos opacos y un par de áreas color crema claro alrededor de los ojos. Los rinóforos y tentáculos orales apuntan hacia adelante. Las ceratas son grandes, redondas e infladas, cubiertas de tubérculos. Alcanza los 20 mm de longitud (Behrens et al., 2022).

Ecología y hábitat. Se observó en las 3 playas y el canal de desembarque, entre 5 y 50 cm de profundidad, sobre sustrato arenoso, rocoso y entre la vegetación y fragmentos de coral. Ocasionalmente en parejas y/o acompañada de masas ovígeras (material suplementario: fig. S3).

Distribución. Desde La Paz, Baja California, hasta Costa Rica, Hawaii y Okinawa (Behrens et al., 2022).

Observaciones. Nuevo registro para isla Clarión y el archipiélago. Hermosillo et al. (2006) mencionan que esta especie es de hábitos nocturnos y se alimenta del alga Halimeda. Fue la especie más abundante en este estudio. C. orteai ha sido registrada previamente en Baja California Sur, Costa Rica y en la isla de Oahu (Hawaii) (Behrens et al., 2022; Hermosillo et al., 2006; Valdés y Camacho-García, 2000). Sin embargo, no había sido observada en el archipiélago Revillagigedo, a pesar de encontrarse en el mismo corredor biogeográfico.

Polybranchia mexicana Medrano, Krug, Gosliner, Biju Kumar y Valdés, 2018. Fig. 3D.

Material examinado: 1 ejemplar.

Descripción. Cuerpo translúcido variable del amarillo al verde claro, con pequeños lunares blancos. Los rinóforos bifurcados están orientados al frente. Las ceratas tienen pequeñas manchas negras y las glándulas digestivas son visibles. Los rinóforos no poseen papilas. Llega a medir 12 mm (Behrens et al., 2022).

Ecología y hábitat. Observada a 1.5 m de profundidad en la zona de pozas intermareales.

Distribución. Desde el sur de Baja California Sur, México, hasta las islas Galápagos (Medrano et al., 2018).

Observaciones. Nuevo registro para isla Clarión y el archipiélago. Especie descrita recientemente por Medranoet al.(2018). Anteriormente pertenecía al complejo de especies dentro de P. viridis. Se trata de una especie nocturna con la capacidad de autotomizar sus ceratas cuando es molestada.

Orden Aplysiida [= Anaspidea] P. Fischer, 1883

Familia Aplysiidae Lamarck, 1809

Dolabella cf. auricularia (Lighfoot, 1786). Fig. 3E.

Material examinado: 1 ejemplar.

Descripción. La parte posterior del cuerpo forma un disco en diagonal, con papilas en toda la orilla y un sifón exhalante en el centro (material suplementario: fig. S4). Es de color muy variable, pero usualmente presenta tonos moteados de verde o café, lo que le da un muy buen camuflaje. Produce tinta cuando es molestada. Alcanza 500 mm de longitud (Behrens et al., 2022).

Ecología y hábitat. Solo fue observada en una ocasión, a 1.5 m de profundidad en una de las pozas intermareales, parcialmente enterrada en sustrato arenoso.

Figura 3. Babosas marinas heterobranquias de isla Clarión, archipiélago de Revillagigedo, observadas en este estudio (Cephalaspidea, Sacoglossa y Aplysiida). La talla aproximada se encuentra entre paréntesis.A, *Navanax aenigmaticus* (35 mm); B, *Haminoea virescens* (15 mm); C, *Cyerce orteai* (40 mm); D, *Polybranchia mexicana* (10 mm); E, *Dolabella* cf. *auricularia* (90 mm); F, *Stylocheilus ricketsii* (35 mm).

Distribución. Especie circumtropical (Behrens et al., 2022).

Observaciones. Nuevo registro para isla Clarión. Es citada como especie nocturna. Rara vez observada durante el día, aunque en este estudio se observó alrededor de las 10:00 h. Behrens et al. (2022) consideran que existe evidencia de que D. cf. auricularia es en realidad un complejo de varias especies no descritas en su totalidad; a la fecha de realización de esta contribución, el nombre Dolabella. cf. auricularia es válido para esta especie.

Stylocheilus ricketsii (MacFarland, 1966). Fig. 3F.

Material examinado: 3 ejemplares.

Descripción. Cuerpo alargado y pequeño en comparación con otras especies de la misma familia. Líneas oscuras irregulares longitudinales, con puntos azules dispersos. Posee apéndices ramificados por todo el cuerpo, así como una pequeña joroba y cola alargada. Alcanza 65 mm y libera tinta cuando es molestada (material suplementario: fig. S5) (Behrens et al., 2022).

Ecología y hábitat. Observado debajo de rocas en sustrato arenoso con presencia de algas del género Halimeda.

Distribución. Desde Baja California, México, hasta las islas Galápagos (Behrens et al., 2022).

Observaciones. Nuevo registro para isla Clarión. Especie críptica, difícil de ver entre las algas del fondo.

Orden Pleurobranchida [Pleurobranchoidea] Gray, 1827

Familia Pleurobranchidae Gray, 1827

Berthella martensi (Pilsbry, 1896). Fig. 4A.

Material examinado: 1 ejemplar.

Descripción. Variable en su coloración, desde blanco a anaranjado y marrón intenso. Branquia bajo el manto en el lado derecho del cuerpo. Esta especie tiene lunares característicos más oscuros que el cuerpo y frecuentemente una banda oscura en la orilla del manto y pie. Alcanza 70 mm de longitud total (Behrens et al., 2022).

Ecología y hábitat. Solo fue observada una vez, a 1.5 m de profundidad en el canal de desembarque, bajo una roca grande en sustrato rocoso.

Distribución. Desde Las Arenas, Baja California, hasta Panamá; también citada para el Indopacífico (Behrens et al., 2022).

Observaciones. Nuevo registro para isla Clarión. Al igual que otras especies de babosas, esta especie tiene la capacidad de autotomizar partes de su manto cuando es molestada.

Berthella grovesi Hermosillo y Valdés, 2008. Fig. 4B.

Material examinado: 1 ejemplar.

Descripción. El cuerpo es ovalado. El manto sobresale el ancho del pie, cubriendo completamente las branquias, el velo bucal y los rinóforos parcialmente. Estos últimos son enrollados, cortos, robustos y unidos basalmente. El pie es bilabiado. El color del fondo varía de un marrón rosado claro a uno más oscuro. Esta especie llega a medir 30 mm de longitud (Behrens et al., 2022).

Ecología y hábitat. Solo fue observada una vez bajo una roca pequeña sobre sustrato rocoso en la playa oeste, a 10 cm de profundidad.

Distribución. Registrada en isla Isabel y Bahía de Banderas, México y Panamá (Behrens et al., 2022).

Observaciones. Nuevo registro para isla Clarión y el archipiélago. Se encuentra bajo rocas en la zona intermareal y submareal somero. Esta es la observación más alejada del litoral continental publicada hasta ahora (707 km al suroeste de Baja California Sur y 1,100 km al oeste de Colima), reportada previamente en isla Isabel, Nayarit; en el Parque Nacional Coiba en Panamá y en el litoral continental mexicano (Bahía de Banderas en Jalisco-Nayarit, Manzanillo en Colima y Caleta de Campos en Michoacán) (Behrens et al., 2022; Hermosillo et al., 2006; Hermosillo y Valdés, 2008).

Berthella cf. agassizii (MacFarland, 1909). Fig. 4C.

Material examinado: 2 ejemplares.

Descripción. El cuerpo es translúcido y va del rosa a café claro, en ocasiones con puntos blancos dispersos. Los rinóforos están enrollados y la superficie dorsal se aprecia arrugada. Alcanza 12 mm (Behrens et al., 2022).

Ecología y hábitat. Solo observada en una ocasión, a 80 cm de profundidad en el canal de desembarque, debajo de una roca grande en sustrato rocoso.

Distribución. En el océano Pacífico, desde Punta Eugenia, Baja California, hasta Panamá. En el océano Atlántico, desde el mar Caribe hasta Santa Catarina, Brasil (Behrens et al., 2022).

Observaciones. Nuevo registro para isla Clarión. De acuerdo con Behrens et al. (2022), B. agassizii fue descrita originalmente para Brasil. Dado el distanciamiento geográfico, diferencias en tamaño, color y tracto reproductivo entre ambas especies (Pacífico y Atlántico), se consideran especies distintas (Alvim y Pimienta, 2015). Sin embargo, a la fecha de escritura de este documento, Berthella cf. agassizii es un nombre válido para la especie observada.

Orden Nudibranchia Cuvier, 1817

Familia Dendrodorididae O’Donoghue, 1924

Dendrodoris cf. fumata (Rüpell y Leuckart, 1831). Fig. 5A, B.

Material examinado: 21 ejemplares.

Descripción. Típico nudibranquio dórido, tiene el manto altamente ondulado. Se reconocen 3 variaciones de color: cuerpo negro aterciopelado con una línea roja en el margen, cuerpo blanquecino translúcido y cuerpo anaranjado o rojo. Todas las variaciones presentan puntas blancas en los rinóforos y en la pluma branquial, que es de gran tamaño. Alcanza una longitud total corporal de 30 mm (Behrens et al., 2022).

Ecología y hábitat. Se observó en las 3 playas en sustrato rocoso, arenoso y en zonas con coral, entre 10 y 50 cm de profundidad. Se identificaron las 3 coloraciones descritas para esta especie, además de la coloración propia de los juveniles: rojo (juvenil), negro, rojinegro y blanco, siendo este último el más abundante (material suplementario: fig. S6). En ocasiones fue visto en pareja.

Figura 4. Babosas marinas heterobranquias de isla Clarión, archipiélago de Revillagigedo, observadas en este estudio (Pleurobranchida). La talla aproximada se encuentra entre paréntesis.A, *Berthella martensi* (35 mm); B, *Berthella grovesi* (30 mm); C, *Berthella* cf. agassizii (15-20 mm).

Distribución. Desde bahía Vizcaíno, Baja California, hasta Costa Rica, Panamá y las islas Galápagos, Ecuador (Behrens et al., 2022).

Observaciones. Fue el nudibranquio más abundante, así como la única especie de este estudio reportada previamente para isla Clarión (Hermosillo y Gosliner, 2008). Nombrada así por el color de la variación oscura. Según Behrens et al. (2022), D. fumata es una especie ampliamente distribuida en el Indopacífico, genéticamente distinta a la presente en el Pacífico este tropical. Sin embargo, Dendrodoris cf. fumata es un nombre válido para esta especie a la fecha de escritura de este documento (Behrens et al., 2022; Valdés, Á., com. pers., 13 de julio de 2023).

Dendrodoris nigromaculata (Cockerell, 1905). Fig. 5C.

Material examinado: 2 ejemplares.

Descripción. Tiene el cuerpo alargado con márgenes ondulados. Su color va de blanco a crema con una serie de manchas de color chocolate o marrón de diferentes tamaños y cantidades. Las manchas se observan en 3 grupos, uno justo detrás de los rinóforos, otro en la parte central del cuerpo y una más anterior a la branquia, la cual es de color blanco o crema (al igual que los rinóforos). Alcanza una longitud corporal de 27 mm (Behrens et al., 2022).

Ecología y hábitat. Se registró en la playa oeste en sustrato rocoso, entre 10 y 20 cm de profundidad.

Distribución. Carmel, California; isla Guadalupe y las islas San Benito, Baja California (Behrens et al., 2022).

Observaciones. Nuevo registro para isla Clarión y el archipiélago. Los ejemplares fueron registrados en el intermareal y submareal somero. Este es el registro más meridional para esta especie, ya que anteriormente había sido registrada hasta las islas San Benito, Baja California (Behrens et al., 2022; Camacho-García et al., 2005; Goddard y Valdés, 2015; Hermosillo et al., 2006; Millen y Bertsch, 2005). Esta observación amplía su distribución y agrega a esta especie a la provincia del Pacífico Transicional Mexicano.

Figura 5. Babosas marinas heterobranquias de isla Clarión, archipiélago de Revillagigedo, observadas en este estudio (Nudibranchia). La talla aproximada se encuentra entre paréntesis.A, *Dendrodoris* cf. fumata var.blanca(25 mm); B, D. cf. *fumata* var. negra (30 mm); C, *Dendrodoris nigromaculata* (30 mm); D, *Chromolaichma sedna* (40 mm); E, *Anteaeolidiella ireneae* (30 mm); F, *Anteaeolidiella lurana* (10 mm).

Familia Chromodorididae Bergh, 1891

Chromolaichma sedna (Ev. Marcus & Er. Marcus, 1967). Fig. 5D.

Material examinado: 17 ejemplares.

Descripción. El cuerpo es de color blanco, con una banda amarilla delgada y otra de color rojo brillante, un poco más ancha rodeando el manto, el pie y la cola. Los rinóforos y branquias son blancos con puntas rojas (material suplementario: fig. S7B). Alcanza 65 mm de longitud (Behrens et al., 2022).

Ecología y hábitat. Observada en las playas este y oeste, entre 5 y 15 cm de profundidad, siempre bajo rocas en sustrato rocoso y arenoso.

Distribución. Desde el golfo de California y el Pacífico mexicano, hasta Panamá, Colombia, Ecuador y el Caribe (Behrens et al., 2022).

Observaciones. Nuevo registro para isla Clarión. Especie gregaria que se alimenta de esponjas. Observada en cópula en una ocasión (fig. S7A). Su coloración brillante es probablemente aposemática (Behrens et al., 2022).

Familia Aeolidiidae Gray, 1827

Anteaeolidiella ireneae Carmona, Bhave, Salunkhe, Pola, Gosliner y Cervera, 2014. Fig. 5E.

Material examinado: 7 ejemplares.

Descripción. El cuerpo es de color blanco translúcido, con pigmentación naranja dispersa sobre la espalda. Hay una línea blanca irregular desde la cabeza, que inicia entre los rinóforos y se extiende en forma de lágrima sobre el pericardio. Esta línea continua como varias manchas en forma de diamante de pigmento blanco o amarillo pálido a lo largo de la línea media. Los rinóforos y los tentáculos orales son de color naranja con puntas blancas. Las ceratas son largas y cilíndricas con puntas redondeadas, y se extienden desde la parte trasera de los rinóforos hasta la cola, dejando una zona desnuda sobre el dorso; son de color naranja brillante o gris oscuro, con una banda blanca y una punta blanca, y están dispuestas en hasta 36 filas, con hasta 12 ceratas en las filas anteriores y tan solo 4 en las últimas filas. Alcanza una longitud total de 12 mm (Behrens et al., 2022; Carmona et al., 2014).

Ecología y hábitat. Registrada en las playas este y oeste, bajo fragmentos de coral grandes y sobre sustrato rocoso, entre 5 y 20 cm de profundidad.

Distribución. En el Pacífico oriental. Ha sido registrada en México, Costa Rica y Panamá (Carmona et al., 2014).

Observaciones. Nuevo registro para isla Clarión. Esta especie fue descrita a partir de especímenes recolectados bajo coral suelto y arena en isla Clipperton. Recientemente, A. indica atravesó por una reestructuración taxonómica, pasando de ser una especie con una distribución circumtropical, a 8 nuevas especies. A. ireneae se distribuye en Clipperton, Revillagigedo, Panamá y Costa Rica (Behrens et al., 2022; Carmona et al., 2014).

Anteaeolidiella lurana (Ev. Marcus et Er. Marcus, 1967). Fig. 5F.

Material examinado: 2 ejemplares.

Descripción. Cuerpo delgado y alargado, con una cola relativamente corta. El cuerpo es de color blanco traslúcido, con una mancha en forma de herradura en la cabeza y que se extiende desde la base de los rinóforos hasta la base de los tentáculos orales. Posee 2 líneas onduladas anaranjadas discretas, que se extienden desde la parte posterior de la cabeza hasta encontrarse en la cola, formando diamantes blancos entre ellas. Los rinóforos y los tentáculos orales poseen pigmentación naranja en su base. Las ceratas son largas y más gruesas en la parte superior. Se extienden desde la parte posterior de los rinóforos hasta la cola. El epitelio de las ceratas está cubierto con pigmento naranja difuminado. Alcanza 12 mm de longitud (Carmona et al., 2014).

Ecología y hábitat. Observada en el canal de desembarque a 10 cm de profundidad.

Distribución. Posee una amplia distribución circumtropical: península de Yucatán y mar Caribe hasta Brasil; mar Mediterráneo y las islas Canarias; Australia (Carmona et al., 2014). En el Pacífico oriental ha sido registrada en el archipiélago de Revillagigedo (isla Socorro) y Bahía de Banderas, Nayarit, México (Carmona et al., 2014).

Observaciones. Nuevo registro para isla Clarión. Observada junto a masas ovígeras. Al igual que A. ireneae, esta especie fue recientemente separada de A. indica (Carmona et al., 2014).

Discusión

Todas las especies reportadas en este estudio constituyen nuevos registros para isla Clarión, a excepción de D. cf. fumata, que había sido previamente citada por Hermosillo y Gosliner (2008). Además, de las 14 especies observadas en este estudio, 5 representan registros nuevos para todo el archipiélago Revillagigedo (H. virescens, P. mexicana, C. orteai, B. grovesi y D. nigromaculata) (tabla 1). Este estudio incrementa de manera notable el conocimiento de las especies de babosas marinas de la zona intermareal en isla Clarión y el archipiélago de Revillagigedo. Constituye el primero de su tipo para isla Clarión y complementa el trabajo desarrollado por Hermosillo y Gosliner (2008), el cual se enfocó principalmente en especies de la zona submareal.

Con los registros nuevos presentados en esta investigación, se incrementa el número de babosas marinas de 42 a 47 especies para el Parque Nacional Archipiélago de Revillagigedo, y de 5 a 18 especies para isla Clarión. Esta riqueza de especies de babosas marinas en el archipiélago es equiparable a la riqueza registrada en otras islas y archipiélagos del PET, como isla Clipperton, Francia (Kaiser, 2007), isla del Coco, Costa Rica (García-Méndez y Camacho-García, 2015), isla de Malpelo, Colombia (Kaiser y Bryce, 2001) y las islas Galápagos, Ecuador (Kaiser, 1997) (tabla 2). No obstante, será necesario llevar a cabo estudios similares en las otras islas del archipiélago y a profundidades mayores a las de la zona submareal para conocer de mejor manera la biodiversidad de este grupo taxonómico en la región. De la misma manera, es importante complementar esta contribución con estudios moleculares para confirmar algunas de las incertidumbres taxonómicas actuales y poder realizar estudios de filogeografía y conectividad en el Pacífico este tropical. Además, es necesario incrementar el esfuerzo de estudio en las otras islas y zonas continentales del Pacífico de México.

Dedicar esfuerzos para incrementar el conocimiento de grupos de invertebrados poco estudiados en el archipiélago permitirá contar con una línea base más completa de la biodiversidad de este parque nacional y brindará elementos para determinar la efectividad de las medidas de manejo que buscan la protección de esta importante zona marina, considerada patrimonio de la humanidad (UNESCO, 2016). Finalmente, la ubicación del archipiélago, así como el hecho de ser la isla más alejada del territorio mexicano convierte a isla Clarión en un importante punto de investigación y un laboratorio natural para observar y comprender diferentes procesos ecológicos.

Agradecimientos

A la Secretaría de Marina y al Grupo de Ecología y Conservación de Islas por el apoyo logístico durante el viaje y la estancia en isla Clarión. A Ángel Valdés y a Alicia Hermosillo por su valioso apoyo en la identificación de algunos ejemplares y facilitar material bibliográfico. A los estudiantes de la licenciatura en Biología Marina de la Universidad de Guadalajara, Joshua Martín y Lizely Estrada por su colaboración en el trabajo de campo, y finalmente a la bióloga Elizabeth Piña Vera por su compañía y apoyo durante todo el proceso de elaboración de este trabajo.

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01destaca-Panbiotracks-software-ago-2025

Panbiotracks: software for track analysis

PDF

Carlos Fernando Castillo-García ^{a, b}, Juan J. Morrone ^c, Isaías Hazarmabeth Salgado-Ugarte ^a, David Espinosa ^a,*

^aUniversidad Nacional Autónoma de México, Facultad de Estudios Superiores Zaragoza, Batalla del 5 de mayo s/n, Ejército de Oriente Zona Peñón, Iztapalapa, 09230 Ciudad de México, Mexico

^bUniversidad Nacional Autónoma de México, Posgrado en Ciencias Biológicas, Unidad de Posgrado, Edificio D, 1er. Piso, Circuito de Posgrados, Ciudad Universitaria, Coyoacán, 04510 Ciudad de México, Mexico

^cUniversidad Nacional Autónoma de México, Facultad de Ciencias, Departamento de Biología Evolutiva, Museo de Zoología “Alfonso L. Herrera”, Circuito Exterior s/n, Ciudad Universitaria, Coyoacán, 04510 Ciudad de México, Mexico

*Corresponding author: despinos@unam.mx (D. Espinosa)

Received: 22 January 2024; accepted: 25 February 2025

Abstract

A software program for undertaking track analysis named Panbiotracks is introduced. It aims to solve various issues that currently are present in similar software packages. Panbiotracks is intended: 1) to be a fast, accurate, and reliable tool to generate individual tracks, generalized tracks and panbiogeographical nodes; 2) to solve the dependency on old and obsolete software that other packages have; and 3) to be a free and open source program that can be used in a variety of environments and that can be updated, modified, and improved continuously.

Keywords: Panbiogeography; Track analysis; Python; Software; Systematics

Panbiotracks: programa para análisis de trazos

Resumen

Se presenta un programa para llevar a cabo el análisis de trazos llamado Panbiotracks. Su objetivo es resolver varios problemas que están presentes en paquetes de software similares. Panbiotracks intenta: 1) ser una herramienta rápida, precisa y confiable para generar trazos individuales, trazos generalizados y nodos panbiogeográficos; 2) resolver la dependencia en software anticuado y obsoleto que tienen otros paquetes; y 3) ser un programa libre y de código abierto que pueda ser utilizado en una variedad de entornos y que puede ser actualizado, modificado y mejorado continuamente.

Palabras clave: Panbiogeografía; Análisis de trazos; Python; Software; Sistemática

Introduction

Biological evolution is closely linked to geological history. In the second half of the past century, León Croizat developed a new theoretical approach that he called “panbiogeography”. According to panbiogeography, the geographical distribution of taxa is mainly influenced by geological changes that lead to vicariance processes, where geographical barriers are the main cause of biota fragmentation, which in turn leads to speciation (Morrone, 2015).

Track analysis is panbiogeography’s primary methodological tool (Craw, 1988; Morrone, 2015). It is based on the spatial congruence between tracks, which are geometrical representations of taxon distribution. The 3 components of track analysis are individual tracks, generalized tracks, and panbiogeographical nodes (Morrone, 2015; Page, 1987). An individual track (Fig. 1a-d) is the basic unit of a panbiogeographical analysis, and is defined as an open, non-cyclic graph, also known as a minimum spanning tree (MST), whose vertices represent the geographical locations of the taxon, and the edges are the shortest paths that connect each of them. Mathematically speaking, it is a graph with n localities that are connected through n-1 edges, and whose total length is the shortest possible (Page, 1987). It can be thought of as a graphical representation of the main coordinates of a taxon in space. The basic method to draw an individual track consists of selecting a random locality and linking it to the nearest one using a straight line, then connecting both to another one, also the nearest, and repeating these steps until all the localities are connected, but without any loop between any of them. The most straightforward way to automate this is by building an adjacency matrix to find the edges, then saving the track to a file. However, some difficulty arises when measuring the distances between points, because this needs to be done considering the shape of the earth. There are multiple methods to do this, which are explained with more detail in the Algorithms subsection.

A generalized track (Fig. 1e) is a graph built from the statistically significant superposition between 2 or more individual tracks from different taxa, and it represents the history of ancestral biotas that were fragmented in the past (Craw, 1988; Morrone, 2015). However, there isn’t a formalized implementation of this concept, resulting in multiple methods that can be used to quantify it, like Parsimony Analysis of Endemicity (PAE) (Morrone, 2014; Rosen, 1988), Track Compatibility Analysis (Craw, 1988, 1989), or geometrical methods. A major issue is the difficulty of automating the process to find the generalized tracks, since the superposition between individual tracks cannot be calculated easily. Some programs, like MartiTracks (Echeverría-Londoño & Miranda-Esquivel, 2011), have approached the problem from a purely geometrical standpoint, using distances between segments to decide whether they are congruent with each other or not, but the results have not been satisfactory (Ferrari et al., 2013). The software Trazos2004 (Rojas-Parra, 2007) also uses a geometrical method, where the program finds the intersections between individual tracks and builds a generalized track from those intersections. This method does not follow the formal definition of a generalized track, since it considers only the superpositions between tracks and ignores those cases where 2 segments may be very close to each other, but without overlapping, which could also be considered as spatial congruence (Zunino & Zullini, 2003; Morrone, 2015). Even then, this method is fast and can be used to get an overall congruence approximation, since in many cases the generalized tracks obtained will reflect a general degree of similarity between individual tracks. To differentiate this approach from others, we opted to refer to the generalized tracks obtained by this method as “internal generalized tracks” (IGT).

A panbiogeographical node (Fig. 1f), marked by the superposition between the terminal segments of 2 or more generalized tracks, indicates the location of a complex area of tectonic or biotic convergence (Craw, 1988; Morrone, 2015); however, this concept may have multiple interpretations. Heads (2004) mentions that a node might represent the location of endemism, high diversity, distribution boundaries, areas of disjunction and “anomalous” absences, but also states that there are more meanings to it than these. One problem arises from the existing ways to quantify a node. As mentioned, a node is located at the ends of a generalized track, or more specifically, where 2 terminal vertices (those that are connected only to another vertex) from different generalized tracks overlap. However, other authors had considered the intersections between individual tracks, or the intersections between non-terminal segments of 2 or more generalized tracks, as nodes (Grehan, 2001; Henderson, 1989). Morrone (2015) mentions that, to avoid confusion, the former might be called “individual nodes” and the latter “generalized nodes”. In this regard, panbiogeographical nodes can be considered as a subset of generalized nodes, since the latter accounts for all the intersections between generalized tracks, while the former takes into account only those that occur at the terminal segments of generalized tracks. This means that a tool that finds generalized nodes can be used to find panbiogeographical nodes, if only those that fulfill the proper definition will be counted. Out of the 3 concepts, nodes have received the least attention from a computational point of view, possibly because the process to limit the search of the intersections between tracks to only those that happen at the terminal segments has not been properly explored.

*Figure 1. Panbiogeography’s main components. a-d) Individual tracks; e) generalized tracks; f) panbiogeographical node. Maps by CF Castillo-García.*

The usefulness of panbiogeography and track analysis has been questioned many times, mainly regarding its ability to generate meaningful results about the evolution of species through space and time (Seberg, 1986; Waters et al., 2013). Others have criticized how track analysis is done, like the criteria used for track orientation (Seberg, 1986), or the lack of a true quantitative process to obtain generalized tracks and nodes (Ferrari et al., 2013). However, many studies have used the panbiogeographical method to identify distributional patterns of many taxa, like mammals (Escalante et al., 2018; Florentin et al., 2016), mollusks (Aguilar-Estrada & Morrone, 2022; López et al., 2022), plants (García-Díaz et al., 2023; Puga-Jiménez et al., 2013), birds (Beauchamp, 1989), fungi (González-Ávila et al., 2017), arthropods (Maya-Martínez et al., 2011), and fossil taxa (Gallo et al., 2013; Hernández-Cisneros & Vélez-Juarbe, 2021). The ability to detect ancestral biotas through generalized tracks and nodes has been mentioned by other researchers and panbiogeography has also been considered useful from other points of view, such as searching for areas of biological complexity like areas of endemism and priority conservation areas (Craw et al., 1999; Escalante et al., 2018; Miguel-Talonia & Escalante, 2013; Morrone, 2015). Because of this, we consider that the development and improvement of new methods and tools for track analysis are important and should be continued.

In recent times, several software packages have been published to automate track analysis using different algorithms and programming languages to calculate both the MSTs and the superposition between tracks and nodes. Some of them, like Trazos2004 (Rojas-Parra, 2007), Croizat (Cavalcanti, 2009), and fossil (Vavrek, 2011), use Prim’s algorithm (Sedgewick & Wayne, 2011). PASSaGE (Rosenberg & Anderson, 2011) uses its own algorithm, while SAM (Rangel et al., 2010) and MartiTracks (Echeverría-Londoño & Miranda-Esquivel, 2011) do not specify which algorithm they use. A list of the aforementioned software packages and the algorithms used by each is presented in Table 1. These programs, however, suffer from one or various of several issues: lack of documentation about what internal methods or algorithms they use, lack of accuracy in their results (Escalante et al., 2017, 2018), dependency on obsolete and unsupported software, difficulty in obtaining or reviewing their source code to improve or modify it, and lack of support for different operating systems other than Microsoft Windows and, sometimes, Apple macOS.

Table 1

Comparison between different software packages for performing track analysis and their algorithms.

Program	Algorithms used	Measuring distance method	Platform
Croizat	Prim (1957), Bron and Kerbosch (1973), Wormwald (1984)	Not specified	Windows, macOS, Linux
Fossil	Not specified	Not specified	Independent
MartiTracks	Proprietary	Not specified	Windows, Linux
PASSaGE	Proprietary	Proprietary	Windows, macOS, Linux
SAM	Not specified	Not specified	Windows
Trazos2004	Prim (1957)	Bessel formulae	Windows

Panbiotracks

Panbiotracks is a Python program for track analysis that aims to overcome some of the issues mentioned above, namely the accuracy of results, dependency on obsolete software, analysis speed, and portability between operating systems. Panbiotracks addresses these issues in the following manner: 1) Accuracy and speed, by using an improved set of functions, Panbiotracks generates results in a shorter time and in more accurately than its predecessors. Moreover, since its code is smaller and is based on modern tool kits, it can be updated and improved faster than other solutions. 2) Dependency on obsolete software, since Panbiotracks uses modern releases of the Python programming language and its code is constantly reviewed to ensure that it can be used with newer versions, it is guaranteed that it will not be made obsolete in the short term. Additionally, its code can be ported to future versions of Python more easily. 3) Portability and compatibility, releases of Panbiotracks are published currently for the Windows and Linux operating systems, and a version for macOS is planned. Moreover, its source code is available publicly, which allows anyone to download it and build their own executable.

Technical information

Panbiotracks is programmed in the Python programming language version 3. It consists of one main command-line executable that can be configured at runtime to do different analyses by passing a flag that enables a particular function. Current functions are: -m I flag, generates individual tracks from a list of taxon names and localities, established by their geographical coordinates (latitude and longitude), and saves them to an ESRI shape file (SHP); -m P flag, generates an internal generalized track (IGT) from a set of individual tracks. It identifies the intersections between individual tracks and it marks the associated coordinates, then builds a new track based on those coordinates and saves it to an ESRI shape file (SHP); -m N flag, locates and identifies “generalized nodes”, which result from the intersections between 2 or more IGTs and saves them to an ESRI shape file (SHP).

Panbiotracks can be downloaded from its GitHub repository and its source code is freely available and licensed under the GNU General Public License version 3: https://github.com/cfnnmcg/panbiotracks

Algorithms

The first component of a track analysis is the individual track, which, according to Page (1987), is defined as a minimum spanning tree (MST) with n vertices and n-1 edges, that does not contain any loop, and whose total length (the sum of all of the lengths of its edges) is not greater than the length of any other graph built from the same vertices (Sedgewick & Wayne, 2011). To build an individual track, the starting point are presence records from the taxa to be evaluated, which will be treated as the vertices of the MST. To create the MST, Panbiotracks builds an adjacency matrix to save the list of the nodes and the connections between them, with as many rows and columns as there are localities in the input file. In an adjacency matrix, each row and column crossing represents a node, and the cells or intersections between them are the graph’s edges. In each cell there can be a numeric value indicating whether there is a connection between nodes or not. Since an MST is a weighted graph, that is, a graph whose edges have a length value, presences are coded with the length of each edge, while absences are coded with a zero (Table 2).

Table 2

Example of an adjacency matrix used by Panbiotracks to represent a MST.

	1	2	3	4	5
1	0	66.827884	450.588278	467.852057	67.569065
2	66.827884	0	486.027102	499.716705	1.152371
3	450.588278	486.027102	0	33.259944	487.176345
4	467.852057	499.716705	33.259944	0	500.858559
5	67.569065	1.152371	487.176345	500.858559	0

Since Earth is not a 2-dimensional plane but a spheroid, it is necessary to devise a method to calculate the correct minimal distances between localities. Several approximations have been used by many authors. Rojas-Parra (2007) used Bessel’s trigonometric formulae, which are somewhat similar to the haversine formula (Brummelen, 2013) in that they both calculate the distance between 2 points located over a sphere. In the software PASSaGE (Rosenberg & Anderson, 2011), the authors used a formula to measure the great circle distance over the earth’s surface. However, since the shape of our planet is not a perfect sphere, these methods can lead to inaccurate results. To address this issue, Panbiotracks makes use of Vincenty’s formulae (Vincenty, 1975), which take into account Earth’s spheroid shape, providing a more accurate distance measurement between points. Using this method, Panbiotracks calculates the distance in kilometers between each pair of localities and stores the result in the corresponding cell. To build properly the MST there are numerous algorithms; Prim’s (Prim, 1957) and Kruskal’s (Kruskal, 1956) algorithms are the most used (Graham & Hell, 1985). Panbiotracks uses Prim’s algorithm to build the MST from the adjacency matrix, where a random vertex is selected, then the program checks the distance between it and the others. The shortest distance is selected and the associated vertex added to a temporal matrix. The software then repeats the process until there are no remaining vertices. Finally, a function is used to draw the track from this matrix of vertices and distances and save it to a SHP file.

