Ecological interactions and demographic history shape the genetic diversity of populations. Tegeticula baja is the specialist pollinator of different Yucca hosts in the Baja California Peninsula, a region that experienced changes in habitat distribution during the Pleistocene. To assess the effects of host specificity and historical changes in habitat configuration, we i) analyzed the genetic structure of moth populations associated with 3 different Yucca plant species, ii) identified signatures of historical demographic changes, and iii) reconstructed the past potential distribution of T. baja at different periods. We genotyped the COI of 128 moths from 39 locations and estimated genetic diversity, population structure, and demographic history. We found an overall haplotype diversity of 0.708 and a nucleotide diversity of 0.0015. Moth populations associated with the 3 hosts exhibited similar diversity levels, with no evidence of genetic structure. These findings suggest that ecological associations with different host plants do not drive T. baja diversification. Instead, its demographic history has played a more significant role in shaping the levels and the distribution of the genetic diversity.
Las interacciones ecológicas y la historia demográfica moldean la diversidad genética de las poblaciones. Tegeticula baja es una polinizadora especialista de diferentes yuccas hospederas en la península de Baja California, una región que experimentó cambios en la distribución de los hábitats durante el Pleistoceno. Para evaluar los efectos de la especificidad del huésped y los cambios históricos en la configuración de los hábitats, i) analizamos la estructura genética de las poblaciones de polillas asociadas a distintos hospederos, ii) identificamos señales de cambios demográficos históricos y iii) reconstruimos su distribución potencial en el pasado. Genotipificamos el COI de 128 polillas de 39 localidades y estimamos la diversidad genética, la estructura poblacional y la historia demográfica. Encontramos una diversidad haplotípica global de 0.708 y una diversidad nucleotídica de 0.0015. Las poblaciones de polillas asociadas a las 3 especies de plantas mostraron niveles de diversidad similares, sin evidencia de estructura genética. Estos hallazgos sugieren que la asociación ecológica con diferentes plantas huésped no impulsa la diversificación de T. baja. En cambio, su historia demográfica ha desempeñado un papel más importante en la configuración de su diversidad genética.
The ecological interaction between pollinator insects and their host plants plays a crucial role in shaping the distribution and genetic diversity of the species involved, influencing processes such as natural selection, genetic drift, and gene flow among populations (Futuyma, 2000; Gloss et al., 2013, 2016). Additionally, other factors, such as geographic distance (e.g., Driscoe et al., 2019) and demographic history shaped by past climatic changes (e.g., Liu et al., 2016; Smith et al., 2011), can influence the amount of genetic variation within populations and its spatial distribution.
Moths of the genus Tegeticula Zeller are specialist pollinators of the genus Yucca Linnaeus, maintaining an obligate mutualism (Engelmann, 1872; Pellmyr, 2003). Generally, each Tegeticula species pollinates a single Yucca species. However, few moth species pollinate multiple Yucca species (Althoff et al., 2006, 2012). During the flowering period, adult moths emerge and mate within Yucca flowers. The female uses specialized mouthparts to collect pollen and transfer it to other flowers. Upon arrival, she inserts her ovipositor into the ovary to lay her eggs. After, she deposits the pollen onto the flower’s stigma, ensuring fertilization and fruit development, from which the larvae will feed on a small portion of the seeds (Engelmann, 1872; Pellmyr, 2003). This obligate interaction between yucca and yucca moths influences the gene flow, facilitating differentiation and diversification processes in both pollinators and host plants (Arteaga et al., 2020; Leebens-Mack & Pellmyr, 2004; Leebens-Mack et al., 1998)
Yucca plants and yucca moths are distributed across North America (Pellmyr et al., 2008). This region has experienced changes in habitat distribution due to Pleistocene climatic fluctuations, which have impacted the genetic diversity and structure of both Yucca populations and their pollinators (Alemán et al., 2024; Arteaga et al., 2020; De la Rosa et al., 2020; Smith et al., 2011). In the Baja California Peninsula (BCP), Mexico, Tegeticula baja Pellmyr is an endemic moth species distributed from the central to the southern part of the peninsula. This moth pollinates 2 endemic Yucca species and their hybrid populations, which exhibit an allopatric distribution: Yucca valida Brandegee occurs in the arid ecosystems of the Central Desert and the northern Magdalena Plains, hybrid populations are found in the southern Magdalena Plains (Arteaga et al., 2020), and Y. capensis Lenz is located in the tropical dry forest of southern BCP (Lenz, 1998; Pellmyr et al., 2008; Turner et al., 1995).
The flowering phenology of these endemic Yucca species and their hybrid populations is asynchronous and influenced by water availability. Yucca valida blooms from April to July (Turner et al., 1995), hybrid populations flower in August and September, and Y. capensis blooms from September to October (Arteaga et al., 2015; Lenz, 1998). The asynchronous flowering limits the temporal coexistence of moths from different populations, as each group responds to the floral signals of its host plant. Additionally, these moths exhibit short-distance dispersal (Álamo-Herrera et al., 2022). Consequently, the temporal availability of floral resources and the limited dispersal of these pollinators may contribute to genetic structuring among populations across their distribution.
Given the obligate interaction between pollinators and plants, we hypothesize that distinct genetic lineages of T. baja are associated with each host Yucca species, influenced by geographic distances and asynchronous flowering. Additionally, considering historical habitat changes in the BCP (Dolby et al., 2015), we expect an impact on the species’ demographic history. Specifically, we i) examined the genetic structure among moth populations associated with each Yucca species and their hybrids, ii) identified signals of historical population changes, and iii) determined how the distribution of suitable conditions for the species has changed over time. This study will contribute to a better understanding of how ecological interactions and historical environmental changes shape the genetic diversity of pollinating moths in the Yucca-Tegeticula mutualism.
Materials and methods
We visited 75 localities where the endemic yuccas and their hybrids were found (Fig. 1A). We collected 3 to 5 fruits from at least 5 plants per locality. We dissected the fruits and examined them for the presence of T. baja larvae, which are typically found among the seeds. We stored the larvae in 96% ethanol and preserved them at -80 °C. We collected a total of 128 moth larvae from 39 of the 75 localities (Fig. 1A), including 16 sites of Yucca valida (N = 49), 8 of Y. capensis (N = 39), and 15 of hybrid plants (N = 40).
We used 20 mg of larval tissue for DNA extraction following the commercial kit “Qiagen DNeasy Blood & Tissue Kit” protocol. We amplified a fragment of the Cytochrome Oxidase subunit I (COI) marker using primers S1461 (5’-ACAATTTATCGCCTAAACTTCAGCC-3’) and A2302 (5’-CTACAAATCCTAATAATCCATTG-3’; Smith et al., 2009). The PCR mixture consisted of 5 μl of buffer (1X), 2 μl of MgCl (2 mM), 0.4 μl of dNTPs (0.6 mM), 0.2 μl of Taq polymerase (1U), 1 μl of each primer (0.4 mM each), 3 μl of DNA, and 12.4 μl of molecular-grade water, for a total reaction volume of 25 μl. Thermocycler conditions were: initial denaturation at 95 °C for 3 min, 35 cycles of denaturation at 94 °C for 30 s, annealing at 48 °C for 45 s, extension at 72 °C for 1 min, and a final elongation at 72 °C for 1 min. We verified the amplification quality using 1% agarose gels. PCR products were sequenced by SeqXcel (www.seqxcel.com). We also tested protocols for amplifying the nuclear EF1α gene and 9 nuclear microsatellites previously used in other species of the same genus (Drummond et al., 2010; Smith et al., 2008); however, amplifications were unsuccessful.
Figure 1. A, Distribution of study sites of Tegeticula baja. Host plant species are indicated in green (Yucca valida), yellow (hybrid populations) and blue (Yucca capensis), and locations with moth genetic data are marked with black dots; B, haplotype network. Circles represent individual haplotypes, with their size proportional to the number of individuals sharing them. Relationships between haplotypes are shown as straight lines, with perpendicular lines indicating the number of mutations. Colors correspond to host plant species.
We visualized and edited COI sequences using MEGA X 4.0 and aligned them with MUSCLE (Tamura et al., 2007). We estimated the genetic diversity for the complete dataset and separately for individuals collected in locations from Y. valida, Y. capensis, and the hybrid Y. valida × Y. capensis using DNAsp (Rozas et al., 2003). We calculated the number of polymorphic sites (PS), number of haplotypes (H), haplotype diversity (h), and nucleotide diversity (π). To explore genealogical relationships, we constructed a haplotype network using the Median-Joining method in NETWORK 5.0 (Bandelt et al., 1999). Finally, to assess genetic structure among moths associated with different host plants, we implemented an analysis of molecular variance (AMOVA) using Arlequin (Excoffier et al., 2005).
We assessed the demographic history of T. baja using 3 methods. First, we conducted Tajima’s D test using DNAsp (Rozas et al., 2003). Negative values indicate population expansion, while positive values suggest population reduction (Nakamura et al., 2018). Second, we performed a mismatch distribution analysis in Arlequin, where an unimodal distribution suggests population expansion, while a multimodal distribution indicates a stable population size (Rogers & Harpending, 1992). Finally, we conducted a Bayesian Skyline Plot (BSP) analysis (Drummond et al., 2005) using BEAST 2.6.0 (Bouckaert et al., 2014). As input data, we used the commonly reported nucleotide substitution rate for COI in arthropods (1.77% divergence per lineage per million years; Papadopoulou et al., 2010), a strict molecular clock, and the HKY substitution model defined in JmodelTest2 (Darriba et al., 2012). We ran 100 million steps, sampling every 10,000 generations in the MCMC method. We calculated the effective sample size (ESS) value and constructed the BSP using TRACER 1.7 (Rambaut et al., 2018).
Table 1
Genetic diversity of Tegeticula baja based on the mitochondrial COI marker. The table includes the host plant, sample size (N), number of polymorphic sites (PS), number of haplotypes (H), haplotype diversity (h), and nucleotide diversity (π).
Host yucca plant
N
PS
H
h
π
Yucca valida
49
14
17
0.733
0.0016
Hybrid populations
40
9
10
0.750
0.0015
Yucca capensis
39
11
11
0.617
0.0012
We built species distribution models to assess changes in the geographic distribution of suitable conditions for Tegeticula baja and to support the interpretation of its genetic diversity and demographic history estimates. We considered 4 time periods: present (years 1970-2000), mid-Holocene (6,000 years ago), Last Glacial Maximum (22,000 years ago), and Last Interglacial (120,000 – 140,000 years ago). We constructed the models using the 75 sampling points obtained in this study, the 19 bioclimatic variables from the WorldClim 2.1 database (Fick & Hijmans, 2017), and the MAXENT software (Phillips et al., 2006), with 80% of the data used for training and 20% for validation. We configured 2,000 iterations and 10 replicates. The model evaluation included the area under the curve (AUC) and binomial probabilities, where an AUC > 0.9 reflects excellent predictive capacity.
Figure 2. Historical demographic analysis of Tegeticula baja. A, Pairwise sequence differences distribution (mismatch analysis), with the bars representing observed differences and the dashed line representing expected differences; B, skyline plot showing effective population size (Ne) over time (Ka). The median line represents the average value of Ne and the upper and lower lines represent the 95% credibility intervals.
Results
The alignment of 128 sequences resulted in 767 bp with 27 polymorphic sites, defining 30 haplotypes (NCBI ID: PX127684-PX127713; Fig. 1B). The overall haplotype diversity was moderate (h = 0.708), and nucleotide diversity was low (π = 0.0015). Moth populations associated with the 3 host plants exhibited similar diversity levels (Table 1). The haplotype network indicated that haplotypes were closely related, and that the most abundant haplotype was widely distributed among the 3 moth populations pollinating different host plants (Fig. 1B). The AMOVA revealed that the variance among moths associated with different host plants was low and not significant (Fst = 0.011, p = 0.13). In contrast, most variation was found within populations.
Since no signs of genetic structure were detected, demographic analyses and niche modeling were conducted considering all individuals as a panmictic population. Demographic analyses provided evidence of a historical population expansion. Tajima’s D test showed significant negative values (D = -2.27970, p < 0.01), and the mismatch analysis distribution was unimodal (Fig. 2A). Consistently, the BSP analysis suggested a population expansion beginning approximately 25,000 years ago (Fig. 2B).
The species distribution models, with high predictive power (AUC > 0.9), revealed historical changes in the extent and distribution of environmentally suitable areas for T. baja (Fig. 3). During the Last Interglacial (120 ka), the distribution was limited to 2 areas, one in the central and other in the southern regions of the peninsula. During the Last Glacial Maximum (22 ka) and the mid-Holocene (6 ka), an expansion occurred in both regions. Finally, in the present period (1970-2000), the potential distribution of suitable conditions for these moths is observed to be continuously present along the western portion of the peninsula, connecting the central and southern regions.
Discussion
In the obligate mutualism between Yucca plants and Tegeticula moths, the distribution of feeding and oviposition resources provided by host plants determines the presence of moths in the landscape. In this study, we evaluated the genetic structure of Tegeticula baja populations associated with different Yucca species with allopatric distributions. Contrary to our expectations, we found a single panmictic population of pollinator moths throughout its geographic range. Additionally, we detected signals of historical demographic expansion. This suggests that the ecological association with different hosts is not driving the diversification of this species and that its historical demography has played a more relevant role in the distribution of its genetic diversity.
The genetic structure of a species is influenced by multiple factors, such as dispersal capacity, the intensity of ecological interactions, and the climatic history of the areas it inhabits (Driscoe et al., 2019; Futuyma, 2000; Smith et al., 2011). Specifically, T. baja has a limited dispersal distance per generation, and only 1 generation per year (~ 42 m; Álamo-Herrera et al., 2022); its host plants have a discontinuous distribution in the current landscape, and they also exhibit asynchronous flowering (Arteaga et al., 2020; Lenz, 1998; Turner et al., 1995). Together, these factors suggested that we could find genetic structure among moth populations associated with different Yucca species. However, we did not observe significant genetic differentiation. It is possible that the age of origin of its host plants and changes in the distribution of suitable habitat conditions could partially explain this pattern.
Figure 3. Species distribution models of Tegeticula baja at 4 different periods. Colors indicate the habitat suitability values.
The divergence between the 2 endemic Yucca species of the BCP is estimated to have occurred approximately 500,000 years ago (Alemán et al., 2024). The formation of hybrid populations is even a more recent event, proposed to have occurred during the Pleistocene, around 21,000 years ago, when favorable climatic conditions allowed the co-occurrence of Y. valida and Y. capensis in the same region (Arteaga et al., 2020). This period of change in host plant distribution likely also influenced the distribution of the moth Tegeticula baja. Species distribution models and demographic analyses support this, indicating a population expansion beginning around 25,000 years ago, followed by a stabilization phase approximately 3,000 years ago. These historical changes in habitat configuration likely shaped the demographic history of the moth, reducing the potential for genetic divergence across its range due to alternating periods of population isolation and secondary contact. Although the current distribution of host plants is fragmented, the slow generational turnover of T. baja, with 1 generation per year, suggests that insufficient time has passed for genetic drift to produce detectable genetic structure.
The phylogeographic pattern of Tegeticula baja does not exhibit genetic structuring associated with host plant identity, which contrasts with that of other Tegeticula species, where genetic differentiation is correlated with either geographic distance or Yucca host species. For example, T. yucasella exhibits high genetic differentiation associated with geographic distance and interactions with different Yucca species (Leebens-Mack & Pellmyr, 2004). Similarly, T. maculata, the pollinator of Hesperoyucca Engelmann, exhibits genetic clades associated with the biogeographic history of its region (Althoff et al., 2007; Segraves & Pellmyr, 2001). Although all these studies, including ours, used the same mitochondrial marker (COI subunit), we did not detect genetic differentiation in our samples. These differences between our findings and previous reports may be related to the spatial scale, which is much larger in the study of T. yucasella, and to the time of origin and biogeographic history of the host plants in the case of T. maculata (Segraves & Pellmyr, 2001).