To build an internal generalized track (IGT), Panbiotracks starts from a set of individual tracks belonging to different taxa and, upon loading the files, the software removes any rows with duplicate data, based on the combination of the taxon name and its coordinates. This is done to ensure that no duplicate points are present. Then, it uses a function where each individual track is compared with all the others to assess if there is any overlapping point between them. An overlap is considered positive when any segment or segments from the first individual track superimpose with any other segment from the second individual track. When this happens, the program stores the point or points where the overlap take place, as well as their coordinates, in a list, then repeats the process for each of the other individual tracks until no more overlapping points are found. If a segment from one track coincides in its totality with another segment from another track, then their starting and ending vertices and the associated coordinates are added to the list. This list is then processed with the same algorithm as with the individual tracks, where the shortest distance between vertices is calculated, then a MST is built from that data and the IGT is saved to a SHP file.

To detect generalized nodes, Panbiotracks uses a modified version of the method used for the IGTs. First, it loads a set of 2 or more IGTs or generalized tracks into memory. A function to compare each track with all the others to find any intersecting point between them is used. This function will detect any overlapping points between segments and will store them and their coordinates in a list. Then another function is used to transform this set of points into a multi-point geometry. This geometry is then saved to a SHP file.

Input and output data

Panbiotracks is programmed with ease of use in mind, so its operation is straightforward. The initial input data needed to do a track analysis is a list of taxa and localities contained within a comma-separated (CSV) file that is loaded to Panbiotracks using the individual tracks flag. This file must have 3 columns: species, lat, and lon, with the taxon name, its latitude, and its longitude, respectively:

species,lat,lon

taxon_A,19.432637,-99.133205

taxon_A,19.1498,-99.0275

taxon_B,20.676215,-103.346979

taxon_B,21.00498,-102.9752

taxon_C,25.671798,-100.309384

taxon_C,24.61789,-98.762498

For IGT generation and node identification, the input data are SHP files containing tracks. The output data for all 3 functions are SHP files as well, containing MultiLineString data in the case of individual tracks and IGTs, and MultiPoint data in the case of nodes. Panbiotracks has been tested with CSV files containing thousands of records, with minimal memory impact and generating the corresponding individual tracks in less than 60 seconds. When computing IGTs or nodes, running time escalated according to the number of input files being evaluated, since the program needs to assess each possible combination of tracks.

Example analysis

To demonstrate the capabilities and use of Panbiotracks, an example analysis is presented. Detailed instructions and explanations about running and using the software can be found in the project’s documentation, available at the GitHub repository. For this example, occurrence data from the Global Biodiversity Information System (GBIF) were used, corresponding to several species of pine (genus Pinus) and oak (genus Quercus), mainly from the Mexican mountain ranges (GBIF.org, 2016a, 2016b), and totaling over 3 thousand records. These data were saved to a file named pinus_quercus_simplified.csv and formatted according to the example specified in the previous section. The following code block shows a sample of this file and its format:

species,lat,lon

Pinus_douglasiana,
20.358329999999999,-104.058329999999998

Pinus_douglasiana,
19.391670000000001,-103.325000000000003

Pinus_douglasiana,
24.074999999999999,-106.091669999999993

Pinus_herrerae,
18.800280000000001,-102.771109999999993

Pinus_herrerae,
16.191669999999998,-96.541669999999996

Pinus_herrerae,
16.263330000000000,-96.593329999999995

Quercus_crassifolia,
19.588110000000000,-99.404280000000000

Quercus_crassifolia,
19.823329999999999,-99.519999999999996

Quercus_crassifolia,
19.445830000000001,-101.346390000000000

Quercus_candicans,
19.228330000000000,-101.030000000000001

Quercus_candicans,
19.866109999999999,-97.700000000000003

Quercus_candicans,
19.844439999999999,-97.579719999999995

Quercus_laxa,
23.949439999999999,-105.064170000000004

Quercus_laxa,
22.533860000000001,-103.760930000000002

Quercus_laxa,
20.957500000000000,-99.336939999999998

…

Individual tracks

The CSV file is loaded into Panbiotracks using the following command, assuming that it is in the same directory as the program:

panbiotracks -m I -i ./pinus_quercus_simplified.csv -o ./pinus_quercus/

Where panbiotracks is the name of the executable program. Option -m I configures the individual tracks function. The -i flag defines the name of the input file and where it is located, and the -o flag defines the path where the individual tracks file or files will be saved. Panbiotracks generated a separate SHP file for each of the taxon names contained in the CSV file (Fig. 2). These files can be projected by any GIS software, like QGIS (Fig. 3).

Internal Generalized Tracks

To generate the IGTs, the individual tracks were first grouped based on their geographical proximity and record density (where the majority of records from a given species was located). For this example, we focused on 4 groups (Table 3), 2 from each genus, mainly located in the Sierra Madre Occidental (SMOcc), the Sierra Madre del Sur (SMS), and the Eje Volcánico Transversal (EVT). Pinus groups covered mainly the SMS and the SMOcc (Fig. 4), while Quercus groups spanned across the SMS, the EVT, and the SMOcc (Fig. 5). For each group, IGTs were built using a command similar to the following:

panbiotracks -m P -i ./pinus_quercus/Quercus_castanea.shp ./pinus_quercus/Quercus_crassifolia.shp ./pinus_quercus/Quercus_deserticola.shp ./pinus_quercus/Quercus_laxa.shp ./pinus_quercus/Quercus_subspathulata.shp -o ./pinus_quercus/igt/quercus_30_pac_smocc-evt.shp

Option -m P configures the program to build IGTs. The individual tracks files needed are defined after the -i flag and must be separated by spaces. After analyzing the individual tracks, Panbiotracks will save the IGT to the output file name defined after the -o flag. Please note that, unlike the command for individual tracks, the name defined here is not the name of the directory where you want to save the IGT, but the name of the file itself. This process is repeated for each IGT that needs to be done. As with the individual tracks, the SHP files of the IGTs can be projected in QGIS or other GIS software (Fig. 6).

Table 3

Table of the species used in the example analysis and their grouping.

Genus	Group	Species
Pinus	SMS	P. devoniana, P. lawsonii, P. maximinoi, P. oocarpa, P. pringlei, P. rzedowskii
	SMOcc	P. durangensis, P. engelmannii, P. jaliscana, P. leiophylla, P. lumholtzii, P. luzmariae, P. maximartinezii, P. praetermissa
Quercus	SMOcc-EVT	Q. castanea, Q. crassifolia, Q. deserticola, Q. laxa, Q. subspathulata
	SMOcc-SMS-EVT	Q. candicans, Q. elliptica, Q. insignis, Q. scytophylla, Q. urbani

Generalized nodes

The 4 sets of individual tracks gave 4 IGTs, which were then loaded into Panbiotracks to find the generalized nodes between them. The syntax follows the same logic as the previous cases:

panbiotracks -m N -i ./pinus_quercus/igt/pinus_30_pac_smocc-sms.shp ./pinus_quercus/igt/quercus_30_pac_smocc-evt.shp ./pinus_quercus/igt/quercus_30_pac_smocc-sms-evt.shp -o ./pinus_quercus/gn/pinus30-smocc-sms_quercus30-smocc-evt-smocc-sms-evt

Where -m N configures the program to find generalized nodes. The rules to add the input and output files are the same as with the IGTs. In this case, each input path and file name (pinus_30_pac_smocc-sms.shp, quercus_30_pac_smocc-evt.shp, quercus_30_pac_smocc-sms-evt.shp) corresponds to an IGT and is separated from the others by a space, whereas the output file name is defined after the -o flag. As with the IGTs, the name corresponds to the actual file and not a directory. Panbiotracks will generate a single SHP file with all the generalized nodes in it (Fig. 7).

Figure 2. Individual tracks files generated by Panbiotracks.

Conclusions and future developments

Though many software tools exist for assisting panbiogeography’s track analysis, most of them are difficult to use, difficult to distribute, rely on outdated software or are outdated themselves, lack precision in their algorithms or results, their results are difficult to reproduce, or their development has been halted for more than a decade in some cases. Panbiotracks aims to solve those problems by using efficient algorithms in constant optimization, by developing methods that are fast and precise, and by using a modern software stack that is extensible, easy to implement, and potent.

Panbiotracks’ algorithm for building individual tracks is faster and, thanks to its use of Vincenty’s formulae, more precise. In tests with CSV files with more than 3 thousand records, Panbiotracks generated the corresponding individual tracks in less than thirty seconds. When compared with other programs, like Trazos2004 (Rojas-Parra, 2007), the tracks generated with Panbiotracks were more precise, meaning that the distances between their vertices were more accurately calculated, and they did not have issues in their construction of loops (closed segments within a track), problems that have been observed with Trazos2004.

Figure 3. Individual tracks generated by Panbiotracks. Top, individual tracks from *Pinus* data; bottom, individual tracks from *Quercus* data. Maps by CF Castillo-García.

As mentioned, the algorithm for generating IGTs finds any intersection between pair of tracks to get a list of vertices from which the IGT will be built. This same algorithm is used to find the generalized nodes within IGTs. This method has various advantages, like its speed and straightforward approach. An IGT is a type of generalized track that only takes into account “true” connections, that is, intersections between individual tracks. From this point of view, it can be said that an IGT is a form of generalized track with the least ambiguity, since an overlap can be identified without any uncertainty. Considering this, a tool that can identify and generate these features is very valuable and useful.

There are, however, some pending issues regarding the IGTs and the method to identify nodes. If we consider the formal definition of a generalized track, it is necessary to add improvements to the method used and allow the program to consider other degrees of congruence between individual tracks besides the direct superposition. For example, with the current method, segments of individual tracks that are very close to each other but that do not intersect, will not be marked as part of the generalized track. This can lead to the dismissal of areas where 2 or more taxa share a similar evolutionary path, which can be represented by a generalized track, but since they do not overlap, the program does not consider their congruence. An example of this can be seen in Figure 4a, where the 2 westernmost segments are almost parallel, but the algorithm does not count them for the IGT (Fig. 6a). A potential solution is to add an option to define a buffer or area of influence around the individual tracks, and use that to compute the generalized track, but this method requires more testing to be implemented properly. There are other methods that are currently being researched for their inclusion in Panbiotracks. One is the Fréchet distance, which measures the degree of similarity between curves (Alt & Godau, 1995; Aronov et al., 2006). Another is the Hausdorff distance, which measures the distance of 2 subsets of a metric space (Bai et al., 2011; van Kreveld et al., 2022). Both concepts can potentially be used to detect and build generalized tracks with more accuracy than with present methods.

Figure 4. Groups of individual tracks from *Pinus* data: a) SMS group; b) SMOcc group. Maps by CF Castillo-García.

It also should be noted that Panbiotracks currently does not automatically separate the ITs that will be used for the IGTs. Because of this, it is strongly advised to first use methods like PAE-PCE (Luna-Vega et al., 1999, 2000) or NDM/NVDM (Goloboff, 2005) to segregate those ITs that are useful for building an IGT. These methods have been used to identify areas of endemism (García-Barros et al., 2002; Santiago-Alvarado et al., 2022), but they can also be used to define sets of species whose ITs are related enough to form an IGT.

The formal definition of a panbiogeographical node indicates that it is present only at the intersection of 2 or more endpoint vertices from 2 or more generalized tracks, that is, those vertices located at the periphery of the MST that only have one edge connecting them to another node (Henderson, 1989; Morrone, 2015). Since Panbiotracks takes into account all the intersections between generalized tracks, it does not quite follow this definition. However, as mentioned before, the generalized nodes can be seen as a set of which the panbiogeographical nodes are a part. As such, it is necessary to develop an improved algorithm that can filter and locate only the desired localities. This also applies for those cases where 2 terminal segments from different IGTs do not overlap. Under certain circumstances, a panbiogeographical node can be said to be present at a given location, but the IGTs might not overlap and, consequently, the software will not consider this area as a node. In Fig. 6, for example, the area towards the northwest of the map, where there are terminal ends of the IGTs, might be considered a node, but the program does not mark it. To solve this, a similar solution to that of the IGTs may be useful: define a buffer and evaluate the degree of overlap not between tracks, but between these buffers.

Figure 5. Groups of individual tracks from *Quercus* data: a) SMOcc-EVT; b) SMOcc-SMS-EVT. Maps by CF Castillo-García.

Automating track analysis and other methods in biogeography is essential and of utmost importance to the future of this field of knowledge. With the introduction of faster computer systems and programming languages specialized in data manipulation and analysis, like Python and Julia, it is necessary to develop new algorithms and improve existing ones. Moreover, another issue of great importance is to ensure that the software can be updated and improved and not let it become obsolete or dependent on outdated systems and software.

Figure 6. Generalized tracks identified from the ITs: a) IGT from the *Pinus* SMS group; b) IGT from the *Pinus* SMOcc group; c) IGT from the *Quercus* SMOcc-EVT group; d) IGT from the *Quercus* SMOcc-SMS-EVT group. Maps by CF Castillo-García.

Figure 7. Generalized nodes identified from the intersections from all 4 groups. Map by CF Castillo-García.

Acknowledgments

This paper serves as a fulfillment of CFC-G for obtaining a M.Sc. degree in the Posgrado en Ciencias Biológicas, UNAM. We thank to the Secretaría de Ciencia, Humanidades, Tecnología e Innovación (Secihti) for the support of this research through a graduate scholarship (No. 1178796) to CFC-G. This work was funded by the project IN215321 (DGAPA-PAPIIT).

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Manuel Palomo-Morales ^{a, b,}*, Luis Enrique Sánchez-Ramos ^{c, d}, Luis Gerardo Herrera-Montalvo ^e, Adolfo G. Navarro-Sigüenza ^{d, f} y Pedro Luis Valverde ^b

^aUniversidad Autónoma Metropolitana, Doctorado en Ciencias Biológicas y de la Salud, Av. Ferrocarril San Rafael Atlixco, Núm. 186,
Col. Leyes de Reforma 1 A Sección, 09310 Ciudad de México, México

^bUniversidad Autónoma Metropolitana-Iztapalapa, Departamento de Biología, Av. Ferrocarril San Rafael Atlixco, Núm. 186, Col. Leyes de Reforma 1 A Sección, 09310 Ciudad de México, México

^cUniversidad Nacional Autónoma de México, Instituto de Geociencias, Blvd. Juriquilla 3001, La Mesa, 76230 Juriquilla, Querétaro, México

^dUniversidad Nacional Autónoma de México, Facultad de Ciencias, Museo de Zoología, Apartado postal 70-399, 04510 Ciudad de México, México

^eUniversidad Nacional Autónoma de México, Instituto de Biología, Estación de Biología Chamela, Carretera Federal Barra de Navidad-Puerto Vallarta Km 59, 48854 Chamela, Jalisco, México

^fUniversidad Nacional Autónoma de México, Unidad Multidisciplinaria de Docencia e Investigación, Facultad de Ciencias-Campus Juriquilla, Blvd. Juriquilla 3001, La Mesa, 76230 Juriquilla, Querétaro, México

*Autor para correspondencia: manuelpm.biol@gmail.com (M. Palomo-Morales)

Recibido: 25 junio 2024; aceptado: 15 agosto 2024

Resumen

Evaluamos la diversidad de pastos nativos, pastos no nativos y aves de pastizal en el Desierto Chihuahuense en un contexto histórico-ambiental de presión antropogénica en los periodos de 1930-1964, 1965-1981 y 1982-2019. Analizamos la riqueza regional, la diversidad beta y la composición de 41 especies de aves de pastizal, 149 especies de pastos nativos y 60 especies de pastos no nativos, así como la prevalencia de pastos nativos y su correlación con las aves de pastizal en cada periodo. Los resultados mostraron una reducción de la diversidad beta en los 3 ensambles a lo largo del tiempo, sin relaciones significativas entre el ensamble de aves y la prevalencia de pastos nativos en el último periodo. Esto sugiere que la distribución actual de las aves de pastizal es independiente del tipo de pasto a nivel regional. La expansión de pastos no nativos en el Desierto Chihuahuense, favorecida por políticas públicas a lo largo del tiempo, ha conformado un ensamble de pastizales mixtos, lo que actualmente no afecta la composición de aves de pastizal a escala regional. Sugerimos realizar evaluaciones locales para comprender mejor la relación entre las aves de pastizal y los distintos pastos presentes en la región.

Palabras clave: Diversidad beta; Presencia-ausencia; Ensamble de especies; Índice de prevalencia; NMDS

(http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/).

Influence of the introduction of non-native grasses on the species richness of bird assemblages in the Chihuahuan Desert region: a temporal analysis

Abstract

We assessed the diversity of native grasses, non-native grasses, and grassland birds in the Chihuahuan Desert in a historical-environmental context of anthropogenic pressure during the periods 1930-1964, 1965-1981, and 1982-2019. We analyzed the regional richness, beta diversity, and composition of 41 grassland bird species, 149 native grass species, and 60 non-native grass species, as well as the prevalence of native grasses and their correlation with grassland birds in each period. The results showed a reduction in beta diversity in the 3 assemblages over time, with no significant relationships between bird assemblage and native grass prevalence in the last period. This suggests that the current distribution of grassland birds is independent of grass type at the regional level. The expansion of non-native grasses in the Chihuahuan Desert, favored by public policies over time, has formed an assemblage of mixed grasslands, which currently does not affect the composition of grassland birds at the regional level. We suggest conducting local assessments to better understand the relationship between grassland birds and the different grasses present in the region.

Keywords: Beta diversity; Presence-absence; Species assemblage; Prevalence rate; NMDS

Introducción

Las especies introducidas de animales y plantas alteran la composición y ecología de las comunidades biológicas, tanto local como regionalmente (Davis, 2003). En particular, las investigaciones sobre plantas introducidas e invasoras se han centrado en cuantificar y describir sus impactos a diversas escalas, desde poblaciones y especies, hasta comunidades y ecosistemas (Hejda et al., 2009; Pyšek et al., 2012). Con el tiempo, muchas especies de plantas introducidas se han expandido y pueden, potencialmente, acelerar la extirpación de poblaciones de especies nativas de forma localizada y, eventualmente, aumentar la homogeneidad biótica del hábitat, lo que reduce la diferenciación de las floras a nivel regional (Qian y Ricklefs, 2006).

Las especies de pastos (familia Poaceae) que han sido introducidas en diferentes regiones son el principal agente que ha perturbado los pastizales nativos de extensas regiones del mundo, como ha sucedido por ejemplo en las praderas de California, las Grandes Planicies del centro de los EUA, así como en varias regiones del centro de Australia, entre otras (Gibson, 2009). Los efectos de la invasión de pastos exóticos dependen en parte de la gravedad de cualquier cambio ambiental o del régimen de perturbación humana, como el pastoreo excesivo, la sequía, la frecuencia de incendios, el pisoteo del ganado, la fragmentación del hábitat y la cercanía con tierras agrícolas que favorecen su dispersión (Chaneton et al., 2002; Gibson, 2009; Hamilton, 1999; Weaver et al., 1996). Algunas de las consecuencias de las invasiones por estos pastos incluyen la simplificación de la estructura de la vegetación, la reducción de la biodiversidad al disminuir el hábitat preferente de muchas especies de vida silvestre, así como la alteración de los regímenes naturales de incendios y ciclo de nutrientes, entre otras (Wied
et al., 2020).

En Norteamérica, las regiones de pastizales naturales ocupan una importante porción de la superficie continental (Gibson, 2009). Se pueden encontrar áreas importantes de este tipo de vegetación desde Canadá hasta el centro de México (APCP, 2010), albergando una gran biodiversidad a lo largo de su extensión. En México este tipo de vegetación ocupa, aproximadamente, 118,320 km² (Challenger, 1998), las áreas más importantes se encuentran en extensas zonas del norte, principalmente en el Desierto Chihuahuense (Desmond y Montoya, 2006). Existe también una gran diversidad de condiciones en las que los pastizales naturales se presentan en el país, como por ejemplo los pastizales submontanos del Eje Neovolcánico Transversal (dispersos en zonas como la sierra nevada del sistema Popocatépetl-Iztaccíhuatl, el nevado de Colima, y el volcán Ajusco), entre otros (Challenger y Soberón, 2009). Otras zonas de pastizal húmedo se pueden encontrar en áreas de selva tropical con distribución restringida en Tabasco y Campeche (Challenger, 1998). Sin embargo, también existe una considerable extensión de pastizales inducidos dispersa por el país derivado de actividades ganaderas desde hace varias décadas (Challenger y Soberón, 2009).

Ante la presencia cada vez mayor de pastizales inducidos, el sistema de pastizales nativos del Desierto Chihuahuense, pese a su fisonomía y estructura aparentemente simples, representa una región de gran importancia para la conservación de los pastizales semiáridos, por la considerable riqueza de especies vegetales y presencia de pastos endémicos (Challenger y Soberón, 2009; Desmond y Montoya, 2006). Además, la extensión de estos pastizales se ha reconocido como relevante para una gran diversidad de taxones animales, que incluyen tanto aves de pastizal residentes (y algunas endémicas; e.g., Spizella wortheni) como migratorias, que son compartidas con Canadá y EUA (Macías-Duarte et al., 2009). Factores como la deforestación, la fragmentación del hábitat y el reemplazo de las comunidades de pastos nativos por paisajes agrícolas, han contribuido en el deterioro a gran escala de los pastizales, siendo a la vez los responsables de la disminución de las poblaciones de aves de pastizal (Brennan y Kuvlesky, 2005). Adicionalmente, se puede considerar que las zonas semiáridas del norte de México son de las menos susceptibles a la invasión de plantas no nativas debido a un menor desarrollo urbano, en contraste con los enormes centros urbanos en el centro y sur de México (del Val et al., 2015). Dentro de esta región, la gran extensión de pastizales naturales ha sido ocupada por varias especies de pastos no nativos que se han establecido desde principios del siglo XX (Melgoza-Castillo et al., 2014; Valenzuela-Núñez et al., 2009). Las zonas de pastizales invadidas por gramíneas no nativas proveen una menor cantidad de hábitats disponibles y, por lo tanto, menos recursos en comparación con aquellas zonas de pasto nativo que soportan un mayor conjunto de aves de pastizal (George et al., 2013). Por lo tanto, se vuelve necesario mantener y restaurar las condiciones originales de los pastizales para evitar la reducción de las poblaciones de aves residentes y migratorias de pastizal (Macías-Duarte et al., 2017).

En México, la introducción y expansión de especies de pastos exóticos obedece, probablemente, a la aplicación de políticas públicas impulsadas para promover la producción cárnica (Challenger y Soberón, 2009). En la historia del desarrollo agropecuario de México se pueden distinguir 3 periodos principales que implican cambios radicales en las prácticas ganaderas y que, por consiguiente, guiaron la transformación de los pastizales naturales (Chauvet-Sánchez, 1999). El primero, de 1930 a 1964 se caracterizó por la sustitución de las importaciones ganaderas para incentivar el mercado nacional, los intentos de erradicación de la tuberculosis y la fiebre aftosa en el ganado, así como la consolidación de la medicina veterinaria en México (Cervantes-Sánchez y Román de Carlos, 2001; Chauvet-Sánchez, 1999). El segundo periodo refleja la consolidación del mercado ganadero de exportación de cárnicos de manera constante, lo que dio lugar al auge ganadero nacional entre 1965-1981 con la ganaderización de la agricultura caracterizado por la sobreexplotación y agotamiento de los pastizales (Chauvet-Sánchez, 1999). Posteriormente, la eliminación de las políticas proteccionistas y el incremento de importación de cárnicos en el inicio de las políticas neoliberales dieron lugar al tercer periodo considerando la decadencia ganadera de 1982 hasta la actualidad (Chauvet-Sánchez, 1999). Cabe mencionar que durante este periodo surgen políticas de manejo y conservación de pastizales en varios sitos del Desierto Chihuahuense, como consecuencia del auge de la ciencia de la ecología y una mayor preocupación por la conservación de los recursos naturales (Hoth, 2012). Además, el cambio de modelo económico posterior a la firma del Tratado de Libre Comercio de América del Norte (TLCAN) produjo una menor presión sobre el pastizal al reducir el tiempo de cría del ganado para su engorde en EUA y posterior retorno a nuestro país como productos cárnicos procesados (Carrera-Chávez et al., 2010; Chauvet-Sánchez, 1999).

Estas etapas en el país enmarcan el tiempo en que la presión antropogénica pudo ser relevante para favorecer la introducción y expansión de pastos no nativos dentro del Desierto Chihuahuense, sobre todo porque estas especies de pastos, una vez establecidas, se expandieron con el tiempo ampliando su área de distribución geográfica (Guo et al., 2006). Comprender la dinámica temporal de cambio en la biodiversidad vegetal sobre las especies nativas es crucial para las estrategias de conservación a una escala regional. Estos cambios se han abordado a través de análisis de la diversidad beta (Qian, 2008; Qian y Ricklefs, 2006), entendida como los cambios en la composición de especies en ámbitos espacial, temporal y ambiental (Calderón-Patrón y Moreno, 2019).

Para evaluar el efecto de las especies de gramíneas introducidas sobre la composición de especies nativas en sistemas de pastizal (Eskelinen y Harrison, 2015; Joner et al., 2021; Szentes et al., 2012), la diversidad beta puede valorarse a través de índices de similitud con análisis basado en 2 componentes: el recambio y el anidamiento (Baselga, 2010; Calderón-Patrón y Moreno, 2019). Ecológicamente, estos componentes pueden reflejar una selección de especies por el ambiente o por procesos de dispersión, así como una relación entre las dinámicas de pérdida o colonización de especies (Baselga, 2010). Por ejemplo, en los pastizales centrales de Norteamérica, la diversidad beta mostró cambios en la composición de especies de aves a lo largo de un gradiente de disponibilidad de pastizales, lo que refleja la pérdida del hábitat original en el espacio tras varios años de modificación antropogénica (Pavlacky et al., 2022). Por otro lado, también se ha descrito que una partición de la diversidad total entre tipos de pastizales de una región puede mostrar el comportamiento del recambio total de la composición de aves de pastizal (Żmihorski et al., 2016).

La diversidad beta ofrece una herramienta adecuada para medir la disimilitud en la composición de especies debido a factores como el arreglo espacial, las restricciones espaciales o históricas, así como el gradiente de riqueza de especies (Baselga, 2010). Esto permite explorar los patrones de diversidad beta a lo largo del tiempo (Almeida-Neto et al., 2011), por lo que resulta valioso para evaluar el efecto de la introducción de pastos no nativos sobre la diversidad de aves de pastizal en el Desierto Chihuahuense.

Partiendo del contexto histórico-ambiental de la región antes descrito, se espera en el presente estudio que el recambio composicional de pastos nativos por pastos no nativos influya en la pérdida de especies de aves de pastizal. El objetivo de este estudio fue analizar el efecto de la introducción de pastos no nativos en la riqueza de aves de pastizal en el Desierto Chihuahuense, durante los 3 periodos descritos (1930-1964, 1965-1981 y 1982-2019) con distintas prácticas agropecuarias con la finalidad de evaluar si las políticas económicas han tenido una influencia sobre la diversidad de la biota asociada a esos ecosistemas. Especialmente, se pretende analizar si el incremento de los cambios en la gestión agrícola a largo plazo ha propiciado cambios en la diversidad de aves de pastizal (Chamberlain, 2000; Rosenberg et al., 2019). De manera específica, se plantearon los siguientes objetivos particulares: 1) obtener la diversidad beta regional de los pastos nativos y no nativos, así como de aves de pastizal en la región; 2) evaluar si existen diferencias en la composición de especies de los ensambles de aves, pastos nativos y no nativos, entre los 3 periodos propuestos; 3) evaluar la relación de los componentes de la diversidad beta (pérdida/ganancia de especies y si las especies son únicas o compartidas) de pastos nativos y no nativos sobre la composición de aves de pastizal; 4) probar si existe una correlación entre la prevalencia de pastos nativos y las aves de pastizal. Los resultados de esta investigación aportarán un enfoque novedoso para entender la influencia del cambio composicional en los pastizales (nativos/no nativos) sobre la diversidad de aves, resultado de las actividades de manejo planteadas en los planes de desarrollo agropecuario mexicano en el último siglo.

Materiales y métodos

El área de estudio son los pastizales semiáridos que se extienden a lo largo del Desierto Chihuahuense en EUA y México, destacando que estos pastizales varían considerablemente en la composición de pastos nativos (González-Medrano, 2012). Además, en esta región se ha registrado la presencia de diversas especies de aves de pastizal residentes y migratorias (Levandoski y Panjabi, 2014; Ruvalcaba-Ortega y Panjabi, 2018; Vickery et al., 1999). La delimitación del área de estudio (fig. 1a) se estableció utilizando el sistema de información geográfica QGis 3.16, a partir de la unión de los polígonos correspondientes a las ecorregiones de la CCA (Comisión de Cooperación Ambiental) extraídas del mapa de la North American Terrestrial Ecoregions-Level III (Wiken et al., 2011): 1) Archipiélago Madrense, 2) Desierto Chihuahuense, 3) Planicies del Sur de Texas, 4) Pie de Monte Sierra Madre Occidental y 5) Altiplanicie Mexicana (fig. 1a). Estas ecorregiones fueron elegidas por la presencia de pastizales naturales y son consideradas como los pastizales cálidos de Norteamérica (Brown y Makings, 2014).

A partir del polígono del área de estudio, se construyó en QGis 3.16 una malla de celdas triangulares con una resolución geográfica de 1° de longitud por celda (aprox. 111.1 km²). La forma de las celdas fue elegida de entre varias alternativas, como cuadrícula (e.g., Rojas-Soto et al., 2003) o hexágonos (e.g., Sánchez-Ramos et al., 2018), optando por las celdas triangulares debido a que fueron las que mejor se ajustaron al área del polígono, y el nivel de resolución fue el óptimo para organizar los registros de especies para algunos de los análisis posteriores (fig. 1b).

Para obtener los registros de pastos nativos y no nativos (material suplementario: tabla 1S) se tomó como base el Catálogo de las gramíneas malezas nativas e introducidas de México (Melgoza-Castillo et al., 2014; Sánchez-Ken et al., 2012). Considerando a las especies presentes dentro del área del polígono, se seleccionaron 149 especies de pastos nativos y 60 especies de pastos no nativos. Para la nomenclatura taxonómica se siguió a The World Checklist of Vascular Plants(WCVP; Govaerts, 2022).

Para obtener los registros de las aves de pastizal de acuerdo con la literatura científica, se seleccionaron las especies que previamente han sido catalogadas como dependientes de este tipo de hábitat, ya sea por utilizar estos sitios como áreas reproductivas o importantes en sus rutas migratorias dentro del Desierto Chihuahuense (Levandoski y Panjabi, 2014; Ruvalcaba-Ortega y Panjabi, 2018; material suplementario: tabla 2S). En total, se obtuvieron los registros de 41 especies de aves (residentes y migratorias) asociadas a pastizales, que se determinaron siguiendo la nomenclatura de American Ornithological Society (AOS, Chesser et al., 2022).

Figura 1. a, Ecorregiones extraídas del mapa de North American Terrestrial Ecoregions —Level III (Wiken et al., 2011) con las que se definió el polígono del Desierto Chihuahuense (amarillo); b, rejilla de 1 minuto de arco (verde) sobre el área de estudio usada para realizar las matrices de presencia-ausencia.

Los datos primarios de presencia de las especies seleccionadas de aves, pastos nativos y no nativos, se extrajeron del explorador de registros de la Global Biodiversity Information Facility (GBIF, https://www.gbif.org), utilizando el polígono del área de estudio para delimitar espacialmente la consulta (los enlaces de descarga [DOI] de las consultas se encuentran en el material suplementario: tabla 1S). Se utilizó el intervalo de tiempo de 1930 a 2019, correspondiente a los 3 periodos del desarrollo agropecuario mexicano en el último siglo. Los datos de presencia disponibles permitieron contar con un registro histórico confiable del recambio espacial de las especies de la región. No fue posible establecer una base previa a este intervalo debido a la escasez de registros de pastos no nativos antes de 1930. Los registros obtenidos fueron reorganizados en 3 bases de datos (pastos nativos, pastos no nativos y aves de pastizal) construidas en un sistema de gestión de bases de datos (Microsoft Access®). En cada una de las bases de datos se realizó una depuración de las georreferencias repetidas y los registros mal georreferenciados con respecto al polígono, con el fin de eliminar las inconsistencias generadas por la captura de datos. Por último, se consideraron los intervalos de tiempo de 1930 a 1964, 1965 a 1981 y 1982 a 2019 para detectar los posibles cambios temporales en la composición de especies de aves, consecuencia de la introducción de especies de pastos no nativos.

Con la finalidad de evaluar la calidad del muestreo de los diferentes taxones, se generaron curvas de acumulación de las especies de aves, pastos nativos y pastos no nativos para cada periodo. Estas curvas representan el número acumulado de especies encontradas al aumentar el tamaño de muestra (e.g., el aumento del esfuerzo de muestreo en el tiempo para cada periodo). Los estimadores de las curvas de acumulación de especies por grupo taxonómico y periodo se obtuvieron a partir de las matrices de presencia-ausencia con el paquete EstimateS 9.1 (Colwell, 2013). Adicionalmente, se estimaron los estadísticos de Chao2 para evaluar la completitud del muestreo (Colwell, 2013).

Diversidad beta

Índices de disimilitud. Con los datos de presencia-ausencia, se exploraron los cambios en la composición de especies en las celdas durante los 3 periodos mediante el cálculo de la diversidad β de Sorensen (βsor aditivo) (Baselga, 2010). Esta métrica está compuesta por el recambio, medido por la diversidad β de Simpson (βsim), y por el anidamiento medido por la diversidad β anidada (βnes) (Baselga, 2010). El primer componente corresponde a cuántas especies de un sitio son reemplazadas por especies diferentes de otros sitios (valores de 0 = todas las especies son iguales y 1 = todas las especies son diferentes), mientras que el segundo componente se refiere a la pérdida gradual de especies de un sitio a otro (valores de 0 = pérdida total de especies y 1 = ganancia total de especies); es decir, un sitio es un subconjunto del otro (Baselga, 2010). Estos componentes se consideran un reflejo de los procesos de selección de especies por factores ambientales, así como una dinámica de pérdida o colonización de especies (Calderón-Patrón y Moreno, 2019; Vellend, 2010). Estos índices se calcularon en la paquetería “betapart” de R por medio de betapair a partir de las matrices de presencia-ausencia (Baselga et al., 2018). Con estos índices se midió la variación en la composición de especies de pastos nativos, pastos no nativos y aves de pastizal en cada uno de los 3 periodos (Baselga y Orme, 2012; Llanes-Quevedo et al., 2024).

Riqueza de aves de pastizal, pastos nativos y no nativos, y prevalencia de pastos nativos. Para evaluar las diferencias de la composición de especies de aves de pastizal y la composición de pastos nativos y no nativos entre los 3 periodos, se obtuvo la riqueza total de pastos nativos y no nativos por celda por periodo. Estas riquezas totales fueron utilizadas para calcular un índice de prevalencia de especies de pastos nativos (IPPN). Para cada celda por periodo, este índice sintetiza la riqueza de especies de pastos nativos y no nativos en una variable (adaptado de Legendre, 2019). El IPPN se calcula como: PN / (PN + PNN), donde PN es el número de especies de pastos nativos y PNN es el número de especies de pastos no nativos. Este índice varía de 0 (cuando todas las especies son pastos no nativos) a 1 (cuando todas las especies son pastos nativos). Las celdas sin registros de especies de pastos nativos o no nativos se eliminaron. Adicionalmente, para cada celda se obtuvo la riqueza total de aves de pastizal por periodo. Para evaluar las diferencias en la riqueza total de aves, pastos nativos, pastos no nativos, así como en el IPPN entre periodos, se utilizaron análisis de varianza de Kruskal-Wallis (KW). En cada análisis, el periodo con 3 niveles (1930-1964, 1965-1981 y 1982-2019) fue considerado como factor (Zar, 2010). Los análisis de KW se realizaron utilizando la función de kruskal.test() del paquete R (Kloke y McKean, 2015). En el caso de detectarse diferencias significativas, se realizaron pruebas “post-hoc” de Wilcoxon con la probabilidad ajustada de Bonferroni (α = 0.05/3 = 0.0166; Wright, 1992). Las posibles relaciones entre el IPPN y la riqueza total de aves de pastizal en cada uno de los 3 periodos, se analizaron con correlaciones de Spearman (rs) utilizando la función cor.test() del paquete R (Hollander y Wolfe, 1973). Estas variables fueron transformadas al arcoseno√ y log10+1, respectivamente (Zar, 2010). Adicionalmente, se visualizó y exploró la composición de cada conjunto de especies (i.e., aves de pastizal, pastos nativos y pastos no nativos) en los 3 periodos con análisis de escalamiento multidimensional no métrico (NMDS) con la función metaMDS() de la paquetería Vegan de R (Oksanen et al., 2013). Se utilizó la matriz transpuesta de presencia/ausencia (especies × sitios) de las especies de aves de pastizal, pastos nativos y pastos no nativos de cada uno de los 3 periodos con base en el coeficiente de distancia euclidiana (Palacio et al., 2020). La visualización por medio del análisis NMDS nos permite explorar y presentar, de manera más accesible, el efecto de los 3 periodos.

Resultados

El total de datos descargados que se obtuvieron para los 3 conjuntos de especies fue de 2,345,226 registros para aves de pastizal, 37,750 registros para pastos nativos y 8,815 para pastos no nativos. Al reorganizar, depurar, ajustar geográficamente y dividir los datos para cada uno de los 3 periodos correspondientes, se obtuvieron en total 328,809 registros de las 41 especies de aves de pastizal, 25,429 registros de las 149 especies de pastos nativos y 5,555 de las 60 especies de pastos no nativos. El número total de especies y conjunto de registros para cada uno de los periodos, así como la disposición espacial de los mismos, se puede consultar en el material suplementario (fig. 1S; tabla 3S). La mayor parte (93.33%) de los registros recolectados en GBIF correspondientes a las especies tanto de pastos nativos como no nativos, proceden de colecciones científicas y, en menor medida, de observaciones en campo o artículos de investigación (6.77%). Por el contrario, los registros de aves de pastizal proceden, en su mayor parte (97.16%), de observaciones de campo, seguido de investigaciones publicadas o de colecciones científicas (2.84%).

Se observaron patrones consistentes en la riqueza de especies en pastizales a lo largo de los 3 periodos analizados. En cada periodo, las curvas de acumulación indicaron que la mayor diversidad de especies se observó en pastos nativos, seguida de los pastos no nativos y las aves de pastizal (fig. 2). Los estimadores Chao2 respaldaron estos patrones con tamaños de muestra de diversidad distintos para cada conjunto. Para los pastos nativos, se estimó un registro de aproximadamente 94.7%, 90.4% y 99.8% de la riqueza total esperada en cada uno de los 3 periodos, respectivamente. Para pastos no nativos, las estimaciones fueron de 84.9%, 96.1%, y 96.9%, respectivamente. Para aves de pastizal, se estimó un registro de alrededor de 97.6% de la riqueza de especies en el primer periodo, mientras que, en los periodos siguientes, se estimó en 100% de la riqueza de especies, aunque esta estimación perfecta podría deberse a características particulares del estimador y al número fijo de especies a analizar.

El índice de disimilitud (βsor) mostró una tendencia en la disminución en los 3 ensambles a lo largo de los 3 periodos, lo que indica que aumentó la similitud entre las celdas que conforman el área de estudio para aves de pastizal, pastos nativos y no nativos (tabla 1). El índice de recambio (βsim) también disminuyó entre el primer periodo y el último, principalmente para las aves de pastizal (tabla 1). Por su parte, el índice de anidamiento (βsne) incrementó en todos los casos (tabla 1). Los resultados indican que, en la actualidad, las celdas comparten más especies entre sí y el recambio de especies ha disminuido para el último periodo.

Tabla 1

Índices de diversidad beta (βsor = βsim + βnes) obtenidos con beta.pair() de aves de pastizal, pastos nativos y pastos no nativos para cada periodo. x = Media y DE = desviación estándar.

Periodo	Aves de pastizal	Pastos nativos	Pastos no nativos
1930-1964		x	DE	x	DE	x	DE
	βsor	0.74	0.21	0.83	0.16	0.81	0.23
	βsim	0.50	0.36	0.66	0.29	0.70	0.38
	βsne	0.24	0.27	0.16	0.22	0.12	0.20
1965-1981		x	DE	x	DE	x	DE
	βsor	0.73	0.23	0.81	0.16	0.85	0.20
	βsim	0.40	0.39	0.64	0.28	0.69	0.38
	βsne	0.33	0.32	0.17	0.22	0.15	0.25
1982-2019		x	DE	x	DE	x	DE
	βsor	0.35	0.21	0.74	0.18	0.77	0.19
	βsim	0.09	0.11	0.52	0.28	0.55	0.36
	βsne	0.26	0.23	0.23	0.23	0.22	0.27

Figura 2. Curvas de acumulación de especies de aves de pastizal (azul), pastos nativos (verde) y pastos no nativos (rojo) para los periodos de a) 1930-1964, b) 1965-1981 y c) 1982-2019.

Los análisis revelaron diferencias significativas de la riqueza de aves de pastizal (H = 196.24, g.l. = 2, p = 0.0001), pastos nativos (H = 35.78, g.l. = 2, p = 0.0001), pastos no nativos (H = 50.74, g.l. = 2, p = 0.0009) y el IPPN (H = 47.40, g.l. = 2, p = 0.0005) entre periodos (fig. 3). Estos hallazgos indican un efecto significativo a lo largo del tiempo en cada uno de los grupos taxonómicos evaluados, lo que refleja posibles cambios en la composición y estructura de las comunidades biológicas en respuesta a factores de manejo específicos o ambientales de cada período. La riqueza de aves de pastizal del periodo 1982-2019 fue significativamente mayor (p < 0.0001) con respecto a los periodos 1930-1964 y 1965-1981. Similarmente, la riqueza de pastos nativos y no nativos del periodo 1982-2019 fue significativamente mayor en comparación con aquella del periodo 1930-1964 (p = 0.0001) y 1965-1981 (p = 0.0013). Por otro el contrario, el IPPN del periodo 1982-2019 fue significativamente menor en comparación con el del periodo de 1930-1964 (p < 0.0001) y 1965-1981 (p = 0.0003).

Figura 3. Diagramas de caja de la riqueza de aves de pastizal, pastos nativos, pastos no nativos y el índice de prevalencia de pastos nativos (IPPN) para cada periodo. Periodos identificados con letras diferentes indican diferencias significativas (p ≤ 0.0166) con el resto a partir de pruebas “post-hoc” de Wilcoxon (ver detalles en Materiales y métodos).

Hubo correlaciones negativas débiles entre el IPPN y la riqueza de aves de pastizal en los periodos de 1930-1964 (rs = -0.1553, p = 0.0400) y 1965-1981 (rs = -0.1784, p = 0.0100). Sin embargo, no se encontró una correlación significativa entre ambas variables (rs = 0.0321, p = 0.6600) en el periodo de 1982-2019. La proyección de IPPN sobre la región muestra que durante el periodo de 1930-1964, el ensamble regional de pastos estaba conformado principalmente por pastos nativos, en contraste con una reducida prevalencia de pastos nativos para el periodo de 1982-2019 (fig. 4).

Finalmente, los NMDS revelaron una variación en la composición y riqueza regional del ensamble de especies tanto de aves como de pastos nativos y no nativos entre los periodos estudiados (fig. 5). Se observó una discontinuidad en la composición de especies de aves de pastizal a lo largo del tiempo, con una marcada contracción durante el periodo de 1965-1981 y una distribución más dispersa en el periodo de 1982-2019, indicando cambios abruptos en la estructura del ensamble (fig. 5a). En contraste, se observó un cambio gradual en la composición de especies de pastos nativos, con un incremento en la distribución del ensamble en varios sitios de la región con una posible contracción entre periodos (fig. 5b). Por último, se observó un marcado aumento en la composición del ensamble de pastos no nativos, especialmente notable durante el periodo de 1982-2019 (fig. 5c). Este patrón de cambio confirma la expansión significativa del ensamble de pastos no nativos en comparación con los periodos anteriores, en el mismo sentido que la proyección del IPPN para el último periodo (fig. 4). Estos resultados sugieren que el periodo de 1982-2019 muestra cambios en el ensamble de especies respecto a los otros periodos en términos del IPPN y la riqueza de especies. Sin embargo, esta tendencia no se mantuvo de manera consistente en el último periodo.

Discusión

Este estudio representa un acercamiento a escala regional sobre la influencia de los pastos no nativos en los pastizales del Desierto Chihuahuense, sugiriendo cambios en la composición general de las aves de pastizal, atribuibles al considerable cambio en la riqueza de especies y composición taxonómica de los pastos nativos influenciados por los procesos agropecuarios a lo largo del tiempo. Esto no involucra únicamente esta región, ya que debido a su conectividad, es fundamental para las aves migratorias provenientes de las praderas templadas y de pastos mixtos de las Grandes Llanuras Centrales de Norteamérica (Comer et al., 2018). Aunado a lo anterior, en esta región se han identificado procesos de diversificación y dispersión de diversos grupos de vertebrados terrestres y de plantas vasculares (Savage, 1982). En cuanto a las dinámicas ecológicas, estos hábitats también son importantes para diversas especies de animales, como el perrito de las praderas de cola negra (Cynomys ludovicianus), considerada especie clave en la dinámica de pastizales del Desierto Chihuahuense (Detling, 2013). Nuestro estudio aporta evidencia sobre cómo la implementación histórica de políticas públicas pudo modelar de forma positiva la diversidad beta de pastos no nativos y negativamente para los pastos nativos.

Los índices de disimilitud de diversidad βsor (tabla 1) revelaron que los pastos nativos y no nativos están caracterizados por un marcado reemplazo, que se explica por una ausencia de anidamiento a lo largo de los 3 periodos analizados. En cambio, las aves de pastizal cambian este patrón solo en el último periodo al aumentar el anidamiento. Este patrón sugiere que el impacto de las diferentes políticas de aprovechamiento de pastizales a lo largo del tiempo puede influir en la diversidad beta a nivel regional. El reemplazo de especies de pastos nativos y no nativos puede estar más vinculado a eventos de manejo que varían de manera diferencial en cada periodo (Chauvet-Sánchez, 1999; Hoth, 2012), además de otros procesos como los gradientes ambientales (Baselga, 2010).

Figura 4. Proyección del índice de prevalencia de pastos nativos (IPPN) sobre los sitios para cada periodo. La escala de colores corresponde a los valores de IPPN. Valores de 0 indican ensambles dominados completamente por pastos no nativos y 1 cuando dominan completamente los pastos nativos.

Por otro lado, los valores constantes de reemplazo en los 2 tipos de pastos a lo largo del tiempo, no necesariamente se asocian con procesos de homogeneización biótica, debido a la pérdida de especies de plantas nativas frente a las no nativas (Alignier y Baudry, 2016). Aunque esto puede ocurrir en un nivel alfa local, el nivel beta regional es imperceptible, como puede ser nuestro caso. Por ejemplo, se ha observado que los cambios en la diversidad taxonómica de pastizales a nivel alfa local se asocian con la presión por pastoreo, mientras que un nivel beta regional, la diversidad filogenética se asocia con gradientes ambientales, los cuales corresponden a procesos históricos y evolutivos (Wang et al., 2019). Aunque la diversidad filogenética no fue objeto de nuestro estudio, esta observación nos ayuda a entender por qué en nuestros conjuntos de especies no se logran apreciar cambios considerables a lo largo del tiempo, puesto que los periodos de estudio son relativamente cortos históricamente. En el caso de las aves de pastizal, el patrón de diversidad beta sugiere una homogenización de las comunidades, atribuible a la disminución de la disimilitud en el último periodo. Esto indica que las diferencias en la riqueza de especies entre los sitios también han disminuido, lo cual puede atribuirse al incremento del patrón de anidamiento a lo largo del tiempo detectado desde el periodo de 1965-1981. Estas evidencias pueden estar influenciadas por el incremento de la presión debido a la expansión de la ganadería a partir de 1965 (Chauvet-Sánchez, 1999; Hoth, 2012), ya que desde entonces existía un considerable sobrepastoreo de los pastizales del norte del país (CFAN, 1965).

Figura 5. Análisis de escalamiento multidimensional no métrico (NMDS) de la composición de especies de a) aves de pastizal, b) pastos nativos y c) pastos no nativos. Los polígonos dentro de cada gráfico corresponden al espacio que ocupa la composición de especies en 2 dimensiones.

Periodo de 1930-1964

Nuestros resultados evidenciaron una mayor estabilidad en la riqueza estimada de aves de pastizal con respecto de los pastos nativos y no nativos en la región durante este periodo. Esto puede atribuirse en gran parte al amplio conocimiento taxonómico de las aves en México (Navarro-Sigüenza et al., 2014), pero también a que la selección de especies de aves de nuestro universo de análisis fue restringido y limitado a aquellas que dependen del pastizal para eventos clave de su ciclo de vida. Por otro lado, los pastos nativos tuvieron una mejor representación con respecto a los pastos no nativos. Al examinar la proyección del IPPN y los NMDS (figs. 4, 5b), es claro que la región estaba predominantemente conformada por ensambles de pastos nativos. La poca representación del ensamble de pastos no nativos pudo deberse a que algunas de las introducciones se dieron desde inicios del siglo XX, al ser originalmente introducidas en el suroeste de EUA (Herrera, 2001), por lo que su presencia pudo haberse pasado por alto en este periodo.

Se debe tener en cuenta que durante las décadas de 1930 y 1940, los esfuerzos gubernamentales estaban más centrados en establecer la tenencia de la tierra entre propiedad comunal y propiedad privada (González-Navarro, 1969), así como en recuperar los niveles de producción ganadera previos a la revolución de 1910 (de S. Lopes, 2008). La correlación significativa del IPPN y la riqueza de aves de pastizal, aunque baja y negativa, sugiere que el periodo en que se tiene la mayor prevalencia por parte de pastos nativos influyó poco sobre la riqueza de aves de pastizal del Desierto Chihuahuense. Se debe tener en cuenta que se introdujeron especies de pastos de manera directa en la región a partir de 1956 con la intención de mejorar la producción de forraje para el ganado por parte de la Oficina de Estudios Especiales del Gobierno de México (Ortega et al., 2013). Como incentivo adicional, durante este periodo se logró la consolidación de la práctica veterinaria pecuaria a nivel nacional con la erradicación de la fiebre aftosa en 1956 (Chauvet-Sánchez, 1999). Estos factores serían fundamentales para estimular la producción cárnica dentro de zonas de pastizales y serían la antesala de la expansión de pastos no nativos dentro del Desierto Chihuahuense.

Periodo de 1965-1981

La riqueza de especies estimada para el periodo 1965-1981 muestra que es cuando se detecta una mayor presencia de pastos no nativos en el Desierto Chihuahuense. Sin embargo, esto se refleja mínimamente en el IPPN (fig. 4) y en los análisis NMDS correspondientes a pastos no nativos. No obstante, se pudo observar que el ensamble de pastos en la región ya no está conformado únicamente por pastos nativos en todos los sitios (fig. 5b, c). Por su parte, el ensamble de aves de pastizal exhibe a nivel regional una contracción de su NMDS (fig. 5a), lo que implica una menor riqueza de aves de pastizal en varios sitios con respecto al periodo anterior.

Lo antes mencionado y la correlación negativa entre la riqueza de las aves de pastizal con el IPPN sugiere que durante el auge ganadero entre 1965 y 1981, se desencadenó un efecto que favoreció en algunos sitios la presencia de pastos no nativos, mientras que para las aves sucedió lo contrario. Esto coincide con lo observado en los pastizales centrales de EUA, donde la disminución de la diversidad de aves de tierras de cultivo se correlacionó con cambios significativos en las prácticas agrícolas entre 1966 y 1980 (Stanton et al., 2018). Además, por monitoreos estandarizados en gradientes de pastizal nativo en EUA (Wiens, 1973), se sabe que el grupo de aves de pastizal presentó la mayor pérdida poblacional atribuible al incremento de la agricultura y la urbanización en zonas de pastizal desde la década de 1970 (Rosenberg et al., 2019). Durante este periodo, varias zonas de pastizal sobrepastoreadas en el Desierto Chihuahuense presentaban erosión leve o avanzada, lo que provocó pérdida de hábitat (CFAN, 1965; Royo et al., 2005). En los últimos años de este periodo, comienzan a aparecer investigaciones que analizan el impacto de estas especies como malezas nocivas sobre el hábitat original (Espinosa-García y Villaseñor, 2017). Esto pudo ser una respuesta a la permisiva explotación de los pastizales durante la ganaderización de la agricultura en varias zonas de pastizal para la producción cárnica (Chauvet-Sánchez, 1999), incluido el Desierto Chihuahuense. Los pastos nativos parecen responder de manera diferente, ya que los NMDS (fig. 5b) muestran que con el tiempo se tiene una mejor representación del ensamble de especies al ir incrementado entre las 2 dimensiones, pese a que la producción cárnica durante el auge ganadero se mantuvo constante hasta la apertura comercial con el TLCAN en 1992 (Chauvet-Sánchez, 1999). Estos pueden ser efectos a largo plazo, atribuibles al auge ganadero (Chauvet-Sánchez, 1999), cuyo uso como recurso pudo haber sido generalizado y no exclusivo para el consumo del ganado.

Periodo de 1982-2019

Finalmente, la diversidad de especies observada en el periodo de 1982-2019 siguió la tendencia del periodo anterior siendo más alta en pastos nativos, seguida de pastos no nativos y aves de pastizal. Sin embargo, los pastos no nativos empiezan a alcanzar una estabilidad para el final del periodo, lo que puede ser resultado de la colaboración entre EUA y México para la conservación de los pastizales, así como del mejoramiento de las prácticas ganaderas dentro del Desierto Chihuahuense (Hoth, 2012). Pese a esto, la riqueza de pastos no nativos ha llegado a representar poco más de la tercera parte de la totalidad de especies de pastos que se pueden encontrar dentro del Desierto Chihuahuense.

Las curvas para los 3 periodos dentro de toda la región en general revelan el importante esfuerzo de registro taxonómico que se viene llevando desde principios del siglo XX, no solo en la región sino en todo territorio mexicano (Llorente-Bousquets y Ocegueda, 2008). Todas las pruebas “post-hoc” evidencian las discrepancias de este periodo con respecto a los anteriores en términos de riqueza de los 3 conjuntos de especies, así como del IPPN. No obstante, es importante considerar, sobre todo para las aves de pastizal, la mayor densidad de registros en la porción territorial norteamericana lo que pudo influir en que este periodo difiera en comparación con los anteriores. Sin embargo, la ausencia de correlación entre la riqueza de aves y el IPPN exhibe que la representación del ensamble de aves de pastizal no es una variable relacionada con el comportamiento del ensamble de pastos nativos. Esto sugiere la ausencia de un efecto sobre la riqueza de aves por la expansión de los pastos no nativos, aunque se ha detectado que los ensambles de aves presentan frecuentemente cambios en la abundancia relativa de las especies, pero no en la riqueza, en zonas homogenizadas por pastos no nativos (Harris et al., 2019), especialmente relacionados al reordenamiento de las abundancias y no al recambio en la riqueza de especies (Jones et al., 2017; Rosenberg et al., 2019).

La falta de correlación entre la riqueza de aves y el IPPN podría deberse a: 1) que las especies de aves tienen una mayor capacidad de persistir en cualquiera de las configuraciones de pastizal presentes dentro de la región (Ellis-Felege et al., 2013); 2) que su distribución es más amplia de la que abarca nuestra resolución, debido a que la región tiene conectividad con pastizales norteamericanos (Vickery et al., 1999) y 3) finalmente porque son un grupo biológico con alta capacidad de movilidad dentro de la región (Comer et al., 2018). La proyección del IPPN (fig. 4) y los NMDS correspondientes a pastos nativos y no nativos (fig. 5b, c) sugieren que el ensamble de pastos no nativos se encuentra en prácticamente los mismos sitios de pastizal nativo. Es posible que los pastos no nativos se hayan visto influenciados positivamente debido a que la constante degradación de los pastizales en la región por sobrepastoreo del periodo anterior, contribuyó a la expansión regional y que en parte, nuestros resultados son un reflejo de la enorme fragmentación del hábitat (Hoth, 2012).

Por otro lado, los esfuerzos de conservación en varias zonas de pastizal del Desierto Chihuahuense durante el periodo más reciente (APCP, 2010; Aguirre et al., 2007), en un inicio no fueron especialmente selectivos sobre las especies de pastos que conforman el hábitat, pudiendo contribuir al incremento en la riqueza de especies, tanto de pastos nativos como no nativos. En este sentido, una parte considerable del ensamble de pastos no nativos presentes en la región pudieron originarse de pastizales nativos degradados o bien de la deforestación de zonas con arbustos y árboles (Buisson et al., 2022). Por lo tanto, las especies de pastos no nativos se establecieron aleatoriamente en toda la región a partir de tierras agrícolas (Rzedowski y Calderón, 1990; Rzedowski et al., 1995). Esta expansión produjo ensambles de pastos más reducidos en cada sitio en comparación con zonas con pastos nativos (Flanders et al., 2006), pero que finalmente, en la actualidad se deben considerar como parte de la flora de la región (Brown y Makings, 2014).

Nuestros resultados sugieren que la introducción de especies de pastos no nativos no fue un evento único y que el aumento en la presencia de estas especies, con el paso del tiempo, fue en los mismos sitios en los que se detectaron los pastos nativos, lo que denota la necesidad de priorizar los esfuerzos de conservación selectivos para los pastos nativos. Además, se requiere analizar si la cobertura de otros tipos de hábitat, como el incremento de matorrales espinosos sobre la configuración de pastizales en el Desierto Chihuahuense, ha cambiado dentro de la región.

Nuestros resultados indican cambios en la diversidad beta de aves de pastizal, de pastos nativos y de pastos no nativos a nivel regional. Considerando la resolución espacial y temporal utilizada en este estudio, nuestros análisis sugieren que estos cambios pueden ser atribuibles a las diferentes políticas económicas de cada periodo. No obstante, se destaca la importancia de analizar a las especies de pastos no nativos en un nivel de diversidad alfa, con énfasis en una posible respuesta de los ensambles de aves de pastizal, posiblemente asociada a las particularidades de cada comunidad. También subrayamos la necesidad de identificar sitios prioritarios para la gestión y conservación selectiva de pastos nativos en zonas de pastizal con el objetivo de mitigar posibles alteraciones en el ensamble de aves de pastizal en la región.

Agradecimientos

El presente artículo forma parte de los requisitos para la obtención del grado de Doctor de MP-M en el programa de posgrado de Ciencias Biológicas y de la Salud de la Universidad Autónoma Metropolitana, quien cuenta con una beca del Conahcyt (CVU 718731). Agradecemos el apoyo financiero del programa PAPIIT-UNAM IN214621 (a AGN-S) y Proyecto UAM 143.05.27 (a PLV). A Alejandro Gordillo, Alexander Llanes, Ronald Fernández, Reinhard Matadamas, Rodolfo Flores, Itzel Estrada, José Zazueta, Carlos Lara y dos revisores anónimos, por su apoyo logístico y valiosos comentarios durante el desarrollo de esta investigación. LES-R agradece a DGAPA-UNAM por la beca posdoctoral.

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Nuevos registros estatales de Bromeliaceae y Piperaceae en México

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Pedro A. Aguilar-Rodríguez ^a,*, Beatríz del Socorro Bolívar-Cimé ^a, Miguel Ángel Pérez-Farrera ^b y M. Cristina MacSwiney G. ^c

^aUniversidad Veracruzana, Instituto de Investigaciones Forestales, Parque Ecológico “El Haya”, Carretera Antigua a Coatepec, 91070 Xalapa, Veracruz, México

^bUniversidad de Ciencias y Artes de Chiapas, Instituto de Ciencias Biologicas, Laboratorio de Ecología, Evolutiva, Herbario Eizi Matuda, Caleras Maciel, 29014 Tuxtla Gutiérrez, Chiapas, México

^cUniversidad Veracruzana, Centro de Investigaciones Tropicales, José María Morelos Núm. 44 y 45, Col. Centro, 91000 Xalapa, Veracruz, México

*Autor para correspondencia: pedroaguilarr@gmail.com (P.A. Aguilar-Rodríguez)

Recibido: 6 septiembre 2023; aceptado: 7 marzo 2024

Resumen

La flora de México está en constante actualización y las familias Bromeliaceae y Piperaceae están representadas en el país con numerosas especies, principalmente en los estados del sur. Sin embargo, las exploraciones botánicas han incrementado el número de especies reportadas para cada estado y algunas pueden encontrarse del estudio de material de herbario, de ejemplares mal identificados, o provenir de relictos de bosques cercanos a áreas urbanas. El objetivo de este trabajo es reportar nuevos registros de bromeliáceas y piperáceas en distintos estados de México, y presentar un mapa actualizado de su distribución. Entre 2018 y 2023, como parte de diferentes exploraciones botánicas, incluyendo áreas verdes periurbanas, se colectaron ejemplares y se identificaron con claves de identificación taxonómica y con expertos. Determinamos que eran nuevos aportes para las floras estatales y ampliaciones norteñas para la distribución conocida de esas especies, una de las cuales estaba presente en un remanente de bosque urbano. Los 4 registros nuevos corresponden a Pseudalcantarea macropetala, Tillandsia heterophylla, Werauhia nutans y Piper pseudoasperifolium en bosque mesófilo de montaña y vegetación secundaria, ydemuestran la importancia de continuar las exploraciones botánicas en diferentes tipos de vegetación, considerando también relictos de bosque en áreas urbanas.

Palabras clave: Áreas verdes urbanas; Bosque mesófilo de montaña; Pseudalcantarea; Piper; Tillandsia; Werauhia

(http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/).

New state records of Bromeliaceae and Piperaceae in Mexico

Abstract

The flora of Mexico is constantly updated, and the Bromeliaceae and Piperaceae families are represented in the country with numerous species, mainly in the southern states. However, botanical explorations have increased the species reported for each state, and some can be found by studying herbaria and misidentified specimens, or relict forests close to urban areas. This work aims to report new records of Bromeliaceae and Piperaceae for different Mexican states, an updated distribution map in Mexico. Between 2018 and 2023, as part of different botanical explorations, including peri-urban green areas, specimens were collected and identified using identification keys and experts’ help. We determined new contributions to state floras and northern extensions to the known distribution of these species, one of which was present in urban forest remnants. The four new records correspond to Pseudalcantarea macropetala, Tillandsia heterophylla, Werauhia nutans, and Piper pseudoasperifolium from montane cloud forests and secondary vegetation, demonstrating the importance of carrying out botanical explorations in different types of vegetation, also considering forest remnants in urban areas.

Keywords: Urban green areas; Montane cloud forest; Pseudalcantarea; Piper; Tillandsia; Werauhia

Introducción

México posee una alta diversidad florística con más de 23,300 especies, distribuidas en 297 familias, con Oaxaca, Chiapas y Veracruz como los estados con el mayor número de especies reportadas (Villaseñor, 2016). Las familias con el mayor número de especies en el país son Asteraceae (3,057 spp.) y Fabaceae (1,903 spp.), mientras que Bromeliaceae (450 spp., 2%) y Piperaceae (245 spp., 1%) albergan un menor número (Villaseñor, 2016). Muchas especies de ambas familias son típicas del bosque mesófilo de montaña (Espejo-Serna et al., 2021; Villaseñor, 2010). Bromeliaceae es casi completamente neotropical, con un solo taxón en África, y más de la mitad de las especies son epífitas, las cuales se distribuyen en distintos hábitats, desde xéricos hasta bosques húmedos, entre los 0 y 3,000 m snm (Benzing, 2000; Espejo-Serna et al., 2005; Zotz, 2013). Dentro de la familia, el género Pseudalcantarea (Mez) Pinzón et Barfuss está representado en México por sus únicas 3 especies reconocidas: Pseudalcantarea grandis (Schltdl.) Pinzón et Barfuss, P. macropetala (Wawra) Pinzón et Barfuss y P. viridiflora (Beer) Pinzón et Barfuss. Estas especies estaban incluidas dentro del género Tillandsia L. (Barfuss et al., 2016), mientras que los géneros Tillandsia y Werauhia J.R. Grant. están representados por 238 y 11 especies, respectivamente. En algunos estados como Hidalgo, San Luis Potosí y Tabasco, el número de Bromeliaceae registradas no superan las 60 especies y algunos géneros, por ejemplo, Tillandsia en San Luis Potosí (19 spp.) y Werauhia en Tabasco (1 sp.), están pobremente representados (Espejo-Serna et al., 2021).

En México, Pseudalcantarea macropetala es registrada para Chiapas, Oaxaca, Puebla y Veracruz (Espejo-Serna et al., 2021), Tillandsia heterophylla É. Morren para Hidalgo, Puebla y Veracruz, mientras que Werauhia nutans (L.B. Sm.) J.R. Grant solo es conocida de Chiapas, Oaxaca y Veracruz (Espejo-Serna et al., 2005, 2021). Por otro lado, de los 2 géneros de Piperaceae registrados en México, Piper posee el mayor número de especies (136 spp.) y Veracruz es el estado con más registros (89 spp.; Villaseñor, 2016). Piper es un género pantropical pero alcanza su mayor diversidad en la región neotropical y se distribuye en una amplia variedad de hábitats, desde los bosques de tierras bajas hasta los bosques montanos, mayormente entre los 0 y 2,500 m snm (Quijano-Abril et al., 2006). En México, Piper pseudoasperifolium C. DC. se distribuye hasta Costa Rica (Tebbs, 1993; Tropicos, 2022), se registra en Chiapas, Guerrero, Jalisco, Nayarit y Oaxaca (Villaseñor, 2016).

En el presente trabajo se reportan por primera vez las Bromeliaceae epífitas Pseudalcantarea macropetala para Hidalgo, Tillandsia heterophylla para San Luis Potosí y Werauhia nutans para Tabasco, y Piper pseudoasperifolium para Veracruz, también se presenta un mapa de la distribución de las 4 especies en México.

Materiales y métodos

Como parte de un taller de divulgación científica en Hidalgo (Tenango de Doria, Centro Ecoturístico “Agua Viva”, 17º21’51” N, 93º37’34” O), exploraciones botánicas en San Luis Potosí (Xilitla, camino a La Silleta, 21º26’20” N, 99º00’30” O) y Tabasco (Villa de Guadalupe, 17º21’51” N, 93º37’34” O), y dentro del proyecto “Funcionalidad socioecológica de áreas verdes urbanas neotropicales en Veracruz” (Jardín Botánico Francisco Javier Clavijero (19º30’53” N, 96º58’36” O), Xalapa y área natural protegida (ANP) La Martinica (19º34’20” N, 96º56’04” O), Banderilla, entre el 2018 y 2023, se colectaron varios especímenes de las familias Bromeliaceae y Piperaceae, entre ellas Pseudalcantarea macropetala, Piper pseudoasperifolium, Tillandsia heterophylla y Werauhia nutans. Si el ejemplar no se encontraba reproductivo, en el caso de las bromelias epífitas, se puso en cultivo en la localidad para su monitoreo hasta el desarrollo completo de la inflorescencia. El material colectado se procesó y se determinó usando claves de identificación taxonómica y monografías de ambos grupos (Espejo-Serna et al., 2005, 2021; Samain y Tebbs, 2020; Tebbs, 1993) y revisión de los herbarios CIB, HEM, MEXU y XAL (acrónimos de acuerdo a Thiers [2016]). Adicionalmente, se revisaron los trabajos de Tebbs (1993); Espejo-Serna et al. (2005, 2021) y para la distribución, se consultaron listados florísticos (Espejo-Serna y López-Ferrari 2004; Espejo-Serna et al., 2005, 2021; Villaseñor, 2016) y bases de datos, Portal de Datos Abiertos UNAM (UNAM, 2022) y Missouri Botanical Garden (TROPICOS, 2022).