The levels of genetic diversity detected in the panmictic population of T. baja were moderate. In particular, moths associated with Y. valida exhibited a higher number of haplotypes, possibly due to their larger geographic range (Fig. 1A). The overall nucleotide diversity was low (π = 0.0015), falling below values reported for other species in the genus, such as T. antithetica and T. synthetica (π = 0.004 and 0.005, respectively; Smith et al., 2008). This pattern of low genetic diversity observed in T. baja may be related to the historical demographic growth detected in this species. A similar pattern was reported in the panmictic population of the parasitoid wasp Digonogastra sp., which interacts with 2 Tegeticula species in the BCP (π = 0.002; Álamo-Herrera et al., 2024). This supports the idea that the levels and distribution of genetic variation in these moths are more related to their historical demography than to their ecological interactions.
In conclusion, integrating genetic data with species distribution models allows us to understand how the climatic history of the BCP has influenced the distribution of genetic diversity and demographic changes in this species. Since the moths’ life cycle depends on Yucca flowering, which in turn responds to precipitation, climate change is likely to affect the population dynamics of these insects. Periods of extreme drought, such as those occurring in recent decades in the peninsula, may impact moth demography and exacerbate a population decline. Future studies focusing on the ecology and evolution of Prodoxus species associated with Yucca and Hesperoyucca in this region could enhance our understanding of the hidden diversity within this group and complement existing information on the northern species (Smith & Leebens-Mack, 2024).
Acknowledgements
The authors are grateful to Lita Castañeda and Mario Salazar for their help with laboratory analysis, technical support, and assistance in the fieldwork. They also thank Alberto López Alemán for his valuable assistance in improving the English language of the manuscript. This study was supported financially by Secretaría de Ciencia, Humanidades, Tecnología e Innovación (Secihti) (CB-2014-01-238843, infra-2014-1-226339). The Rufford Foundation also provided financial support for a part of this study (RSG 13704-1) and the Jiji Foundation. The authors thank the Associate Editor and the anonymous reviewers for their valuable comments. The authors declare no conflicts of interest.
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Ensambles de macroalgas en diferentes zonas arrecifales de una playa urbana tropical en Brasil
Caio Ceza da Silva-Nunes a, c, d, e, *, Edilene Maria dos Santos Pestana b, c, Cibele Conceição dos Santos b, c, Lorena Pedreira Conceição a, c, José Marcos de Castro Nunes a, c
a Universidade Estadual de Feira de Santana, Departamento de Ciências Biológicas, Programa de Pós-Graduação em Botânica, Av. Transnordestina s/n, Novo Horizonte, CEP 44036-900, Feira de Santana, Bahia, Brazil
b Universidade Federal da Bahia, Instituto de Biologia, Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade e Evolução, Rua Barão de Jeremoabo, 668 – Campus de Ondina, CEP: 40170-115, Salvador, Bahia, Brazil
c Universidade Federal da Bahia, Instituto de Biologia, Laboratório de Algas marinhas, Rua Barão de Jeremoabo, 668 – Campus de Ondina, CEP: 40170-115, Salvador, Bahia, Brazil
d Universidade Estadual do Sudoeste da Bahia, Departamento de Ciências Exatas e Naturais, Programa de Pós-Graduação em Ciências Ambientais, Campus Universitário “Juvino Oliveira”, BR 415, Km 04 CEP: 45.700-000 Itapetinga, Bahia, Brazil
e Colégio Estadual de Tempo Integral Antônio Batista, Rua Presidente Vargas, 83 CEP: 46380-076 Candiba, Bahia, Brazil
*Corresponding author: caiobio08@gmail.com (C.C. da Silva-Nunes)
Received: 26 February 2025; accepted: 01 August 2025
Abstract
Marine macroalgae are commonly used as bioindicators because they are sensitive to environmental changes. This study aims to verify the composition of macroalgae in the intertidal region in 3 reef zones on Itapuã beach, located in Salvador-Bahia, Brazil and which presents high tourist activity. The samples were obtained in July 2017, in the intertidal zone, in 3 reef regions: Protected Region (PR), Tide Pool Region (TP) and Frontal Region (FR). In each zone, 3 transects (20 m each) were placed, in which 5 squares measuring 20 x 20 cm were arranged at random points. Additionally, individuals were collected around each transect for qualitative analysis. Dry biomass was measured, and statistical tests were carried out to obtain diversity, equitability and similarity data. Fifty-two taxa were identified, 27 Rhodophyta, 16 Chlorophyta and 9 Phaeophyceae. TP had the highest species richness (34) and diversity; however, no significant differences were found in macroalgal biomass between the 3 reef zones analyzed. This study contributes to the understanding of the composition and structure of phytobenthic communities in intertidal regions of the Bahian coast.
Las macroalgas marinas se utilizan comúnmente como bioindicadores porque son sensibles a los cambios ambientales. Este estudio tiene como objetivo verificar la composición de macroalgas en la zona intermareal en 3 regiones arrecifales de la playa de Itapuã, ubicada en Salvador-Bahía, Brasil y que tiene alta actividad turística. Las muestras fueron obtenidas en julio de 2017, en la zona intermareal, en 3 regiones arrecifales: región posterior (PR), pozas de marea (TP) y región frontal (FR). En cada región, se colocaron 3 transectos (de 20 m cada uno), donde se distribuyeron aleatoriamente 5 cuadrantes de 20 x 20cm. Además, se recolectaron individuos alrededor de cada transecto para análisis cualitativo. Se midió la biomasa seca y se realizaron pruebas estadísticas para obtener datos de diversidad, equitabilidad y similitud. Se identificaron 52 taxones: 27 Rhodophyta, 16 Chlorophyta y 9 Phaeophyceae. La TP presentó la mayor riqueza de especies (34) y diversidad; sin embargo, no se encontraron diferencias significativas en la biomasa de macroalgas entre las 3 regiones arrecifales. Este estudio contribuye a la comprensión de la composición y estructura de las comunidades fitobentónicas en zonas intermareales del litoral bahiano.
The State of Bahia has the longest coastline in Brazil, 1,103 km showing a great diversity of environments: sandy beaches, coral reefs, sandstone formations, rocky shores and mangroves (Nunes & Paula, 2004a). Furthermore, it is a region that presents a great diversity of substrates and geographical features, which is reflected in the diversity of marine flora (Nunes, 2005b). Nunes and Paula (2002) divided reef formations into 3 zones: Frontal Region (FR), Protected Region (PR) and Tide Pool Region (TP). The FR is a very hydrodynamic region, where direct collision of waves occurs. The PR is the region before the lagoon and after the reef top, it may have pools and is a region protected from direct wave collision. The TP is deep and may suffer greater wave action, forming pools on the reef top, or may suffer less or no wave action, forming pools on the reef plateau.
In recent decades, coastal areas have been undergoing an intense process of urban development, which has caused significant environmental pressures and impacts, especially in benthic communities in reef formations (Costa et al., 2012; Nascimento, 2013). In Salvador, these impacts come from urban expansion, real estate speculation, tourism, human activities, such as fishing and trampling, causing the degradation of the flora and a reduction in the richness and diversity of species, especially in the composition and structure of algal communities.
Marine macroalgal communities have a great ecological role, being, together with microalgae, at the base of the food chain as primary producers, being a source of food for a large part of the marine fauna. The presence of macroalgae along the coast is responsible for softening the impact of waves on the sea coast, and also plays the role of habitat for other organisms, such as animals or as a substrate for algae (Nunes, 2010; Pedrine, 2013).
When these organisms are exposed to some human interference, they are sensitive to changes in their habitat, such as the increase in the concentration of organic matter in the water, which leads to an increase in the biomass of some algal groups, or even the depletion of some nutrient that causes the disappearance of a certain species, working as bioindicators of environmental quality. In addition, the degradation of this community’s structure favors the emergence and persistence of more resistant and opportunistic species, as well as the exclusion of more fragile species (Nascimento, 2013; Nunes, 2010).
Functional groups of algae are based on similarities in their morphological and anatomical characteristics, in addition to their ecological characteristics. Steneck and Dethier (1994) grouped algae into 7 categories, these being microalgae, filamentous, foliaceous, cylindrical-corticate, coriaceous, articulated calcareous and encrusting. In the model proposed by Steneck and Dethier (1994), it is highlighted that environments of high productivity and low disturbance present high biomass and diversity of morphofunctional groups, providing an abundance of coriaceous and cylindrical-cortical algae, as they have a relatively large size and a longer life cycle.
Knowledge about macroalgae on the coast of Bahia has been expanded through taxonomic studies, with the metropolitan area of Salvador being one of the main regions of the State’s coast studied, for example: Altamirano and Nunes (1997), Amorin et al. (2006), Barreto et al. (2004), Macedo et al. (2009), Marins et al. (2008), Nunes (1998a, b, 1999, 2005a, b), Nunes and Guimarães (2008, 2009, 2010), Nunes and Paula (2000, 2001, 2002, 2004a, b, 2006), Nunes et al. (2005).
Studies regarding the community structure of marine macroalgae have been carried out on the Brazilian coast. The majority are concentrated in the subtidal zone, namely, Amado Filho et al. (2003), Figueiredo et al. (2004), Villaça et al. (2010) in Rio de Janeiro, Oliveira-Carvalho et al. (2003) in Pernambuco, and Horta et al. (2008) in Santa Catarina. And in the intertidal zone, Barbosa et al. (2008) in Espírito Santo, and Muñoz and Pereira (1997) in Pernambuco. In Bahia, there are studies by Caires et al. (2013), Costa et al. (2012), and Ferreira et al. (2022), who carried out studies in the intertidal zone, and Costa Jr. et al. (2002) and Marins et al. (2008) in the subtidal zone. Although the coast of Bahia is the longest in Brazil, studies aimed to understand the structure of phytobenthic communities are scarce, creating a gap in the knowledge of these communities.
The present study analyzes the intertidal phytobenthic community in 3 reef zones of Itapuã beach, aiming to identify and compare differences in the composition and structure of the species between the studied areas, using the Feldmann and Cheney indices as bioindicators of local environmental characteristics.
Materials and methods
Itapuã beach is located in Salvador, Bahia in Brazil (Fig. 1), and corresponds to 2 large rocky bodies, and has coarse sand beaches, many reefs and rocky bollards (Nunes, 1998b). The collection was carried out on July 11, 2017, in the intertidal region, during low spring tide. The intertidal region was compartmentalized into the 3 regions proposed by Nunes and Paula (2002). Nunes (2010) was followed for the collection protocol.
For the analysis of dry biomass, the infrageneric taxa were previously identified, separated and dried in an oven at 60 ºC for 48 hours and weighed until constant biomass was obtained. The results are presented in grams/m² of dry weight. The results for each reef zone were compared regarding the total number of taxa, and dry biomass using Shannon-Wiener diversity (H’) and Pielou equitability (J) indexes.
Figure 1. Map showing the location of Itapuã beach in Salvador, Bahia, Brazil.
Using the macroalgae biomass data found in each reef zone, the Kruskal-Wallis test was performed to check whether there was a significant difference between the biomass recorded in the different zones. The Bray-Curtis similarity index was also calculated with the biomass data and Non-metric Multidimensional Scaling (nMDS) was performed using the transformed data. ANOSIM was performed for values in which there was a significant difference between the similarity results. The analyses were carried out using SigmaPlot 12 and Primer V6 software.
The species dominance index is used to assess how much one or a few species stand out in relation to the others within a biological community. It considers the proportion of individuals or the biomass of each species, allowing us to identify which of them exert the greatest influence on the structure and functioning of the ecosystem. The higher the value of the index, the greater the dominance, which indicates that a few species concentrate the majority of the individuals present. On the other hand, lower values reflect a more balanced and diverse community, with a lower concentration of individuals in a few species (Melo, 2008).
Simpson’s dominance index was used, calculated as D = ∑ (ni/N) 2, where ni is the number of individuals of a species and N is the total number of individuals of all species in the community. The value of D varies between 0 and 1, with values close to 1 indicating high dominance, that is, few species dominate the environment, while values close to 0 indicate greater diversity and balanced distribution among species.
The Feldmann index (obtained by dividing the number of species of Rhodophyta by that of Phaeophyceae [R/P]) and the Cheney index (adding the number of species of Rhodophyta to that of Chlorophyta, and dividing this value by the number of browns [R + C/ P]) (Figueiredo et al., 2008).
Results
Fifty-two taxa were identified, 27 (52) belonging to the Rhodophyta, 16 (31) Chlorophyta, and 9 (17) Phaeophyceae (Heterokontophyta). Table 1 presents the taxa, their distribution throughout the 3 zones of the reef and their respective morphotypes.
Among the zones, TP presented the greatest species richness (34) with Rhodophyta as the most representative group, 17 taxa, followed by Chlorophyta (11) and Phaeophyceae (6). Chaetomorpha minima, Gayliella dawsonii, Gracilaria ferox, Lejolisia mediterranea, Ptilothamnion speluncarum, and Stylonema alsidii were unique to this environment. PR was second in terms of species richness, such as Caulerpa chemnitzia, Caulerpa sertularioides, Cladophora corallinicola, Hypnea pseudomusciformis, Hypnea sp. 1, and Melanothamnus gorgoniae only occurred in this region. FR presented the lowest richness among the environments, such as Ceramium corniculatum, Codium taylori, Dictyopteris jamaicensis, Dictyopteris polypodioides, Sphacelaria tribuloides, and Wrangelia argus, all exclusive for the region. However, it is worth highlighting a greater representation of rhodophytes for the protected and FR.
Among the species found, 16 occurred in all regions such as Amansia multifida, Amphiroa anastomosans, Anadyomene stellata, Bryopsis pennata, Colpomenia sinuosa, Crouania attenuata, Dictyopteris delicatula, Dictyosphaeria versluysii, Dictyota mertensii, Gelidiella acerosa, Halimeda opuntia, Jania pedunculata var. adhaerens, Palisada perforata, Phyllodictyon anastomosans, Ulva flexuosa, and Ulva rigida.
Regarding the morphotypes, among the 52 taxa found, 19 were filamentous, 17 cylindrical-corticates, 9 foliaceous, 3 articulated calcareous, 3 encrusting and 1 coriaceous. Cylindrical-corticate algae were well represented in the 3 regions, predominating in the PR, followed by foliaceous algae; in the TP, the filamentous morphotype was the one with the highest representation, followed by cylindrical-corticated and foliaceous ones, the same pattern was observed in the FR.
The diversity of analysis based on the Shannon-Wiener index, showed that the TP is more diverse than the others, followed by the PR, and finally by the FR. Dominance values are inversely proportional to diversity values, which shows that in the FR, there is dominance of one or a few species over the others (Table 2).
In table 3, biomass data and the percentage of contribution of each macroalgae in the zone biomass are presented. The average total biomass of each zone was 108.01 g.m-2 in the FR, 48.83 g.m-2 in tide pool and 474.59 g.m-2 in the PR. The Kruskal-Wallis test showed that no significant differences were found in macroalgal biomass between the three reef zones analyzed (Kruskal-Wallis p = 0.869). However, the ordering of the sampling points according to the presence/absence of macroalgae (Fig. 2) shows the dispersion of samples in the 3 zones, mainly samples from the PR. The ANOSIM analysis (Table 4) shows that there was a significant difference between the FR and the TP, and between the FR and the PR, but there was no significant difference between the PR and the TP. The Feldmann and Cheney indices (Fig. 3) for the 3 reef regions studied were consistent with the flora of tropical and warm temperate regions.
Table 1
List of taxa found in the reef zones on Itapuã beach and their respective morphotypes: PR = Protected Region; TP = Tide Pool; FR = Frontal Region. Morphotypes: FT = filamentous; FC = foliaceous; CC = cylindrical corticates; CR = coriaceous; AC = articulated calcareous; E = encrusting. Presence (+) and absence (–).