Usando la información de un espécimen por estado (tabla 1), se elaboró un mapa de distribución de las 4 especies en México, Pseudalcantarea macropetala: P. A. Aguilar-Rodríguez PA001 (CITRO), P. A. Aguilar-Rodríguez et al. PA0022 (HEM), A. Espejo et al. 6700 (UAMIZ), J. Martínez Meléndez 1785 (HEM), F. Ventura A. 1061 (MEXU); Piper pseudoasperifolium: J. S. Miller et al. 2715 (MO), G. Flores F. y R. Ramírez R. 2514 (MO), R. Torres C. y A. Campos V. 10697 (MO), Calónico-Soto 8878 (MEXU), P. A. Aguilar-Rodríguez PA0025 (HEM); T. heterophylla: J. Ceja et al. 1869 (IEB, UAMIZ), A. Mendoza R. et al. 691 (UAMIZ), T. B. Croat 39637 (MO), M. A. Pérez-Farrera et al. 4019 (HEM); Werauhia nutans: E. Martínez S. y M. A. Soto A. 18654 (MEXU), P. Tenorio y T. Wendt 19335 (UAMIZ), P. A. Aguilar-Rodríguez et al. PA0014 (HEM), P. A. Aguilar-Rodríguez PA0012 (CITRO).

Todo el material colectado se etiquetó y se depositó en el herbario HEM. La identificación de Piper pseudoasperifolium fue corroborada por el especialista en la familia Piperaceae, Ricardo Callejas Posada, del Instituto de Biología, Universidad de Antioquia, Medellín, Colombia.

Resultados

Pseudalcantarea macropetala (Wawra) Pinzón et Barfuss. Fig. 1A.

Hierba epífita, raramente rupícola, arrosetada, de hasta 175 cm de alto, solitaria, con láminas acintadas, de entre 45 y 50 cm de largo, punctulado-lepidotas en el haz y envés, erectas a ascendentes. Inflorescencias terminales, erectas, compuestas, raramente simples, con hasta 7 espigas y un escapo de cerca de 80 cm de largo, cubierto por brácteas imbricadas. Cada espiga contiene hasta 20 flores, con disposición dística y actinomorfas, pétalos color verde claro en antesis, acintados y enrollados en el extremo sobre sí mismos, de hasta 12.3 cm de largo y los estambres subiguales. Cápsulas y semillas fusiformes, estas últimas con un apéndice plumoso blanco. La floración de esta especie ocurre de diciembre a abril, según la localidad, presenta antesis nocturna y sus flores son polinizadas por murciélagos (citada como Tillandsia macropetala; Aguilar-Rodríguez et al., 2014; Krömer et al., 2012). Es posible que se distribuya hasta Centroamérica (Krömer et al., 2012), pero en México, se distribuye en Chiapas, Hidalgo, Oaxaca, Puebla y Veracruz (fig. 2). Crece en bosque tropical subcaducifolio y bosque mesófilo de montaña, entre 1,200 y 2,500 m snm (Espejo-Serna et al., 2021).

Ejemplar examinado: México. Hidalgo, municipio Tenango de Doria, Centro Ecoturístico “Agua Viva”, 20°20’15.93” N, 98°15’29.38” O, 1,395 m, 29.X.2021, P. A. Aguilar-Rodríguez et al. PA0022 (HEM).

Tillandsia heterophylla É. Morren, Belgique Hort. 23: 138. 1873. Tipo: México, Veracruz, aux environs de Córdoba “Cordova”. O. Malzine s. n. (Holotipo: LG). Fig. 1B.

T. virginalis É. Morren, Belgique Hort. 30: 238-240. 1880, nom. illeg.

Hierba epífita arrosetada, glauca, pruinosa de hasta 150 cm de alto, solitaria, con láminas de las hojas acintadas de cerca de 30 a 40 cm de largo, de color verde o teñido de púrpura, punctulado-lepidotas en el haz y envés, acuminadas y erecto-extendidas al ápice. Inflorescencias terminales, erectas, compuestas, a veces simples, con hasta 16 espigas pruinosas y un escapo de hasta 80 cm, cubierto desde la base al ápice por las vainas de las brácteas. Las flores son tubular-campaniformes, con pétalos blancos y estambres más cortos que los pétalos. Cápsulas rostradas y semillas fusiformes, con un apéndice plumoso blanco. Su floración ocurre de febrero a julio, con antesis nocturna a brevemente diurna y sus flores son polinizadas por murciélagos, polillas, colibríes y abejas (Aguilar-Rodríguez et al., 2016; Espejo-Serna et al., 2005). Se le considera endémica de México y se distribuye en Hidalgo, Puebla, San Luis Potosí y Veracruz (fig. 2). Crece en bosque de Quercus y bosque mesófilo de montaña, entre 600 y 1,700 m snm (Espejo-Serna et al., 2005, 2021).

Figura 1. A, Pseudalcantarea macropetala con inflorescencia; B, Tillandsia heterophylla con inflorescencia en desarrollo; C, Werauhia nutans con inflorescencia en desarrollo; y D, Piper pseudoasperifolium con inflorescencia.

Ejemplar examinado: México. San Luis Potosí, municipio Xilitla, camino a La Silleta, 21°25’45” N, 99°00’38” O, 750 m, 31.VII.2021, M. A. Pérez-Farrera et al. 4019 (HEM).

Werauhia nutans (L.B. Sm.) J.R. Grant, Phytologia 79(3): 255. 1995. Fig. 1C.

Vriesea nutans L. B. Sm., Phytologia 7(4): 175. 1960. Tipo: Costa Rica, San José, road from Turrialba to Moravia, M. B. Foster 2727 (holotipo: US)

Hierba epífita, arrosetada, de hasta 60 cm de alto, solitaria pero frecuente que forme agrupaciones de varios individuos, con láminas de las hojas acintadas de cerca de 40 cm de largo, punctulado-lepidotas, glabrescentes en haz y envés, agudas a atenuadas en el ápice. Las inflorescencias son terminales con un escapo delgado, de hasta 3 mm de diámetro y de hasta 45 cm de largo, cubierto en toda su longitud por las vainas de las brácteas, las espigas alcanzan hasta 12.5 cm de largo con 5-9 flores con un arreglo dística y zigomorfas, brácteas florales quebradizas cuando están secas. Flores con pétalos blancos y estambres desiguales más corto que los pétalos. Cápsulas pardas oscuras, fusiforme, de hasta 3.3 cm de largo con semillas de hasta 4 mm de largo, con un apéndice plumoso. Su floración ocurre de octubre a diciembre, presenta antesis nocturna y se reproduce por autopolinización y clonación (Aguilar-Rodríguez et al., 2019; Espejo-Serna et al., 2005). Se distribuye desde México hasta Costa Rica. En México ha sido colectada en Oaxaca, Chiapas, Tabasco y Veracruz (fig. 2). La especie crece en bosque tropical perennifolio y bosque mesófilo de montaña, entre 100 y 1,100 m snm (Espejo-Serna et al., 2005, 2007, 2021).

Tabla 1

Sitios de colecta de ejemplares de Pseudalcantarea macropetala, Tillandsia heterophylla, Werauhia nutans y Piper pseudoasperifolium revisadas en el artículo y representadas en la figura 2; se incluyen las localidades de los nuevos registros estatales (en negritas). Abreviaturas de los estados: CHI (Chiapas), GUE (Guerrero), HID (Hidalgo), NAY (Nayarit), OAX (Oaxaca), PUE (Puebla), SLP (San Luis Potosí), TAB (Tabasco), VER (Veracruz).

Estados	Especie (familia)
	Pseudalcantarea macropetala (Bromeliaceae)	Tillandsia heterophylla (Bromeliaceae)	Werauhia nutans (Bromeliaceae)	Piper pseudoasperifolium (Piperaceae)
CHI	J. Martínez Meléndez 1785 (HEM), 15°45’39” N 093°04’19” O		E. Martínez S. y M. A. Soto A. 18654 (MEXU), 16°57’15” N 091°35’49” O	J. S. Miller et al. 2715 (MO), 15°06’00” N 092°04’48” O
GUE				Calónico-Soto 8878 (MEXU), 17°35’33” N 099°44’27” O
HID	P. A. Aguilar-Rodríguez et al. PA0022 (HEM), 20º20’15.93” N, 98º15’29.38” O	J. Ceja et al. 1869 (IEB, UAMIZ), 20°45’52” N 098°39’53” O
NAY				G. Flores F. y R. Ramírez R. 2514 (MO), 21°29’N 104°55’W
OAX	A. Campos V. y R. Torres C. 3614 (HEM, MEXU), 16°47’16” N 095°21’59” O		P. Tenorio y T. Wendt 19335 (UAMIZ), 17°08’ N 94°28’ O	R. Torres C. y A. Campos V. 10697 (MO), 16°57’00” N 096°13’00” O
PUE	F. Ventura A. 1061 (MEXU), 19°49›20” N 097°23’51” O	A. Mendoza R. et al. 691 (UAMIZ), 20°01’58” N 097°31’07” O
SLP		M. A. Pérez-Farrera et al. 1056 (HEM), 21°25’45” N, 99°00’38” O
TAB			P. A. Aguilar-Rodríguez et al. PA0015 (HEM), 17º21’51’’ N, 93º37’34’’ W
VER	P. A. Aguilar-Rodríguez PA001 (CITRO), 19°31’12” N 096°59’17” O	T. B. Croat 39637 (MO), 19°09’36” N 096°56’24” O	P. A. Aguilar-Rodríguez PA0012 (CITRO) 18°32’03” N 095°08’18” O	P. A. Aguilar-Rodríguez et al. PA0025 (HEM), 19°35’23” N 096°57’01” O

Ejemplar examinado: México. Tabasco, municipio Huimanguillo, Cerro de las Flores, Villa de Guadalupe, 17°21’51” N, 93°37’34” O, 1,024 m, 7.V.2018, P. A. Aguilar-Rodríguez et al. PA0014 (HEM).

Piper pseudoasperifolium C. DC., Prodr. 16(1): 318 (1869). Isotipo: México, Oaxaca, Franco s. n. (G-DC). Fig. 1D.

Arbusto de hasta 5 m de altura, con tallos y peciolos densamente pubescentes. Hojas ovado-lanceoladas a elíptico-lanceoladas, buliformes, glandulosas, con el haz escabroso y el envés densamente pubescente sobre los nervios. Inflorescencias con pedúnculos pubescentes, erectas y tienen menos de 10 cm de largo; los frutos son redondos y glabros, verde claro, de entre 3 y 6 cm de largo. Crece principalmente en bosque mesófilo de montaña, en matorrales y en pinares, entre 0 y 2,010 m snm. Se distribuye de México a Costa Rica (Callejas-Posada, 2020; Tebbs, 1993). Su floración ocurre todo el año (PA Aguilar-R., obs. pers.) y la información sobre su biología reproductiva es desconocida. En México esta especie solo había sido registrada para Chiapas, Guerrero, Jalisco, Nayarit y Oaxaca (fig. 2). Crece en bosque húmedos tropicales, entre 300 y 1,400 m snm (Callejas-Posada, 2020; Villaseñor, 2016).

Figura 2. Presencia en México de algunos ejemplares representativos para la distribución nacional de Pseudalcantarea macropetala cuadros en naranja), Tillandsia heterophylla (círculos verdes), Werauhia nutans (círculos negros) y Piper pseudoasperifolium (cuadros azules), en México. Las coordenadas de los ejemplares colectados se encuentran en la tabla 1.

Ejemplares examinados: México. Veracruz, municipio Banderilla, Área Natural Protegida, La Martinica, 19°35’23” N, 96°57’01” O, 1,543 m, 25.III.2023, P. A. Aguilar-Rodríguez PA0025 (HEM); municipio Xalapa, Jardín Botánico Francisco Javier Clavijero, 19°30’50” N, 96°56’38” O, 1,320 m snm, 25.III.2023, P. A. Aguilar-Rodríguez PA0023 (HEM).

Discusión

El hallazgo de estas 4 especies de plantas en estados con inventarios florísticos recientes (p.e., Tobías-Baeza et al., 2019; Torres-Colín et al., 2017; Vargas-Rueda et al., 2019; Villaseñor et al., 2022) demuestra la importancia de continuar realizando exploraciones y colectas en los diferentes tipos de vegetación de México, pero particularmente en el bosque mesófilo de montaña (solamente T. heterophylla fue colectada en un bosque de encino), uno de los tipos de vegetación en México con una alta diversidad florística (hasta 6,790 spp.; Villaseñor, 2010) y donde la mayoría de las especies reportadas en este estudio fueron encontradas, así como en los fragmentos boscosos urbanos.

Además, las Bromeliaceae Pseudalcantarea macropetala, para Hidalgo, Tillandsia heterophylla para San Luis Potosí, corresponden a los registros más norteños para estas especies con distribución exclusiva en México. Aunque probablemente la primera especie tenga una presencia en Centroamérica, aún no se han analizado ejemplares de herbario de Pseudalcantarea viridiflora, toda vez que hay ejemplares entremezclados de ambas especies en diferentes herbarios (PA Aguilar-R, obs. pers.).

Pseudalcantarea grandis (Schltdl.) Pinzón et Barfuss y P. viridiflora (Beer) Pinzón et Barfuss, son las otras 2 especies del género presentes en México, ambas también se encuentran en Hidalgo (Espejo-Serna et al., 2005, 2021). El registro de P. macropetala representa la tercera especie del género para el estado, mientras que el reporte de Tillandsia heterophylla para San Luis Potosí aumenta el número a 20 spp. dentro del género en el estado (Espejo-Serna et al., 2021). Anteriormente, T. heterophylla se había reportado solo para Hidalgo, Puebla y Veracruz (Espejo-Serna et al., 2005, 2021). El espécimen Reyes-García 6495 (MEXU, MO) colectado en Chiapas y determinado como T. heterophylla debe ser analizado para confirmar su determinación. La especie es abundante en los sitios donde se encuentra y parece seguir una distribución a través de la provincia biogeográfica de la Sierra Madre Oriental (sensu Morrone et al., 2002), por lo que, hipotetizamos, que al menos en el sur de Tamaulipas, pueda estar presente esta especie en hábitats boscosos.

Por otro lado, en este estudio se confirma la presencia de W. nutans para Tabasco, confirmando su presencia en otra localidad de la provincia biogeográfica Veracruzana (sensu Morrone et al., 2002) (tabla 1) y representa la tercera especie del género para el estado, ya que previamente se había reportado W. gladioliflora (H. Wendl.) J.R. Grant (Espejo-Serna et al., 2005, 2021) y W. maculata Espejo-Serna, López-Ferrari, Aguilar-Rodr., Diaz Jim. (Aguilar-Rodríguez et al., 2020).

El reporte de Piper pseudoasperifolium como nuevo registro para Veracruz eleva el número a 90 spp. del género Piper en el estado, lo cual representa 66% de las 136 spp. reportadas en México (Villaseñor, 2016). En la revisión de herbarios y bases de datos se pudo constatar que, a diferencia de otras especies de Piper (p.e., P. aduncum L., P. amalago L., P. hispidum Sw.), P. pseudoasperifolium ha sido poco recolectada en México, con menos de 17 especímenes registrados en Chiapas, 3 en Oaxaca, 2 en Nayarit y 1 en Guerrero, abarcando varias provincias biogeográficas con distintas características, como la del Balsas, Tierras bajas del Pacífico, Veracruzana y de la Sierra Madre del Sur (sensu Morrone et al., 2002). Esto sugiere que esta especie también tendrá presencia en Jalisco, Michoacán y quizá Colima, siendo así una especie con representación en las regiones neártica y neotropical. En Veracruz, esta especie se recolectó en el Jardín Botánico Francisco Javier Clavijero, en el municipio de Xalapa y en el Área Natural Protegida La Martinica, en Banderilla, como parte del proyecto “Funcionalidad socioecológica de áreas verdes urbanas neotropicales en Veracruz”. En ambos sitios, P. pseudoasperifolium crece abundante, tanto en la orilla del bosque, como en el sotobosque y simpátrica con otras especies del mismo género como P. auritum y P. lapathifolium (PA Aguilar-R pers. obs.), lo que sugiere una especie con una gran adaptabilidad a la perturbación antrópica y que crece en simpatría con otras especies morfológicamente muy similares.

Agradecimientos

A Pedro Díaz Jiménez, Melany Aguilar López, Mané Salinas Rodríguez, Diego A. Báez Ruiz, y Rocío Cárcamo Corona por su ayuda en campo y al procesar las muestras; a Ricardo Callejas-Posada por su valiosa ayuda en la identificación Piper. A Adolfo Espejo-Serna por su ayuda para la revisión de especímenes. Y a Mauricio Gerónimo Martínez-Martínez y Melany Aguilar López por la elaboración del mapa. Algunas salidas de campo fueron solventadas por parte del proyecto de Ciencia Básica del Conahcyt “Funcionalidad socioecológica de áreas verdes urbanas neotropicales” (64358).

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Chorotypes and geographic relationships among endemic species of the Transmexican Volcanic Belt, Mexico

PDF

Tania Escalante *, Leslie Madeline Elguea-Manrique, Perla Carolina Espíritu-Guerrero

Universidad Nacional Autónoma de México, Facultad de Ciencias, Departamento de Biología Evolutiva, Laboratorio Biogeografía de la Conservación, Circuito Exterior s/n, Ciudad Universitaria, Coyoacán, 04510 Ciudad de Mëxico, Mexico

*Corresponding author: tescalante@ciencias.unam.mx (T. Escalante)

Received: 27 July 2023; accepted: 5 March 2024

Abstract

The Transmexican Volcanic Belt (TVB) is a complex biogeographical province characterized by several areas of endemism and high diversity of flora and fauna produced by complex geological and evolutionary processes. Chorotypes are biogeographical patterns that occur either when 2 or more independently distributed species share the same occupied area, or even when a single species’ distribution area differs significantly from others. Here, we identified chorotypes of 167 endemic species inhabiting the TVB using geographic distribution models and quantitative methods. Of those species, 136 were included in 11 chorotypes, named I to XI. In addition, the insect Aedes niveoscotum constituted chorotype XII. The 30 remaining species did not belong to any chorotype. All chorotypes included species from different taxonomic groups, which may be due to a shared biogeographical history. The chorotypes with the highest richness were located in the central and eastern TVB, suggesting that volcano peaks and surrounding areas are important for generating the particular environmental conditions that restrict the distribution of species of different taxonomic groups.

Keywords: Biogeography; Patterns; Similarity; Species richness; Species distribution models

(http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/).

Corotipos y relaciones geográficas entre especies endémicas de la Faja Volcánica Transmexicana, México

Resumen

La Faja Volcánica Transmexicana (FVT) es una provincia biogeográfica compleja caracterizada por varias áreas de endemismo y una alta diversidad de flora y fauna, producto de complejos procesos geológicos y evolutivos. Los corotipos son patrones biogeográficos que ocurren cuando 2 o más especies de distribución independiente comparten la misma área de ocupación, o incluso cuando la distribución de una única especie difiere significativamente de otras. En este manuscrito, nosotras identificamos corotipos para 167 especies endémicas que habitan la FVT usando modelos de distribución geográfica y métodos cuantitativos. A partir del total de especies, 136 estuvieron incluidas en 11 corotipos, nombrados del I al XI. Adicionalmente, el insecto Aedes niveoscotum conformó el corotipo XII. Las 30 especies restantes no pertenecieron a ningún corotipo. Todos los corotipos incluyeron especies de diferentes grupos taxonómicos, lo cual puede deberse a una historia biogeográfica común. Los corotipos con la mayor riqueza de especies estuvieron localizados en el centro y este de la FVT, sugiriendo que los picos de los volcanes y las áreas circundantes son importantes para producir las condiciones ambientales particulares que restringen la distribución de las especies de diferentes grupos taxonómicos.

Palabras clave: Biogeografía; Patrones; Similitud; Riqueza de especies; Modelos de distribución de especies

Introduction

Distributional patterns in biogeography occur when a group of species share a given geographic space; while species that are distributed independently from each other show no distributional pattern (Márquez et al., 1997). The word “chorotype” was introduced by La Greca in 1963 (La Greca, 1963, in Morrone, 2014). According to Fattorini (2016), the term chorotype was implicitly used by La Greca to refer to “chorological categories”. Years later, an equivalence between chorological category and chorotype was established (Fattorini, 2016), defining a chorotype as the coincidence between the distribution ranges of species. Numerical chorotypes were defined by Baroni-Urbani et al. (1978) as a biogeographic pattern of 2 or more species occupying a similar area (Barbosa & Estrada, 2016; Real, Guerrero, & Vargas, 1992; Vargas & Real, 1997). Moreover, according to Real et al. (1996), the distribution area of a single species can be considered a chorotype if the distribution is significantly different from the distributions of other species. Because the identification of patterns using subjective methods can lead to mistaken results (Flores et al., 2004; Jardine, 1972; Márquez et al., 1997), it has been necessary to use quantitative techniques such as the appropriate similarity indices to produce coherent and reproducible results (Márquez et al., 1997). These techniques should compare the species’ distributions and their groupings in chorotypes (Barbosa & Estrada, 2016).

Similarity among species distributions has been analyzed from different perspectives. The Jaccard index (1908) has been used to compare the presence of species between 2 communities (Mostacedo & Fredericksen, 2000), but considers only presence data; it does not take into account the double absence of species. Real, Guerrero, and Ramírez (1992), and Real and Vargas (1996) consider this an advantage because the similarity between the 2 sites is not influenced by the number of other sites studied. However, Rice and Belland (1982) discussed that high or low values of Jaccard’s index could be random. Conversely, Baroni-Urbani and Buser (1976) proposed an index considering double absences, since 2 species could be absent from a locality due to ecological and historical reasons or inadequate sampling. Moreover, shared absences between species can be interpreted as coinciding distribution limits, like biogeographic barriers (Flores et al., 2004). For this index, there is a statistical table of associated probabilities (Baroni-Urbani & Buser, 1976). Later, Buser and Baroni-Urbani (1982) and Real, Guerrero, and Ramírez (1992) suggested caution in interpreting analyses that consider double absences, since including additional localities can alter the results of the index. Therefore, Real, Guerrero, & Vargas (1992) consider to Buser and Baroni-Urbani index as a feature of a relationship in the context of all the sites analyzed.

The Transmexican Volcanic Belt (TVB) is a complex mountainous biogeographical province between the Nearctic and Neotropical regions (Morrone et al., 2017). The TVB is located between 19-20° North latitude. It spans of 1,000 km and crosses Mexico in an east-west direction. This province is characterized by several areas of endemism and a high diversity of flora and fauna, produced by complex geological and biological processes (Hernández & Carrasco, 2007; Ruggiero & Ezcurra, 2003; Suárez-Mota et al., 2013). The TVB has the most heterogeneous relief and the highest elevations in Mexico, with important changes in altitude over short distances. This results in high climatic diversity between highland and lowland areas, which promotes high species richness (Hernández & Carrasco, 2007). The highest mountains in Mexico are in the TVB, including the Pico de Orizaba (5,650 m of altitude), Popocatépetl (5,450 m), Iztaccíhuatl (5,280 m), Nevado de Toluca (4,560 m), Malinche (4,460 m) and Nevado de Colima (4,340 m) (Suárez-Mota et al., 2013).

Non-random historical relationships could explain the biogeographic patterns displayed by the species of the TVB because they evolved under similar environmental conditions (Frey, 1992). Unfortunately, environmental deterioration resulting from the expansion of human activities has a negative effect on the habitat of many species distributed in the TVB. To contribute to the knowledge of biogeographical patterns in the TVB, we aimed to identify chorotypes of endemic species of 5 different taxa (amphibians, birds, insects, mammals and plants) using species distribution models and quantitative methods.

Materials and methods

We compiled a database of 167 endemic species of the TVB belonging to 5 taxonomic groups (Supplementary material: Table S1.1): 25 species of amphibians (Flores-Villela et al., 2010); 1 bird (Navarro-Sigüenza et al., 2003; Peterson et al., 2016); 89 species of insects (GBIF, 2017; Reyes-Castillo & Morón Ríos, 2005; SNIB-Conabio, 2017), 15 mammals (Escalante, 2015); and 37 plants (Magnoliopsida) (Escalante, 2015; Hernández & Gómez-Hinostrosa, 2011, 2015; Téllez-Valdés, 2017). These taxa were selected using their data points of occurrence from a previous database (Escalante et al., 2020; Supplementary material: Fig. S1.1), where at least 50% of the presence points for each species fell within the TVB polygon (Morrone et al., 2017).

To obtain the distribution areas of species, we generated species distribution models (SDM) for the 43 species with at least 6 data points using Maxent 3.4.0 (Phillips et al., 2017). SDM allow to predict the spatial distribution of a species based on statistical relationships between their occurrences and environmental conditions, producing a comprehensive understanding of the factors that molded species presence (Elith & Leathwick, 2009; Elith et al., 2006). The species distribution models were produced as in Escalante et al. (2020). Maxent was run using the ‘dismo’ package (Hijmans et al., 2017) in R version 3.4.2 (R Core Team, 2017) and we applied the omission error threshold of E = 10 (Peterson et al., 2008) to transform model output to binary. For the other 124 species (which had 5 or fewer data points or poor model performance), the geographic distribution was obtained directly from the data points.

Each species distribution model and geographic distribution was overlapped with a 0.5° latitude-longitude grid in QGIS v. 2.18.6 (QGIS Development Team, 2016) to determine the presence of a species in each cell of the grid. We built a presence-absence matrix for all species, where a species’ presence in each grid cell was coded as ‘1’ and absence as ‘0’. Based on the presence-absence matrix of 167 species and 609 cells, we applied the Baroni-Urbani and Buser index (1976) to obtain the similarity between the distributions of each pair of species. The index is as follows:

where A is the number of cells in which species “a” is present, B is the number of cells in which species “b” is present, C is the number of cells where both species “a” and “b” are present, and D is the number of cells in which both species “a” and “b” are absent. Because the double absences could lead to apparent similarity between 2 geographic distributions, they are multiplied by the double presences (Marquez et al., 1992). This could also prevent the effect of the Wallacean shortfall —i.e., lack of distribution data; Hortal et al., 2015— on some species, particularly those whose distributions were taken directly from points rather than modeled.

We identified chorotypes using the “Rmacoqui” package (Olivero et al., 2015) in R v.1.0.143 (R Core Team, 2017). Although all processes were developed in the R script, we describe the step-by step following: first, there was a transformation of the similarity matrix into a significant similarity matrix of ‘+’, ‘-’ and ‘0’ values, following to Márquez et al. (1997). Next, a cluster analysis was performed using the UPGMA (Unweighted Pair-Group Method using Arithmetic Averages) hierarchical classification method. For each cluster, we tested for significant segregation following McCoy et al. (1986). For each bifurcation in the dendrogram, a submatrix was developed, in which there are 3 zones with values that relate the species’ distributions: 1) “AxA zone”, including the values that related the “A group”; 2) “BxB zone”, which includes the values that related to the distributions of the “B group”; and 3) “AxB zone”, where the values related the “A group” with the “B group” distributions.

To evaluate whether the degree of similarity was higher than expected at random, we applied the DW parameter (McCoy et al., 1986). DW(AxA) quantifies the degree to which the major similarities (‘+’) are greater than expected at random in the “AxA zone”, but they are not in the “AxB zone”, at the same time that the minor similarities (‘-’) are absent from “AxA zone” (Real et al., 2003). DW(BxB) is analogous to DW(AxA), and both DW parameters contain all necessary conditions to determine whether A or B distributions belong to a chorotype. Therefore, we identified a chorotype when DW(AxA) and DW(BxB) were higher than 0.447 for all geographic distributions in the group (Real et al., 2003). Moreover, we applied the additional parameter GW to evaluate whether the segregation between the A and B groups was weak (Márquez et al., 1997). Finally, we calculated the DS parameter (Real et al., 2003), which determines whether the similarity was less than expected at random in the “AxB” zone, but not in the “AxA” and “BxB” zones, as well as whether higher-than-random similarities are absent in the “AxB” zone. The statistic test for DS was GS (McCoy et al., 1986). Therefore, a group was considered a chorotype if its DW was higher than ‘0’ and its corresponding statistic GW was significant.

In connection with that, we identified the least fuzzy chorotypical clusters, where all the conditions of a chorotype are maximized; however, a chorotypical cluster is neither true nor false, but accurate to some extent (Olivero et al., 2011). Moreover, certain fuzzy clusters may be nested within others, although it is always possible to identify the non-nested fuzzy chorotypes. Therefore, we applied the following fuzzy parameters to the least fuzzy chorotypes identified the degree of membership in the intersection between 2 chorotypes that indicates pairwise coincidences in the species membership (cardinality), and the fuzzy overlap that measures the proportion of the union that is in the intersection (Olivero et al., 2011).

Finally, we projected the grid and data points with the presence of each species for each chorotype using QGIS (QGIS Development Team, 2016) to locate each chorotype in the geographic space.

Results

We obtained a significant similarity matrix for the 167 species (available as Excel file in Supplementary material or through the e-mail of the authors). According to this matrix, 11 chorotypes from 136 species could be identified, hereafter referred to as chorotypes I through XI. Moreover, 1 insect species (A. niveoscotum) was significantly different from the rest and, therefore, was assigned to its own possible chorotype (chorotype XII). The richest chorotype was VII, with 39 species containing 23% of the total species analyzed. The chorotypes with the least species were X (with 4 species, 2.39% of the total richness) and XII (1 species, 0.59%) (Table 1). Eighteen percent of the species (30) were not included in any of the chorotypes.

Table 1.

Number of species from each taxonomic group belonging to each chorotype (I-XII), total species richness, and richness as a percentage of the total species considered. The species that were not included in any chorotype are in the last row.

Chorotype	Number of species for each taxa	Richness	Richness percentage
Chorotype	Amphibians	Bird	Insects	Mammals	Plants
I	1	0	3	0	2	6	3.6
II	0	0	4	0	3	7	4.2
III	1	0	6	0	2	9	5.4
IV	2	0	11	0	1	14	8.4
V	1	0	7	0	1	9	5.4
VI	3	0	2	1	2	8	4.8
VII	6	1	11	7	14	39	23.3
VIII	1	0	5	0	0	6	3.6
IX	0	0	22	2	2	26	15.6
X	0	0	2	1	1	4	2.4
XI	0	0	6	0	2	8	4.8
XII	0	0	1	0	0	1	0.6
Remaining species	10	0	9	4	7	30	18

Figure 1. Simplified general dendrogram showing all chorotypes (I-XII). See figures S2.1 to S2.12 in Supplementary material to visualize in detail all the branches of each chorotype.

The general dendrogram included 12 sub-dendrograms, representing chorotypes I-XII (Fig. 1). All sub-dendrograms are shown in the Supplementary material (Figs. S2.1-S2.12). Chorotypes I, IV, VIII, and IX were located in the central and eastern part of the TVB (Figs. 2-4), chorotypes II, III, V and XI were located in the central TVB (Figs. 2, 3). Chorotype VI is located throughout the TVB, in the western, central and eastern parts (Fig. 3). In contrast to the rest, chorotype X was only in the eastern TVB (Fig. 5), and chorotype XII was located in the western TVB (Fig. 5).

Regarding the independence test GS, all species in chorotype IX had values above 0.5, except for species 95 (Aphodius ophistius), which had the lowest value (Supplementary material: Table S1.2). Chorotype XII had the highest membership value with a value of ‘1’ in the independence test. The fuzzy parameters that refer to including species within a chorotype are shown in Table 2, while the fuzzy overlap parameters are shown in Table 3. Inclusion (degree of integration in the intersection, likewise pairwise coincidences in the membership of the species) and overlap (which measures the proportion of the union that is found in the intersection) were related because the same chorotypic pairs had the highest values of both parameters (shown in bold; Tables 2, 3). In general, when we compared the inclusion values with the overlap values, we observed that the inclusion values were higher.

Discussion

We identified biogeographic patterns corresponding to chorotypes using the Baroni-Urbani and Buser (1976) index. The double absence component of this index was useful for our study area since the TVB has large mountain chains that have influenced species’ geographic distribution patterns. Consequently, geographic isolation could explain the absence or presence of different taxonomic groups in the TVB. In our particular dataset, the grouping of chorotypes was influenced by species distribution models versus individual data points, since using models generated larger chorotypes than the data points. These biases in data are named the Wallacean shortfall, defined as the lack of knowledge about the geographical distribution of the species (Hortal et al., 2015; Lomolino, 2004). Although in the last years have been published some contributions addressing how to deal with this shortfall (v. gr. Diniz-Filho et al., 2023), more research is necessary. As a result, we recommend that future analyses use only models or only data points for all species.

Figure 2. Cells of chorotypes I (3.6% of species richness), II (4.2%) and III (5.4%).

Figure 3. Cells of chorotypes IV (8.4% of species richness), V (5.4%) and VI (4.8%).

Figure 4. Cells of chorotypes VII (23.3% of species richness), VIII (3.4%) and IX (15.6%).

In general, similar analyses are generally performed within only one taxonomic group, e.g., amphibians (Flores et al., 2004; Olivero et al., 2011; Real, Guerrero, & Ramírez, 1992), plants (Gómez-González et al., 2004; Márquez et al., 1997), micro-mammals (Real et al., 2003) and birds (Real et al., 2008). Here, all 12 identified chorotypes included species from different taxonomic groups, which could be explained by similar geographic conditions resulting from a common biogeographic history of the species within a specific chorotype. Future analysis comparing other Operational Geographical Units and different scales could be necessary to evaluate the performance of the Baroni-Urbani and Buser (1976) index, which also could light about why some similar chorotypes are no grouped.

Figure 5. Cells of chorotypes X (2.4% of species richness), XI (4.8%) and XII (0.6%).

Table 2

Values that show the relationships between the chorotypes: inclusion of each chorotype regarding the rest according to cardinal parameter of fuzzy intersection between chorotypes. The bold numbers show the highest value in each column.

Chorotypes	Values of relationship between chorotypes
Chorotypes	CI (In)	CII (In)	CIII (In)	CIV (In)	CV (In)	CVI (In)	CVII (In)	CVIII (In)	CIX (In)	CX (In)	CXI (In)	CXII (In)
CI	1	0.720	0.803	0.718	0.742	0.635	0.595	0.572	0.580	0.744	0.697	0.467
CII	0.659	1	0.759	0.666	0.613	0.581	0.462	0.668	0.432	0.441	0.748	0.429
CIII	0.746	0.769	1	0.699	0.727	0.610	0.507	0.516	0.433	0.518	0.705	0.438
CIV	0.652	0.660	0.684	1	0.635	0.540	0.450	0.547	0.424	0.488	0.660	0.412
CV	0.605	0.546	0.639	0.571	1	0.663	0.515	0.537	0.429	0.566	0.694	0.484
CVI	0.417	0.416	0.431	0.390	0.534	1	0.500	0.541	0.336	0.432	0.566	0.688
CVII	0.679	0.576	0.623	0.566	0.721	0.869	1	0.600	0.540	0.733	0.725	0.626
CVIII	0.299	0.381	0.290	0.315	0.343	0.430	0.274	1	0.284	0.352	0.396	0.524
CIX	0.483	0.393	0.388	0.389	0.438	0.426	0.394	0.453	1	0.777	0.424	0.324
CX	0.307	0.199	0.230	0.222	0.286	0.272	0.265	0.278	0.385	1	0.245	0.277
CXI	0.406	0.475	0.442	0.423	0.495	0.502	0.370	0.442	0.296	0.345	1	0.480
CXII	0.029	0.029	0.029	0.028	0.037	0.065	0.034	0.062	0.024	0.042	0.051	1

Table 3

Values that show the relationships between the chorotypes: overlap between pairs of chorotypes according to cardinal parameters of fuzzy union between chorotypes. The bold numbers show the highest value in each column.

Chorotypes	Values of relationship between chorotypes
Chorotypes	CI	CII	CIII	CIV	CV	CVI	CVII	CVIII	CIX	CX	CXI	CXII
CI	1	0.524	0.631	0.519	0.500	0.337	0.464	0.244	0.358	0.278	0.345	0.028
CII	0.524	1	0.618	0.496	0.406	0.320	0.345	0.320	0.259	0.159	0.409	0.028
CIII	0.631	0.618	1	0.528	0.515	0.338	0.388	0.228	0.257	0.19	0.373	0.028
CIV	0.519	0.496	0.528	1	0.430	0.293	0.335	0.250	0.255	0.18	0.348	0.027
CV	0.5	0.406	0.515	0.43	1	0.420	0.429	0.265	0.277	0.235	0.406	0.035
CVI	0.337	0.32	0.338	0.293	0.420	1	0.465	0.315	0.231	0.2	0.363	0.063
CVII	0.464	0.345	0.388	0.335	0.429	0.465	1	0.232	0.295	0.242	0.325	0.033
CVIII	0.244	0.32	0.228	0.25	0.265	0.315	0.232	1	0.212	0.184	0.264	0.059
CIX	0.358	0.259	0.257	0.255	0.277	0.231	0.295	0.212	1	0.347	0.211	0.023
CX	0.278	0.159	0.19	0.18	0.235	0.200	0.242	0.184	0.347	1	0.167	0.038
CXI	0.345	0.409	0.373	0.348	0.406	0.363	0.325	0.264	0.211	0.167	1	0.049
CXII	0.028	0.028	0.028	0.027	0.035	0.063	0.033	0.059	0.023	0.038	0.049	1

Of the 167 species analyzed, 30 did not belong to any chorotype. In other words, they were distributed independently from other species which led to no significant distribution similarity with other species (Real et al., 2003). According to Real, Guerrero, and Vargas (1992), species not included in a chorotype have a random and independent distribution. The endemic species of amphibians, insects, mammals, and plants we included, in general, have very restricted geographical distribution in the TVB, due to geographical and ecological barriers (Hernández & Gómez-Hinostrosa, 2011). The species also had few data points, which in some cases could affect the inclusion of these species in a pattern.

Chorotypes I, IV, VII, and X are located in the central and eastern parts of the TVB. Similar geographic distribution patterns in the central and eastern TVB have been documented in the literature by Escalante et al. (2007), who identified an area of endemism for mammals in the eastern TVB. Chorotypes I, IV, VIII, and X also coincide with other patterns, probably related to the mountainous systems of the central and eastern part of the province, which have been considered players in important evolutionary events (Escalante et al., 2004; Morrone & Escalante, 2016).

Other chorotypes —II, III, IV and XI— show a similar distribution pattern in the central TVB. The central TVB has been highly studied because important volcanoes of Mexico are located there, including Popocatépetl, Iztaccíhuatl and the Nevado de Toluca, which have influenced species distributions. In particular, the Popocatépetl and Iztaccíhuatl volcanoes are located southeast of Mexico City, forming the Sierra Nevada (Almeida et al., 2007). The chorotypes located in the central region of the TVB show an affinity with the Sierra Ajusco-Chichinautzin (chorotypes II, III, and V) and Sierra Nevada Popocatépetl-Iztaccíhuatl (chorotypes III and V). Our chorotypes are similar to the pattern of endemic species of lagomorphs and rodents identified by Fa and Morales (1991). This finding suggests that volcano peaks and surrounding areas are important in generating the particular environmental conditions that restrict the distribution of species of different taxonomic groups (Alcántara & Paniagua, 2007). For example, Carex hermanni is a species of plant that is associated with the subalpine pine forest in the Popocatépetl-Iztaccíhuatl National Park, its immediate surroundings, and the slopes of the Sierra Nevada in Mexico State in the central TVB (Cochrane, 1981). C. hermanni is also linked to saturated soils, and different floristic combinations according to humidity and topography (Almeida et al., 2007). Another example is Ambystoma leorae, asalamander restricted to mountain streams of the pine forest of the Sierra Nevada, which have specific oxygenation and water temperature conditions (Sunny et al., 2014). Chorotype V is also located in the central TVB, occupying part of the Nevado de Toluca, with potential biotic relationships between its species.

Chorotype VI is a biogeographic pattern that coincides with the “Meridional TVB” region identified by Navarro-Sigüenza et al. (2007). These authors consider the influence of the main elevations in the biogeographic patterns in the central and eastern TVB (including the Popocatépetl, Iztaccíhuatl, Nevado de Toluca, and Malinche volcanoes) that spans central Mexico from Puebla to western Jalisco. The species of Chorotype VI (amphibians, insects, mammals and plants), may be influenced by varied environments due to the transition between the Balsas basin and mountainous and sub-mountainous environments (Navarro-Sigüenza et al., 2007).

The most extensive biogeographic pattern was Chorotype VII, which interestingly, is not restricted to the TVB. This pattern coincides with the Paleoamerican distribution pattern identified in insects by Halffter and Morrone (2017). Those authors explain the pattern as an ecological diversification of the oldest taxa of the TVB as follows: 1) these clades originally evolved in Eurasia or Africa and dispersed to the Americas during the Cretaceous-Paleocene; 2) the dispersal of those taxa occurred before and after the formation of the Mexican Plateau; and 3) they are adapted to highly different climatic conditions. The species belonging to chorotype VII are distributed throughout the Mexican Plateau, TVB, Sierra Madre Oriental and Occidental, and some tropical lowlands, showing a pattern that includes both tropical and temperate zones (Halffter & Morrone, 2017).

Chorotype IX occupies the southern Sierra Madre Oriental province (Morrone et al., 2017). This chorotype is located in the central-eastern TVB, at the boundary between the Sierra Madre del Sur and northwestern Oaxaca State. Chorotype IX coincides with the area of endemism 14 identified by Estrada et al. (2012), located in the Oaxaca-Tehuacanense province (Ramírez-Pulido & Castro-Campillo, 1990). This chorotype represents the geobiotic complexity of the distribution area of the species with a highly restricted distribution. For example, Neotoma nelsoni is a species of rodent distributed in the Pico de Orizaba and Cofre de Perote National Parks (González-Ruiz et al., 2006). Another species, Gentiana perpusilla (order: Gentianales, family: Gentianaceae), has a distribution that is restricted to the highlands of the State of Veracruz (Villareal et al., 2009). Also, the beetle Heliscus eclipticus shows a distribution in sub-humid and humid tropical forests and mountain cloud forests of Oaxaca, Puebla, and Veracruz (Villegas-Guzmán et al., 2012). Liebherr (1992) pointed out that the geological changes of the TVB have influenced the evolutionary history of species distributed in central Mexico, from the state of Puebla southward to Guerrero, Oaxaca, and Chiapas, as in the genus Platynus (order: Coleoptera, family: Carabidae). These geological changes may be related to volcanic successions of the TVB since its origin in the Miocene (Ferrusquía-Villafranca, 2007).

Chorotype XII comprises a single midge species, A. niveoscotum, distributed in Jalisco (Zavortink, 1972). This chorotype coincides with the biogeographic pattern found by García-Trejo et al. (2004). These authors explained the pattern due to the junction between the Sierra Madre Occidental and Sierra Madre del Sur. According to Darsie (1996), A. niveoscotum has an affinity to both the highlands (Nearctic) and lowlands (Neotropical) because this species may find adequate conditions for their survival and reproduction in this geographic area.

The chorotypes with high species richness and overlap values are distributed in the central and eastern TVB. These areas have been shown to have high richness of plants and animals by other authors (Alcántara & Paniagua, 2007; Escalante et al., 2007; Fa & Morales, 1991; Flores-Villela, 1993; Gámez et al., 2012; Llorente-Bousquets & Martínez, 1993) due to their geographic position, wide altitudinal ranges, and volcanic nature (Alcántara & Paniagua, 2007). This is important, according to Birks (1987), because chorotypic delimitation could be used to prioritize conservation strategies, where 2 aspects should be considered: high values of chorological overlap of the endemic biotic elements and areas where there is a high number of species. In addition, we recommend that future studies perform a correlation test between environmental variables and chorotype distribution to explain the importance of abiotic factors in the chorotypes, as well as other studies about the importance of ecological interactions.

In general, there are few publications about chorotypes, their methods of analysis, and case studies. Here, we present the first work identifying chorotypes in the Transmexican Volcanic Belt using different taxa, which resulted in 12 chorotypes. We could identify biogeographic patterns through chorotypes using both data points and species distribution models; however, the number of data points and models was decisive for inferring biogeographic patterns using the Baroni-Urbani and Buser index. Our chorotypes coincided with previously identified biogeographical patterns, mainly areas of endemism. The highest chorological overlap and species richness in the TVB is located in the central and eastern parts of the region, showing non-random close relationships of the species with the geographic space, probably resulting from ecological and evolutionary processes. These chorotypes could be an initial step in an integrative biogeographic protocol of the biota of the TVB.

Acknowledgements

This research was carried out with the support of the Program UNAM-DGAPA-PAPIIT, Project IN217717. The original databases were provided and processed by A. M. Varela-Anaya, E. A. Noguera-Urbano, L. M. Ochoa-Ochoa, A. L. Gutiérrez-Velázquez, P. Reyes-Castillo (deceased), H. M. Hernández, C. Gómez-Hinostrosa, A. G. Navarro-Sigüenza, O. Téllez-Valdés, I. Arenas Hidalgo, C. Miguel-Talonia and G. Pinilla-Buitrago. Lynna Kiere reviewed the English writing of this manuscript. We thank to two anonymous reviewers for their helpful comments.

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Áreas de riqueza y centros probables de diversificación de Pinus en México

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Librado Sosa-Díaz, José René Valdez-Lazalde *, Gregorio Ángeles-Pérez, Héctor Manuel de los Santos-Posadas y Lauro López-Mata

Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo, Km. 36.5 Carr. México-Texcoco, 56264 Montecillo, Estado de México, México

*Autor para correspondencia: valdez@colpos.mx (J.R. Valdez-Lazalde)

Recibido: 10 de junio 2023; aceptado: 22 febrero 2024

Resumen

La identificación de centros de diversificación es útil para planear la conservación del germoplasma de las especies. El objetivo del estudio fue determinar las localidades que actuaron como centros de diversificación del género Pinus en México e identificar las zonas con mayor riqueza de especies de pino en la actualidad. Se construyó una base de datos de presencia (BDO) y registros fósiles (RF) para el género. A partir de ésta, se creó una malla de ~ 10 × 10 km y se determinaron centros de riqueza (CRP), centros de riqueza genética (CRG) y centros de alta diversidad (CAD) para Pinus. La coincidencia espacial de CRG, CAD y RF permitió sugerir posibles centros de diversificación de pinos (CDP). Se calculó un valor de importancia para cada CRP con base en parámetros de endemismo, rareza y riqueza de especies de pino. Se identificaron 16 CRP y 5 CDP. Los 3 CRP de mayor importancia en el país se ubican en zonas de Durango-Chihuahua (1), Coahuila-Nuevo León (2) y colindancias entre Jalisco-Zacatecas-Nayarit (3).

Palabras clave: Alta diversidad; Distribución de especies; Endemismo; Riqueza genética

(http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/).

Richness areas and probable diversification centers of Pinus in Mexico

Abstract

Identifying centers of diversification is useful for species germplasm conservation planning. The study objective was to determine the localities that acted as centers of diversification of the Pinus genus in Mexico and to identify current areas with the highest pine species richness. An occurrence database (BDO) and fossil records (RF) were built for the species. From this, a mesh of ~10 × 10 km was created and Centers of Pine Richness (CRP), Centers of Genetic Richness (CRG) and Centers of High Diversity (CAD) were determined. The spatial coincidence of CRG, CAD and RF allowed us to suggest possible Centers of Pine Diversification (CDP). An importance value was calculated for each CRP based on parameters of endemism, rarity, and species richness. 16 CRP and 5 CDP were identified. The 3 most important CRPs in the country are located in areas of Durango-Chihuahua (1), Coahuila-Nuevo León (2) and the boundaries between Jalisco-Zacatecas-Nayarit (3).

Keywords: High diversity; Species distribution; Endemism; Genetic richness

Introducción

El género Pinus (Pinaceae) es el grupo de coníferas más exitoso en la actualidad (Farjon, 1996), ha colonizado y domina un gran número de ambientes en el hemisferio norte, particularmente de México (Keeley, 2012; Rueda et al., 2017). Esta diversidad de pinos mexicana ha sido documentada suficientemente en revisiones generales (Farjon, 1996; Gernandt y Pérez-de la Rosa, 2014; Sáenz-Ceja et al., 2022), monografías y listados florísticos (Farjon y Filer, 2013; Sánchez-González, 2008; Villaseñor, 2016). México es también considerado un centro secundario de diversificación de Pinus (Gernandt y Pérez-de la Rosa, 2014; Millar, 1999). Sin embargo, la evidencia de la ubicación geográfica de dichos eventos es escasa.

Un centro de diversificación secundario puede entenderse como aquella región en la que un linaje ancestral dio origen a nuevas especies o nuevos linajes de especies (Millar, 1993). La identificación de centros de diversificación es útil para la conservación del germoplasma original de las especies y para estudiar los mecanismos de selección de plantas para uso humano (Fortuny-Fernández et al., 2017) y, por lo tanto, para la toma de decisiones asociadas a la planeación de acciones y políticas para la conservación y uso de la biodiversidad (Cruz-Cárdenas et al., 2013; Riemann y Exequiel, 2007). Una vez identificado el centro de diversificación de una especie o género, es relevante medir sus parámetros de riqueza y endemismo para posibilitar su monitoreo a mediano y largo plazo (Cruz-Cárdenas et al., 2013).

Existen diversas métricas para cuantificar la riqueza biológica. Algunas de uso común son los índices de riqueza, diversidad, dominancia, complementariedad, etc. Para espacios geográficos amplios se han diseñado técnicas como el análisis de punto a cuadrícula (Hijmans et al., 2012), un enfoque ampliamente aplicado al estudio de la flora mexicana (Contreras-Medina y Luna-Vega, 2007; Cruz-Cárdenas et al., 2013; Estrada-Sánchez et al., 2019; González-Espinosa et al., 2004; Ramos-Dorantes et al., 2017; Salinas-Rodríguez et al., 2018; Villaseñor et al., 2006). Sin embargo, la combinación de medidas de diversidad y el análisis de cuadrículas para predecir la riqueza y diversidad en el espacio geográfico de especies de importancia económica y ecológica, como los pinos, ha sido poco abordado en México y el mundo.

Lo descrito anteriormente destaca la importancia de comprender los aspectos históricos y biogeográficos actuales de especies de alto valor económico como los pinos. Esta investigación contribuye a responder preguntas relevantes para México como: ¿dónde se encuentran las áreas de mayor riqueza de Pinus? ¿dónde se ubican los centros probables de diversificación de Pinus? ¿cuáles son las áreas geográficas de mayor importancia para el género? todas enmarcadas en la hipótesis: ¿es posible identificar centros de diversificación del género Pinus en México, en función de la riqueza genética, alta diversidad y registros fósiles? Los objetivos del estudio fueron: identificar las áreas de mayor riqueza de Pinus, determinar las zonas más probables de diversificación de Pinus y generar un valor de importancia basado en criterios de riqueza, endemismo y rareza de pinos para las principales áreas de riqueza del género en México.

Materiales y métodos

En este estudio, la riqueza de especies se interpreta como el conteo de especies registradas en un sitio (Magurran, 1988). La riqueza genética refiere al grado de variación del material genético entre poblaciones de una especie; se consideró como centro de riqueza genética aquellas regiones donde se concentra la mayor cantidad de poblaciones, asumiendo que las regiones con mayor número de poblaciones serán genéticamente más diversas (Conabio, 2007). Los centros de alta diversidad se entienden como aquellos sitios con valores altos de un índice de diversidad biológica. El concepto de endemismo se aplica como un indicador de restricción en la distribución geográfica de las especies.

La figura 1 esquematiza el flujo de trabajo realizado para alcanzar los objetivos del presente estudio. Los párrafos precedentes detallan los procedimientos realizados en cada una de las etapas del análisis.

Se construyó una base de registros fósiles y datos de presencia (BDO) de especies de Pinus que se distribuyen de forma natural en México. Se consultaron fuentes de datos especializadas como Global Biodiversity Information Facility (www.gbif.org/), Sistema Nacional de Información sobre Biodiversidad de México (www.snib.mx/), Red Mundial sobre Información sobre Biodiversidad (http://www.conabio.gob.mx), SEINet (www.swbiodiversity.org)
y revisión de literatura científica mediante motores de búsqueda web (e.g., Google Scholar, Springer, Scopus; con juegos de palabras: “especie”, “latitud”, “longitud”, “coordenadas”, “Pinus”, “México”) en idioma español
e inglés.

Posteriormente, se depuró la BDO eliminando datos sin coordenadas, mal georreferenciados y duplicados (de una especie) en pixeles de 1 km². Se consideraron como válidas las entidades taxonómicas definidas en publicaciones recientes (Buck et al., 2020, 2023; Farjon, 2018; Montes et al., 2019, 2022; Pérez-de la Rosa & Gernandt, 2017; Willyard et al., 2017, 2021) y se consultaron sitios especializados (http://www.worldfloraonline.org/, https://powo.science.kew.org/) para asignar nombres intraespecíficos a cada especie. Adicionalmente, la BDO se filtró con base en el rango altitudinal reportado en la literatura para cada especie de Pinus (Farjon, 2017; Farjon y Filer, 2013), excluyendo datos cuando la combinación ambiental de esos sitios se ubicó fuera de la combinación de los mismos factores para el rango altitudinal reportado en la literatura (material suplementario: fig. S1).

Figura 1. Esquema de trabajo seguido para la identificación de centros de alta diversidad, riqueza genética y posibles centros de diversificación del género Pinus en México. Información inicial (azul), procesos y algoritmos (verde), principales configuraciones de procesos y algoritmos (naranja y morado) y productos generados (bordes redondos) durante este estudio. Los principales objetivos de la investigación se muestran con borde segmentado. Tamaño de pixel de ~ 10 x 10 km con: tipo de vecindad simple (*) y circular de un grado sexagesimal (§).

A partir de la BDO, inicialmente se realizó un análisis de “Point to grid/ Richness/ Number of different classes” con vecindad simple (~ 10 × 10 km) en el programa DIVA-GIS v. 7.5.0 (Hijmans et al., 2012), asignando a cada pixel el número de especies contabilizado dentro del mismo, lo cual constituyó la riqueza observada. Posteriormente, se identificaron y seleccionaron conglomerados de pixeles contiguos a los que se llamó centros de riqueza de pinos (CRP). Considerando que la BDO no proviene de un muestreo geográficamente uniforme, se observaron otros grupos de pixeles no contiguos donde se presentaron valores importantes de riqueza. Tales conjuntos se agruparon y se nombraron como otras zonas dispersas de riqueza de pinos (OZD). La delimitación de los CRP y OZD se realizó de forma manual mediante un sistema de información geográfica (Quantum GIS Team Development, 2019) y se numeraron de forma consecutiva solo con propósito de identificación —no representa valor de importancia. Para identificar de forma puntual pixeles de mayor riqueza, los datos de riqueza observada a nivel pixel se clasificaron en 5 estratos mediante el método de intervalos geométricos (1 = muy baja, 2 = baja, 3 = media, 4 = alta y 5 = muy alta). Los pixeles pertenecientes al estrato superior (5 = muy alta) fueron considerados los sitios con mayor riqueza de especies de pinos dentro de los CRP y OZD (fig. 2). De acuerdo con Arenas-Navarro et al. (2020), se calculó el cociente (Es) entre la riqueza observada y la riqueza estimada (estimador no paramétrico de Chao2) por pixel, como un indicador de la calidad de las celdas resultantes del análisis de punto a cuadrícula. Los estimadores no paramétricos (e.g., Chao2) tienen la particularidad de ser menos sesgados que los de tipo paramétrico (Brose et al., 2003).

Partiendo de la BDO, mediante el módulo “Point to grid/ Richness/ Number of observations” de DIVA-GIS (Hijmans et al., 2012), se realizó un análisis punto a cuadrícula para delimitar, a nivel especie, las zonas geográficas con mayor número de presencias, lo que se tradujo en zonas de mayor riqueza genética a nivel especie (Conabio, 2007; fig. 3A-D). Para ello, se utilizó una resolución espacial (tamaño de pixel) de 0.083 grados sexagesimales (~ 10 × 10 km). Para cada especie analizada, el procedimiento generó 5 estratos (intervalo igual) de abundancia de registros de presencia (fig. 3A, B). Se nombró como centro de riqueza genética (CRG) solo al estrato superior (fig. 3C), el cual se convirtió a formato binario (1 = CRG; 0 = área sin interés; fig. 3D). De esta forma se delimitó el CRG para cada especie incluida en la BDO. Finalmente, los CRG a nivel especie se sobrepusieron espacialmente para determinar los CRG a nivel género en México.

Se utilizó el índice alfa de Fisher para estimar la diversidad de especies de Pinus a nivel pixel (~ 10 × 10 km) (Fisher et al., 1943). A pesar de que alfa de Fisher (α) es poco utilizado actualmente, decidimos utilizarlo por 2 razones: no se dispuso de datos de densidad de las especies de pino a nivel localidad y a diferencia de otros índices como Shannon-Wiener, Simpson, Margalef, Menhinick, entre otros, de uso común para propósitos similares, α es poco sensible al número de individuos muestreados, a la presencia de especies raras o comunes y al tamaño del área estudiada (Magurran, 1988). Adicionalmente, a excepción de α, los índices antes mencionados son adecuados para medir la heterogeneidad de especies localmente (Peet, 1974), por lo que al manejar unidades de estudio de gran tamaño (pixel de 10 × 10 km) en este estudio, consideramos que α es el índice más adecuado para los propósitos planteados.

Las estimaciones de α a nivel pixel se realizaron mediante el programa PAST v. 4.03 (Hammer et al., 2001). Posteriormente, mediante el método de reclasificación de intervalos geométricos se definieron 5 estratos de las predicciones de α (1 = muy baja, 2 = baja, 3 = media, 4 = alta y 5 = muy alta diversidad), de los cuales solo se retuvo el estrato superior y se convirtió a formato binario para representar los centros de alta diversidad (CAD) de Pinus en México.

Los posibles CDP en México se identificaron como aquellas áreas de coincidencia espacial (intersección) entre los CRG (nivel género) y los CAD (Santillán-Fernández et al., 2021), además de la presencia cercana a estas áreas de fósiles de Pinus. Partimos del supuesto que el registro fósil en áreas de alta riqueza del género Pinus, o cerca de éstas, indica la presencia del género Pinus desde épocas ancestrales.

Se generó un valor de importancia para cada área de riqueza en función de 4 criterios: I) valor promedio de endemismo, II) número de especies que se distribuyen en el área, III) número de especies raras y IV) riqueza máxima de especies por pixel (~ 10 × 10 km). El indicador I se obtuvo utilizando el método propuesto por Kerr (1997), que es la sumatoria del inverso al número de pixeles donde aparece cada especie, obteniendo el valor final mediante el promedio de todos los pixeles del área. Este método ha sido aplicado para identificar zonas de endemismo de plantas mexicanas (Estrada-Sánchez et al., 2019; Riemann y Exequiel, 2007; Villaseñor et al., 2006). Para el indicador III, se utilizó el índice de rareza propuesto por Maciel (2021), el cual genera un valor en función del rango geográfico, especificidad de hábitat y abundancia (número de presencias de la especie por pixel, en este trabajo) de la especie (Maciel, 2021). Se utilizó la mediana del índice de rareza para definir especies raras y comunes (material suplementario: tabla S1). Para estimar los indicadores II y IV, se contó el número de taxones distribuidos en el área y el número máximo de ellos en un pixel, respectivamente. Finalmente, los criterios I, II, III y IV fueron normalizados a valores en intervalo de 0 a 1 (para cada puntaje obtenido se restó valor mínimo de ese criterio y ésto se dividió entre la diferencia del máximo y el mínimo del mismo criterio) y se sumaron para obtener un valor final de importancia para cada CRP y OZD.

Resultados

Se consideraron como válidas 48 especies del género Pinus (material suplementario: tabla S1) que se distribuyen de manera total o parcial en México. El número de registros que integraron la BDO después del proceso de limpieza fue de 32,030 (un registro por especie dentro de 1 km²), de los cuales solo 64.6% (20,709) se ubican dentro del territorio mexicano. Las fuentes que aportaron mayor cantidad de datos a la base final fueron GBIF (67.1%), SEINet (12.4%), SNIB (8.5%), literatura científica (7.1%) y un porcentaje menor para otras fuentes. Así mismo, 18.8% de las 48 especies tuvo más de 1,000 registros, 60.4% entre 100 a 1,000 registros, 6.3% entre 50 y 99, y 14.6% menos de 50 registros. La especie con más registros fue P. leiophylla (3,555 registros) y la de menos P. vallartensis (9 registros), una especie descrita recientemente en el occidente de México. El 24.3% de las presencias se registró antes de 1980, 24% entre 1981 y 2000, y el restante 58.1% entre 2001 y mediados
de 2022.

El promedio del indicador de calidad de celdas en cada CRP y OZD varió entre 0.87 y 0.98 (material suplementario: tabla S1). Los valores de riqueza por pixel variaron entre 1 y 13 (fig. 2A). Las clases alta y muy alta de riqueza observada se restringieron a zonas concretas de la sierra Madre Occidental (SMOc), sierra Madre Oriental (SMOr), sierra Madre del Sur (SMS) y sierras de Chiapas (fig. 2Aa). Los pixeles con menor riqueza observada se registraron principalmente en la periferia de los relieves antes mencionados (fig. 2A). El estrato de muy alta riqueza (estrato 5 de riqueza observada; fig. 2Aa) va de 6 a 13 especies y se ubicaron de forma muy dispersa en algunas zonas de Durango, Chihuahua, Nuevo León, Jalisco, Michoacán, México, Guerrero, Oaxaca y Chiapas (pixeles rojos, fig. 2B).

Figura 2. Riqueza observada (A), riqueza observada estratificada (Aa) y áreas de riqueza de especies de Pinus (B) en México. En la simbología de B, el número en paréntesis indica el número de especies presentes en el área definida. Por ejemplo, CRP_1 (9) indica que en el área CRP_1 se registró la presencia de 9 especies; no indica que 9 especies fueron observadas en cada pixel (~ 10 x 10 km) del área. Las líneas que dividen el interior de México corresponden a los límites de las regiones biogeográficas contenidas.

El análisis de punto a cuadrícula detectó 10 conglomerados de CRP y 6 de OZD (fig. 2B). Es importante reiterar que el número de especies mencionados en este párrafo —número entre paréntesis en la fig. 2B— no indican que tal número se observó en cada pixel que forma parte del CRP u OZD, sino que se identificó al menos un registro de cada especie en algún pixel de dicha zona. En las áreas compactas, el mayor número de especies fue 21 (CRP_2) y el menor fue 9 (CRP_1; Baja California). En la SMOc se ubicó el área de riqueza de mayor tamaño (CRP_2), mientras que en la porción michoacana de la SMS se ubicó la de menor extensión (OZD_5). En la zona centro-oriental de la FVT se identificaron 3 áreas (CRP_4, 5, 6), cuyo número de especies aumenta de 15 en la zona este a 17 en la zona oeste. En la zona media de la SMOr se identificó un área compacta (CRP_3) y 2 áreas dispersas (OZD_4 y OZD_6) en los extremos sur y norte, respectivamente. Las OZD figuran en la periferia de las áreas compactas (fig. 2B).

Las zonas dispersas (OZD) que contaron con alto número de especies fueron el oeste de la FVT (OZD_3; sur de Zacatecas, Jalisco y Nayarit; 21 especies) y el sur de la SMOr (18 especies, Querétaro, San Luis Potosí; OZD_4), mientras que la sierra sur de Michoacán (OZD_5) fue el área de pixeles dispersos con menor presencia de especies de pino (8 especies). Finalmente, algunas áreas como CRP_1, CRP_9, OZD_2 y OZD_4 tuvieron nula o muy poca presencia de pixeles de muy alta riqueza de pinos (fig. 2B).

La delimitación de la zona de mayor concentración de presencia para cada taxón en la BDO identificó el CRG para cada especie (fig. 3A-D). Los CRG identificados representan áreas pequeñas dispersas en el territorio, ubicadas principalmente en la zona sur de la SMOc y este de la FVT, la zona media de la SMOr (Coahuila y Nuevo León) y algunas áreas en las zonas montañosas de Oaxaca y Chiapas (fig. 3E-G). En algunas zonas geográficas se observaron coincidencias del CRG para más de 1 especie, siendo las más notables en el sureste de Durango (fig. 3E-G), en colindancias entre Coahuila y Nuevo León (fig. 3F) y en Chiapas (fig. 3E-G). Para las especies con presencia periférica en México (e.g., Pinus coulteri y P. lambertiana) los CRG se detectaron fuera del territorio mexicano. Por otro lado, aunque no fueron coincidentes espacialmente, estados como Oaxaca, Jalisco, Durango y Michoacán mostraron CRG para más de 1 especie. De manera contraria, aunque se presentan 9 especies en el CRP_1, solo se observó el CRG para P. quadrifolia y P. jeffreyi al igual que para el OZD_5 que únicamente representó el CRG para P. rzedowskii (fig. 3F).

Figura 3. Ejemplo de la determinación del centro de riqueza genética (CRG) para Pinus patula (A-D) y centro de riqueza genética para especies de la subsección Australes (E), Cembroides y Nelsoniae (F), Ponderosae y Strobus (G) y a nivel género (H). Las líneas que dividen el interior de México corresponden a los límites de las regiones biogeográficas contenidas.

La distribución espacial del estrato superior (estrato 5 = muy alta diversidad) de α, definido como CAD, se ubicó principalmente en zonas de la SMOc, SMOr, FVT, además de algunas secciones de la SMS y muy poca presencia en los macizos montañosos de Chiapas. De manera más puntual, la mayor cantidad de pixeles de CAD se observó en la FVT, Chihuahua, Durango y Oaxaca, otros pixeles más aislados se identificaron entre Coahuila y Nuevo León, Guerrero y Chiapas (fig. 4).

El cálculo del índice alfa de Fisher (α) por pixel mostró diferencias importantes por zona geográfica. Los valores más altos se observaron en zonas particulares de los sistemas montañosos más importantes de México (fig. 4). Los estados de Chihuahua, Durango, Nuevo León, Michoacán, Oaxaca y algunas zonas de la FVT presentaron pixeles con los valores más altos de α (fig.4). En los CRP y OZD, el promedio de α varió de 0.9 (OZD_6) a 2.3 (CRP_8). El valor máximo por pixel, α = 20, se encontró para los CRP_7 (sierra norte de Oaxaca) y CRP_4 (Michoacán), aunque Chihuahua y Durango (CRP_2) y la sierra sur de Oaxaca (CRP_8) también exhibieron valores máximos altos (α = 18.6) por pixel. Por el contrario, el valor máximo de menor magnitud de α por pixel dentro de un CRP u OZD fue de 9.3 (Baja California, Guerrero, Chiapas, San Luis Potosí y Querétaro; fig. 4). La menor variabilidad (segundo valor del paréntesis en tabla de la fig. 4) en las predicciones de α se presentó para el CRP_1 (Baja California), mientras para el CRP_8 (sierra sur de Oaxaca) se observó lo contrario.