Rhodophyta was the most representative group in the present study, followed by Chlorophyta and Phaeophyceae. This pattern has been observed in other studies on phytobenthic macroalgal communities as typical on the Brazilian coast (Braga et al., 2014; Costa et al., 2012; Ferreira et al., 2022). It should be noted that rhodophytes tend to dominate the environment in the absence of large brown algae in tropical environments, suggesting that there is competition between algae that use different strata in the phytobenthic community (Figueiredo et al., 2004). Furthermore, studies have confirmed the decline of Phaeophyceae at the same rate that Chlorophyta species have been increasing, which can be attributed to the negative effects of anthropogenic impact on the coastal environment (Oliveira & Qi, 2003; Scherner et al., 2013). Representatives of Phaeophyceae are more sensitive to pollutants (heavy metals and excess organic matter produced by sewage), which can even negatively affect the germination and cell division of these organisms (Kevekordes, 2001). Representatives of Chlorophyta, such as species of Ulva Linnaeus, have the capacity of benefit from contamination by pollutants, being considered opportunistic species (Scherner et al., 2012).
Table 2
Shannon-Wiener Diversity index, dominance and equitability of macroalgae in the intertidal region of Itapuã beach.
Region
Shannon-Wiener
Dominance
Equability (J’)
Frontal Region
3.466
0.0312
1
Tide Pool
3.526
0.0294
1
Protected Region
3.497
0.0303
1
The taxa that contributed most to the average biomass of macroalgae found on Itapuã beach were Amphiroa anastomosans, Digenea simplex, Gelidiella acerosa, and Sargassum polyceratium. It has been previously reported that algae with greater structural complexity, such as corticate algae, are better adapted to environments with greater hydrodynamics and luminosity, as this morphotype confers greater resistance to desiccation (Costa et al., 2012; Villaça et al., 2008).
Table 3
Biomass and percentage of contribution of macroalgae species in the constitution of biomass in each of the zones studied: FR = Frontal Region, TP = Tide Pool, and PR = Protected Region. Pi = Percentage of importance.
Taxa
FR (g.m-2)
Pi
TP (g.m-2)
Pi (%)
PR (g.m-2)
Pi (%)
Amphyroa anastomosans
70.07
64.87
15.76
32.28
31.59
6.66
Anadyomene stellata
1.41
1.31
1.76
3.61
0.00
0.00
Bryopsis pennata
0.00
0.00
0.20
0.42
0.00
0.00
Caulerpa racemosa
1.42
1.32
0.00
0.00
0.00
0.00
C. sertularioides
0.00
0.00
0.00
0.00
1.11
0.23
Centroceras clavulatum
0.00
0.00
0.00
0.00
0.25
0.05
Chondracanthus acicularis
0.00
0.00
0.00
0.00
0.00
0.00
Cladophora vagabunda
0.00
0.00
0.00
0.00
0.15
0.03
Colpomenia sinuosa
0.16
0.15
0.08
0.15
0.00
0.00
Dictyopteris delicatula
5.42
5.01
5.48
11.22
0.00
0.00
D. jamaicensis
0.00
0.00
0.00
0.00
0.00
0.00
Dictyosphaeria versluysii
0.67
0.62
0.25
0.51
0.09
0.02
Dictyota mertensii
0.00
0.00
0.00
0.00
1.13
0.24
Digenea simplex
0.00
0.00
0.97
1.98
430.92
90.80
Gelidiellaceae
0.00
0.00
2.00
4.09
0.00
0.00
Gelidium sp. 1
0.00
0.00
0.94
1.92
0.19
0.04
Gelidium sp. 2
0.00
0.00
0.00
0.00
0.09
0.02
Gelidiella acerosa
14.27
13.21
5.97
12.24
2.69
0.57
G. ligulata
0.71
0.66
0.00
0.00
0.00
0.00
Halimeda opuntia
0.31
0.29
2.14
4.38
0.48
0.10
Hypnea sp. 1
0.40
0.37
0.00
0.00
0.00
0.00
Hypnea sp. 2
0.00
0.00
0.00
0.00
0.00
0.00
Jania pedunculata var. adhaerens
7.60
7.03
0.00
0.00
0.27
0.06
Lobophora variegata
0.00
0.00
0.39
0.80
0.00
0.00
Padina antillarum
0.00
0.00
2.26
4.64
1.15
0.24
Palisada perforata
4.86
4.50
0.00
0.00
0.05
0.01
Phyllodictyon anastomosans
0.00
0.00
0.00
0.00
0.00
0.00
Sargassum polyceratium
0.00
0.00
9.69
19.85
0.00
0.00
Spatoglossum schroederi
0.10
0.09
0.00
0.00
0.00
0.00
Ulva rigida
0.63
0.58
0.83
1.69
3.55
0.75
Valonia aegagropila
0.00
0.00
0.11
0.22
0.86
0.18
Total
108.01
48.83
474.59
The difference found in macroalgae biomass between reef zones can be explained by the hydrodynamics to which they are exposed on the reef, being wave action the main responsible for the spatial distribution of the community on the reef. The movement of waves helps to obtain nutrients, favoring the productivity of macroalgae and thus increasing biomass, however this only applies to those algae that have adaptations to resist the impact of waves, as they are also responsible for removing macroalgae from the substrate (Diez et al., 2003; Hurd et al., 1996; Leigh et al., 1987).
The highest biomasses were found in FR and PR. The FR is constantly submerged and this favors the establishment of algae, as they are submerged for longer, suffer less desiccation and are less exposed to direct sunlight. The lowest biomass values were recorded in the TP, a region that retains water during low tide, however the algae are subjected to intense solar radiation, high salinity and water temperature. The negative effects of these stressors result in lower biomass and also there is less hard substrate for fixation (Costa et al., 2012; Villaça et al., 2010).
Table 4
Results of ANOSIM tests for significance of differences between sample groups based on observed macroalgal species distribution data.
Reef regions
(Global R= 0.613; significance level = 0.4%)
Region pairs
Statistical R
Level
FR, TP
0.815
10
FR, PR
0.667
10
TP, PR
0.481
20
Figure 2. Ordering (MDS) of sampling points based on the presence and absence of macroalgae on Itapuã Beach.Figure 3. Feldmann and Cheney indices for the different reef regions at Itapuã Beach (reef zones: PR = Protected Region; TP = Tide Pool; FR = Frontal Region).
The dominance of filamentous, cylindrical-corticate and foliaceous morphotypes was observed, corroborating the model by Orfanidis et al. (2001), which proposes that impacted environments should have a greater abundance of algae with intensely branched (corticated), laminar (foliaceous) and filamentous thallus, characterized by high growth rates and a short life cycle (annual). However, conserved environments would have an abundance of algae with thick thallus (coriaceous), articulated calcareous and encrusting, cacterized by low growth rates and a long life cycle (perennial), which reflected in the low representation of articulated, encrusting and coriaceous calcareous morphotypes. In a study carried out by Nascimento (2013) in Salvador and the North Coast of Bahia, the foliaceous and cylindrical-corticate morphotypes were more representative in both impacted and preserved environments, highlighting the predominance of these morphotypes.
The distribution of algae according to morphofunctional groups reflects the conditions of reef zones, since each taxa has its adaptive characteristics. Cylindrical-cortical algae were well represented in the 3 reef zones, with a predominance in the PR, as this morphology confers greater resistance to desiccation, helping these algae to establish themselves in different environments (Costa et al., 2012; Villaça et al., 2008). Tide pool region was dominated by filamentous algae, morphotype usually associated with benthic communities in early successional stages as they show rapid growth (Braga et al., 2014).
Regarding phytogeography, the Feldmann (F) and Cheney (C) indices found for the different regions of the Itapuã reef characterized the PR and the TP as tropical and the FR as warm temperate, according to the classification proposed by Horta et al. (2001). Factors such as the greater hydrodynamism in the FR may justify this classification in relation to its algal community, since the increase in the number of species of brown algae is noticeable as one approaches the FR. Bouzon et al. (2006), studying floristic and phytogeographic aspects of marine macroalgae in the Bays of Santa Catarina, attributed the variations in the Feldmann and Cheney indices to the exclusion of species of brown algae and the favoring of opportunistic species of red and green algae; in this study, lower values of these indices were recorded in the frontal zones and in the pool zone, where the richness of species of brown algae was greater.
Understanding the composition and structure of phytobenthic communities on the Brazilian coast, as well as on the coast of Bahia is extremely important. Despite the vast coastal extension, there are few studies referring to the algal community structure in intertidal zone as most studies focus on the subtidal zone. Also, most studies on the composition and structure of phytobenthic communities are restricted to the state of Rio de Janeiro. More studies should be carried out along the coast of Bahia to fill the gaps and alternating dry and rainy periods and/or comparing the reef zones of different beaches in the intertidal zone. The results suggest that the Itapuã reefs are in a good state of conservation.
Acknowledgements
CCSN, acknowledges the post-doctoral scholarship to the State University of Southwest Bahia (UESB) – Notice 266/2023.; CCSN, LPC, EMSP, to the Coordination for the Improvement of Higher Education Personnel – Brazil (CAPES), finance code 001; CCS, to the Bahia Research Support Foundation (FAPESB – T.O. B., No. BOL0416/2017) for a scholarship.; JMCN, to the National Council for Scientific and Technological Development (CNPq), Brazil for the research productivity fellowship (308261/2022-4).
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Patrones de distribución de cerambícidos (Coleoptera: Cerambycidae) en México
Miguel Ortega-Huerta a, *, Felipe Noguera a, Arcelia Claudina Herrera-Solís b
a Universidad Nacional Autónoma de México, Instituto de Biología, Estación de Biología Chamela, Sede Colima, Carlos de la Madrid Béjar, s/n, Km 1.5, Colonia Centro, 28090 Colima, Colima, Mexico
b Secretaría de Educación Pública, Programa de Telesecundaria, La Selva, 47750 Atotonilco el Alto, Jalisco, Mexico
Received: 31 December 2025; accepted: 20 August 2025
Abstract
This study constructed a georeferenced database of Cerambycidae species collected in Mexico to document their distributional patterns in the country. A sample of 24 species with a significant number of records was modeled to generate their potential distributions, applying a consensus approach. Four prediction algorithms were used: Maxent, Support Vector Machine, Generalized Linear Model, and Artificial Neural Networks. A total of 1,699 locations were obtained after applying cleaning and georeferencing procedures, resulting in 414 total number of species georeferenced. Species with ≥ 20 records included 9 genera and 24 species with 779 records; species with 5-20 records included 41 genera and 124 species with 1,072 records; species with < 5 records included 94 genera and 266 species with 512 records. Only species with ≥ 20 records were modeled. According to the Maxent algorithm, there were variables with high contribution percentages in predictions. Even though the most frequent values of the environmental (response) variables indicate which areas dominated the species distribution, the range of such values provides an estimate of the span of environmental values where species can occur. Too much taxonomic field work is needed to document the species diversity of Cerambycidae in Mexico.
Keywords: Collection records; Cerambycidae; Species distribution model; Response variable
Resumen
Para este estudio se elaboró una base de datos georreferenciados de especies de Cerambycidae rcolectadas en México para documentar sus patrones de distribución. Una muestra de 24 especies fue modelada para generar sus distribuciones potenciales mediante la aplicación de un enfoque de consenso. Se usaron 4 algoritmos de predicción: Maxent, Support Vector Machine, Generalized Linear Model y Artificial Neural Networks. Un total de 1,699 localidades fueron obtenidas después de aplicar procedimientos de limpiado y georreferenciación, lo que resultó en un total de 414 especies georreferenciadas. Especies con ≥ 20 registros incluyeron 9 géneros y 24 especies con 779 registros; especies con 5-20 registros incluyeron 41 géneros y 124 especies con 1,072 registros; especies con ˂ 5 registros incluyeron 94 géneros y 266 especies con 512 registros. Solamente las especies con ≥ 20 registros fueron modeladas. De acuerdo con el algoritmo Maxent, existieron variables con altos porcentajes de contribución en las predicciones. Los valores más frecuentes de las variables ambientales (respuesta) indicaron cuáles dominaron la distribución de especies y el rango de tales variables provee un estimado de la amplitud de valores ambientales, donde las especies pueden estar presentes. Hace falta mucho trabajo taxonómico de campo para documentar la diversidad de especies de Cerambycidae en México.
Palabras clave: Registros de colectas; Cerambycidae; Modelo de distribución; Variable de repuesta
Introduction
The family Cerambycidae (longhorn beetles) is one of the largest groups of the order Coleoptera, with approximately 35,000 described species, most of which are tropical or equatorial (Monné, 2005; Nearns et al., 2017). About 9,000 species have been described from Alaska to Argentina, and 1,621 species are recorded in Mexico (Bezark & Monné, 2023; Noguera, 2014). The species diversity in Mexico represents 18% of the American fauna and 4.6% of the global fauna (Noguera, 2014). Climate, host plant availability and food resources are the main factors determining Cerambycidae species’ occurrence. Species distribution and biogeographic information is limited, focused mainly on describing these fauna’s origin and lineage (Toledo & Corona, 2006). The main habitat types for Cerambycidae species in Mexico include tropical dry forest, pine, pine-oak, and oak forests, as well as tropical evergreen forest.
The diversity of Cerambycidae is reflected in their color, body shape, and morphology of adults; these have a body size between ± 2.5 mm (Cyrtinus sp.) to over 17 cm (Titanus giganteus). Some species mimic ants (tribes Clytini and Tillomorphini), bees, wasps (Rhinotragini), and beetles (Lycid, Pteroplatini). Larvae are xylophagous and phytophagous, so they play an important role in helping decompose dead and nearly dead trees (Linsley, 1961).
When the 3 dimensions (identity, space, and time) included in biological inventories are integrated with spatial environmental data, it is possible to study a wide range of themes, such as ecology, evolution, and applications in agriculture and human health (Graham et al., 2004). Moreover, the use of information contained in scientific collections is considered fundamental in biogeographic research (Anderson & Martínez-Meyer, 2004).
Advances in statistical techniques, numerical analysis, machine learning algorithms, and geographic information systems (GIS) have been responsible for a significant increase in the elaboration and application of predicted species distribution models over the last few decades (Guisan & Zimmermann, 2000). The application of prediction algorithms and GIS makes it possible to obtain the probability of species presence in locations where there is a lack of species distribution information. This has been particularly useful in domains of ecosystem conservation and management, where it has been possible to identify and protect areas with high biological diversity, notwithstanding the lack or limited data for groups of species (Lobo et al., 2002; Zaniewski et al., 2002). Species distribution modeling is considered an interface between ecological theory and statistical modeling (Austin, 2002).
Many species distribution algorithms have been developed, which aim to improve the prediction of such models (Franklin, 2010). Considering the wide variety of prediction algorithms (Elith & Graham, 2009), a consensus of models has been adopted as an approach to generate more robust species distribution predictions (Araújo & New, 2007). Species distribution algorithms differ in various ways: selection of relevant prediction variables and their response behavior, definition of a fitted function for each variable, weighting of each variable contribution, possibility of prediction variables interaction, and prediction of geographic species occurrence patterns (Elith et al., 2006).
However, one of the main problems in obtaining species distribution predictions is that taxonomic studies of species are incomplete and lack uniformity across different regions. In fact, new species are discovered and recorded frequently (Lobo et al., 2002). Models have been developed that relate species distributions to climate variables for a wide range of taxonomic groups, including plants, insects, mammals, birds, reptiles, and amphibians, allowing for their comparative performance (Huntley et al., 2004). Even though there are many examples of modeling insect species distribution (e.g., Buse et al., 2007; Ballesteros-Mejia et al., 2013, 2017; Barredo et al., 2015; Crawford & Hoagland, 2010; D’Amen et al., 2015; Eickermann et al., 2023; Hassall, 2012; Jung et al., 2016; Lobo, 2016; Ma & Ma, 2023; Senay & Womer, 2019; Silva et al., 2016; Ulrichs & Hopper, 2008; Urbani et al., 2017; Watts & Worner, 2008), other taxonomic groups are preferred nevertheless the higher species diversity of the former.
This study’s main objective is to assemble a database of Cerambycidae species occurrence in the different natural regions of Mexico, based on the information included in biological inventories. Moreover, the study will generate potential habitat distribution models of Cerambycidae species with a significant number of occurrence data.
Materials and methods
The database of sites where Cerambycidae species occur was constructed by retrieving information from recent taxonomic studies. The database also included the results of surveys carried out since 1995, as part of the project Insecta of Tropical Dry Forest in Mexico. Priority information for building the database consisted of species’ taxonomic identity and location data. Biota v2.02 (Colwell, 1996) was the database management system used to store and organize the species information retrieved from both scientific literature and surveys conducted in Mexico’s various natural regions.
Species and locality information were retrieved from taxonomic studies by a group of 5 biology students. Due to logistical constraints, the database was divided into 2 subsets. Subset 1 comprised 5,473 records representing 170 species, which were located in 882 localities (190 locations were georeferenced). Subset 2 contained 5,052 records belonging to 268 species located in 1,093 localities (222 locations were geo-referenced).
The retrieved records included a species taxonomic hierarchy, which was scrubbed to eliminate duplicate records. In total, 1,945 localities were recorded with only 412 geo-referenced. Therefore, georeferencing location information was conducted using: ArcView (v3.2) and ArcMap (v10.0) geographic information systems; geographic data such as roads, localities, and political regionalization provided by INEGI and Conabio, Mexican government agencies; Gazetteers such as GEOLocate, JRC Fuzzy Gazetteer, Biogeomancer, INEGI’s geographic names; MaNIS/HerpNet/ORNIS Coordinate Calculator; Google Map and Geogle Earth.
Species distribution models were generated from those species with ≥ 20 records, which was only a small percentage (6%) of the total species georeferenced (414 species). Species presence records were imported into ArcMap, ensuring that no duplicates or misplaced sites, such as those located in the sea, were included.
The bioclimatic variables were generated by interpolating monthly climate data obtained from meteorological stations between 1950 and 2000 (Hijmans et al., 2005). Based on the existing correlation among bioclimatic variables, a subset of variables was selected, avoiding correlations greater than 0.800 between variable pairs. Both the bioclimatic and topographic variables had a 1 × 1 km spatial resolution.
This study generated distribution models based on the application of a consensus approach throughout obtaining the median of 4 algorithms: Maximum Entropy (Maxent), Support Vector Machine (SVM), Generalized Linear Model (GLM), and Artificial Neural Networks (ANN). Maxent was applied independently (Phillips & Dudik, 2008) while the other 3 algorithms were applied by using the Modeco software (Guo & Liu, 2010).
Maxent is a general-purpose machine learning method with a simple and precise mathematical formulation (Phillips et al., 2006). Maxent estimates the distribution (geographic range) of a species by finding the distribution that has maximum entropy (i.e., it is closest to the geographically uniform or most spread out) subject to constraints derived from environmental conditions at recorded occurrence locations (Phillips et al., 2017). Maxent is a general approach for presence-only modeling of species distributions (Phillips et al., 2006). Main parameters applied to generate Maxent models included: hinge, linear, and quadratic were the feature types used; 30% of samples were used for model validation; 3.0 was the regularization multiplier.
The SVM are statistically based models rather than loose analogies with natural learning systems (Guo et al., 2005). SVM are not based on characteristics of statistical distributions so there is no theoretical requirement for observed data to be independent, overcoming the problem of autocorrelated observations. However, model performance will be affected by how well the observed data represent the range of environmental variables (Drake et al., 2006). Even though SVM are designed for positive and negative objects, normally negative data is not available and therefore we have a one-class dataset, which requires the separation of a target class from the rest of the feature space (Guo et al., 2005). Schölkopf (2001) developed an SVM of one class.
SVM uses a functional relationship named kernel to map data onto a new hyperspace in which complicated patterns can be more simply represented (Müller et al., 2001). SVM consists of projecting vectors into a high-dimensional feature space by means of a kernel, which makes possible the fitting of the optimal hyperplane that separates classes using an optimization function (Pouteau et al., 2012). The main SVM parameters are: SVM type = C-SVC; Kernel = radial basis function; degree = 3; gamma = 0.5; cost = 1.
The variants of GLM are widely applied to generate species distribution models (Norberg et at., 2019). GLM is a linear regression method where a predictor is selected to be included or dropped from the considered set of predictors based on a predefined simplification method to minimize overfitting (Catalano et al., 2023). GLM use parametric functions such as linear or higher-degree polynomials to model the relationship between the response and predictive variables (Valavi et al., 2022). A link function transforms the scale of the dependent variable, then a GLM is able to relax the distribution and constancy of variances assumptions that are commonly required by traditional linear models (Guo & Liu, 2010). The GLM is commonly used to model dependent variables that are discrete distributions and are nonlinearly related to independent variables (Guisan et al., 2002). Logit was the link function to run the GLM.
ANNs extract linear combinations of the input variables as derived features and model the output as a nonlinear function of these derived features (Hastie et al., 2001). ANN utilizes intermediate nodes in what is referred to as a “hidden layer”, where each node contributes differentially with respect to the variables included in the model (Williams et al., 2009). ANN provides a flexible generalization of GLM and performs better than the latter when modelling nonlinear relationships (Lek et al., 1966). The BP-ANN parameters were, momentum = 0.3 and learning rate = 0.1
Compounded models were validated by applying the partial ROC test (Peterson et al., 2008). Partial ROC calculation has been proposed because of several advantages: it removes the emphasis on absence data, emphasizes the role of omission error when evaluating niche model predictivity and analyzes limited sector of the ROC space which are not directly relevant (Peterson et al., 2008). The NicheToolBox application (https://luismurao.github.io/GSoC/ntb_tutorial.html) was used to calculate the partial ROC statistics.
A portion of 30% of the total species presence samples was separated to be used as independent samples for model validation. The partial ROC test was run through 500 iterations to calculate the average of ROC statistics. After obtaining consensus distribution models, these were converted to binary models using a threshold of 0.50 across species for cross tabulating the response variables and to generate a richness model. The presence (≥ 0.5)/ absence (< 0.50) for the 24 species were summed to obtain a version of the richness model.
Results
A total of 1,699 locations with complete data were obtained after applying cleaning and georeferencing procedures; however, 246 locations lacked complete geographic information. The total number of species georeferenced was 414 (Supplementary material: A2). Most of data consisted of species with < 20 records (see Supplementary material: A2): species with ≥ 20 records included 9 genus and 24 species with 779 total records; species with 5-20 records included 41 genus and 124 species with 1,072 total records; species with < 5 records included 94 genus and 266 species with 512 total records (Fig. 1).
The groups of species with ≥ 20 and 5-19 records are distributed mostly on the Pacific slope within the states of Oaxaca and Jalisco (Table 1). On the other hand, states like Aguascalientes, Coahuila, México City, and Tabasco included only 1 species. In relation to the country’s natural regions, most records with the highest species presence were found in the tropical dry forest ecoregions (Fig. 2).
In the case of the ≥ 20 group, the tropical forests included twice as many records (348) than the temperate forests (140 records). Despite such a difference, temperate forests showed only 2 fewer species (21 species) than the tropical dry forests (23 species). In the group 5-19 records per species, the differences in record numbers were more accentuated: tropical dry forests included 3 times records (543 for 114 species) than the temperate forests (174 for 63 species). Three natural regions for this group (5-19 records) included a similar number of records: semi-desert (170 records), temperate forests (174 records), and tropical rainforests (172 records). Finally, in this group (5-19 records), the mangrove biome included almost one record per species, 27 and 22, respectively.
Based on the correlation matrix among the prediction variables, the number of variables was reduced from 19 bioclimatic and 3 topographic to 9 and 3, respectively. All selected variables (Table 2) had correlation indexes < 0.80. Figure 3 and Table 3 show the contribution of each variable to the generation of distribution models by the Maxent algorithm.
Figure 1. Collection sites for different number of records of Cerambycidae species in Mexico. a) Locations for species with < 5 records; b) locations for species with ≥ 5 and < 20 records; c) locations for species with ≥ 20 records.
Table 1
Number of Cerambycidae species by state in Mexico.
State
Species
Baja California
38
Baja California Sur
62
Campeche
8
Chiapas
92
Chihuahua
8
Coahuila
4
Colima
22
Mexico City
3
Durango
15
Guanajuato
2
Guerrero
67
Hidalgo
14
Jalisco
96
Estado de México
25
Michoacan
27
Morelos
45
Nayarit
49
Nuevo Leon
17
Oaxaca
104
Puebla
36
Queretaro
3
Quintana Roo
30
San Luis Potosi
24
Sinaloa
47
Sonora
16
Tabasco
3
Tamaulipas
22
Tlaxcala
1
Veracruz
66
Yucatan
33
Zacatecas
7
According to the maxent modelling, some variables showed almost the total contribution percentage in model prediction: For instance, the precipitation of driest month (wc_bio14) had 94% contribution in predicting Phaea acromela and 87% contribution in predicting Eburia brevispinis potential distributions. Similarly, precipitation seasonality (wc_bio15) contributed 79% and 76% for modeling Neocompsa puncticollis asperula and Psyrassa cylindricollis potential distributions, respectively. Other high contribution percentages included: precipitation of wettest month (wc_bio13) had 73% contribution predicting Lagocheirus binumeratus; wc_bio15 had 71% contribution predicting Neocompsa alacris; temperature annual range (wc_bio7) had 71% contribution predicting Lagocheirus araneiformis ypsilon; isothermality (wc_bio3) had 70% contribution predicting Tetraopes umbonatus; wc_bio14 had 61% contribution predicting Lagocheirus procerus; and elevation had 60% contribution predicting Tetraopes femoratus.
Figure 2. Species and collection sites of Cerambycidae by biome in Mexico.Figure 3. Percentage of contribution of each prediction variable to the Maxent distribution model for 24 of Cerambycidae species in Mexico.
Table 2
Selected prediction variables.
Bioclimatic variables
wc_bio1 = Annual Mean Temperature
wc_bio2 = Mean Diurnal Range (Mean of monthly [max temp – min temp])
wc_bio3 = Isothermality (BIO2/BIO7) (×100)
wc_bio5 = Max Temperature of Warmest Month
wc_bio7 = Temperature Annual Range (BIO5-BIO6)
wc_bio8 = Mean Temperature of Wettest Quarter
wc_bio13 = Precipitation of Wettest Month
wc_bio14 = Precipitation of Driest Month
wc_bio15 = Precipitation Seasonality (Coefficient of Variation)
Topographic variables
Elevation
Aspect
Topographic Index
Considering prediction variables with high contribution percentages for multiple species models, Figure 3 and Table 3 show the most important variables: wc_bio15 (mean = 19%), wc_bio14 (mean = 17%), wc_bio7 (mean = 16%), wc_bio13 (mean = 15%), elevation (mean = 14%), and wc_bio3 (mean = 10%). On the other hand, those prediction variables that had low contribution percentages for fewer species included: Max temperature of warmest month (wc_bio5, mean = 0.09%), mean temperature of wettest quarter (wc_bio8, mean = 0.80%), aspect (mean = 1.06%), mean diurnal range (wc_bio2, mean = 1.07%), topoindex (mean = 2.3%), annual mean temperature (wc_bio1, mean=2.9).
The 4 prediction algorithms, Maximum Entropy (Maxent), Support Vector Machine (SVM), Generalized Linear Model (GLM), and Artificial Neural Networks (ANN) were applied to each of the 24 species that have ≥ 20 records. The models obtained consisted of probability approximations generated by both Modeco and Maxent (ClogLog). The different models for each species were combined by calculating the median value. Then, model accuracy was obtained by calculating the partial ROC test with 500 simulations. These results are shown in Table 4.
In general, the modeled species exhibited high mean AUC ratios and high mean partial AUC values, indicating good model performance, as values of 2.0 and 1.0, respectively, represent a perfect model fit. Mean AUC ratios varied between 1.51 and 1.97, and partial AUC values varied between 0.75 and 0.98. Species with very high mean AUC ratios (> 1.9) included Lagocheirus binumeratus, Psyrassa cylindricollis, Psyrassa sthenias, Neocompsa alacris, Eburia nigrovittata, Euderces batesi. On the other hand, the species with the lowest mean AUC ratios (> 1.5 and < 1.7) were Susuacanga ulkei, Dylobolus rotundicollis, and Tetraopes discoideus.
Figure 4. Elevation of species distribution models for which Maxent identified such variables as important (26-60%) in model prediction.
Based on the most important prediction variables identified by the Maxent algorithm, the response variables corresponding to each species model are shown in figures 4-9. For the elevation variable, there were species that preferred elevations between 0 and 50 m: Eburia laticollis, Susuacanga stigmatica, Psyrassa basicornis, and Susuacanga ulkei, which also showed significant predicted areas with elevations above 500 m. On the other hand, there were species selecting distribution areas at much higher elevations: Dylobolus rotundicollis and Tetraopes femoratus at 1,500-2,000 m, Tetraopes discoideus at 2,000-2,500 m, and Euderces auricaudus at 2,400-2,600 m (Fig. 4).
Isothermality (wc_bio3), which is an indicator of daily temperature variation with respect to annual temperature variation, had preferred values < 100 for species models built with this variable as important (35-70%): Highest preferred isothermality values were similar for different species models: Phaea tenuata (65), Euderces batesi (69), Tetraopes umbonatus (70), and Psyrassasthenias (71) (Fig. 5).
According to Maxent, temperature annual ranges (wc_bio7) were also an important prediction variable for species with different preferring values: 3 species models (Susuacanga stigmatica, Lagocheirus araneiformis, and Psyrassa basicornis) showed temperature annual ranges preferred at 170-180 mm, while Psyrassa sthenias preferred the 18-19ᵒC range. Other species models showed preference for higher temperature annual ranges (Fig. 6): Euderces auricaudus (21-22 ᵒC), Sphaenothecus trilineatus (23-24 ᵒC) and Dylobolus rotundicollis (24-25 ᵒC).
Precipitation of the wettest month (wc_bio13) was another important prediction variable whose highest preferred values varied according to different species: Lagocheirus araneiformis, Dylobolusrotundicollis, Sphaenothecus trilineatus, and Tetraopes discoideus at 150-200 mm; Lagocheirusobsoletus, Mecas obereoides, Phaea tenuata at 200-250 mm; and Lagocheirus binumeratus at 300-350 mm (Fig. 7).
Table 3
Percentage of contribution of each variable in the elaboration of distribution models by the Maxtent algorithm.
Species
aspect
elevation
topoindex
wc_bio1
wc_bio2
wc_bio3
wc_bio5
wc_bio7
wc_bio8
wc_bio13
wc_bio14
wc_bio15
Eburia brevispinis
0.5
0
0
0
4.8
0
0
7.8
0
0
87
0
E. laticollis
0
27.4
0
25.7
0
0
0
1.9
0
0.3
11.3
33.4
E. nigrovittata
0
0
0
26.5
0
0
0
10.4
0
2
13.5
47.6
Susuacanga stigmatica
0
50.2
0
2.7
0
0
0
35.9
1.5
9.8
0
0
S. ulkei
0.1
25.8
0
0
0.1
2.2
0
0
13.8
0
44.9
13.2
Euderces auricaudus
0
30.7
0
0
0
15.3
0
53.1
0.5
0
0.4
0
E. batesi
0.5
24.2
0
0
0
35.1
1.8
19.8
0.3
15.4
3
0
Lagocheirus araneiformis ypsilon
0.3
0.1
5.5
0
1.7
0
0.1
70.8
0
21.1
0
0.4
L. binumeratus
7.9
0.7
0
0
0
0.3
0.1
17.5
0
73.4
0
0
L. obsoletus
0
1.2
2.9
1
0
6.1
0
15.3
0
46.4
16.2
10.9
L. procerus
0
4.7
0
1.4
6.5
0
0
1.8
0.4
13.1
60.8
11.4
Mecas obereoides
0
0
0
2.2
0
0
0
15.3
0
37.3
1.6
43.5
Dylobolus rotundicollis
0
27.1
10.3
0
0
0
0
20.3
1.1
22.6
18.5
0
Neocompsa alacris
0
1.9
10.7
5.3
0
0
0
5.6
0
3.6
2.1
70.7
N. puncticollis asperula
7
0
0
0
2
0
0
4.7
0
3.3
4.4
78.6
Phaea acromela
3.3
0
0
0
0
0.2
0
0
0
2.4
94.2
0
P. tenuata
2.4
6.3
0.5
0
0
38.5
0
3.4
0
43.4
2
3.5
Psyrassa basicornis
0
26.6
0
5.3
0.1
16.5
0
44.5
1.6
5.3
0.1
0
P. cylindricollis
1
9
0.6
0
0
0
0.1
3
0
7.8
2.1
76.3
P. sthenias
2.4
0.6
0
0
0
35.5
0
20.7
0
4.5
17.2
19.1
Sphaenothecus trilineatus
0
0
0.4
0.2
0
14.4
0
27
0
25.1
20.9
12
Tetraopes discoideus
0
41.2
10.5
0
0
16.5
0
1.2
0
24.3
2.3
4.1
T. femoratus
0
59.9
13.9
0
10.5
0
0
0
0
0
2.3
13.4
T. umbonatus
0
0.4
0
0
0
70.1
0
3.5
0
0
0
26
Mean
1.06
14.08
2.30
2.93
1.07
10.45
0.09
15.98
0.80
15.05
16.87
19.34
Median
0.00
3.30
0.00
0.00
0.00
0.10
0.00
9.10
0.00
6.55
2.65
11.15
Standard deviation
2.17
18.15
4.35
7.31
2.60
17.81
0.37
18.62
2.81
18.89
27.21
25.63
Table 4
Partial ROC results for modeled species.