La coincidencia espacial (intersección) de los centros de alta diversidad (CAD) y los centros de riqueza genética (CRG) de los pinos mexicanos fue evidente en algunas zonas de los principales sistemas montañosos de México (fig. 5). Lo anterior, conjuntamente con los registros de fósiles de Pinus encontrados en México, permitió la identificación de áreas que, argumentamos, tienen una alta probabilidad de haber sido centros de diversificación para Pinus en el pasado. Entre estas áreas destaca el extremo norte de la SMOc (Chihuahua y Sonora; 1), la zona media de la SMOr (sur de Coahuila, Nuevo León y Tamaulipas; 2), el centro-este de la FVT (3) y otras zonas sureñas como los macizos montañosos de Chiapas (4) y la sierra sur de Oaxaca (5). Para áreas como Baja California, sur de SMOc y oeste de la FVT no se encontró material fósil (fig. 5), aunque para las 2 últimas existe una alta coincidencia entre CAD y CRG de pinos.

Zonas de mayor importancia para Pinus en México

El cálculo de endemismo, riqueza de especies, rareza y riqueza máxima por pixel, posibilitó la asignación de un valor de importancia para cada CRP y OZD. El área ubicada en la zona media de la SMOc (CRP_2; Durango y Chihuahua) presentó el mayor número de especies (21) y riqueza máxima (13), por lo que obtuvo también el mayor valor de importancia, 3.471 (tabla 1). En orden decreciente, siguieron la zona intermedia de la SMOr (CRP_3) y la zona ubicada en el este de la FVT (OZD_3). El CRP_3 obtuvo el segundo valor más alto en los criterios de endemismo (tabla 1) y la OZD_3 presentó el mayor número de especies raras y el número máximo de especies presentes (21). El valor de importancia para dichas áreas fue 3.056 (CRP_3) y 2.601 (OZD_3).

Algunas zonas con valores medios de importancia son el CRP_4, CRP_7 y OZD_4, los cuales presentaron niveles intermedios de riqueza máxima (12, 12 y 9 especies, respectivamente) y especies raras (5 en promedio; tabla 1). Las áreas que presentaron los valores más bajos de importancia fueron las ubicadas en la sierra sur de Michoacán (OZD_5; 0.287), el noroeste de México (CRP_1; 0.635) y el sistema montañoso costero de Chiapas (OZD_2; 0.661; tabla 1). De forma general, se observaron 7 áreas (resaltadas con negritas en tabla 1) con un valor final por arriba del promedio (1.718), las cuales podrían considerarse como las áreas de mayor importancia de Pinus en México, basándose en criterios de endemismo, rareza y riqueza.

Discusión

La delimitación de los CRP tuvo como objetivo señalar las áreas de mayor riqueza de Pinus en México. Con base en las ecorregiones de Olson et al. (2001), se observó que a lo largo de la FVT existen intervenciones de bosques secos pertenecientes a la Depresión del Balsas, similar a los que separan los macizos montañosos de Chiapas (OZD_2 y CRP_10). En el sur de San Luis Potosí (SMOr), los matorrales de la meseta central y los bosques húmedos de Veracruz interrumpen la continuidad de los bosques de pino-encino. La baja presencia de celdas con presencia de pinos en estas zonas, condujo a la delimitación de los CRP y OZD expuestos en este estudio. Además, para la SMS la regionalización basada en criterios biológicos y climáticos propuesta por Morrone (2019), muestra zonas fragmentadas cuya disposición geográfica coincide parcialmente con los CRP_7, 8, 9 y OZD_1. De forma similar, la zonificación de Suárez-Mota et al. (2013) para la FVT se asemeja geográficamente a la OZD_3 y CRP_6, mientras que los centros críticos de riqueza para musgos y senecios señalados por Villaseñor et al. (2006), coinciden geográficamente con los CRP y OZD identificados para la FVT.

Figura 4. Índice alfa de Fisher (α) para especies de Pinus en México. La tabla muestra el valor promedio (máximo, desviación estándar) por pixel de α en las áreas de riqueza de especies (CRP, OZD) definidas previamente. Tamaño de pixel ~ 10 x 10 km.

Figura 5. Centros de riqueza genética (CRG), alta diversidad (CAD) y posibles centros de diversificación (indicados con elipses y números resaltados en color amarillo) de Pinus en México —las elipses y su numeración se presentan solo con fines de visualización. Las líneas que dividen el interior de México corresponden a los límites de las regiones biogeográficas contenidas.

Se identificó un número mayor de áreas de riqueza de Pinus con respecto a estudios previos (Farjon, 1996; Sáenz-Ceja et al., 2022; Sánchez-González, 2008). Esto podría explicarse por lo siguiente: 1) el propósito de este estudio fue identificar las zonas con mayor riqueza y no el patrón general de distribución del género en México; 2) los CRP fueron identificados a partir de coordenadas provenientes de colecciones biológicas y estudios científicos, lo que no garantiza su distribución geográfica uniforme y deriva en la identificación de zonas fragmentadas y de menor tamaño y 3) diferencias metodológicas (e.g., análisis de punto a cuadrícula y modelos de distribución potencial) en la determinación de las áreas de riqueza. En relación con el número de especies, también se presentaron diferencias importantes con estudios previos. Por ejemplo, para el noroeste de México (CRP_1), se han mencionado 9, 10 y 19 especies (Farjon, 1996; Sáenz-Ceja et al., 2022; Sánchez-González, 2008, respectivamente), siendo la primera y segunda similares a las 9 registradas aquí (fig. 2B), pero con diferencias en las entidades taxonómicas. Tales variaciones pueden deberse a: 1) metodología: solo se contabilizaron las especies dentro de los pixeles incluidos en CRP_1 y no para toda la península, por lo que especies como P. lagunae (Rob-Pass.) Passini no están incluidas en la cifra mencionada (9 especies); 2) taxonomía: el nivel taxonómico empleado fue especie, con base en las entidades reconocidas por Farjon (2018) y estudios recientes sobre delimitacion de especies (Buck et al., 2020, 2023; Montes et al., 2019, 2022; Willyard et al., 2017, 2021). El número de especies observado (9, 21, 17, 16) en algunas regiones como CRP_1, 2, 3 y 7 es cercano a las 7, 20, 14 y 15 mencionadas por Sáenz-Ceja et al. (2022) respectivamente, en zonas coincidentes con las áreas de riqueza mencionadas.

Tabla 1

Valores de los criterios considerados para la asignación de un valor de importancia (V.I.) para centros de riqueza de especies de Pinus (CRP) en México. En negritas se indican los 7 CRP identificados como más importantes.

CRP	Pixeles	E* (I)	S (II)	Sr^§ (III)	Rm (IV)	V.I.
CRP_1	164	0.309 (0.021)	0.077 (9)	0.250 (4)	0.000 (5)	0.636 (15)
CRP_2	1212	0.596 (0.031)	1.000 (21)	0.875 (9)	1.000 (13)	3.471 (1)
CRP_3	280	0.739 (0.036)	0.692 (17)	0.875 (9)	0.750 (11)	3.056 (2)
CRP_4	164	0.300 (0.021)	0.692 (17)	0.375 (5)	0.875 (12)	2.242 (4)
CRP_5	274	0.349 (0.022)	0.615 (16)	0.250 (4)	0.625 (10)	1.840 (7)
CRP_6	299	0.348 (0.022)	0.538 (15)	0.250 (4)	0.375 (8)	1.511 (10)
CRP_7	159	0.366 (0.023)	0.615 (16)	0.250 (4)	0.875 (12)	2.106 (5)
CRP_8	136	0.187 (0.017)	0.615 (16)	0.250 (4)	0.500 (9)	1.552 (9)
CRP_9	133	0.000 (0.010)	0.462 (14)	0.250 (4)	0.250 (7)	0.962 (13)
CRP_10	107	0.404 (0.024)	0.308 (12)	0.000 (2)	0.750 (11)	1.461 (11)
OZD_1	112	0.205 (0.017)	0.538 (15)	0.250 (4)	0.375 (8)	1.369 (12)
OZD_2	107	0.132 (0.015)	0.154 (10)	0.000 (2)	0.375 (8)	0.660 (14)
OZD_3	345	0.101 (0.014)	1.000 (21)	1.000 (10)	0.500 (9)	2.601 (3)
OZD_4	164	0.274 (0.020)	0.769 (18)	0.500 (6)	0.500 (9)	2.043 (6)
OZD_5	38	0.038 (0.011)	0.000 (8)	0.000 (2)	0.250 (7)	0.288 (16)
OZD_6	89	1.000 (0.046)	0.077 (9)	0.500 (6)	0.125 (6)	1.702 (8)

E = Endemismo; S = número de especies; Sr = número de especies raras; Rm = riqueza máxima por pixel; V.I. = valor de importancia (el valor entre paréntesis representa el orden de importancia); * = promedio del valor de endemismo por pixel obtenido mediante el índice de endemismo propuesto por Kerr (1997); § = la determinación de una especies rara o común se realizó con base en el índice de rareza propuesto por Maciel (2021). El orden de los valores de I a IV es el valor obtenido por la normalización del criterio (valor neto obtenido del criterio).

Algunos estudios a nivel local, como el de Ramos-Dorantes et al. (2017) mencionaron 16 especies (Puebla; CRP_6), mientras que 15 fueron las registradas en este trabajo. En inventarios florísticos de áreas naturales protegidas (ANP) como la Reserva de la Biosfera Mariposa Monarca (CRP_5), Reserva Forestal Nacional y Zona de Refugio de la Fauna Silvestre Tutuaca (CRP_2), se han reportado 15 y 12 especies, que es cercano a los observado (16 y 12) en tales sitios. Así mismo, en la Reserva de la Biosfera La Sepultura (OZD_2) y la Reserva de la Biosfera Sierra Gorda (OZD_4) se mencionan 10 y 3 especies de pino, mientras que en este estudio se registraron cifras superiores (13 y 6, respectivamente). Tales discrepancias en número de especies pueden ser posibles debido a que una especie podría presentarse dentro del CRP y estar ausente dentro de la ANP. Las ANP son espacios destinados a la conservación debido a su elevada riqueza biológica (Salinas-Rodríguez et al., 2018), por lo que se considera que pueden ser un contraste adecuado para el número de especies registrado en este estudio.

Estudios locales como el de Ríos-Altamirano et al. (2016) y Martin et al. (2021) en Oaxaca (CRP_7) describen 10 y 7 especies, respectivamente; mientras que en los pixeles que abarcan tales sitios se registraron 13 y 8 especies. En el CRP_2 (SMOc), González-Elizondo et al. (2012) mencionaron 20 especies, mientras que en este trabajo se observaron 21. Lo anterior demuestra que BDO construida y los análisis subsecuentes, son una adecuada representación de la riqueza de los pinos en México.

El aporte fundamental de los resultados de este trabajo es que puede considerarse una actualización de revisiones históricas sobre la biogeografía de Pinus (a nivel especie) en México y además, señalan de forma concreta áreas con alta riqueza, excluyendo áreas con baja o nula presencia. Sin embargo, es importante considerar que, como en cualquier análisis, los resultados dependen de los datos utilizados. Esto es relevante considerando que, recientemente, se han ventilado limitaciones y sesgos espaciales, temporales y filogenéticos de las bases digitales de registros de presencia de plantas vasculares, particularmente de la base GBIF utilizada en este trabajo (Ramírez-Barahona et al., 2023), con un aporte mayoritario de los registros de aparición (60% de total). Afortunadamente, de acuerdo con estos autores, algunas zonas montañosas de México, como aquellas que asemejan el patrón de presencia de Pinus en el país (SMOr, SMOc, FVT, SMS), son zonas con bajo sesgo espacial y temporal de recolectas de plantas vasculares (ver. fig. S4 en Ramírez-Barahona et al. [2023]). Por otro lado, en los análisis se incorporaron registros de aparición de otras fuentes (40% de los registros), lo que sin duda contribuye a disminuir los sesgos inherentes de los datos de GBIF. Además, la cercanía al valor óptimo (Es = 1) de las estimaciones sobre la calidad de las celdas (Es = 0.88 a 0.98) que formaron las áreas de riqueza de pinos identificadas aquí, sugiere una calidad suficiente para el alcance de los objetivos de este estudio (Arenas-Navarro et al., 2020).

El enfoque empleado para determinar los CRG ha sido empleado para delimitar la riqueza genética de razas de maíz en México y se desconoce su utilización en árboles (Santillán-Fernández et al., 2021). Sin embargo, existen datos que de manera indirecta podrían indicar alguna relación con los CRG identificados en este estudio. Por ejemplo, para P. greggii, Parraguirre-Lezama et al. (2002) reportaron menor número de alelos y porcentaje de polimorfismo en las poblaciones del sur (Hidalgo y Querétaro) con respecto a las del norte (Coahuila y Nuevo León), estas últimas se encuentran dentro del CRG señalado para esta especie (fig. 3E). Así mismo, García-Gómez et al. (2014) estudiaron 4 poblaciones de P. johannis y encontraron mayor número de loci polimórficos en una población (Salaverna, Zacatecas) que coincide espacialmente con el CRG identificado para esta especie (fig. 3F). El polimorfismo genético, la heterocigocidad esperada y observada, y el número de alelos, son usados para denotar diferencias en el acervo genético entre poblaciones de una especie (García-Gomez et al., 2014; González-Jiménez et al., 2021; Ledig et al., 2001).

De igual manera, poblaciones con altos valores de heterocigocidad esperada y riqueza alélica de P. remota (González-Jiménez et al., 2021) y P. pinceana (Ledig et al., 2001) coinciden espacialmente con los CRG para ambas especies (Coahuila y Nuevo León), aunque los 2 estudios citados anteriormente no han tomado en cuenta el rango completo de distribución de la especie. La evidencia anterior sugiere coincidencia geográfica entre los CRG delimitados espacialmente y la diversidad genética a nivel población, aunque se necesita mayor investigación para reforzar estos hallazgos, sobre todo con especies de amplia distribución, las cuales representan al menos 50% de este estudio.

Los valores más altos de α se ubicaron principalmente en la SMOc (Durango y Chihuahua), SMOr (Coahuila y Nuevo León), en el centro-este de la FVT y macizos montañosos de Oaxaca y Chiapas (fig. 4), emulando el patrón general de distribución del género (Rzedowski, 2006; Sáenz-Ceja et al., 2022). Aunque no existen estimaciones de α en pixeles espaciales de gran tamaño (e.g. 10 × 10 km ), sí existen estimaciones en ecosistemas con presencia de pinos, pero no exclusivamente para éstos.

En bosques mixtos de pino-encino en Oaxaca (CRP_9), Aguilar-Santelises y Castillo (2013) reportaron un α de 4.55, mientras que en rodales de la misma entidad con y sin manejo silvícola (CRP_7), Luna-Bautista et al. (2015) encontraron valores promedio de 1.778. En el sur de México (Chiapas; CRP_10), Cayuela et al. (2006) estimaron α máximo de 10.6 para rodales de pino-encino. Sánchez-González y López-Mata (2005) describen promedios de 1.01 de α en un gradiente altitudinal (bosque de encino, mixto, pino-pastizales alpinos) perteneciente al CRP_5 (este del Estado de México). En las ubicaciones de los estudios mencionados anteriormente, nuestro α fue mayor al reportado por los autores: α = 5.453, 6.376, 14.1 y 2.86 en el mismo orden. El resultado de este contraste es opuesto a lo esperado, ya que los análisis en comparación incluyeron diversos géneros de plantas (e.g. Juniperus, Arbutus, Quercus, Prunus y Alnus) y, por lo tanto, un mayor recuento de especies a nivel de sitio, lo que debería resultar en un valor mayor de α. Lo anterior podría deberse a las diferencias en el tamaño del sitio analizado. Este estudio tuvo como base de análisis pixeles de ~ 10 × 10 km, lo que posibilitó que en un pixel pudieran observarse más especies y más presencias (aunque no de la misma localidad). Contrariamente, el área muestreada en los otros estudios varió de parcelas de 400 m² a 1,000 m² (Cayuela et al., 2006; Luna-Bautista et al., 2015; Sánchez-González y López-Mata, 2005).

El hecho de que los CRP hayan tendido un bajo promedio de α (comparado con el máximo) pudo deberse a la distribución geográfica heterogénea de los registros presencia, que refleja un bajo esfuerzo de muestreo, sobre todo en la periferia de los CRP y OZD. A pesar de lo anterior, los valores obtenidos sobre la calidad de las celdas fueron cercanos al óptimo (material suplementario: tabla S1), por lo que puede considerarse que las celdas (al menos dentro de los CRP y OZD) tuvieron la calidad suficiente para el alcance de los objetivos de este estudio. Además, aunque es evidente que existen importantes deficiencias en la información disponible sobre biodiversidad (Ramírez-Barahona et al., 2023), las colecciones biológicas son la principal fuente de información en estudios de diversidad (Arenas-Navarro et al., 2020; Ramos-Dorantes et al., 2017; Salinas-Rodríguez et al., 2018; Suárez-Mota et al., 2018). Sin embargo, es importante enfatizar que a medida que avance la recolecta y digitalización de información biológica del país, se podrán refinar las estimaciones de diversidad de pinos en sus diversas áreas de riqueza. La información biológica sobre riqueza y diversidad es fundamental para el diseño de políticas que aseguren la permanencia de especies (Riemann y Exequiel, 2007), sobre todo aquellas con alto valor económico y ecológico como los pinos.

Posterior a su origen, el género Pinus experimentó ciclos de expansión y retroceso acoplados a fluctuaciones climáticas (Millar, 1993, 1999; Stults et al., 2010). Durante este periodo, la competencia con angiospermas (Millar, 1993), la interacción y efecto del fuego (Jin et al., 2021; Keeley, 2012), estrés por sequía y tolerancia a la sombra (Rueda et al., 2017) impulsaron su ruta evolutiva. Los probables CDP en México, identificados en este estudio por la intersección de CRG, CAD y registros fósiles, aproximan la ubicación de áreas que probablemente potenciaron la amplia distribución actual del género (Farjon, 1996; Millar, 1993). Los autores desconocen la existencia de estudios específicos sobre áreas con alta probabilidad de presencia de fenómenos de diversificación de Pinus en el pasado, por tanto, estos resultados representan un aporte importante que coadyuva al entendimiento del fenómeno.

Algunos autores nombran como “centros secundarios de origen” a zonas de latitud media con alta diversidad dentro del género (Millar, 1999), siendo en épocas recientes (Mioceno, ~ 5 – 22.5 Ma) cuando se originó su diversidad actual (Farjon, 1996; Jin et al., 2021). Aunque los fósiles hallados en tierras bajas de Chiapas que datan de al menos 90 Ma (Huerta-Vergara et al., 2013) indicarían que tales regiones ya eran habitadas por pinos antiguos mucho antes de la reciente historia evolutiva del género. De acuerdo con Jin et al. (2021), la tasa neta de diversificación de Pinus ha decrecido considerablemente desde finales del Cretácico (~ 100 Ma), por lo que, de haber existido linajes de pinos en regiones como el México antiguo, su diversidad pudo haber sido más amplia que la actual. Esto último sigue siendo una incógnita puesto que el siguiente hallazgo fósil para México, encontrado en tierras bajas de Veracruz (Millar, 1993) data de mediados del Mioceno
(~ 15 Ma), justo antes del inicio de la gran radiación actual de Pinus en esta región.

Sea como centro de diversificación o centro secundario de origen, México ha sido importante en la evolución de Pinus. Las altas tasas de diversificación del género en el país fueron desencadenadas por la actividad volcánica del Paleógeno (entre 60 y 37 Ma) (Farjon, 1996). El constante levantamiento de las principales cordilleras generó diferencias altitudinales, amplia variabilidad de suelos y una paulatina aridez con la formación del altiplano mexicano, que en épocas posteriores actuó como barrera geográfica entre zonas habitables para pinos (Millar, 1993). La heterogeneidad ambiental y el aislamiento propiciaron fragmentación, divergencia y especiación de los pinos en esas épocas (Millar, 1999; Stults et al., 2010). Además, una caída abrupta de temperatura en épocas subsecuentes ocasionó la retirada de las angiospermas hacia los trópicos (Millar, 1993), lo cual fue clave para que Pinus se expandiera a menores latitudes (Keeley, 2012). En conjunto, un clima frío, disminución de competencia y una amplia variabilidad ambiental pudieron haber provocado la liberación de una cantidad importante de nichos, lo cuales fueron ocupados por los ancestros de los pinos actuales. Esto último puede respaldarse en los hallazgos de Jin et al. (2021), quienes mencionan que la evolución del nicho ecológico y variaciones fenotípicas en Pinus aumentaron considerablemente a inicios del Oligoceno (que es la época subsecuente al gran enfriamiento mencionado anteriormente).

Zonas de importancia para Pinus en México.

El alto valor de importancia para el CRP_2 (SMOc) es explicado por presentar el máximo valor en riqueza (21 especies) y riqueza máxima (13 especies por pixel), el segundo valor más alto por especies raras y el tercer valor más alto por endemismo. Tales valores de endemismo, rareza y riqueza (tabla 1) contribuyeron a clasificarlo como el CRP de mayor importancia en México. Para algunos taxones, este CRP representa la latitud máxima (e.g., P. teocote, P. oocarpa y P. pseudostrobus), mínima (P. brachyptera) y una zona de continuidad para otras (P. strobiformis, P. arizonica y P. leiophylla), además, alberga una de las 2 poblaciones conocidas de P. maximartinezii (González-Elizondo et al., 2011). En el contexto anterior, González-Elizondo et al. (2012) mencionan que Pinus es uno de los 3 géneros más abundantes de la SMOc (24 especies). Además, los bosques del CRP_2 representan una de las zonas con mayor aporte económico al sector forestal del país (Hernández-Salas et al., 2013), lo cual hace aún más evidente la importancia tanto ecológica como económica de esta área. La zona media de la SMOc (Chihuahua y Durango) representa una de las zonas de mayor prioridad para la conservación de Pinus en México (Sáenz-Ceja et al., 2022).

Se ha sugerido que la SMOr se originó hace ~ 65 Ma, aunque se han encontrado fósiles de pinos más antiguos en el sur de México (~ 90 Ma; Chiapas; Huerta-Vergara et al., 2013), por lo que durante su emergencia y las fuertes fluctuaciones climáticas subsecuentes (Millar, 1993, 1999), la SMOr pudo haber sido un refugio para los linajes de Pinus existentes y otros grupos de plantas (Salinas-Rodríguez et al., 2017), incluso atribuyéndosele el origen de la subsección Cembroides (Farjon, 1996). Lo anterior explicaría el alto valor de importancia para CRP_3 (tabla 1), además de la presencia de especies endémicas (P. nelsonii y P. culminicola) y de distribución restringida (P. remota, P. pinceana y P. greggii) en esta región. Además, la SMOr ha sido descrita como el área de mayor rareza de coníferas en México (Farjon y Filer, 2013) y una zona con elevada diversidad de encinos, cactáceas y otras plantas (Contreras-Medina y Luna-Vega, 2007; Salinas-Rodríguez et al., 2017, 2018), convirtiéndose en una importante área de riqueza, endemismo y evolución para otras especies, además de Pinus. El CRP_3 coincide espacialmente con 2 de las áreas prioritarias para la conservación de pinos de ecosistemas semiáridos y subalpinos de México (Sáenz-Ceja et al., 2022).

El alto valor de importancia para la OZD_3 (tabla 1) es explicado por una mezcla de taxones endémicos (P. maximartinezii, P. jaliscana y P. vallartensis, P. georginae), de distribución amplia (P. oocarpa, P. hartwegii, P. leiophylla, P. devoniana; material suplementario: tabla S1) y restringida (P. praetermissa, P. luzmariae), que en conjunto favorecen altos valores de endemismo, rareza y riqueza. Algunas zonas del área OZD_3 son también importantes centros de endemismo para orquídeas y plantas vasculares (Aragón-Parada et al., 2021; Estrada-Sánchez et al., 2019; Morrone, 2019; Rodríguez et al., 2018; Vargas-Amado et al., 2013, 2020) y hongos (Hernández-López et al., 2020; Rodríguez-Alcantar et al., 2019). Sin embargo, algunas de las especies de la OZD_3 (e.g., P. maximartinezii, P. jaliscana, P. praetermissa y P. vallartensis) han experimentado alteraciones significativas de hábitat en la última década (Sáenz-Ceja et al., 2022), resaltando la importancia de esta área dada la vulnerabilidad de algunas de sus especies.

Las tasas altas de humedad existentes en OZD_3, provocadas por la entrada de viento monzónico del océano Pacífico, podría ser un importante impulsor de la elevada riqueza de esta región (Rzedowski, 2006), además de una marcada complejidad topográfica ocasionada por la unión de la FVT y SMOc y de la confluencia de 4 de los 5 biomas reconocidos por Villaseñor y Ortiz (2014) para México, cuyas zonas de transición propician una elevada diversidad biológica (Cayuela et al., 2006; Sánchez-González y López-Mata, 2005). Otro factor que pudo haber desencadenado la riqueza de Pinus en OZD_3 es el vulcanismo ocurrido hace 7.5 – 5.5 Ma en el occidente de la FVT (Gómez-Tuena et al., 2005), que coincide con la edad de divergencia promedio de especies endémicas y restringidas a esta área como P. praetermissa, P. jaliscana, P. luzmariae y P. georginae (5.62 Ma en promedio; Jin et al., 2021). Así mismo, Sáenz-Ceja et al. (2022) han señalado a las sierras meridionales de Jalisco como una de las áreas de mayor rareza y endemismo de especies de pino de México.

Áreas como el CRP_10 y OZD_2 registraron puntajes bajos para I, II y III, sin embargo, presentaron cifras considerables de riqueza máxima (tabla 1). El bajo endemismo de esas áreas, comparado con otros CRP, es causado por la presencia de especies de amplia distribución (e.g. P. teocote, P. oocarpa, P. pseudostrobus). El CRP_10 ha sido reconocido como la zona de mayor riqueza de plantas vasculares del sur de México (Cruz-Cárdenas et al., 2013; González-Espinosa et al., 2004; Villaseñor y Ortiz, 2014). El hecho que estados como Chiapas posean menor riqueza de pinos, puede deberse a la competencia con plantas angiospermas que desde la antigüedad ha sido un factor decisivo en las trayectorias evolutivas de Pinus y que actualmente podría estar limitando su distribución y abundancia en esas regiones (Farjon, 1996; Keeley, 2012; Millar, 1993).

Las áreas de riqueza identificadas para Oaxaca y Guerrero (CRP_7, 8 y 9) coinciden espacialmente con algunas de las zonas de mayor riqueza de especies de pino en México señaladas por Sáenz-Ceja et al. (2022) y con la regionalización de la SMS propuesta por Morrone (2019), siendo la más importante el CRP_7. En esta región, la presencia de bosques templados y húmedos de montaña crea condiciones ambientales que favorecen la presencia de un elevado número de especies a escala local y regional (12 y 16 especies; tabla 1) (Aragón-Parada et al., 2021; Villaseñor y Ortiz, 2014), y cuyo patrón geográfico coincide espacialmente con el de especies relacionadas como bromelias y orquídeas (Estrada-Sánchez et al., 2019). Así mismo, en Oaxaca existe la mayor riqueza de gimnospermas y plantas vasculares de México (Contreras-Medina y Luna-Vega, 2007; Cruz-Cárdenas et al., 2013), por lo que algunos sitios del CRP_7 han sido señalados por ser áreas de amplia importancia biológica (Suárez-Mota et al., 2018). A ello puede anexarse la información generada en este estudio, que ubica al CRP_7 como la quinta más importante (dados los criterios aquí considerados) para el género Pinus en México.

El bajo valor de importancia para CRP_1 se debió a los bajos puntajes de II y IV (tabla 1). Lo anterior coincide con lo descrito por Contreras-Medina y Luna-Vega (2007), quienes afirmaron que dicha zona es una de las más pobres en cuanto a presencia de gimnospermas en México, aunque estudios locales han señalado sitios con alto endemismo y riqueza de plantas vasculares (Riemann y Exequiel, 2007; Rzedowski, 2006). Sin embargo, recalcamos que el bajo valor de importancia para CRP_1 no implica necesariamente pobreza biológica, sino una disminución de ésta con respecto al resto de CRP. De acuerdo con Farjon (1996), los pinos del CRP_1 migraron hacia esas zonas a finales del Terciario siguiendo patrones de diversificación, cuyos procesos de adaptación y colonización pudieron haber desencadenado mecanismos como el hábito de cono serótino (como en P. radiata; Millar, 1999) y la variación del tamaño de la hoja debido al estrés por aridez y sequía como en P. quadrifolia y P. californiarum (Axelrod, 1975). Además, el CRP_1 representa el límite latitudinal inferior para la mayoría de los pinos que ahí se presentan (e.g., P. lambertiana, P. coulteri, P. jeffreyi y P. contorta) y debido a que son las poblaciones periféricas las que mayores tasas de evolución y extinción experimentan, su conservación se vuelve más relevante (Gaston, 2003).

Por el contrario, de acuerdo con Sáenz-Ceja et al. (2022), las sierras de San Pedro Mártir y Juárez (norte de Baja California y CRP_1 en este estudio) representan un área prioritaria para conservación de pinos en México, aunque tal región no figuró entre las más importantes de este estudio. Eso puede deberse a que especies como P. jeffreyi, P. lambertiana, P. contorta y P. coulteri son señaladas como especies de alto endemismo y rareza por los autores. Mientras que aquí se utilizó el rango geográfico completo de esas especies, el cual abarca desde las sierras antes mencionadas hasta el norte de Oregón, EUA (Farjon y Filer, 2013), por lo que los valores de endemismo y rareza resultaron bajos para esas especies y que condujeron a bajos valores de importancia al CRP_1. Sin embargo, aunque no haya resultado ser un CRP de alta importancia, en la última década algunas de sus especies (e.g., P. attenuata, P. californiarum, P. coulteri, P. jeffreyi y P. quadrifolia) han experimentado la mayor disminución de hábitat secundario entre los pinos mexicanos, indicando un alto nivel de vulnerabilidad en el CRP_1 (Sáenz-Ceja et al., 2022).

De manera similar a lo descrito en párrafos anteriores, áreas geográficas coincidentes con los CRP_4, 5 y 6 han sido señalados por presentar alta riqueza de musgos (Villaseñor et al., 2006), mientras que para algunas áreas de la SMS (CRP_9, CRP_8 y OZD_1) se ha documentado alta riqueza de orquídeas y bromelias (Estrada-Sánchez et al., 2019). De la misma forma, los CRP_10, CRP_6, CRP_7, OZD_2, OZD_3 y OZD_4 coinciden espacialmente con zonas de alta riqueza de especies de árboles de los géneros Quercus, Pinus, Juniperus, Arbutus entre otros (Téllez et al., 2020). Algunas de las áreas de mayor irremplazabilidad de especies de pino señaladas por Sáenz-Ceja et al. (2022) son parcialmente coincidentes con el CRP_2, CRP_3, OZD_3, CRP_7 y OZD_4, las cuales obtuvieron los primeros 5 valores más altos de importancia de este estudio (tabla 1). Lo anterior refuerza la elevada importancia de tales áreas para el género Pinus en México.

Para concluir, el análisis realizado sugiere que los sitios más probables de diversificación del género Pinus en México corresponden a las zonas de mayor altitud ubicadas al este de la FVT (México, Puebla, Hidalgo, y sur de San Luis Potosí), el norte de la sierra Madre Oriental (sureste de Coahuila y este de Nuevo León), el norte de la sierra Madre Occidental (Chihuahua y Durango) y los sistemas montañosos del sur de Oaxaca y meseta central de Chiapas. La información generada en esta investigación proporciona una actualización a revisiones previas sobre la distribución del género y las áreas particulares donde existe mayor riqueza, endemismo y rareza de este grupo de plantas en México. En la medida que el acervo digital sobre información biológica georreferenciada actual y antigua se complemente, las áreas de riqueza y probables centros de diversificación podrán afinarse en investigaciones futuras.

Agradecimientos

Al Consejo Nacional de Humanidades, Ciencias y Tecnologías por la beca otorgada al primer autor LS-D, para desarrollar estudios doctorales en el posgrado en Ciencias Forestales del Colegio de Postgraduados, proceso del cual derivó la presente investigación.

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Distribution of nonindigenous Basket clams (Corbicula spp.) in Mexico

PDF

Jeremy S. Tiemann ^a,*, Kevin S. Cummings ^a, Everardo Barba-Macías ^b, Charles R. Randklev ^c

^aUniversity of Illinois, Prairie Research Institute, Illinois Natural History Survey, 1816 South Oak Street, Champaign, IL 61820 USA

^bEl Colegio de la Frontera Sur, Departamento de Ciencias de la Sustentabilidad, Km 15.5 Carretera Reforma s/n, Ranchería Guineo Segunda Seccion, 86280 Villahermosa, Tabasco, Mexico

^cTexas A&M University, Natural Resources Institute, A&M AgriLife Research and Extension Center at Dallas, 17360 Coit Road, Dallas, Texas 75252 USA

*Corresponding author: jtiemann@illinois.edu (J.S. Tiemann)

Recieved: 19 May 2023; accepted: 19 March 2024

Abstract

Corbicula spp. are one of the most prolific aquatic invasive species in the world and can have negative effects on aquatic ecosystems. We performed qualitative field surveys, examined literature accounts and natural history museum holdings, and accessed citizen science data sources to document the distribution of Corbicula in Mexico and shared drainages. Through 26 publications (N = 127 records), 312 museum holdings, and 446 iNaturalist records, we documented 885 records pertaining to Corbicula in Mexico and shared drainages with the USA. The first record of the species in Mexico was in 1969, and it has since been reported from 26 of the 32 Mexican states and most of the major river basins throughout the country. However, we suggest Corbicula are more prevalent in Mexico than we report in this work as it is often under sampled or under reported.