Species
Mean AUC ratio
Mean partial AUC
Eburia brevispinis
1.884237
0.9420767
E. laticollis
1.857125
0.9285514
E. nigrovittata
1.939383
0.9696851
Susuacanga stigmatica
1.738087
0.869013
S. ulkei
1.512725
0.7563525
Euderces auricaudus
1.822893
0.9114264
E. batesi
1.972096
0.9860455
Lagocheirus araneiformis ypsilon
1.789459
0.8944192
L. binumeratus
1.909858
0.9549165
L. obsoletus
1.772241
0.886116
L. procerus
1.749532
0.8747619
Mecas obereoides
1.767577
0.8837588
Dylobolus rotundicollis
1.664294
0.8320284
Neocompsa alacris
1.938096
0.9690422
N. puncticollis asperula
1.883306
0.9416244
Phaea acromela
1.866931
0.9334454
P. tenuata
1.776351
0.888124
Psyrassa basicornis
1.871859
0.9359075
P. cylindricollis
1.919474
0.9597301
P. sthenias
1.921234
0.9606008
Sphaenothecus trilineatus
1.876181
0.9380483
Tetraopes discoideus
1.680489
0.8401879
T. femoratus
1.815506
0.907635
T. umbonatus
1.707098
0.8535488
The precipitation of the driest month (wc_bio14) was also an important prediction variable for which its response variable took the highest preferred values between 0 and 25-50 mm: Susuacanga ulkei and Lagocheirus procerus showed the highest preferred values of 0 mm, Dylobolus rotundicollis and Sphaenothecus trilineatus at 3 mm, and Eburia brevispinis and Phaea acromela at 25-50 mm (Fig. 8).
Finally, the precipitation seasonality (wc_bio15), which is the coefficient of variation of precipitation, was an important prediction variable whose preferred highest values (110) seem similar for this group of species (Fig. 9): Eburia laticollis, Eburia nigrovittata, Mecas obereoides, Neocompsa alacris, Neocompsa puncticollis asperula, and Psyrassa cylindricollis.
A composite map was generated by adding each of 24 binary species distribution models (Fig. 10). In general, species that highly concurred (16-21 spp.) in only 2 very confined areas, located in southern Sinaloa and southern Oaxaca. On the other hand, large areas with no species concurring were in northern Mexico (Fig. 10). This richness map was cross-tabulated with the ecoregion map to show the biomes associated with the different concurring intervals (Fig. 11). Each richness interval was tabulated for different ecoregions, showing that the highest range (16-21 spp.) corresponded to the tropical dry forest in 75% and the tropical humid forest in 24%. The second highest interval (11-15 spp.) corresponded again to the tropical dry forest (69%), but this time, the temperate mountains were in the second place with 17%, and the tropical humid forest with 14%. On the other hand, the areas with no species concurrence corresponded to the North American Desert (45%), followed by the Great Plains (21%), temperate mountains (12%), and semi-desert (11%). The tropical dry forest occupied 8% of such areas with no species concurrence, while the tropical humid forest occupied only 0.2%.
Discussion
Considering the original number of records included in the databases (> 10,000) along with the localities, both georeferenced and without geographic coordinates, and the number of species, there was the expectation to obtain a database with a significant number of species and records. However, there existed a very limited number of species (24) with enough records (≥ 20) to be used in modeling species potential distribution. In fact, the species with ≥ 5 and < 20 records were also limited (124), and the bulk of species (266) had < 5 records (Supplementary material: A2). It is evident that extensive taxonomic fieldwork is necessary to document the species diversity of Cerambycidae in Mexico. In this regard, and apparently supporting this pattern of records, 7.4% of the species recorded in Mexico have no locality records in the country, 45.5% have been recorded in only one state, and 16% in 2 states. This means that nearly 69% of the species have either a restricted distribution or are poorly studied in terms of their distribution (F. A. Noguera, unpublished data).
By mapping the geographic location of Cerambycidae species records in Mexico, it is noteworthy that the sampling intensity does not necessarily reflect the intensity of sampling, as the information included primarily corresponds to taxonomically studied groups rather than studies aimed at documenting the diversity of the different regions of the country, and sampling gaps are revealed by state and ecoregion across the country. In fact, the map somewhat confirms the current knowledge about the diversity of this group in the various states of the republic (Martínez-Hernández et al., 2024; Noguera, 2014; Noguera unpublished data). For example, in fact, 565 species have been recorded in Oaxaca, 485 in Veracruz, 435 in Chiapas, 397 in Jalisco, 283 in Guerrero, and 216 in Morelos —states with the highest number of records included in the study. In contrast, states such as Tlaxcala (10 species), Campeche (11), Aguascalientes (12), Tabasco (21), Zacatecas (26), Guanajuato (33), Coahuila (35), Mexico City (36), Nuevo León (69), and Chihuahua (73) recorded the fewest species in this study. In the ≥ 20 records per species group, the most sampled biome was the tropical dry forest (348 records and 23 species), while the temperate forests included 21 species with 140 records.
Figure 5. Isothermality of species distribution models for which Maxent identified such variables as important (0-35%) in model prediction.
The 24 species distribution models primarily represent examples of this family’s species that are better sampled in the country. Different from relying on a single prediction algorithm, this study presents consensus models, generated from combining probability versions of 4 algorithms: Maxent, Artificial Neural Networks, Generalized Linear Model, and Support Vector Machine. The median was the statistic chosen for combining the 4 algorithms because of its characteristic of being a location parameter in contrast with the mean, which combines in-depth partial values, and is affected by outliers. Although the variations among models for the same species were evident, all 24 species distribution models showed good performance, as indicated by the AUC ratios and partial AUC values.
Figure 6. The temperature annual range of species distribution models for which Maxent identified such a variable as important (20-71%) in model prediction.Figure 7. Precipitation of the wettest month of species distribution models for which Maxent identified such variable as important (21-73%) in model prediction.Figure 8. Precipitation of driest month of species distribution models for which Maxent identified such variable as important (19-94%) in model prediction.
According to Maxent, prediction variables differed in importance for predicting species potential distribution models. The variables that had higher mean importance among species included precipitation seasonality (wc_bio15), precipitation of driest month (wc_bio14), temperature annual range (wc_bio7), precipitation of wettest month (wc_bio13), elevation, and isothermality (wc_bio3). As in this case, other studies on Cerambycidae, where the potential distribution of some species in this group was modeled, also showed that the predictive bioclimatic variables were diverse and contributed to the models to varying degrees. For example, for Psacothea hilaris, the predictive variables were precipitation of the warmest quarter (wc_bio18) and isothermality (wc_bio3) (Ruzzier et al., 2024); for Rosalia alpina, they were elevation and mean temperature of the driest quarter (wc_bio9) (Bosso et al., 2018); for Morimus asper, they were the maximum temperature during the warmest month (wc_bio5) and altitude (Kostova et al., 2023); for Batocera lineolata, they were maximum temperature in January, precipitation in July, and temperature seasonality (wc_bio4) (Li et al., 2020); for Xylotrechus arvicola, they were precipitation in October, mean maximum temperature in January, mean minimum temperature in July, mean maximum temperature, and mean minimum temperature in August (Felicísimo et al., 2021); for Monochamus carolinensis, they were precipitation of the warmest quarter (wc_bio18), precipitation seasonality (wc_bio15), precipitation of the coldest quarter (wc_bio19), mean diurnal range (wc_bio2), and minimum temperature of the coldest month (wc_bio5) (Zhao et al., 2023). This recorded variety in predictive environmental variables corresponds to the region where each of these studies was conducted. For P. hilaris, the main areas were Italy and the Mediterranean region; for R. alpina, it was Europe; for M. asper, it was Bulgaria; for B. lineolata, it was China; for X. arvicola, it was Spain; and for M. carolinensis, it was on a global scale.
Figure 9. Precipitation seasonality of species distribution models for which Maxent identified such variable as important (33-79%) in model prediction.
The response variables obtained by cross-tabulating the species presence models with the environmental (prediction) variables identify the most favorable habitat conditions, according to the predicted distribution models. Even though the most frequent values of the environmental variables indicate which areas dominated the species distribution, the range of such values provides an estimate of the span of environmental values where species can occur.
Figure 10. Species richness model of 24 Cerambycidae species in México.
The 24 modeled species showed spatial correspondence, where the highest interval (16-21 species) is confined to restricted areas with tropical and humid tropical forests in the country. Larger species spatial correspondence areas corresponded to the lowest intervals (1-5 and 6-10 species), which were distributed in the tropical dry forest and temperate forests. It is worth mentioning that biomes such as the North American deserts and the Great Plains showed the highest proportion of areas with the absence of species.
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Raymundo Cervantes-Barriga a, Joaquín Arroyo-Cabrales b, Alejandro H. Marín-Leyva a, Javier Ponce-Saavedra c, Florent Rivals d, e y Tiberio C. Monterrubio-Ricof, *
a Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, Facultad de Biología, Laboratorio de Paleontología, Edif. R Planta baja, Ciudad Universitaria, Francisco J. Múgica s/n, Col. Felícitas del Río, 58030 Morelia, Michoacán, México
b Instituto Nacional de Antropología e Historia, Subdirección de laboratorio y Apoyo Académico, Laboratorio de Arqueozoología “M. en C. Ticul Álvarez Solórzano”, Moneda Núm. 16, Col. Centro, 06060 Ciudad de México, México
c Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, Laboratorio de Entomología “Biol. Sócrates Cisneros Paz”, Edificio B4 2° piso, Ciudad Universitaria, Francisco J. Múgica s/n, Col. Felícitas del Río, 58030 Morelia, Michoacán, México
d Institut Català de Paleoecologia Humana i Evolució Social, Zona Educacional 4, Campus Sescelades URV (Edifici W3), 43007 Tarragona, España
e Universitat Rovira i Virgili, Departamentd’Història i Història de l’Art, Avinguda 35 de Catalunya 35, 43002 Tarragona, España
f Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, Facultad de Biología, Laboratorio de Vertebrados Terrestres Prioritarios, Edificio “R” 2° Piso, Ciudad Universitaria, Francisco J. Múgica s/n, Col. Felícitas del Río, 58030 Morelia, Michoacán, México
*Autor para correspondencia: tmonter2002@yahoo.com.mx (T.C. Monterrubio-Rico)
Recibido: 22 enero 2024; aceptado: 30 enero 2025
Resumen
Los roedores en México representan 49% de los mamíferos y aunque se asume que las perturbaciones no los afectan en comparación con los mamíferos de mayor tamaño, los estudios al respecto son escasos. Se analizó la comunidad de pequeños roedores en los hábitats terrestres de la cuenca de Cuitzeo, los cuales experimentan distintos grados de antropización. Se recolectaron roedores en pastizal-huizache, matorral-pastizal y bosque de pino-encino durante un año, y se caracterizó la estructura de la comunidad vegetal de cada sitio. Se registraron 17 especies de las familias Cricetidae (15), Heteromyidae (1) y Muridae (1). La riqueza y diversidad especifica fue mayor en el pastizal (H´ = 2.43) y menor en el matorral (H´ = 1.02). Sin embargo, la abundancia fue mayor en el matorral (N = 47) y la menor en el pastizal (N = 21). En época invernal se registró mayor riqueza específica (12) y abundancia (N = 62). Los resultados permiten comprender la dinámica estacional de las comunidades de pequeños roedores en escenarios de perturbación de los hábitats naturales. La cuenca de Cuitzeo todavía alberga una riqueza destacable y se constituye en una región para la conservación de pequeños mamíferos.
Palabras clave: Ensamble de roedores; Diversidad; Hábitat; Estacionalidad
Spatial and seasonal analysis of small rodent communities in the Cuitzeo basin
Abstract
Rodents in México represent 49% of the mammals, and although it’s assumed that they are less affected by disturbance in comparison to the larger-sized mammals, studies on the topic are scarce. We analyzed the small rodent communities in the terrestrial habitats of the Cuitzeo basin, which are experiencing different degrees of anthropogenic disturbance. Rodents were collected in the grassland-huizache, scrub-grassland, and pine-oak forest over a year, and the vegetation community structure was characterized at each sampling site. Seventeen species were identified from the following families: Cricetidae (15), Heteromyidae (1), and Muridae (1). Specific richness and diversity were highest in the grassland (H´ = 2.43) and lowest in the scrub (H´ = 1.02). However, the abundance was highest in the scrub (N = 47) and lowest in the grassland (N = 21). The highest specific richness was recorded during the winter (12) as well as abundance (N = 62). The results increase our understanding of the seasonal dynamic of the small rodent communities in scenarios of habitat disturbance. The Cuitzeo basin still harbors noteworthy richness and constitutes a region for small mammal community conservation.
Las cuencas, como parte de las regiones naturales y libres de la división política del estado, permiten una adecuada comprensión de la diversidad que se presenta (Aguilar et al., 2010). La cuenca de Cuitzeo al noroeste de Michoacán presenta el segundo lago más grande en el interior de México y junto con sus humedales crea un mosaico de hábitats en la región. Históricamente, esta cuenca presentó cobertura de 12 asociaciones vegetales: 6 categorías en sistemas boscosos (bosque de encino, bosque de pino, bosque de pino-encino, bosque de cedro, bosque de oyamel y bosque mesófilo de montaña), 3 tipos de vegetación no boscoso (mezquital, matorral subtropical y pastizal) y 3 asociados a humedales y cuerpos de aguas (bosque de galería, tular y carrizal) (Madrigal y Guridi, 2009). Sin embargo, la pérdida de vegetación en la cuenca ha aumentado y en la actualidad 55% de la superficie presenta zonas agropecuarias y asentamientos humanos (Bravo et al., 2008; Correa et al., 2014; INEGI, 2023). Con respecto a la fauna, se ha registrado riqueza importante en diversos grupos como insectos y arácnidos (Ponce y Quijano, 2010), peces (Medina y Ortega, 2010), anfibios y reptiles (García y Flores, 2010), aves (Pérez et al., 2002; Villaseñor y Villaseñor, 2010), y más recientemente de mamíferos (Monterrubio et al., 2019); destacando en este último grupo los roedores por su alta riqueza específica.
Por su relevancia ecológica al formar la base de redes tróficas y por sus servicios ambientales como la depredación de semillas, así como rasgos de sus historias de vida como sus altas tasas de natalidad, variación y tolerancia en sus distribuciones y, en general, una notable adaptación a modificaciones al ambiente (Ceballos y Oliva, 2005), hace de los roedores un taxón que permite estudiar cómo varía la estructura local de sus comunidades en función de las características estructurales de la vegetación donde habitan. El entendimiento de estos procesos es fundamental para examinar la respuesta en los ensambles y comunidades de mamíferos ante el escenario cambiante de la cuenca de Cuitzeo, región considerada prioritaria para la conservación de biodiversidad, que experimenta alto impacto humano y efectos del cambio climático (Aguilar et al., 2010; Hernández et al., 2023).