Keywords: Exotic species; Invasive species; Asian clams; Bivalvia; Freshwater systems

(http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/).

Distribución de almejas canasta no nativas (Corbicula spp.) en México

Resumen

Algunas especies de Corbicula son de las especies invasoras acuáticas más prolíficas del mundo y pueden tener efectos negativos en los ecosistemas acuáticos. En este trabajo, realizamos estudios de campo cualitativos, examinamos literatura y registros en museos de historia natural y, además, revisamos datos de ciencia ciudadana para documentar la distribución de Corbicula en México y cuencas compartidas con EUA. A través de 26 publicaciones (N = 127 registros), 312 registros de museos y 446 registros de iNaturalist, documentamos 885 registros pertenecientes a Corbicula en México. El primer registro en México de la especie en el país data de 1969 y, desde entonces, ha sido reportada en 26 de los 32 estados mexicanos y en la mayoría de las principales cuencas hidrográficas del país. Sin embargo, creemos que Corbicula es más prevalente en Mexico de lo que reportamos en este trabajo, ya que frecuentemente no se muestrea o no se reporta de manera suficiente.

Palabras clave: Especies exóticas; Especies invasoras; Almejas asiáticas; Bivalvia; Ambientes dulceacuícolas

Introduction

Basket clams (Cyrenidae: Corbicula spp.), also commonly known as Asian clams, are moderately sized (to 50 mm) freshwater bivalves that have become one of the most successful aquatic invasive species to spread across the globe (Pigneur, Etoundi et al., 2014; Pigneur, Falisse et al., 2014). Native to the temperate/tropical regions of Asia, Africa, and Australia, Corbicula can be found on every continent except Antarctica (Bieler & Mikkelsen, 2019; Morton, 1986; Sousa et al., 2008). Species of the Genus Corbicula have been described as hyper-invasive aliens with great biofouling capabilities (Isom, 1986). Once established, Corbicula species can rapidly become extremely abundant and often affect water supply systems, alter nutrient regimes and food web dynamics, and potentially have deleterious effects to native freshwater mussel populations (Cohen et al., 1984; Counts, 1986; Haag, 2019; Isom, 1986; Sousa et al., 2008).

Corbicula taxonomy is in flux, as is the number of species that have become established outside of its native range (Hoagland, 1986). Corbicula were first recorded in North America in British Columbia, Canada, in 1924, and has since spread throughout the continent to areas in which winter water temperatures do not fall below 2 ºC (Benson & Williams, 2021; McMahon, 1999). At least 3 Corbicula taxa have become established in North America (Haponski & Ó Foighil, 2019; Lee et al., 2005; Tiemann et al., 2017). Corbicula have been sporadically collected in Mexico, with the first occurrence reported in 1969 from an irrigation ditch just north of Cerro Prieto, south of Mexicali in Baja California (Fox, 1970). However, Corbicula were present in the Río Grande/ Río Bravo in the USA as early as 1964 (Benson & Williams, 2021). Since then, it has spread throughout Mexico (Counts, 1991; López et al., 2019; Naranjo-García & Castillo-Rodríguez, 2017). It can become the most prevalent mollusk in streams (Czaja et al., 2022; Tiemann et al., 2020), and threatens to alter biologically diverse aquatic ecosystems in Mexico (Czaja et al., 2023).

Once established, Corbicula often becomes the most abundant benthic bivalve in streams. Tiemann et al. (2020) reported densities > 200 individuals/m² in a small stream in the Río Conchos basin in northern Mexico. Corbicula life history characteristics (e.g., early sexual maturity, high fecundity, and ability to be actively and passively dispersed) favor rapid colonization and persistence in disturbed and unstable habitats (McMahon, 2002; Minchin & Boelens, 2018; Smith et al., 1986; Thompson & Sparks, 1977; Voelz et al., 1998). We herein attempt to summarize the distribution of Corbicula species in Mexico, as was done in the USA by Benson and Williams (2021).

Materials and methods

Data for Corbicula in Mexico and the shared drainages in the USA (i.e., Río Grande and Río Colorado) were compiled from 4 sources. First, we conducted qualitative freshwater mollusk surveys in the Grande, Pánuco, Papaloapan, and Usumacinta basins in the Mexican states of Chihuahua, San Luis Potosí, Veracruz, Tabasco, and Chiapas in 2017-2022 (see Inoue et al., 2020; Kiser et al., 2022; Tiemann et al., 2020). Second, we reviewed literature accounts of Corbicula in Mexico and shared drainages (Barba-Macías & Trinidad-Ocaña, 2017; Benson & Williams, 2021; Contreras-Arquieta & Contreras-Balderas, 1999; Counts, 1991; Counts et al., 2003; Czaja et al., 2022, 2023; Davis, 1980; Dinger et al., 2005; Fox 1970, 1971; Gutiérrez-Galindo et al., 1988; Hillis & Mayden, 1985; López-López et al., 2009, 2019; Naranjo-García & Castillo-Rodríguez, 2017; Naranjo-García & Meza-Meneses, 2000; Naranjo-García & Olivera-Carrasco, 2014; Ramírez et al., 2022; Ramírez-Herrera & Urbano, 2014; Rico-Sánchez et al., 2020; Ruelas-Inzunza et al., 2007, 2009; Tiemann et al., 2020; Torres-Orozco & Revueltas-Valle, 1996; Trinidad-Ocaña et al., 2018). Third, we gathered from the following natural history museums and collections: Colección Nacional de Moluscos, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de Mexico (CNMO); Carnegie Museum of Natural History, Pittsburgh (CM); Delaware Museum of Natural History, Wilmington (DMNH); Field Museum of Natural History, Chicago (FMNH); Florida Museum, University of Florida, Gainesville (UF); Illinois Natural History Survey, Champaign (INHS); Museum of Comparative Zoology, Harvard University (MCZ); National Museum of Natural History, Smithsonian Institution (USNM); New Mexico New Mexico Museum of Natural History and Science, Albuquerque (NMMNH); Ohio State University Museum of Biological Diversity, Columbus (OSUM); Santa Barbara Museum of Natural History (SBMNH); Strecker Museum, Baylor University, Waco, Texas (SMBU); Facultad de Ciencias Biológicas de la Universidad Juárez del Estado de Durango, Colección de Moluscos (UJMC); University of Michigan Museum of Zoology, Ann Arbor (UMMZ); and the University of Texas – El Paso Biodiversity Collections (UTEP) (most museum codes follow Sabaj [2020]). Lastly, we used data from iNaturalist (www.iNaturalist.org; accessed on 1 November 2023), which is a citizen science sourced database.

We verified or re-identified each record to the species level, if possible, from the image(s) provided on-line, by curators, or those posted on iNaturalist. We excluded those records with missing or imprecise locality data, as well as those that could not be identified (e.g., poor quality photographs) from our database. The database is archived in the Illinois Data Bank (https://doi.org/10.13012/B2IDB-9221608_V1) and is available for future studies.

Results

We found 26 publications (N = 127 records), 312 museum lots, and 446 iNaturalist records, which totaled 885 records pertaining to Corbicula in Mexico and shared drainages (684 from Mexico and 201 from the USA; Table 1). Corbicula have been collected throughout Mexico from the Río Grande and Colorado at the U.S. border southward to the Río Usumacinta basin along the Guatemalan border (Fig.1). Corbicula have been collected in a wide variety of waterbodies, including estuarine wetlands, irrigation ditches, manmade impoundments, large rivers, and headwater streams (e.g., < 2 m wide). Corbicula have been recorded from 26 of the 32 Mexican states (Table 1) and most of the major river basins (Table 2), but we feel it is highly probable that Corbicula are more prevalent in Mexico than we report as it is often under-sampled. The 6 Mexican states without verified records include: Aguascalientes, Baja California Sur, Campeche, Mexico City, Tlaxcala, and Yucatán. Citizen scientists provided 4 unique state records for Corbicula in Mexico not reported in the literature or represented in museums (Table 1). In addition, > 50% of the records were from citizen observations via iNaturalist, which demonstrates how citizen scientists can contribute important data, especially in understudied areas.

Most Corbicula accounts from Mexico are classified as either Corbicula fluminea (Müller, 1774) or simply Corbicula. However, there are at least 2 Corbicula taxa in Mexico —Corbicula fluminea (form A, white nacre) and Corbicula largillierti (Philippi, 1844) (form B, purple nacre)— as identified by Lee et al. (2005) and Tiemann et al. (2017) (Figs. 1, 2), and both can occur in the same basin, often syntopically (e.g., Río San Juan and Río Soto la Marina basin, Hillis & Mayden, 1985; Río Conchos basin, Tiemann et al., 2020). The distinguishing characteristics are subtle but more pronounced in younger individuals that become less obvious as individuals mature and become large (Tiemann et al., 2017). In young / small (< 25 mm) individuals, C. fluminea has more pronounced external ridges, yellowish periostracum, and white nacre, whereas C. largillierti has less pronounced but tighter ridges, olive periostracum, and purple nacre (Fig. 2). Because most of the specimens examined were from photographs, we could not rule out additional taxa being present in Mexico and we could not verify all records to species, especially those from the historical literature and some iNaturalist photos. We speculate that some unvouchered specimens reported as C. fluminea are likely C. largillierti.

Discussion

Determining the dispersal chronology of Corbicula in Mexico is difficult for a variety of reasons. Unlike freshwater mussels (Unionidae), which are transported within and between river systems via fishes as part of their reproductive cycle, these clams are not dependent on fishes for dispersal. The origins and ensuing dispersion pathways of Corbicula are still poorly known, but it is thought to be a combination of both human-mediated activities such as aquaria releases and bait bucket introductions, and natural dispersal such as passive drift or via intestinal passage through fishes (Gatlin et al., 2013; McMahon, 1999; Naranjo-García & Castillo-Rodríguez, 2017; Sousa et al., 2008). Another confounding factor in determining the chronology of invasion is that there are no regular systematic sampling programs in Mexico that would serve to document the arrival dates in select basins or areas of the country. The literature has also been sporadic and uneven in reporting Corbicula in Mexico. We have summarized the known records and dates of occurrence of Corbicula by major drainage basin (Table 2).

Table 1

List of Mexican states where Corbicula has been found, the year in which the species was first reported, the water body where it was found, the source (citation or museum accession number; museum codes can be found in the methods section) of the first collection, and the number of records we found. These Corbicula records, including data sources, were archived in the Illinois Data Bank (https://doi.org/10.13012/B2IDB-9221608_V1).

State	First year reported	Waterbody	Source	Number of lots/ records
Baja California	1969	Irrigation canal, Cerro Prieto	Fox, 1970	36
Chiapas	2009	Río Lacantún	CNMO 3284, Naranjo-García & Olivera-Carrasco, 2014	73
Chihuahua	1996	Río Conchos	UTEP 13683, Benson & Williams, 2021	107
Coahuila	1976	Irrigation canal, Municipio Juarez	UTEP 4836	15
Colima	2006	Río Armería	CNMO 1720, Naranjo-García & Olivera-Carrasco, 2014	6
Durango	2006	Presa La Vega, Teuchitlán	CNMO 1679, Naranjo-García & Olivera-Carrasco, 2014	53
Estado de México	2014	Pond, E of Laguna de Zumpango	iNaturalist, 2023	8
Guanajuato	2018	Arroyo Hondo	iNaturalist, 2023	4
Guerrero	2009	Trib. Pacific, W of Petacalco and Río Atoyac	CNMO 5542	5
Hidalgo	2014	Río Venados	iNaturalist, 2023	4
Jalisco	1981	Trib. Lago de Chapala	UF 34919, Hillis & Mayden, 1985	47
Michoacán	2008	Río Atoyac (Balsas)	CNMO 2827, Naranjo-García & Olivera-Carrasco, 2014	10
Morelos	2005	Río Amacuzac	CNMO 1599	9
Nayarit	1969	Playa Novillero	DMNH 92579, Hillis & Mayden, 1985	7
Nuevo León	1976	Ríos Salado and San Juan	UTEP 4860, UTEP 4828	33
Oaxaca	1998	Dominguillo (S San Juan Bautista Cuicatlán)	CNMO 771, Naranjo-García & Olivera-Carrasco, 2014	13
Puebla	2020	Río Pantapec	iNaturalist, 2023	1
Querétaro	2017	Río Jalpan	Rico-Sanchez et al., 2020	6
Quintana Roo	1972	Unknown	DMNH 237279	2
San Luis Potosí	1993	Río Huichihuayán	UF 211359, Benson & Williams, 2021	29
Sinaloa	1970	Río Fuerte	Fox, 1971; Counts, 1991	37
Sonora	1970	Río Colorado	Counts, 1991	28
Tabasco	2011	Multiple locations in the Grijalva basin	Barba-Macías & Trinidad-Ocaña, 2017	37
Tamaulipas	1969	Falcon Reservoir	OSUM 22683	41
Veracruz	1992	Laguna de Catemaco	Torres-Orozco & Revueltas-Valle, 1996	71
Zacatecas	2006	Río Juchipila	CNMO 1690, 1692, Naranjo-García & Olivera-Carrasco, 2014	2

Table 2

List of Mexican rivers/ lakes drainages (Dr.) from north to south where Corbicula spp.have been found and the year first reported. These Corbicula records, including data sources, were archived in the Illinois Data Bank (https://doi.org/10.13012/B2IDB-9221608_V1).

Waterbody where it was first found	Year of first occurrence
Gulf of Mexico Basin
Río Grande Dr. – Falcon Reservoir, Tamaulipas	1969
Río San Fernando, Tamaulipas	1974
Río Soto la Marina Dr – unnamed stream, Tamaulipas	1981
Río Pánuco Dr. – Río Comandante, Tamaulipas	1990
Río Tecolutla, Veracruz	2007
Río Papaloapan Dr. – Laguna de Catemaco, Veracruz	1992
Río Coatzacoalcos, Veracruz	2005
Río Usumacinta Dr. – Río Lacantún, Chiapas	2009
Colorado/Gulf of California Basin
Irrigation canal, Baja California	1969
Río Yaqui, Sonora	1970
Río Fuerte, Sinaloa	1970
Pacific Coastal Basin
Río San Pedro, Mezquital, Durango	2006
Playa Novillero, Nayarit	1969
Río Grande de Santiago Dr., Jalisco	1981
Río Ameca, Jalisco	1982
Río Cuitxmala, Jalisco	1993
Río Armería, Colima	1986
Río Atoyac (Balsas), Michoacán	2008
Río Amacuzac, Morelos	2005
Caribbean Basin
Cozumel, Quintana Roo	1971

Río Colorado Basin

Corbicula were first reported in the Colorado River at Yuma, Arizona, USA, on the California border in 1955 (Benson & Williams 2021; Counts, 1991). It was first reported from Mexico from an irrigation canal in the Colorado River basin in Baja California in 1969 (Fox 1970). However, there is a specimen (SBMNH 697249) from the Río Cihuatlán (also called the Río Chacala or Marabasco) along the Pacific Coast at Manzanillo, Colima collected in 1965. That locality is problematic, as the Río Cihuatlán does not run through Manzanillo. It does however pass through the city of Cihuatlán, Jalisco. Counts (1991) summarized the occurrences for Corbicula in Mexico and provided a new record for the Río Colorado basin from the Río Mayo (UF 247535), Sonora collected in 1972.

Río Grande del Norte Basin

Corbicula were first found in the Río Grande basin in 1969 in the Falcon Reservoir, Tamaulipas (OSUM 22683) and along the Pacific coast at Playa Novillero in Nayarit (DMNH 92579; Hillis & Mayden, 1985; Counts, 1991; Table 2) —suggesting multiple invasions have occurred, as has been reported elsewhere (Benson & Williams, 2021). Based on collections made as early as 1975 in the upper Río Grande in Texas (Davis, 1980), Benson and Williams (2021) noted that Corbicula were likely present in the states of Chihuahua and Coahuila prior to 1996. This is borne out by museum specimens from the ríos Salado (UTEP 4860) and San Juan (UTEP 4828), Nuevo León collected by A.L. Metcalf in May 1976, an irrigation canal at Municipio Villa Juárez, Coahuila in 1976, and the Río Escondido, Coahuila in 1978 (UTEP 6810). Contreras-Arquieta and Contreras-Balderas (1999) reported Corbicula as common in Presa Rodrigo Gómez in the Río Grande basin, Nuevo Léon in 1984. Tiemann et al. (2020) found live individuals of C. fluminea and C. largillierti at 10 sites in the Río Conchos (Río Grande basin), Chihuahua in May 2018.

Ríos Carrizal, Soto la Marina, etc. basins

Hillis and Mayden (1985) summarized the data to date on the presence of Corbicula in Mexico and the neotropics. In January 1984, they investigated various river systems along the Gulf Coast in northeastern Mexico for evidence of Corbicula and found populations of both the “white and purple forms” in the San Juan River (Río Grande basin), at el Castillo, Nuevo León, and an unnamed tributary of the Río Corona (Soto la Marina basin), 3 km S of Mex. Hwy. 101, Tamaulipas (Hillis & Mayden, 1985). However, they failed to find either form in the Río San Fernando, which lies between the Río San Juan and Río Soto la Marina basins. There is an unpublished record from the Río San Fernando at Mexico Highway 101/180 collected by A.L. Metcalf in May 1974 (UTEP 15126). The authors also found no evidence of Corbicula in Río Purificación, despite the presence of both species of Corbicula in the Río Corona branch of the Soto la Marina basin. Further, Hillis and Mayden (1985) found no evidence of the purple form of Corbicula south of the Río Soto la Marina basin, or of either form south of the Río Carrizal basin, even though they sampled at several sites in the ríos Pánuco, Tuxpan (= Pantepec), Nautla, Blanco, and Balsas. There are numerous records post-1985 in the Río Soto la Marina basin from Presa Vicente Guerrero and Arroyo San Felipe, the Río San Fernando in Tamaulipas, and the Río Pantepec, Veracruz, which lies between the Pánuco and Papaloapan (López-López et al., 2009).

Figure 1. Distribution of Corbicula species —Corbicula fluminea (form A; black dots) and Corbicula largillierti (form B; purple dots)— in Mexico and the Colorado and Río Grande river basins in the southern USA based upon our compilation of records as described in the Materials and methods section. These Corbicula records, including data sources, were archived in the Illinois Data Bank (https://doi.org/10.13012/B2IDB-9221608_V1).

Figure 2. The 2 Corbicula speciesin Mexico —Corbicula fluminea (Müller, 1774) (form A, left) and Corbicula largillierti (Philippi, 1844) (form B, right). Images modified from Tiemann et al. (2017).

Río Pánuco basin

Continuing south along the Gulf of Mexico coast, C. fluminea began showing up in the Río Pánuco basin from the Río Comandante, Tamaulipas in January 1990 (UF 159751; Counts, 1991), the Río Huichihuayán, San Luis Potosí in July 1993 (UF 211359; Benson & Williams 2021), and the Río Tempoal, Veracruz in February 1994 (INHS 89423). Rico-Sánchez et al. (2020) reported C. fluminea from 6 sites in the Río Pánuco basin in the Biosphere Reserve Sierra Gorda, Querétaro between February and July 2017. We (JST & KSC) collected Corbicula fluminea from 16 sites in the Río Pánuco basin, San Luis Potosí in 2017-2018.

Río Papaloapan basin

Torres-Orozco and Revueltas-Valle (1996) found several empty valves of C. fluminea in Laguna de Catemaco, Veracruz in 1992. Later, they confirmed the presence of C. fluminea at several localities along the southeastern shore of the lake: Las Margaritas, Ahuacapan, and Cuetzalapan in September 1994, which they attributed to dispersal by migratory birds (Torres-Orozco & Revueltas-Valle, 1996). Naranjo-García and Olivera-Carrasco (2014) reported C. fluminea from the Río Atoyac (Río Jamapa basin), ca. 16 km from Cordoba in August 1997 (CNMO 689). Ruelas-Inzunza et al. (2007) found C. fluminea further south in the Río Coatzacoalcos, Veracruz in 2005, and Naranjo-García and Olivera-Carrasco (2014) also reported it from the Río Coatzacoalcos in 2012 (CNMO 4009). Barba-Macías and Trinidad-Ocaña (2017) found C. fluminea at 7 sites in the Río Papaloapan basin in 2013.

Río Usumacinta basin

The first record of C. fluminea reported from the Río Usumacinta basin was from the Río Lacantún in Chiapas in 2007 and numerous other sites in or near the Reserva de la Biosfera Montes Azules in Chiapas and Tabasco from 2009-2022 (Barba-Macías & Trinidad-Ocaña, 2017; Naranjo-García & Olivera-Carrasco, 2014; Ramírez et al., 2022; CNMO Collection data). We also collected both C. fluminea and C. largillierti at 8 sites in the Río Usumacinta basin, Tabasco and Chiapas in 2019.

Pacific: Mesa Central & Balsas basins

Mesa Central and Balsas Region lies south of the Colorado and west of the Río Pánuco basins. There are numerous endorheic basins in this area (e.g., Llanos El Salado and Río Nazas). The area is largely drained by the Lerma-Santiago system. The Río Lerma mainstem is > 700 km long and empties into the Lago de Chapala, which is Mexico’s largest lake, and then into the Río Grande de Santiago, which drains into the Pacific. Comparably, the Río Balsas (also locally known as the Río Mezcala or Río Atoyac) has its headwaters in the western slope of the Continental Divide, southeast of the city of Puebla, and flows southwest where it empties into the Pacific Ocean at the border of Guerrero and Michoacán. This area is highly mountainous with the Sierra Madre Occidental reaching its southern limit here and the Río Balsas cutting through the Sierra Madre del Sur and Eje Volcánico Transversal. Corbicula fluminea first appeared along the Pacific Coast at Playa Novillero in Nayarit in 1969 (DMNH 92579; Table 2) and the Río Fuerte in Sinaloa in May 1971 (USNM 892340 and USNM 903657; Ramírez-Herrera & Urbano, 2014). There are numerous records of both C. fluminea and C. largillierti in the Mesa Central in the endorheic Nazas System, Armería, Atoyac (Balsas), Elota, Fuerte, and Río Grande de Santiago basins in the states of Durango, Guanajuato, Guerrero, Jalisco Michoacán, Morelos, Nayarit, Sinaloa, and Zacatecas. States (i.e., Baja California Sur and Yucatán) or areas with few or no records of Corbicula may be attributed to a lack of collecting or suitable habitat in those places.

Caribbean basin

There are odd records of both C. fluminea (DMNH 237279) and C. largillierti (DMNH 249472) from Cozumel, Quintana Roo in 1972. Whether they got to the island via humans, fish, or another method is unknown.

The biodiversity of some countries, like Mexico (Inoue et al., 2020; Kiser et al., 2022), is understudied and citizen scientists play an integral role in collecting data and aid in documenting new occurrences of invasive species (Barbato et al., 2021; Di Decco et al., 2021; Tiemann et al., 2022). This collaboration is critical in advancing our knowledge and conservation of our natural environment. However, as scientists, we must train and encourage citizen scientists to collect useful and verifiable data, as we discovered a misidentification error rate of ~ 10% and could not verify all Corbicula records submitted to iNaturalist due to photo quality or specimen orientation. We encourage future observers to take close-ups of both the external and internal sides of the shells to better aid in proper identification (i.e., similar to Fig. 2).

Our study was an attempt to summarize the known records of Corbicula taxa in Mexico. Given that several areas in Mexico are under sampled, it seems likely that Corbicula are established in additional areas (e.g., Pacific slope drainages) not reported here. We encourage colleagues to voucher specimens in natural history museums, as well as citizen scientists to take high quality photographs and upload them to iNaturalist with precise locality data when Corbicula are encountered, to help continue to document the spread of this invasive species in Mexico and Central America.

Acknowledgments

We thank A. Burden, E. Corona, J. de la Rosa Bolón, E. Gonzalez, P. Gonzalez, M. Hart, K. Inoue, N. Johnson, M. Larimore, T. Miller, A. Pieri, and A. Reyes-Gómez for assistance in the field; A. Benson for sharing known USGS Mexican Corbicula data; and SUP Kentucky and Kayak Huasteca, especially A. Koch, H. Warman, E. Aguado, C. Morones, and A. Reza, for providing priceless logistical support while in Mexico. E. Naranjo (CNMO); T. Pearce (CM); E. Shea and A. Kittle (DMNH); R. Bieler (FMNH); J. Slapcinsky (UF); J. Trimble (MCZ); J. Pfeiffer and Y. Villacampa (USNM); L. Frederick (NMMNH); N. Shoobs (OSUM); H. Chaney and V. Delnavaz (SBMNH); A. Bendict and C. Smith (SMBU); A. Czaja (UJMC); D. Ó Foighil and T. Lee (UMMZ); and E. Walsh and M. Zhuang (UTEP) for generously providing access to specimens and data under their care. T. Lee (UMMZ) helped confirm difficult identifications, and T. Contreras-Macbeth (Universidad Autónoma del Estado de Morelos) shared their records of Corbicula in Mexico. Partial funding was provided by a U.S. Fish & Wildlife Service grant (F17AC01008), the Mohamed bin Zayed Species Conservation Fund, and the University of Illinois’ Mexican and Mexican American Students System Initiative.

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Effects of climate change and species distribution modeling of Loxosceles (Araneae: Sicariidae) from Central Mexico

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Mayra R. Cortez-Roldán ^a, Alejandro Valdez-Mondragón ^b,*

^aUniversidad Autónoma de Tlaxcala, Centro Tlaxcala de Biología de la Conducta, Posgrado en Ciencias Biológicas, Carretera Federal Tlaxcala-Puebla, Km. 1.5, 90062 Tlaxcala, Tlaxcala, Mexico

^bCentro de Investigaciones Biológicas del Noroeste S.C., Programa Académico de Planeación Ambiental y Conservación, Colección de Aracnología, Km. 1 Carretera a San Juan de La Costa “El Comitán”, 23205 La Paz, Baja California Sur, Mexico

*Corresponding author: lat_mactans@yahoo.com.mx (A. Valdez-Mondragón)

Received: 11 October 2023; accepted: 19 March 2024

Abstract

With 40 of the 149 described species, Mexico harbors the highest diversity of the spider genus Loxosceles. However, knowledge about these spiders’ distribution patterns in a climate change (CC) context is poorly known. In this study, the distributions of 4 species from Central Mexico, Loxosceles malintzi, L. misteca, L. tenochtitlan and L. zapoteca, were estimated and evaluated based on species distribution modeling (SDM) and the possible effects of CC. Two future scenarios were simulated (years 2050 and 2080) to show possible increases or reductions in species distributions. The most important variables that influence the distribution of the species were: isothermality, seasonality of temperature, and precipitation. In the CC scenarios, some species showed a possible increase, specifically, Loxosceles malintzi with an increase in its distribution of 79% by 2050 and 66% by 2080, whereas L. misteca was projected to increase its distribution by 28% for 2050 and 38% for 2080. However, a decrease in the distribution of L. tenochtitlan by 51% for 2050 and 38% for 2080 was projected, as well as a 45% decrease by 2050 and a 40% decrease by 2080 for L. zapoteca.

Keywords: Violin spiders; Climatic variables; Biogeographic provinces; Future scenarios

(http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/).

Efectos del cambio climático y modelado de distribución de especies de Loxosceles (Araneae: Sicariidae) del centro de México

Resumen

Con 40 de 149 especies descritas, México alberga la mayor diversidad de arañas del género Loxosceles. Sin embargo, el conocimiento sobre los patrones de distribución en un contexto de cambio climático (CC) es poco conocido. Se estimaron y evaluaron las distribuciones de 4 especies del centro de México, Loxosceles malintzi, L. misteca, L. tenochtitlan y L. zapoteca, con base en el modelado de distribución de especies (MDE) y posibles efectos del CC. Se simularon 2 escenarios futuros (años 2050 y 2080) para mostrar posibles incrementos o reducciones en las distribuciones de las especies. Las variables más importantes que influyen en la distribución son: la isotérmia, la estacionalidad de la temperatura y las precipitaciones. En los escenarios de CC algunas especies mostraron un posible aumento, Loxosceles malintzi tuvo un aumento proyectado en su distribución de 79% para 2050 y de 66% para 2080, mientras que L. misteca tuvo un aumento de 28% para 2050 y de 38% para 2080. Sin embargo, se proyectó una disminución en la distribución de L. tenochtitlan de 51% para 2050 y de 38% para 2080, así como una disminución de 45% para 2050 y de 40% para 2080 para L. zapoteca.

Palabras clave: Arañas violinistas; Variables climáticas; Provincias biogeográficas; Escenarios futuros

Introduction

In North America, the spider genus Loxosceles Heineken and Lowe, 1832 (family Sicariidae Keyserling, 1980) are commonly known as “violin spiders”, “recluse spiders”, or “brown recluse spiders”. The current diversity comprises 149 described species, being one of the spider genera responsible for serious medical problems worldwide due to their venomous bites (Manríquez & Silva, 2009; Ramos-Rodríguez & Méndez, 2008; Sandidge & Hopwood, 2005; Swanson & Vetter, 2009; Vetter, 2008, 2015; Vetter & Bush, 2002; Vetter et al., 2003; WSC, 2024). Recent reviews of the medical aspects regarding Loxosceles bites have revealed that, despite frequent and numerous publications, only 11% of reported bites were verified, and skin necrosis developed in three-quarters of these cases (Taucare-Ríos et al., 2018).

Mexico boasts the highest diversity of violin spiders, with 40 species officially recognized, 38 native species and 2 introduced: Loxosceles reclusa Gertsch & Mulaik, 1940 and Loxosceles rufescens (Dufour, 1820) (Gertsch 1958, 1973; Gertsch & Ennik 1983; Valdez-Mondragón, Cortez-Roldán, Juárez-Sánchez, Solís-Catalán et al., 2018; Valdez-Mondragón, Cortez-Roldán, Juárez-Sánchez, & Solís-Catalán, 2018). Some North American synanthropic species, such as L. reclusa from the southern USA, have been widely studied for their biological, medical, and physiological aspects, with their abundances, natural history, and even distributions being analyzed and modeled (Sandidge & Hopwood, 2005; Saupe et al., 2019; Swanson & Vetter, 2009; Vetter, 2005, 2008; Vetter & Barger, 2002; Vetter & Bush, 2002; Vetter et al., 2003). However, these aspects remain poorly studied or not assessed in Mexican species. To date, all 38 states of Mexico have records of at least 1 native or introduced species of Loxosceles. The highest diversity of Loxosceles species in Mexico is mainly concentrated in the northern regions of the country, characterized by warm, dry regions such as deserts and xerophytic shrublands, with the Baja California Peninsula being the most diverse region in the country. The group’s diversity tends to decrease in the southern regions of the country where the habitat is more tropical and sub-tropical, such as in the Yucatán Peninsula which has the lowest species diversity in the country (Navarro-Rodríguez & Valdez-Mondragón, 2020; Valdez-Mondragón, 2020; Valdez-Mondragón, Cortez-Roldán, Juárez-Sánchez, Solís-Catalán et al., 2018; Valdez-Mondragón, Cortez-Roldán, Juárez-Sánchez, & Solís-Catalán, 2018; Valdez-Mondragón et al., 2019).

In recent years, climate change (CC) has been accelerated by anthropogenic processes mainly related to the intensification of greenhouse gases (Compagnucci, 2011). The resulting effects on ecosystem processes have led to changes in the distributions of species worldwide, which can be observed in 3 main response patterns: 1) species maintain their areas of distribution (Stranges et al., 2019; Uribe-Botero. 2015); 2) species’ areas of distribution will decrease, and in extreme cases, species might become extinct (Araújo et al., 2006; Romo et al., 2013); and 3) species will expand their geographical distributions (Boorgula et al., 2020; Martínez et al., 2024; Peterson, 2009), which has been even proposed with Loxosceles spiders from North America by Saupe et al. (2011) and also for cosmopolite species such as L. rufescens by Taucare-Ríos et al. (2018). Ecological niche models (ENM) and species distribution models (SDM) have been used to observe and assess the effects of CC (past and future) on species (Costa et al., 2002; Mota-Vargas et al., 2019; Peterson, 2009; Yáñez-Arenas et al., 2016). These methodologies have also been used to assess the potential risks associated with distribution expansions under future climate scenarios of disease-transmitting species (vectors), or those that can cause envenomation/poisoning in humans such as venomous snakes, scorpions or even violin spiders (Brooker et al., 2002; Foley et al., 2008; Lira et al., 2020; Martínez et al., 2024; Saupe et al., 2011; Taucare-Ríos et al., 2018; Yáñez-Arenas et al., 2016).