En algunos estados de México como Durango, por ejemplo, Villanueva et al. (2017) evidenciaron cómo 6 especies se asocian a un gradiente de vegetación que va desde zonas boscosas hasta áreas de matorral y pastizal. Peromyscus difficilis y Sigmodon ochrognathus se asociaron con mayor frecuencia a bosques, en cambio P. boylii y P. pectoralis a zonas áridas. Por su parte, P. hooperi y Neotoma leucodon resultaron más tolerantes y se presentan a lo largo del gradiente. En Veracruz se estudió el gradiente de borde al interior de un bosque mesófilo de montaña para observar la zonación por parte de 9 especies de roedores y 1 marsupial. Aunque la riqueza específica fue similar a lo largo de los sitios de estudio, se observó que la distribución es significativa con relación a las tallas, roedores de tallas similares se evitan y roedores de diferentes tallas coexistían en los mismos sitios muestreados (González et al., 2012).
Por otro lado, la distribución y el uso del hábitat por los pequeños roedores también ocurre a nivel específico, ya sea por edad o por sexo. Neotomodon alstoni, por ejemplo, se ha estudiado en 5 hábitats del Ajusco (zacatonal, pradera, bosque, ecotono bosque-zacatonal y ecotono bosque-pradera) y se demostró que las hembras prefieren el zacatonal, y los machos los bosques y ecotonos; las hembras buscan sitios de mejor calidad que los machos y estos últimos muestran patrones de distribución más en relación con la densidad de hembras que con la calidad del microhábitat (Rojas et al., 2012).
Para Michoacán, un análisis sobre la distribución de 48 especies de roedores en las regiones fisiográficas del estado registró que cada región muestra diferencias significativas en relación con la abundancia de roedores, siendo el Cinturón Volcánico Transmexicano el de mayor diversidad, seguida del Altiplano Mexicano, destacándose que las 2 provincias son las de mayor diversidad, a pesar del alto número de asentamientos humanos en ellas (Sánchez et al., 2005).
El objetivo general del presente estudio fue evaluar la riqueza y diversidad de roedores en 3 hábitats: pastizal, matorral subtropical y bosque de pino-encino en la cuenca de Cuitzeo, examinando su variación entre épocas del año, además de caracterizar la vegetación de los hábitats.
Materiales y métodos
La cuenca de Cuitzeo se ubica principalmente en el centro-norte de Michoacán, compartiendo una porción menor del extremo norte de la cuenca con el estado de Guanajuato. Se sitúa en un intervalo de elevación de 1,750 a 2,359 m snm y presenta 3,675 km² de superficie (Bravo et al., 2008). Actualmente, 6% de su superficie es ocupada por asentamientos humanos y 8% por cuerpos de agua. Los campos de cultivo, pastos inducidos y plantaciones forestales representan 51%. Los tipos de vegetación de la cuenca seleccionados en este estudio representan 1% para pastizales naturales, 14% matorrales y 20% bosques abiertos y cerrados (Correa et al., 2014). La cuenca presente clima templado en 3 subgrupos: semifrío (en partes altas de las montañas del sur), semicálido (a los alrededores del lago de Cuitzeo) y subhúmedo (en la mayor parte de la cuenca). La temperatura media anual va de los 14 a los 17 °C y en las partes altas de la cuenca puede ser de 10 °C. La precipitación en las partes altas oscila entre 1,200 a 1,500 mm; en la parte media y baja entre 800 y 1,000 mm (INEGI, 2023).
Los sitios seleccionados para el muestreo fueron: al norte, el área a menor elevación, donde predomina el pastizal, el sitio se conoce como “La Cinta” (1,838 m snm). A elevación intermedia y en el centro de la cuenca, el sitio “Misión del Valle”, localizado en una zona suburbana con vegetación que presenta ecotonos de extensos matorrales y pastizales (1,896 m snm), y al sur, un sitio de bosque con vegetación de pino-encino conocido como “La Planta” (2,132 m snm) (fig. 1).
De acuerdo con información de temperatura y precipitación de localidades cercanas a las de este estudio, las temperaturas más altas en la región se presentan principalmente en los meses de abril y mayo (temporada de secas); mientras que los meses con mayores precipitaciones (temporada de húmedas) se concentran en julio, agosto y septiembre. El resto del año presenta bajas temperaturas y precipitaciones (temporada de secas frías) (Carlón y Mendoza, 2007).
Se efectuaron 4 salidas de campo durante un ciclo anual, las 3 primeras en 2021 y la última en 2022. Los roedores se capturaron con trampas Sherman. El primer muestreo (secas) inició del 30 de abril al 11 de mayo con esfuerzo de 60 trampas (540 noches/trampa), sin embargo, dada la baja captura se decidió aumentar un día más de recolecta en las siguientes temporadas. El segundo muestreo (lluvias) fue del 30 de agosto al 13 de septiembre con un esfuerzo 720 noches/trampa. Durante la temporada de secas frías se llevaron a cabo 2 salidas; una posterior a la temporada de lluvias (post-lluvias) durante el 26 de noviembre a 10 de diciembre con 70 trampas (840 noches/trampa), no obstante, las capturas aun seguían siendo pocas por lo que se hizo un último muestreo (secas frías), del 27 de enero al 10 de febrero de 2022 con 90 trampas (1,068 noches/trampa) con el fin de lograr tener un inventario más completo. El esfuerzo total acumulado en el estudio fue de 3,168 noches/trampa. La dispersión espacial del sistema de trampeo incluyó líneas de trampas con separación de 10 m, las cuales se colocaron antes de la puesta del sol y se revisaron al día siguiente por la mañana. El cebo consistió de una mezcla de maíz triturado y esencia de vainilla, el cual se encapsuló en una rejilla metálica de 3 cm³ colocada dentro de la trampa. Los roedores capturados se sacrificaron con pentobarbital sódico, siguiendo los lineamientos de la Sociedad Americana de Mamíferos (Sikes, 2016) y las recomendaciones convencionales de recolección de datos sugeridas por Romero et al. (2007).
Los resultados presentados en este artículo forman parte de un proyecto en el que también se analiza la alimentación y su efecto sobre la dentición de los roedores, por lo que fue necesario sacrificar a los ejemplares. Los roedores recolectados se depositaron para resguardo en el Laboratorio de Mastozoología de la Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo (UMSNH), donde como parte de su identificación se comparó con ejemplares existentes en la colección, además del uso de claves (Godinez y Guerrero, 2014; Mammal Diversity Database, 2024; Núñez y Pastrana, 1990). Se utilizó el catálogo nomenclatural de Ramírez et al. (2014) y se atendieron las modificaciones recientes para Peromyscus maniculatus (ahora P. labecula), P. boylii (ahora P. kilpatricki) y P. melanophrys (ahora P. zamorae) (Bradley et al., 2017, 2019; López et al., 2019). La recolecta científica se efectuó al amparo del permiso especial clave SGPA/DGVS/02243/22.
Figura 1. Localización de la cuenca de Cuitzeo, los límites se muestran en tono claro azul claro. En azul se indica el lago de Cuitzeo. Hábitats de estudio, A: pastizal-huizache, B: matorral-pastizal, C: bosque de pino-encino. CVTM: Cinturón Volcánico Transmexicano. Mapa elaborado por Alejandro H. Marín-Leyva.
La caracterización de la vegetación se hizo en el estrato herbáceo mediante 5 cuadrantes de 5 m², cada cuadrante con 5 unidades de muestreo de 1 m² (25 unidades en total, por cada sitio y para cada estación), distribuidas en arreglo “5 de oros”, una en el centro y las demás en las esquinas (Senasica, 2024). Se identificaron familias y géneros, y se registró su abundancia y cobertura horizontal en porcentaje. La determinación taxonómica de las plantas se limitó a género debido al estado fenológico de las plantas en algunas estaciones, se utilizó el término morfotipo para las plantas solo identificadas hasta familia.
Para la vegetación se describió la estructura general en los niveles taxonómicos de familia y género para cada sitio y época del año incluyendo composición y abundancias.
Para los roedores se analizó la riqueza y abundancia para cada localidad, época de recolecta y para todo el año. Para evaluar la relación entre la riqueza de especies en función del esfuerzo de muestreo, se elaboraron curvas de rarefacción para cada sitio que permitieron estimar la eficiencia del muestreo utilizando el acumulado por individuos (Chao et al., 2014, 2016). Posteriormente, se estimó la completitud del muestreo a través de las estimaciones no paramétricas de riqueza de Chao 2 y bootstrap. Se elaboraron curvas de rango-abundancia para describir las relaciones de abundancia entre las especies y determinar las dominancias para cada localidad y época del año.
Se calcularon los índices de diversidad de Shannon-Wiener (H´) y dominancia Simpson (D), tanto por sitio de estudio como por temporada. Se utilizó la prueba de t modificada por Hutchenson (1970) para probar las diferencias estadísticas, se incluyó además el cálculo de los límites de confianza (LC) a 95% por el método de percentiles. Para calcular la equitatividad de las especies se usó el índice de equitatividad de Pielou (J). Para conocer el grado de semejanza entre comunidades se usó el índice de similitud de Jaccard para composición de especies y el índice de Bray-Curtis para considerar la abundancia en la comparación (Magurran, 2004).
Con el fin de evaluar posibles diferencias en la composición de especies en relación con los hábitats, se aplicó un análisis de las similitudes entre comunidades (Anosim), con 10,000 permutaciones y disimilitud de Bray-Curtis. Todos los análisis antes mencionados se hicieron con el Software Past 4.12 (Hamer et al., 2001).
Resultados
La comunidad vegetal durante un ciclo anual se caracterizó por presentar 31 familias y 105 géneros de plantas en una muestra de 15,060 individuos del estrato herbáceo, de los que 51% correspondió a la asociación pastizal-huizache. El 39% se registró para matorral-pastizal y 10% en pino-encino.
En la asociación pastizal-huizache predominó la familia Poaceae, con abundancia relativa (AR) de 80% y cobertura horizontal relativa (CH) de 86%. Destacan los géneros Chloris (AR = 44%; CH = 51%), Paspalum (AR = 12%; CH = 3%) y Distichlis (AR = 9%; CH = 22%), esas proporciones fueron constantes durante todo el año. En el estrato arbóreo destaca el huizache (Vachellia sp.).
Tabla 1
Especies registradas y sus abundancias (absoluta y relativa = tasas de captura) en 3 asociaciones vegetales de la cuenca de Cuitzeo en un ciclo de muestreo anual. S = Secas; H = húmedas; PLL = posterior a lluvias; SF = secas frías.
Especie
Pastizal-huizache (1,838 m snm)
Matorral-pastizal (1,896 m snm)
Pino-encino (2,132 m snm)
Subtotales (tasa de captura)
Heteromys irroratus
0
2
0
0
0
1
0
7
0
0
0
0
10 (0.31)
Baiomys taylori
0
1
0
3
1
1
3
28
0
0
0
0
37 (1.16)
Baiomys musculus
1
0
0
0
1
0
0
0
0
0
0
0
2 (0.063)
Sigmodon hispidus
0
0
0
2
0
0
0
0
0
0
0
0
2 (0.063)
Sigmodon mascotensis
0
0
0
1
0
0
0
0
0
0
0
0
1(0.031)
Oligoryzomys fulvescens
0
1
0
0
0
0
0
0
1
0
0
0
2 (0.063)
Peromyscus labecula
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
1
0
1(0.031)
Peromyscus melanotis
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
1
1(0.031)
Peromyscus difficilis
0
1
0
0
0
0
0
1
0
1
4
5
12 (0.37)
Peromyscus hylocetes
0
0
0
1
0
0
0
0
0
0
0
1
2 (0.063)
Peromyscus kilpatricki
0
0
0
1
0
0
0
0
0
0
0
3
4 (0.12)
Peromyscus pectoralis
0
2
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
2 (0.063)
Peromyscus gratus
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
3
1
4 (0.12)
Peromyscus zamorae
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
2
0
2 (0.063)
Reithrodontomys sumichrasti
0
0
0
0
0
0
0
0
1
0
0
5
6 (0.18)
Reithrodontomys fulvescens
0
0
0
0
0
0
0
1
0
0
1
0
2 (0.063)
Mus musculus
0
3
1
1
2
0
1
0
0
0
0
0
8 (0.25)
Submuestra por sitio (%)
21 (21.4)
47 (47.9)
30 (30.6)
98 (100%)
Riqueza de especies por sitio
11
6
10
17
Tasa de captura/área
1.98
4.45
2.84
3.09
Especies exclusivas por sitio
3
0
5
8
Tabla 2
Parámetros de riqueza, abundancia (en paréntesis) y tasa de captura de la comunidad de roedores en 3 asociaciones vegetales en función a la época.
Secas
Húmedas
Posterior a lluvias
Secas frías
Pastizal-huizache
1-(1)-0.56
6-(10)-4.1
1-(1)-0.3
6-(9)-2.5
Matorral-pastizal
3-(4)-2.2
2-(2)-0.83
2-(4)-1.4
4-(37)-10.4
Pino-encino
2-(2)-1.1
1-(1)-0.42
5-(11)-3.9
6-(16)-4.5
Esfuerzo de muestreo/trampas-noche
540
720
840
1,068
Especies
5
6
7
12
Especies exclusivas
1
1
2
6
Sub muestra estacional (%)
7 (7.1)
13 (13.2)
16 (16.3)
62 (63.2)
Tasas de captura general/estación
1.30
1.81
1.90
5.81
El matorral-pastizal está integrado proporcionalmente por las familias Asteraceae (18%), Poaceae (16%), Fabaceae (14%) y Euphorbiaceae (11%). Difiere del pastizal al presentar variación estacional en la estructura y composición de las plantas en el año. Por ejemplo, en secas Lolium presentó la mayor abundancia y cobertura horizontal (AR = 43%; CH = 32%); en temporada húmeda Marina (AR = 29%; CH = 21%), Euphorbia (AR = 22%; CH = 13%) y Adenophyllum (AR = 20%; CH = 19%); en la temporada posterior a lluvias Simsia (AR = 20%; CH = 20%) y Eragrostis (AR = 16%; CH = 16%), y en secas frías, una especie de gramínea (AR = 42%; CH = 55%), que por su fenología no pudo ser identificada. También se presentaron elementos aislados de Opuntia.
Figura 2. A, Curvas de rarefacción de riqueza de especies en función de las abundancias de roedores en sitios de colecta; B, curva de rarefacción con riqueza de especies en función abundancias de roedores colectadas durante el ciclo anual en los 3 sitios.
La vegetación en el área de pino-encino se caracterizó en el estrato arbóreo por la presencia de Pinus y Quercus. El estrato herbáceo se caracterizó por el predominio de las familias Poaceae, Rosaceae, Asteraceae, Oxiladaceae, Fabaceae, Anacardiaceae, Pteridaceae y Cyperaceae con 78% de la muestra total. El género Rubus (AR = 29%; CH = 13%) predominó en secas, mientras que en húmedas fue Oxalis (AR = 31%; CH = 9%) y Centella (AR = 19%; CH = 17%); en la temporada post-lluvias (AR = 19%; CH = 11%) y secas frías (AR = 27%; CH = 13%) fueron macollos de gramíneas que carecían de espiga por lo que no se identificaron, posiblemente del género Microstegium (apéndice 1).
La muestra de roedores capturados incluyó 98 individuos. Los ejemplares se identificaron como 16 especies nativas y Mus musculus (introducida), pertenecientes a 7 géneros en las familias Cricetidae (15), Heteromyidae (1) y Muridae (1) (tabla 1).
Con base en la curva de rarefacción, se interpreta el esfuerzo de muestreo como suficiente en registrar la riqueza esperada de los 3 sitios; con una cobertura de la muestra de 93% en matorral-pastizal, 83% en el bosque de pino-encino y 72% en pastizal-huizache (fig. 2A). A nivel regional, según los estimadores Chao 2 y bootstrap, la riqueza se espera entre 18-19 especies, solo 2 por encima de la riqueza observada, lo que permite asumir un muestreo de inventario de especies de roedores para la zona suficientemente completo, y que se corrobora con una cobertura de muestra total de 97% en la curva de rarefacción (fig. 2B). Siendo en el pastizal-huizache y en el bosque de pino-encino donde existe mayor oportunidad de registrar otras especies.
La mayor riqueza de especies se observó en el pastizal-huizache, seguido de la asociación de pino-encino y la asociación matorral-pastizal, y en este mismo orden las abundancias se comportaron de menor a mayor (tabla 1; fig. 3A). En relación con la temporada de recolecta, la riqueza y abundancia en secas es en la que se obtuvo la menor cantidad de ejemplares. Posteriormente, se incrementó el éxito de captura para las temporadas siguientes hasta llegar a secas frías (tabla 2); sumando los datos de riqueza y abundancia de las 3 comunidades se observa un incremento en la complejidad (fig. 3B). En las temporadas invernales (secas frías) se destaca la mayor abundancia y tasas de captura de todo el estudio, particularmente en el matorral-pastizal. También se registró la mayor riqueza de especies (n = 12), la mayor abundancia absoluta (62 individuos) y la mayor tasa de captura de 5.8/100 trampas-noche (tabla 2).
Figura 3. A, Curvas de rango-abundancia entre los sitios de estudio; B, curvas de rango-abundancia entre las temporadas del año de estudio sumando los 3 hábitats.
Baiomys taylori fue la especie más abundante, representó 33% del total de individuos recolectados, con los valores más altos en la temporada de secas frías, se presentó durante todo el año principalmente en matorral-pastizal (n = 33), seguido de pastizal-huizache (n = 4). La especie que resultó con mayor abundancia en el hábitat de pastizal-huizache fue Mus musculus, que también se registró en matorral-pastizal y presente durante todo el año. Para el bosque de pino-encino las especies con más individuos fueron Peromyscus difficilis y Reithrodontomys sumichrasti, la primera se encontró todo el año exceptuando en secas, además destaca por ser la única registrada para las 3 localidades. Por el contrario, las especies Peromyscus labecula, Peromyscus melanotis, y Sigmodon mascotensis, estuvieron representadas por solo 1 individuo; mientras que Baiomys musculus, Oligoryzomys fulvescens, Peromyscus hylocetes, Peromyscus zamorae, Peromyscus pectoralis, Reithrodontomys fulvescens y Sigmodon hispidus contaron con 2 ejemplares, estas especies en conjunto representan 59% de la riqueza total del estudio (fig. 3; tabla 1).
Tabla 3
Valores con el índice de diversidad de Shannon-Wiener (H´), índice dominancia de Simpson (D) e índice de equidad de Pielou (J) para la comunidad de roedores de la cuenca de Cuitzeo. Prueba de t modificada por Hutchenson H´/D para diferencias significativas (*).
Prueba de t modificada por Hutchenson
H´
D
J
Matorral-pastizal
Pastizal-huizache
Pino-encino
Matorral-pastizal
0.97
0.52
0.54
D = 3.8822E-05*
D = 0.00042*
Pastizal-huizache
2.19
0.13
0.91
H´ = 3.035E-06*
D = 0.3657
Pino-encino
1.93
0.18
0.84
H´ = 6.886E-05*
H´ = 0.276
Mediante el índice de diversidad de Shannon-Wiener (H´) y la equitatividad de Pielou (J), con límites de confianza (LC) de 95%, se concluye que el hábitat que presentó mayor diversidad y equitatividad en la comunidad de pequeños roedores fue el pastizal-huizache con H´ = 2.19 (LC = 1.69-2.29) y J = 0.91 (LC = 0.81-0.96), en cambio matorral-pastizal fue poco diverso con H´ = 0.97 (LC = 0.66-1.22) y su equitatividad fue las más baja con J = 0.54 (LC = 0.42-0.70); el bosque de pino-encino presento una diversidad de H´ = 1.93 (LC = 1.68-2.13) y J = 0.84 (LC = 0.74-0.92). La prueba de t modificada por Hutchenson no muestra diferencias significativas entre pastizal-huizache y pino-encino, pero sí entre matorral-pastizal con respecto a las otras 2 comunidades. Este efecto también se observa con el cálculo de los límites de confianza en donde solamente en pastizal-huizache y pino-encino existe traslape tanto en H´ como en J. En relación con la temporada de recolecta y como se observa en la tabla 1, en algunos casos solo se capturaron 1 o 2 ejemplares por sitio y temporada, por tanto, conocer la diversidad de los sitios en función de las temporadas no es posible. Aun así, si se toma la sumatoria de los 3 hábitats por época de recolecta se observa poca variación de la diversidad: secas, H´ = 1.55 (LC = 0.79-1.55); húmedas H´ = 1.73 (LC = 1.26-1.73); post lluvias, H´ = 1.84 (LC = 1.35-1.87) y finalmente secas frías, H´ = 1.75 (LC = 1.41-1.99), sin diferencias significativas entre temporadas del año y traslape de los intervalos de confianza en todos los casos.
Por su parte, con el índice de dominancia de Simpson (D) el valor más alto se registró en matorral-pastizal con D = 0.52 y su dominancia con la especie B. taylori es diferente a los otros 2 sitios, en donde no se observaron especies dominantes (tabla 3).
De acuerdo con el índice de similitud de Jaccard para la composición de la comunidad de roedores, el matorral-pastizal y pastizal-huizaches presentan mayor similitud, a diferencia de la comparación entre matorral-pastizal y bosque pino-encino con menor similitud; considerando las abundancias, este patrón se repite según el índice de Bray-Curtis (tabla 4). Con el análisis de similitud entre comunidades (Anosim) se estima diferencias significativas (R = 0.35; p = 0.008) en la composición y abundancia entre los hábitats matorral-pastizal y bosque de pino-encino (p = 0.030) (fig. 4).
Tabla 4
Índice de similitud de Jaccard (ISJ) y Bray-Curtis (BC) para la comunidad de roedores en las 3 asociaciones vegetales examinadas de la cuenca de Cuitzeo.
Matorral-pastizal
Pastizal-huizache
Pino-encino
Matorral-pastizal
1
BC = 0.32
BC = 0.05
Pastizal-huizache
ISJ = 0.41
1
BC = 0.15
Pino-encino
ISJ = 0.14
ISJ = 0.23
1
Figura 4. Boxplot y valores de probabilidad del análisis de similitudes (Anosim) entre las 3 asociaciones vegetales para la comunidad de roedores en de la cuenca de Cuitzeo (R = 0.35; p = 0.008). M-P = Matorral-pastizal, P-E = bosque de pino-encino y P-H = pastizal-huizache.
Discusión
Los resultados obtenidos ofrecen 4 aspectos emergentes: riqueza de especies, baja abundancia general, mayores abundancias invernales y baja similitud relativa entre los ambientes muestreados. Recientemente, se evaluó la mastofauna que habita en la cuenca de Cuitzeo. En total se registraron 68 especies de mamíferos, con 28 del orden Rodentia, que representaron 54% de las especies registradas en Michoacán (Monterrubio et al., 2019). Con el presente trabajo se suman al registro de Rodentia para la región a B. musculus, P. pectoralis y O. fulvescens, especies que están presentes en otras áreas del eje Neovolcánico y el bajío (Sánchez et al., 2005), pero que no habían sido registradas para la cuenca. Al incluir estos nuevos registros para la cuenca, en esta zona se presenta 60% de las especies de roedores documentadas para Michoacán (Monterrubio et al., 2014). Otro aspecto notable, es que el esfuerzo de muestreo desarrollado proporcionó el registro del mayor número de especies (16) en cualquier estudio efectuado para la cuenca (Apéndice 2). Esta riqueza sobresale también en el contexto nacional, ya que los intervalos de riqueza específica reportados suelen estar entre 5 y 18 especies (Apéndice 3), generalmente se observan valores bajos en áreas pequeñas y aumentan cuando el estudio es a escala regional.
En contraste, fue sorpresiva la baja abundancia general, con solo 98 registros, en comparación con otros estudios de diferentes regiones del país, en los que con esfuerzos entre 455 y 28,242 noches/trampa se obtienen capturas superiores a 100 individuos (Apéndice 3). Una razón probable de la baja abundancia para la mayoría de especies puede ser la disminución de las precipitaciones en la región. Con base en los datos históricos y comparando con los últimos años, se ha experimentado sequía en algunas partes de la cuenca (Hernández et al., 2023), para lo que probablemente hayan respondido las poblaciones de roedores con menor reproducción o migración. Otra evidencia es la cifra de capturas del muestreo de la temporada de secas frías (fig. 3B) y posterior a la época de lluvia de la cuenca, dado que se registró un incremento notable en el número de capturas, tanto en riqueza específica como en abundancia. Este fenómeno es similar al observado en otros estudios (Flores y Vázquez, 2016; Zaragoza et al., 2022). El aumento poblacional en esta época ocurrió para B. taylori, P. difficilis y H. irroratus; en las primeras 2 especies ya se ha registrado aumento en densidades poblacionales en temporadas frías del año (Eshelman y Cameron, 1987; Fernández et al., 2010), mientras que el aumento de H. irroratus, según antecedentes, se reporta de agosto a noviembre (Dowler y Genoways, 1978).
El índice de diversidad no muestra variación significativa entre épocas del año, esto podría indicar que la diversidad es explicada en mayor medida por el hábitat y que genera niveles importantes de estabilidad reflejada en los valores de equitatividad obtenidos (entre 0.57 y 1), lo cual también sugieren Luévano et al. (2008), particularmente en zonas de matorrales.
Las 3 comunidades de roedores examinadas muestran en general baja similitud, y parece observarse una posible influencia de la estratificación de la vegetación. En general, a mayor complejidad estructural de la vegetación con presencia del estrato arbóreo, se observa mayor riqueza de especies. Este patrón se presentó para el pastizal-huizache y el bosque de pino-encino en donde no existió diferencia significativa de diversidad y tampoco hubo traslape de intervalos de confianza. En cambio, la abundancia de roedores fue mayor en el matorral-pastizal y en el pino-encino, en ambos hábitats se observa mayor riqueza de la vegetación a nivel herbáceo. El patrón de aumento en las abundancias para ambientes de mayor heterogeneidad también lo encontraron Morales et al. (2019) y contrasta con la homogeneidad del estrato herbáceo y baja densidad de roedores registrada para el pastizal-huizache de este estudio. Todavía no es clara la relación entre la estructura de la comunidad de roedores y la conectividad de los hábitats. La dinámica de la cuenca de Cuitzeo implica un aumento de la colonización humana y más actividades agropecuarias en las últimas décadas (Escamilla y Aguilar, 2010). Dicha expansión ha degradado y fragmentado los hábitats originarios, hasta llegar a tener 6% con asentamientos humanos y 50% de la cuenca destinado a zonas de cultivo y pastoreo (INEGI, 2023). Con este panorama, es posible que la estructura y composición de las comunidades de pequeños roedores observada puede deberse al grado de aislamiento diferenciado entre los distintos hábitats. Los pastizales presentan conectividad con los extensos cultivos, permitiendo la cohesión espacial de algunas especies, mientras que las zonas de matorral y arbóreas presentan índices muy bajos de conectividad (Correa et al., 2014). El aislamiento en estos hábitats, principalmente matorrales, puede disminuir a los depredadores, lo que se ve reflejado en el aumento de poblaciones de roedores más generalistas y menor riqueza especifica (Young et al., 2015); este proceso puede estar presente en el sitio de matorral-pastizal. Aunque en el caso de las zonas montañosas de la cuenca con bosques, todavía parece existir mayor conectividad y esta se ve reflejada en la riqueza de la mastofauna (Monterrubio et al., 2019).
El pastizal-huizache se extendía originalmente en forma extensa (López et al., 2010), ahora es un ambiente con elevada fragmentación y es quizás uno de los hábitats más amenazados por el elevado establecimiento de asentamientos humanos y campos de cultivo. Sin embargo, la diversidad de roedores observada en este hábitat parece todavía estar explicada por la vegetación más que por la antropización vecina. Los 3 géneros de plantas herbáceas más representativos de la zona (Chloris, Distichlis y Panicum) son gramíneas no invasivas y componentes de la vegetación original (Herrera y Pámanes, 2010). Peromyscus pectoralis, Sigmodon hispidus y S. mascotensis resultaron exclusivas a esta localidad entre los 3 hábitats estudiados, y parecen coincidir con ambientes en que se han registrado regularmente, que incluyen aridez relativa, pastizales y ambientes rocosos (Baccus et al., 2009; Fleharty y Olson, 1969; Martínez et al., 2017). En hábitats similares la exclusividad reportada suele ser de 1 a 2 especies (Cimé et al., 2010; Elizalde et al., 2014; Hernández et al., 2012), lo cual coincide con lo registrado en este trabajo. Además, la cercanía con sembradíos parece proveer de alimento, lo que facilita la coexistencia entre especies, ya que los roedores también consumen materiales de los cultivos, como se ha documentado en plantaciones de caña (Peña et al., 2009).
Para el matorral-pastizal, la baja diversidad de roedores podría explicarse en parte por la poca conectividad y por la biología de la comunidad vegetal, ya que los géneros más abundantes están asociados con ambientes alterados. En temporada seca el género herbáceo Lolium (Poaceae), especie introducida en México (Herrera y Pámanes, 2010), fue la más abundante y fue en esta temporada cuando se recolectaron pocos roedores (n = 4), 2 de los cuales fueron M. musculus, especie que puede considerarse indicadora de deterioro del hábitat. En relación con las plantas de temporadas restantes del año, son géneros nativos con distribución principalmente en matorrales como Marina (M. cf. nutans) y Adenophyllum, y junto con Euphorbia (E. cf. dentata), Simsia (S. cf. foetida) y Eragrostis (E. cf. intermedia), pero crecen en afinidad a lugares ruderales con tendencia a disturbios (Rzedowski y Rzedowski, 2005). En los recorridos de campo se observaron asentamientos humanos e infraestructura inconclusa, indicativa de la expansión de la mancha urbana, así como fauna doméstica, perros principalmente, caminando en búsqueda de alimento entre la vegetación.
El registro de B. taylori, especie que se conoce con una mayor densidad de individuos distribuyéndose en matorrales y zonas áridas (Packard, 1960), coincidió con el hábitat de recolecta. Este cricétido junto con H. irroratus podrían ilustrar su resiliencia a los ambientes perturbados, tendencia que se ha reportado para mamíferos de tallas pequeñas, particularmente en roedores y murciélagos (Dirzo et al., 2014), aunque también pudiesen ser evidencia de que el hábitat de matorral-pastizal en la región experimenta un proceso de homogeneización de la comunidad de roedores.
Por su parte, el bosque de pino-encino (La Planta) solo se diferencia con el pastizal-huizache por tener una especie menos (la invasora M. musculus); pero en índices cuantitativos la similitud fue baja. Este hábitat, donde cobertura y dominancia de biomasa vegetal corresponden a Pinus y Quercus (Gómez-Tagle et al., 2015), no se recolectaron especies de roedores introducidas. O. fulvescens, R. sumichrasti y las especies del género Peromyscus se reportan en bosques conservados y áreas con corrientes de agua cercanas (Fernández et al., 2010; Spencer y Cameron, 1982), lo cual coincide en lo general con este estudio. Sin embargo, aunque parece un espacio conservado por la estructura de su comunidad de roedores y su flora, también presenta cambio en el uso de suelo en los alrededores, principalmente por expansión del cultivo del aguacate y arándano. Aquí se presentaron 5 especies exclusivas, y coincide con lo registrado en otros estudios en ambientes semejantes en los que la exclusividad de especies va de 1-4 (Flores y Vázquez, 2016; Mendoza y Horváth, 2013; Villanueva, et al., 2017; Zalapa et al., 2012).
Es importante continuar con muestreos con el fin de conocer mejor la dinámica estacional y espacial de las poblaciones de roedores en los distintos ambientes, ya que cada hábitat difiere de nivel de fragmentación y extensión en la cuenca, sobre todo en esta región considerada de importancia para la conservación de la biodiversidad en todos los niveles (Aguilar et al., 2010). Finalmente, en el centro de México desaparecen rápidamente los hábitats naturales, es urgente utilizar la información generada por múltiples inventarios para la priorización y establecimiento de áreas a restaurar y para conservar espacios representativos de todos los hábitats, especialmente donde habitan especies endémicas como lo es Peromyscus ensinki (Bradley et al., 2021). En la cuenca debe estudiarse el grado de tolerancia que especies listadas en categorías de riesgo tienen a la perturbación y como coexisten con especies introducidas, anticipando y examinando los riesgos potenciales de enfermedades zoonóticas, sin olvidar que el bienestar económico no puede lograrse en un entorno sin servicios ambientales y biodiversidad (Villafán et al., 2021; Young et al., 2014).