Climate change is expected to have profound effects on the distribution of venomous species worldwide, including reductions in the biodiversity and changes in patterns of envenomation of humans and even domestic animals (Martínez et al., 2024). Recent studies have projected future changes in species distributions as a consequence of CC, resulting in an increase or decrease of environmentally suitable areas. Vector-associated diseases such as leishmaniasis in Brazil (Lutzomyia, Peterson & Shaw [2003]), malaria in Africa (Anopheles, Peterson [2009]), Chagas in the Americas (Triatoma, Garza et al. [2014]), and Lyme disease and encephalitis in Europe (ticks of the genera Ixodes, Dermacentor, and Rhipicephalus, Gray et al. [2009]) have all been studied under the context of potential CC impacts of their host species’ distributional changes. In the case of venomous animals, ENM research has addressed evolutionary processes such as ecological niche conservatism/divergence between phylogenetically related species. Warren et al. (2008) and Taucare-Ríos (2017) applied such methods to Loxosceles spiders, while Planas et al. (2014) and Taucare-Ríos et al. (2018) used ENM to estimate diversity and observe the evolutionary processes that favored the diversification of L. rufescens in the Mediterranean, as well as the invasion potential of ecological niches globally. The only Loxosceles species from North America to be studied using ENM is L. reclusa, which causes the highest number of necrotic wounds induced by spiders in the USA. Saupe et al. (2011) investigated this species’ present and future distribution patterns and the medical implications within the Unites States.

In Mexico, studies focused on characterizing the ecological niches of Loxosceles species are scarce and often uninformative, especially with regards to species’ distribution areas. In the state of Guerrero, the genus’ distribution covers the entire state; however, no precise information exists on the environmental variables that influence distributions at the species level (Dzul-Manzanilla et al., 2014). The geographical distribution of the genus within Mexico has been shown to be influenced by some bioclimatic variables such as vegetation type, seasonality of temperature, annual temperature range, and isothermality (Cortez-Roldán, 2018; Valdez-Mondragón et al., 2019). At the genus level, SDMs show that Loxosceles is distributed across all biogeographic provinces except for the Sierra Madre Occidental, Soconusco, and Oaxaca (Cortez-Roldán, 2018). However, the broad scale of these analyses may lead to inaccurate or misinterpreted generalizations when assessing patterns and processes at the species level.

In recent years, scientific research on the genus Loxosceles from Mexico has been carried out mainly under an integrative taxonomy approach to describe and delimit species (Navarro-Rodríguez, 2019; Solís-Catalán, 2020; Valdez-Mondragón et al., 2019). However, some aspects such as the effect of CC on the distribution, biogeography, and diversity of these spiders remains unknown. The objective of this work is to estimate the current species distributions and future potential distributions of 4 Loxosceles species from the Central region of Mexico, considering 2 future climate change scenarios to identify possible changes in future distributions.

Materials and methods

Georeferenced localities were obtained from the Colección Nacional de Arácnidos (CNAN) (https://www.ibdata.abaco3.org/web/; https://datosabiertos.unam.mx/), Institute of Biology, Universidad Nacional Autónoma de México (IBUNAM), Mexico City, and Laboratorio de Aracnología (CARCIB), Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste (CIBNOR), La Paz, Baja California Sur, Mexico. To select the species used in the analyses, the following 2 criteria were considered: 1) species inhabiting Central Mexico that have previously been delimited and identified under morphological and molecular evidence (Navarro-Rodríguez, 2019; Navarro-Rodríguez & Valdez-Mondragón, 2020; Solís-Catalán, 2020; Valdez-Mondragón et al., 2019), which represents species with distributions covering the states with the highest population density (INEGI, 2020), as well as the states with the highest number of confirmed cases of loxoscelism from Mexico (Dr. Héctor Cartas, pers. comm.); and 2) adult specimens accurately identified to species level, the species identification using only juvenile specimens is not possible because the sexual primary structures such as male palps and female genitalia in adults are necessary for species identification. For identification of specimens collected and deposited at the CARCIB, dissections of male palps and female seminal receptacles were carried out in 80% ethanol, with tissue around the seminal receptacles cleaned using potassium hydroxide (KOH-10%) for 1 minute. Specimens were identified using the taxonomic keys for North American species by Gertsch and Ennik (1983) and literature of described species from Mexico by Valdez-Mondragón, Cortez-Roldán, Juárez-Sánchez, & Solís-Catalán (2018), Valdez-Mondragón, Cortez-Roldán, Juárez-Sánchez, & Solís-Catalán (2018), Valdez-Mondragón et al. (2019). A total of 55 records were used for the 4 analyzed species (Table 1): Loxosceles tenochtitlan Valdez-Mondragón & Navarro-Rodríguez, 2019 (20 records); Loxosceles malintzi Valdez-Mondragón, Cortez-Roldán, Juárez-Sánchez & Solís-Catalán, 2018 (19 records); Loxosceles misteca Gertsch, 1958 (8 records), and Loxosceles zapoteca Gertsch, 1958 (8 records). Field trips were carried out from 2016 to 2020 in Mexico City, Guerrero, Estado de México, Morelos, Puebla, and Tlaxcala to collect additional biological material.

The accessibility area (M) sensu Soberón (2010) of the 4 species was delimited based on all records of each species using the biogeographic provinces proposed by Morrone et al. (2017): the Trans-Mexican Volcanic Belt Province (TVB) and the Balsas Basin Province (BBP). The accessibility area M corresponds to the region that has been accessible to the species for relevant periods (Barve et al., 2011; Mota-Vargas et al., 2019; Ortega-Andrade et al., 2015).

Table 1

Species and records of Loxosceles distributed in the Central region of Mexico and used in this study.

Species	Author(s) & years	Records	States*	Reference**
Loxosceles malintzi	Valdez-Mondragón, Cortez-Roldán, Juárez-Sánchez & Solís-Catalán, 2018	19	Gro, Mor, Pue	CARCIB, CNAN
Loxosceles misteca	Gertsch, 1958	8	Gro, Mor	CNAN, CARCIB
Loxosceles tenochtitlan	Valdez-Mondragón & Navarro-Rodríguez, 2019	20	Cdmx, Mex, Tlax	CARCIB, CNAN
Loxosceles zapoteca	Gertsch, 1958	8	Gro	CNAN, CARCIB

We downloaded a set of bioclimatic variables from Cuervo-Robayo et al. (2020) (http://geoportal.conabio.gob.mx/metadatos/doc/html/b19802009gw.html) (Table 2) with a time interval of 1980-2009 and a resolution of 30 seconds (~ 1 km²) to avoid temporality errors with our occurrence data (data between 2010 and 2020) (Mota-Vargas et al., 2019). Four variables that presented spatial errors were excluded from the 19 bioclimatic variables following Escobar et al. (2014): mean temperature of the wettest quarter (BIO8), mean temperature of the driest quarter (BIO9), precipitation of the warmest quarter (BIO18), and precipitation of the coldest quarter (BIO19). Consequently, we used a total of 15 bioclimatic variables (Table 1). The criteria to select the variables was implemented by statistical methods and previous knowledge regarding the species’ ecology and biology. Pearson’s correlation analysis was performed for each species, and bioclimatic variables that showed a correlation r > 0.8 were discarded to avoid an overfit of the models and to reduce the performance of extrapolation (Steen et al., 2017). Variable subsets were created for each species using the R studio v.1.2.5042 “Kuenm” package (Cobos et al., 2019; Marques et al., 2020). For the transfer of the models, 2 CC scenarios were considered: representative concentration pathway (RCP) 4.5 optimal scenario (years 2050 and 2080) and 8.5 catastrophic scenario (2050, 2080) (S1). The RCP provides lower (RCP 4.5) and upper data for future potential greenhouse gas emissions (RCP 8.5). These scenarios were selected because they have been used previously to assess impact, vulnerability, and adaptation in previous studies on Mexican and Central American taxa (Fernández et al., 2016). The global circulation model from which the scenarios were obtained is the MIROC-5, which has been used in several arthropods groups and performs well in projections to future climate change scenarios (Liu & Shi, 2020; Mammola et al., 2018; Peterson et al., 2017; Romero et al., 2018; Roslin et al., 2017). Future climate data was downloaded in a resolution of 30 seconds (~ 1 km²) from CC, Agriculture, and Food Security (CCAFS) (https://ccafs-climate.org/).

Table 2

Environmental variables used in the ecological niche models (Cuervo-Robayo et al., 2020). Bold font indicates those variables used to run the models.

Variable	Description of variables
BIO1	Annual mean temperature
BIO2	Mean diurnal range
BIO3	Isothermally
BIO4	Temperature seasonality
BIO5	Max temperature of warmest month
BIO6	Min temperature of coldest month
BIO7	Temperature annual range
BIO10	Mean temperature of warmest quarter
BIO11	Mean temperature of coldest quarter
BIO12	Annual precipitation
BIO13	Precipitation of wettest month
BIO14	Precipitation of driest month
BIO15	Precipitation seasonality
BIO16	Precipitation of wettest quarter
BIO17	Precipitation of driest quarter

We used the Maxent v.3.3.3 (Maximum Entropy Algorithm) (Phillips et al., 2004) program to the modeling. Maxent predicts probability values (thresholds) of habitat suitability in the study area on a scale from 0 (least suitable) to 1 (most suitable). The parameters for each model were explored in the “Kuenm” package on R studio (Marques et al., 2020). Significance, performance (omission rate), and model complexity were used to choose the optimal parameter settings among the candidate models (Marques et al., 2020). All possible combinations of linear (l), quadratic (q), product (p), threshold (t) and hinge (h) feature types were tested, as well as the regularization multiplier (0.1, 0.3, 0.5, 0.7, 1.0, 5.0, and 10.0) (Marques et al., 2020). For the regularization multipliers a combination of 7 values was used, these influence the level of focus or how closely the obtained output distribution fits. Values < 1.0 produce distributions that are more adjusted to the presence records and, on the other hand, using values > 1.0 produce a more widespread and less localized prediction. Using combinations of the regularization multiplier allows obtaining from simple to more complex models (Phillips et al., 2006). Models were built using all possible combinations between the 16 and 42 subsets of environmental variables.

We evaluated significance (partial ROC) (Peterson et al., 2008), performance (omission error) of E = 5%, and model complexity under Akaike information criterion (AICc) for each candidate model to select the optimal parameter (Warren & Seirfet, 2011). With the optimal models, 10 replications were performed by Bootstrapping with logistic outputs. Logistic models show the probability that the species is present, conditional on environmental variables (Phillips & Dudik, 2008). In cases where there was more than 1 candidate model, the median of all replications was used to obtain the final model and a consensus map was created from the medians.

The models generated by Maxent are expressed in probabilistic values of environmental suitability. Therefore, consensus maps were reclassified in QGIS v.3.8 Zanzibar to create binary maps of potential distributions (0 absence-1 presence) (Costa et al., 2002; Jiménez-García & Peterson, 2019; Waltari & Guralnick, 2009). For the binary maps, we used the “minimum training presence threshold,” a threshold for which at least 1 known presence per species was found. Finally, we calculated the percentage of change in suitable habitat comparing present and future projections in QGIS.

The multivariate environmental similarity surface (MESS) was calculated to quantify the degree of extrapolation for determining the novelty of future climatic conditions relative to current conditions in the calibration area. MESS analyses help predict areas where strict extrapolation may occur (e.g., transfer areas with environmental conditions outside the range of training data). Higher values reflect greater uncertainty, and so caution must be taken when interpreting such areas, as they could be considered an overprediction of the models (Barbosa et al., 2009; Elith et al., 2010) (S2). The analysis was evaluated in the Ntbox package in R Studio (Osorio-Olvera et al., 2020).

Results

The SDM with the best statistical evaluations were obtained for each species (Figs. 1-4). A total of 1,360 models (L. malintzi) and 3,570 models (L. misteca, L. tenochtitlan, and L. zapoteca) were created using different configurations of regularization multiplier and response type, with 16 and 42 environmental data subsets (Table 3). The SDM for the 4 species comprise distributions within the following biogeographic provinces: Trans-Mexican Volcanic Belt (TVB), Balsas Basin (BBP), Chihuahuan Desert (CDP), and Sierra Madre del Sur (SMS) (Figs. 1-4).

Loxosceles malintzi has a potential distribution covering the BBP and SMS biogeographic provinces. These provinces span the states of Morelos, Puebla, Guerrero, Oaxaca, Estado de México, and Michoacán (Fig. 1). The environmental variables that most influenced the models were mean temperature of warmest quarter (BIO10) and precipitation of wettest quarter (BIO16), with 60.2% and 21.1%, respectively (Table 4). The potential distribution of L. misteca is recovered within the biogeographic provinces of BBP, SMS and TVB, including Michoacán, Morelos, Guerrero, and Puebla (Fig. 2). Precipitation of the wettest month (BIO13) had a contribution of 37.2% in the creation of the models (Table 4). Loxosceles tenochtitlan has a potential distribution that includes the provinces of CDP and TVB, including Estado de México, Mexico City, Puebla, Hidalgo, Querétaro, and Guanajuato (Fig. 3). The variable with the greatest contribution to the model was the precipitation of driest month (BIO14) with a 41.8% contribution (Table 4). Finally, L. zapoteca has a potential distribution within the BBP, SMS, and TVB provinces in Guerrero, Morelos, Puebla, Estado de México, and Michoacán (Fig. 4). Similar to L. tenochtitlan, the precipitation of the driest month (BIO14) had the highest contribution to the model at 46.8% (Table 4).

Figures 1-2. Species distribution modeling of Loxosceles species from the Central Mexico region under the Maxent algorithm. 1, Loxosceles malintzi, total distribution: 43,825.508 km²; 2, Loxosceles misteca, total distribution: 71,997.320 km². Biogeographic provinces by Morrone et al. (2017) (black lines).

In transferring the SDM towards the 2 future scenarios, no significant changes in distributions were observed between the RCP 4.5 (2050 and 2080) and RCP 8.5 (2050 and 2080) scenarios in all 4 species (Figs. 5-12, S1). According to the results obtained for the 4 species analyzed in both scenarios, the RCP 4.5 (2050) scenario showed the lowest future environmental conditions, while the RCP 8.5 (2080) scenario had the highest (Figs. 5-12).

Figures 3-4. Species distribution modeling of Loxosceles species from the Central Mexico region under the Maxent algorithm. 3, Loxosceles tenochtitlan, total distribution: 28,836.642 km²; 4, Loxosceles zapoteca, total distribution: 57,911.413 km². Biogeographic provinces by Morrone et al. (2017) (black lines).

Future distributions of L. malintzi in both scenarios (2050 and 2080) are projected to fall mainly within the BBP province (Figs. 5, 6). By 2050, an increase in the appropriate environmental conditions is projected to the southwest of the BBP including the northern SMS province (Fig. 5), whereas by 2080 a decrease in the species’ distribution is modelled with respect to the current environmental conditions (Fig. 6).

Figures 5-6. Potential distribution of Loxosceles malintzi under future scenarios. 5, Year 2050 (RCP 4.5); 6, year 2080 (RCP 8.5). Biogeographic provinces (Morrone et al., 2017). The plots show the percentage of decrease, increase, and persistence of the current distribution under future climate scenarios.

In both scenarios, a possible decrease between 15-25%, and an increase between 65-80% is observed in the potential distribution, which lies mainly inside the BBP province. Loxosceles malintzi also is projected to persist in environmentally suitable ranges of between 5-10% for both scenarios. The SDM of L. misteca for 2050 shows an increase of 28% towards the northwestern region of the Pacific Lowlands Province (PLP), a zone that is more susceptible to climate change (Fig. 7). In 2080, the projected distribution covers the same areas as the 2050 scenario, while showing a possible tendency to increase 38% towards the southeast of the distribution in the PLP (Fig. 8). The model for L. misteca shows a possible decrease of 13-15% in areas of optimal future environmental conditions, so this species may not have its distribution affected in either climate change scenario, as it shows a potential persistence of 45-47% of its current distribution (Figs. 7, 8).

Figures 7-8. Potential distribution of Loxosceles misteca under future scenarios. 7, Year 2050 (RCP 4.5); 8, year 2080 (RCP 8.5). Biogeographic provinces by Morrone et al. (2017). The plots the percentage of decrease, increase, and persistence of the current distribution under the climate scenarios.

The potential future distributions of L. tenochtitlan under the 2050 and 2080 scenarios cover a greater proportion of areas within the TVB, with changes in distribution appearing to the southwest of the CDP (Figs. 9, 10). These changes under future conditions show similarities to the current conditions, such that the 2 climate change scenarios show considerable areas where adequate environmental conditions could persist for the distribution of the species (20-30%). For L. tenochtitlan, the SDM shows a possible increase of 25-35% in its area of distribution under future projections; however, there is also a possibility of a decrease in the future distribution with respect to the current distribution between 35-50% (Figs. 9, 10). Therefore, this species could restrict its distribution to environmentally stable areas under both climate change scenarios (Figs. 9, 10). For L. zapoteca, both climate change scenarios, 2050 and 2080, suggest that environmental conditions present in the current SDM could be maintained, resulting in a projected increase of 5-10% in its distribution under future environmental conditions (Figs. 11, 12). However, it could also present a decrease between 40-45% in its distribution, so this species could be restricted to environmentally stable areas representing between 45-50% of its current distribution under both climate change scenarios (Figs. 11, 12).

Discussion

Species Distribution Modeling (SDM) has been a powerful approach for understanding how abiotic factors such as temperature, precipitation, and seasonality impact the biogeographic limits of different lineages or species (Graham et al., 2004; Wiens & Graham, 2005). The SDM in this study showed considerable utility in recognizing potential regions where the 4 analyzed species of Loxosceles may be distributed presently and under future scenarios considering different CC scenarios.

The potential distributions of the 4 focal Loxosceles species are mainly affected by the temperature seasonality, isothermality, precipitation seasonality, and precipitation of the wettest quarter. In previous works on Loxosceles spiders, these 4 variables have been shown to influence the spiders’ life cycle, distribution, and survival, increasing populations and food availability throughout the seasons (Canals et al., 2016; Cruz-Cárdenas et al., 2014; Ferreti et al., 2018; Planas et al., 2014; Saupe et al., 2011).

Table 3

Performance metrics of the configuration of the best models for each of the 4 Loxosceles species of the Central Mexican region.

Species	Model configuration	p-value p ROC	Omission error (5%)	Delta AICc	Threshold
Loxosceles malintzi	M_0.1_F_lqp_Set_2 M_1_F_lqp_Set_13 M_1_F_lqp_Set_3	0.0 0.0 0.0	0.0 0.0 0.0	0.000 1.908 1.908	0.096 0.037 0.037
Loxosceles misteca	M_0.1_F_lqp_Set_11 M_0.1_F_lqp_Set_4	0.0 0.0	0.0 0.0	0.00 1.989	0.293 0.108
Loxosceles tenochtitlan	M_0.3_F_lq_Set_21	0.0	0.0	0.0	0.288
Loxosceles zapoteca	M_1_F_l_Set_19	0.0	0.0	0.000	0.020

These environmental variables have similarly been important factors in the distribution of other arachnid species, such as harvestmen and mygalomorph spiders (Ferreti et al., 2018; Simó et al., 2014). However, the use of few environmental variables for an ecological niche characterization could generate a slightly restrictive environmental space, causing an over-prediction of potential distribution areas. Therefore, the biology of the species must be considered when choosing environmental variables, including their dispersal capacity, as was proposed by Mota-Vargas et al. (2019). The possible changes of the 4 variables mentioned above under future CC scenarios for the Loxosceles species analyzed, might impact the seasonal life cycle, their dispersal capacity, reproductive seasonality and even the food availability when the distribution would increase (or not), having more ecological competition even with other spiders’ groups.

Table 4

Contribution of the environmental variables used in Maxent for the current distribution of Loxosceles species in the Central Mexican region.

Variable	Contribution (%)
Loxosceles malintzi Mean temperature of warmest quarter (BIO10) Precipitation of wettest quarter (BIO16) Temperature annual range (BIO7) Isothermality (BIO3)	60.2 21.1 12.5 6.2
Loxosceles misteca Precipitation of wettest month (BIO13) Precipitation of driest month (BIO14) Min temperature of coldest month (BIO6) Isothermality (BIO3) Precipitation Seasonality (BIO15)	37.2 21.5 19.6 12.2 9.5
Loxosceles tenochtitlan Precipitation of driest month (BIO14) Precipitation of wettest quarter (BIO16) Precipitation Seasonality (BIO15) Min temperature of coldest month (BIO6) Max temperature of warmest month (BIO5)	41.8 28.1 14.2 10.0 5.9
Loxosceles zapoteca Precipitation of driest month (BIO14) Precipitation Seasonality (BIO15) Precipitation of wettest quarter (BIO16) Temperature Seasonality (BIO4)	46.8 24.2 22.6 6.4

Of the analyzed species, L. malintzi is distributed in the warmest region in the Balsas Basin Province (BBP). This species has previously been recorded from this region by Valdez-Mondragón, Cortez-Roldán, Juárez-Sánchez, and Solís-Catalán (2018) and Cortez-Roldán (2018). The climate of this area is characterized as semi-warm and sub-humid, correlated with the typical vegetation type of tropical deciduous forests (INEGI, 2017; Valdez-Mondragón, Cortez-Roldán, Juárez-Sánchez, & Solís-Catalán, 2018; Valdez-Mondragón et al., 2019). The current distribution of L. malintzi seems to be restricted mainly to sites with high temperatures (22-32 °C), and a stable zone within the BBP is observed under both scenarios for this species (Fig. 1). Loxosceles misteca has a distribution that covers the western region of the BBP, with most records being from karstic caves located in dry and tropical forests, including deciduous forests (Navarro-Rodríguez, 2019; Valdez-Mondragón et al., 2019). Variations in surface temperature and humidity directly influence the availability of food inside such caves, making these variables important factors in the distribution of the species (Cruz-Cárdenas et al., 2014; Mammola et al., 2018). Loxosceles zapoteca has previously been reported in deciduous forests and xeric scrublands within the BBP by Cortez-Roldán (2018), as has L. malintzi and L. misteca. Although these 3 species occupy the same area of distribution, their ecological niches are different, providing specific information to characterize and generate their SDMs that perform better for each species. The SDMs proposed by Cortez-Roldán (2018) for L. malintzi, L. misteca, and L. zapoteca show distributions in the BBP, which is corroborated with the SDMs generated herein.

Figures 9-10. Potential distribution of Loxosceles tenochtitlan under future scenarios. 9, Year 2050 (RCP 4.5); 10, year 2080 (RCP 8.5). Biogeographic provinces by Morrone et al. (2017). The plots the percentage of decrease, increase, and persistence of the current distribution in the climate scenarios.

In the case of L. tenochtitlan, the distribution is unique since this species has synanthropic habits and is associated with human buildings (Valdez-Mondragón et al., 2019). This species is distributed across the Central region of Mexico, encompassing the TVB with a mean elevation of 2,500 m asl. The environmental conditions associated with this species are characterized by temperate and pine-oak forests with temperatures between 20-30 °C and rainfall between 500 and 850 mm per year (Conagua, 2019; Cortez-Roldán, 2018; Juárez-Sánchez, 2019; Navarro-Rodríguez, 2019; Solís-Catalán, 2020; Valdez-Mondragón, Cortez-Roldán, Juárez-Sánchez, Solís-Catalán et al., 2018; Valdez-Mondragón, Cortez-Roldán, Juárez-Sánchez, & Solís-Catalán, 2018). Loxosceles malintzi and L. misteca have also been reported in synanthropic environments (Figs. 30-32). In the case of L. malintzi, records have been taken near human settlements, specifically inside houses, between stacked concrete blocks, and in stored objects, near native vegetation (deciduous forest or dry tropical forest) (Valdez-Mondragón, Cortez-Roldán, Juárez-Sánchez, & Solís-Catalán, 2018). Loxosceles misteca has similarly been recorded within human settlements, leading Dzul-Manzanilla et al. (2014) and Cortez-Roldán (2018) to consider it a synanthropic species. Because of this, factors such as urbanized environments and anthropogenic activities must be considered in the preparation of SDMs (Desales-Lara et al., 2013; Maldonado et al., 2016; Quijano-Ravel & Ponce-Saavedra, 2016; Rodríguez-Rodríguez et al., 2015).

Figures 11-12. Potential distribution of Loxosceles zapoteca under future scenarios. 11, Year 2050 (RCP 4.5); 12, year 2080 (RCP 8.5). Biogeographic provinces by Morrone et al. (2017). The plots the percentage of decrease, increase, and persistence of the current distribution under the climate scenarios.

Several species of the genus Loxosceles from North and South America show a high association with human settlements (Cortez-Roldán, 2018; Fischer & Vasconcelos-Neto, 2005; Sandidge & Hopwood, 2005; Valdez-Mondragón, Cortez-Roldán, Juárez-Sánchez, Solís-Catalán et al., 2018; Valdez-Mondragón, Cortez-Roldán, Juárez-Sánchez, & Solís-Catalán, 2018; Vetter & Barger, 2002). Undisturbed areas within and around homes, such as basements and storage areas that provide less variable temperature and humidity, can provide optimal conditions for the spiders’ potential prey and therefore can help establish spider populations within human settlements (Cortez-Roldán, 2018; Juárez-Sánchez, 2019; Valdez-Mondragón, Cortez-Roldán, Juárez-Sánchez, Solís-Catalán et al., 2018; Valdez-Mondragón, Cortez-Roldán, Juárez-Sánchez, & Solís-Catalán, 2018). Saupe et al. (2011) hypothesized that urbanization could modify the distribution of Loxosceles species, since a change in natural areas brings changes in temperature and precipitation within urban areas as well. Within other Loxosceles species, anthropogenic activities have been observed to aid the expansion of ranges (e.g., L. rufescens and L. reclusa, both introduced species in Mexico). Planas et al. (2014) and Taucare-Ríos et al. (2018) demonstrated that the potential for L. rufescens to expand to a global distribution is mainly determined by anthropogenic activities.

The possibility that urbanization has modified the distribution of L. malintzi, L. misteca,and L. tenochtitlan cannot be ruled out since similar cases have been observed with other species in which a change in natural areas modifies the temperature and precipitation within urban areas (Ferrelli et al., 2016; Granados, 2011; Saupe et al., 2011). However, the MDE showed the presence of these species in the BBP and TVB zones, provinces whose physiographic, environmental, and biological characteristics allow for the establishment of L. malintzi, L. misteca, L. tenochtitlan, and L. zapoteca (Figs. 30-33).

The SDMs provide a prediction of the potential distribution with respect to current environmental conditions; however, predictions to the future become more ambiguous. Species have been shown to respond to climatic changes throughout their evolutionary histories, and these rates of change are of primary concern for the future distribution of wild species (Peterson & Vieglais, 2001; Root et al., 2003; Walther et al., 2002). Within Loxosceles, Saupe et al. (2011) suggested that the distribution of L. reclusa, a widespread species from southern USA and introduced in northern Mexico, will be affected by climate change.

According to the analyzed species herein, there is a probability that in future scenarios (years 2050 and 2080) the potential distributions of L. misteca and L. malintzi will increase towards southern latitudes into areas where temperatures are projected to increase, allowing the establishment of new populations and further risks of loxoscelism accidents in the future. These potential changes in environmental conditions to the south in the neotropical region have been previously documented to affect other arachnids, such as scorpions of medical-toxicological importance in South America and Mexico (Martínez et al., 2018; Ureta et al., 2020). The effects of CC on L. reclusa suggest a displacement towards northern latitudes in North America and an expansion towards the east and west, where conditions will resemble those of their current niche. This implies that this species will have the capacity to colonize new areas, thereby increasing the risk of human-spider interaction in new regions of the USA (Saupe et al., 2011). The SDMs generated herein differ from those of Saupe et al. (2011) with respect to the projected increase in areas of distribution to the north. This could be due to the fact that the global circulation models (GCM) used with L. reclusa are based on high population growth rates, changes in land use, and energy. In comparison, the MCG MIROC-5 model used in the present work improves the simulation of the average climate, variability, and CC predictions due to anthropogenic radiative forcing that presents corrections in the precipitation parameters (Watanabe et al., 2010).

Future models for L. tenochtitlan and L. zapoteca show a decreasing tendency in geographic range in comparison with the areas predicted by current models, with distributional changes concentrated in the Chihuahuan Desert (CDP) (L. tenochtitlan) and TVB (L. zapoteca) biogeographic provinces restricting the distribution of both species for the years 2050 and 2080. This region is expected to increase in temperature during this time, reducing the suitable sites for these species. At the beginning of the 20th century, temperature was observed to rise non-uniformly and at an accelerated scale, influencing patterns of temperature and precipitation, both important environmental determinants for species distributions (Cuervo-Robayo et al., 2020; Houghton et al., 2001; Solomon et al., 2007). As adequate environmental conditions decrease, species distributions are consequently reduced (Romo & García-Barros, 2013; Romo et al., 2006). The reduction in the distributions of medically important species could have an important impact since it would entail a reduction in the areas with possible envenomation accidents for humans (Hosseinzadeh, 2020; Lira et al., 2020; Ureta et al., 2020).

Several studies have assessed the potential impact of climate change on the geographic ranges of organisms, with studies on arachnids particularly focusing on ticks (Dermacentor and Ixodes) (Boorgula et al., 2020; Gray et al., 2009) and scorpions (Tityus, Odontobuthus and Centruroides) (Hosseinzadeh, 2020; Lira et al., 2020; Martínez et al., 2018; Ureta et al., 2020). Modifications in geographic distributions could be due to variations in future environmental conditions, such as the isothermality, seasonality of temperature, or seasonal precipitation. However, as mentioned by Romo et al. (2013) and worth consideration here, the existence of environmentally suitable areas does not guarantee the survival of a species. Other factors must be considered, such as dependence on a specialized habitat or microhabitat, which would alter the response capacity to climate change (Bravo-Cadena et al., 2011). Similarly, the ability to disperse or colonize new areas is an important factor in a species’ ability to respond to changes (Bravo-Cadena et al., 2011; Pecl et al., 2017; Yáñez-Arenas et al., 2016). Species with greater dispersal capacity and greater niche width (eurytopic) will have a better response to climate change scenarios by increasing populations and geographic distribution (Bravo-Cadena et al., 2011; Martínez-Meyer et al., 2004; Parra-Olea et al., 2005; Vié et al., 2009). However, species with reduced dispersal capacity and limited niche width (stenotopic), such as Loxosceles spiders, will be drastically affected by climate change, reducing populations and geographic distribution areas (Bravo-Cadena et al., 2011; Hill et al., 2002; Schramm et al., 2021; Vié et al., 2009). In this way, low dispersal capacity is a limiting factor in these spiders’ ability to respond to environmental changes. Although larger geographic areas with adequate conditions may arise in future CC scenarios, these may be inaccessible to the spiders, restricting their geographic distribution (McMahon et al., 2011; Pearson & Dawson, 2003).

With regard to the geographical distribution of the Loxosceles species analyzed, 3 response patterns to climate change are proposed: 1) an increase in the occupancy capacity of new areas with optimal conditions for distribution (increase, L. misteca and L. malintzi); 2) a species will present adequacy to the new environmental conditions, so their distribution will not change (persistence, L. misteca, L. malintzi, and L. zapoteca); and 3) barring expansion or persistence, a species will undergo a reduction in the optimal areas for its survival (decrease, L. tenochtitlan and L. zapoteca), and in very extreme cases, the species could become locally extinct.

Loxosceles spiders are ectothermic organisms with a wide range of thermal tolerance, which could allow for adaptability to climate changes through physiological processes (e.g., temperature regulation). A tolerance to temperatures between 4.5-43.5 °C has been reported in Loxosceles species from North and South America (e.g., L. reclusa and L. intermedia Mello-Leitão, 1934 and L. laeta Nicolet, 1849) (Bonnet, 1996; Canals et al., 2016; Magnelli et al., 2016; Sandidge & Hopwood, 2005; Vetter, 2008, 2015). As such, future generations of the analyzed species herein would be expected to respond to temperature regulation (physiological adaptation), making individuals more tolerant of new climatic conditions in future environments as proposed by Saupe et al. (2011), Uribe- Botero (2015), Stranges et al. (2019), and Ryding et al. (2021).

Projections of climate change scenarios should be taken with caution since there may be variability and uncertainty in climatic conditions associated with the GCM (Collevatti et al., 2013; Chefaoui & Serrão, 2017; Elith & Leathwick, 2009; Nogués-Bravo, 2009; Owens et al., 2013). The Multivariate Environmental Similarity Surface Analysis (MESS) does not show different climatic conditions (not analogous) for the calibration area of the models in the different climate change scenarios in this research (S2). However, we observed in the northern region of Mexico where future climatic conditions could be non-analogous that the values of some bioclimatic variables in the GCM might be more extreme than in those variables used to calibrate the model (Guevara et al., 2019).

The magnitude of CC effects on areas of distribution is not only determined by ecological conditions, but also possibly influenced by socioeconomic factors such as migration, human settlements, and change in land use (Gray et al., 2009). Studies on the influence of climate change on the future distributions of species are relevant to the ecology of zoonotic diseases or in regard to envenomations/poisonings by animals of medical-toxicological importance (Boorgula et al., 2020; Saupe et al., 2011).

Acknowledgements

The first author thanks the Master’s Program at the Centro Tlaxcala de Biología de la Conducta (CTBC), Universidad Autónoma de Tlaxcala, Tlaxcala City, and the Consejo Nacional de Humanidades, Ciencias y Tecnologías (Conahcyt) for scholarship support while completing a Master’s Degree in Biological Science. The second author thanks the program “Jóvenes investigadores por México (ex Cátedras Conahcyt)” and Conahcyt for scientific support for the project No. 59. The second author also thanks SEP-Conahcyt for financial support of the project of Basic Science (Ciencia Básica) 2016, No. 282834. We also thank Edmundo González Santillán and Oscar F. Francke (ex-curator) of the Colección Nacional de Arácnidos (CNAN), Instituto de Biología, UNAM, for providing specimen loans. We are grateful to Brett O. Butler for the English language review of the manuscript, and to the reviewers for their comments and suggestions that improved the manuscript. We thank various people who donated specimens and assisted in field collection efforts. Specimens were collected under Scientific Collector Permit FAUT-0309 from the Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales (Semarnat), Mexico, provided to Alejandro Valdez-Mondragón.

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