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The number of native vascular plant species recorded in each of the 32 Mexican states was evaluated to identify and compare their floristic richness values and determine their floristic similarities. The floristic richness was further segregated to estimate the proportions documented for each of the 5 main biomes recognized in the country. We assumed that the floristic composition in the Mexican states follows a geographical association and that geographically close states will show assemblages defined by their floristic elements. The state of Oaxaca recorded the highest richness in all of Mexico and 3 biomes (Humid Mountain Forest, Temperate Forest, and Seasonally Dry Tropical Forest). Chiapas had the highest number of Tropical Humid Forest species, while Coahuila had the highest richness of Xerophytic Scrub species. Floristic similarities allowed the identification of well-defined groups, either when considering total floristic richness or when analyzing each of the main biomes. The floristic similarity is highly congruent between states with geographical proximity
Comparación de la riqueza florística entre los estados de México
Resumen
Se evaluó el número de especies de plantas vasculares nativas registradas en cada uno de los 32 estados mexicanos para identificar y comparar sus valores de riqueza florística, así como para determinar las similitudes florísticas entre ellos. Se segregó la riqueza para saber qué proporciones se documentan para cada uno de los 5 principales biomas reconocidos en el país. Postulamos que la composición florística en los estados mexicanos sigue una asociación geográfica y que los estados geográficamente cercanos entre sí mostrarán conjuntos definidos por sus elementos florísticos. Oaxaca destaca como el estado con la mayor riqueza total y la de 3 biomas (Bosque Húmedo de Montaña, Bosque Templado y Bosque Tropical Estacionalmente Seco). Chiapas contiene la mayor cantidad de especies del Bosque Tropical Húmedo, mientras que Coahuila ocupa el primer lugar por su número de especies del Matorral Xerófilo. Las similitudes permitieron identificar grupos florísticos bien definidos, independientemente de si se analizaba toda la riqueza florística o la documentada en cada uno de los principales biomas. Se observa una congruencia entre la proximidad geográfica de los estados y su similitud florística.
Biodiversity knowledge requires a good inventory of taxa in the region of interest. Mexico has the fifth richest flora in the world with more than 24,000 species (Sosa et al., 2023; Ulloa-Ulloa et al., 2017; Villaseñor, 2016; Villaseñor & Meave, 2022), which is distributed throughout a wide range of habitats. This richness results from the country’s heterogeneous geography, which causes a varied topography and climatic regimes.
Regional diagnoses put floristic knowledge into perspective and can be informative as strategies to improve biodiversity knowledge at that scale. To date, such diagnoses have been performed for northern Mexico (González-Elizondo et al., 2017) and the Yucatán Peninsula (Pérez-Sarabia et al., 2017). On the other hand, the National Commission for the Knowledge and Use of Biodiversity (Conabio) has coordinated a series of publications entitled State Studies, which contain a diagnosis of biodiversity, including plants, for each state. By 2022, the official Conabio website reported the publication of 24 state studies, which provides an idea of the magnitude of plant diversity in each of the evaluated states (https://www.biodiversidad.gob.mx/region/EEB/estudios). However, 60% of these studies unfortunately do not include a floristic inventory, which limits their usefulness for the specific characterization and comparison of flora across states.
Mexico’s floristic knowledge, although still fragmented, is approaching a level that allows the identification of diversity patterns that would have been impossible to achieve 2 or 3 decades ago. At present, in addition to the biodiversity information discussed in the state studies, floristic inventories have been published for 24 of the 32 Mexican states. This has increased from the 18 state inventories counted by Villaseñor (2016), adding Sinaloa (Vega-Aviña et al., 2021), Hidalgo (Villaseñor et al., 2022), Coahuila, Nuevo León, and Tamaulipas (Villaseñor et al., 2023). Furthermore, regional and local inventories provide additional information that helps to synthesize the floristic richness of each state where they were carried out (Villaseñor & Meave, 2022).
Inventories at the state level help to understand floristic diversity in various ways, for example, to comprehend the taxonomic composition, the environments within the state where species are distributed, the levels of endemism (at both the national and state levels) or restrictedness (non-endemic known from a single state), etc. In addition, the decisions on the conservation of biodiversity are carried out alternately between the federal and state governments (Íñiguez-Dávalos et al., 2015). Hence, a good knowledge of a state’s flora is essential for the success of conservation strategies.
In this study, we used a database of the floristic knowledge of the Mexican flora at the state level to examine patterns of floristic similarities. The database included the occurrence by state of all vascular plants recognized as constituting the flora of Mexico. Species were grouped by state occurrence to generate maps of total diversity and the richness documented in each main biome. We focused on determining variations in floristic composition among the 32 Mexican states.
This paper postulates that floristic composition in the Mexican states follows a geographical association and that states that are geographically close to each other will show assemblages that are defined by their floristic elements (species). In addition, these assemblages (floristic units or regions) are related to the biomes found in their territory in response to the abiotic features (climate, soil, topography, etc.) that characterize each biome. We used a descriptive approach to note floristic similarities between states, as a classification exercise to understand species’ distributions.
Materials and methods
We compiled a database containing the list of known species for each Mexican state (Operational Geographic Unit or OGU), which was an update of the information reported in recent inventories (Villaseñor, 2016; Villaseñor & Meave, 2022) and summarized in Abamap (Serrano-Estrada et al., 2022, https://abamap2.abaco2.org/). It included the species richness for each state. For each species, we also included the biome(s) (Villaseñor & Ortiz, 2014) where it has been recorded, based on literature review or specimens housed in different herbaria in Mexico and abroad, provided as online resources (Conabio, www.conabio.gob.mx; IBdata, https://www.ibdatav4pgsql.virtualhalls.net/web/; TROPICOS, www.tropicos.org).
We used the records to build an incidence matrix to evaluate floristic similarities. Using the states as OGUs, we carried out a floristic similarity analysis utilizing the Sørensen-Dice similarity coefficient and WPGMA as the grouping method. The Sørensen-Dice coefficient is among the most used and recommended to analyze presence-absence data (e.g., Vellend, 2001), and WPGMA is the preferred clustering method, since it weights the contributions of the groupings considering the number of terminal nodes (states) they contain, ensuring that each contributes equally to each nesting to which it belongs (González-Orozco et al., 2014). The analyses were carried out using NTSYS-pc software, version 2.21 (Rohlf, 2007). The floristic similarities among the states and the biomes were explored and mapped. On one hand, this allowed us to evaluate floristic relationships among the states and to identify potential floristic regions (assemblages or floristic units); but, most importantly, it allowed us to identify the main floristic elements (species) that characterize each chorology (floristic unit).
We used information on the species’ occurrence by biome to evaluate floristic similarities among the states according to the number of species recorded in each of the 5 major biomes in Mexico (Villaseñor & Ortiz, 2014). For this analysis, we included only the species occurring in 3 or fewer biomes; those recorded in 4 or 5 biomes were discarded. This selection was intended to evaluate just those species characterizing the biome and at least 2 contiguous biomes. All these floristic assessments were compared to evaluate possible similarities between the floristic groups obtained based on total richness and those based on the subset of species occurring in the different biomes found in the state.
Results
A total of 23,412 native species were documented and analyzed (Supplementary material). This figure does not include 1,118 species recorded as exotic (introduced) and naturalized; although they are part of the country’s floristic diversity, this study focused on native species. The greatest number of species occurred in the states located in southeastern Mexico: Oaxaca (10,534), Chiapas (9,313), and Veracruz (8,992, Table 1). The median number of species per state is 4,335.5, ranging from a minimum of 1,479, recorded in Tlaxcala, to a maximum of 10,534, recorded in Oaxaca.
Figure 1 shows the quartile of species richness for each state. The states located on both peninsulas (Baja California and Yucatán) had lower species richness than the more continental states. The 4 states with the smallest area (Aguascalientes, Colima, Mexico City, and Tlaxcala) had comparatively low richness. Morelos, which is similar in area to these states, had greater species richness, placing it in the second quartile. The states located in the north of the country, except Durango, had lower richness than those in the south, with Oaxaca standing out as the state with the greatest plant richness.
Richness by biome. Table 1 shows the number of species in each state by biome. The 14,915 species that are documented as present in 3 or fewer biomes, which were considered for analyses by biome, accounted for 63.7% of the total richness. Not all biomes occur in each state (Table 1). However, we classified for the biome any species recorded in another state where it positively occurs. For example, in Baja California there are no Humid Mountain Forests (HMF) or Humid Tropical Forests (HTF), but 64 species recorded in the state are distributed in HMF and 49 in HTF in other states. In Tabasco, Xerophytic Scrub (XER) is not documented, but 164 species that are characteristic of the XER are documented in its flora, mainly associated with coastal communities.
The greatest richness of species by biome did not always follow the same pattern as the total richness. When considering richness by biome, the 3 richest states for each biome were as follows: for Humid Mountain Forest (HMF) Oaxaca, Chiapas, and Veracruz; for Humid Tropical Forest (HTF), Chiapas, Veracruz, and Oaxaca; for Seasonally Dry Tropical Forest (STF), Oaxaca, Guerrero, and Michoacán; for Temperate Forests (TEM), Oaxaca, Jalisco, and Veracruz; and for Xerophytic Scrub (XER), Coahuila, Chihuahua, and San Luis Potosí. Oaxaca was among the 3 richest states in 4 biomes (HMF, HTF, STF, and TEM), Veracruz in 3 (HMF, HTF, and TEM), and Chiapas in 2 (HMF, HTF). Six other states had significant richness in 3 biomes: Guerrero and Michoacán in STF; Jalisco in TEM; and Chihuahua, Coahuila, and San Luis Potosí in XER.
The dominance of species by biome in some states indicates a geographical influence on richness. For example, the STF is better represented in states facing the Pacific Ocean (Guerrero, Michoacán, and Oaxaca). In contrast, the Humid Mountain Forests (HMF) and Humid Tropical Forests (HTF) are richer in species towards the southeast of the country, in Chiapas, Oaxaca, and Veracruz. Likewise, the Xerophytic Scrub (XER) is better represented in the north-central part of Mexico, especially in Chihuahua, Coahuila, and San Luis Potosí.
Floristic similarities. Most species characterize floristic units that are consistent with their geographic distribution (Table 2, Fig. 2A). The 2 peninsulas —Baja California (comprising the states of Baja California and Baja California Sur) and Yucatán (including the states of Campeche, Quintana Roo, and Yucatán)— aggregated as floristic units (Table 2, Fig. 2A). Tabasco was more floristically related to the Yucatán Peninsula than to any floristic region in eastern Mexico. The other states divide the country into 4 important floristic groups: one includes the northwestern states (Chihuahua, Durango, Nayarit, Sinaloa, and Sonora); a second group includes the states located in the central east and northeast (Aguascalientes, Coahuila, Guanajuato, Hidalgo, Nuevo León, Querétaro, San Luis Potosí, Tamaulipas, and Zacatecas); a third group includes the states located in west-central (Colima, Guerrero, Jalisco, México, and Michoacán); and the fourth group includes the southeastern states (Chiapas, Oaxaca, Puebla, and Veracruz). The 2 states with the lowest number of species recorded (Mexico City and Tlaxcala) are positioned as outliers; however, due to their geographical position and their richness shared with other states, they can be placed in the third group (both states share a greater number of species with the Estado de México). Table 2 provides a summary of the identified floristic groups, and the number of species recorded; it also includes the number of species only known in their territory (restricted species).
Table 1
Floristic richness recorded in the Mexican states overall and in each of the major biomes. V2016 = Species according to Villaseñor (2016), Species = figures reported in this study, HMF = Humid Mountain Forest, HTF = Humid Tropical Forest, STF = Seasonally Dry Tropical Forest, TEM = Temperate Forest, XER = Xerophytic Scrub. The full names of the states are indicated in Figure 1. An asterisk indicates the absence of the biome in the state.
State
V2016
Species
HMF
HTF
STF
TEM
XER
AGS
1,871
2,251
367*
64*
553
1,068
930
BC
2,336
2,408
64*
49*
453
543
1,542
BCS
1,988
2,108
92*
106*
735
440
1,256
CAMP
2,369
2,472
495*
1,275
787
299
210*
CHIS
8,790
9,313
3,781
4,047
2,064
2,621
751*
CHIH
4,291
5,055
625*
227*
1,239
2,403
2,317
CDMX
1,978
1,979
549
69*
332*
1,032
633
COAH
3,780
4,097
456*
134*
596
1,795
2,444
COL
4,333
2,812
652
574
1,073
767
323
DGO
4,472
5,701
956
457*
1,578
2,761
2,094
GTO
3,206
3,551
714*
171*
828
1,633
1,393
GRO
6,551
7,120
2,279
1,551
2,548
2,901
1,090
HGO
4,734
5,195
1,706
752
1,015
2,312
1,632
JAL
7,155
7,608
1,983
1,257
2,621
3,400
1,530
MEX
5,177
5,557
1,524
671
1,681
2,612
1,223
MICH
5,885
6,458
1,768
1,054
2,364
2,734
1,209
MOR
3,491
3,848
975
464*
1,228
1,560
793
NAY
3,964
4,391
1,034
835
1,591
1,680
689
NL
3,740
4,161
604
179*
613
1,855
2,110
OAX
10,229
10,534
3,889
3,352
2,964
3,934
1,727
PUE
5,232
6,638
2,180
1,416
1,782
2,659
1,710
QRO
4,411
4,609
1,252
567*
1,006
1,943
1,593
QROO
2,276
2,393
465*
1,235
747
264*
183*
SLP
5,413
5,673
1,390
856
1,243
2,286
2,154
SIN
3,736
4,280
844
575
1,689
1,671
950
SON
4,106
4,661
508*
266*
1,364
1,932
2,136
TAB
2,826
3,641
1,105
2,194
778*
551*
164*
TAMS
4,278
5,107
1,041
706
1,034
1,953
1,983
TLAX
1,297
1,479
403*
42*
214
781
495
VER
8,497
8,992
3,339
3,362
1,914
3,020
1,584
YUC
1,900
2,042
322*
953
727
217*
219
ZAC
3,705
3,894
660*
206*
1,007
1,890
1,552
Total
23,314
23,412
5,922
5,031
5,414
8,912
6,008
Southeastern Mexico (floristic group VI in Table 2) contained the largest number of total species and restricted species. In contrast, the 2 peninsulas had lower richness values, although the Baja California Peninsula (floristic group I) had a significant number of restricted species, comparable to continental regions.
When species richness was segmented by biome, the same general floristic groups were recovered (Fig. 2B-F). Several of these groups remain constant regardless of whether the entire flora or groups of species by biome are analyzed. For example, the floristic composition of group I (Table 2), corresponding to the Baja California Peninsula, was identified chorologically as a cohesive floristic unit in all analyses (Figs. 2, 3). Similarly, the Yucatán Peninsula plus Tabasco (group II) formed a floristic unit in all the analyses, except for HTF species, in which Tabasco was placed with the southeastern states, which had the highest richness in this biome (Figs. 2C, 3C).
Figure 3 shows the relationships between the states obtained through the cluster analysis in the geographical space. This representation shows that neighboring states shared a greater number of species, which sorted them into the same floristic group.
Discussion
The first step toward achieving a comprehensive Flora of Mexico is to have a functional and accessible list of species; Villaseñor’s (2016) contribution aimed at this effort. Although the current number of species accepted and that of Villaseñor (2016) is practically identical (Table 1), differences in taxonomic circumscriptions (accepted species) are not shown here. Such differences are mainly the result of the description of new taxa, the revision of taxonomic groups, and other products of taxonomic work that sometimes result in a substantial number of species now considered synonyms, especially when the species are harmonized with the nomenclature accepted by the World Checklist of Vascular Plants (wcvp.science.kew.org, Murguía-Romero et al., 2023). Therefore, a review of the list of species that reflect all these taxonomic and nomenclatural changes is needed.
Table 2
Floristic groups identified with clustering analysis. The restricted species occur only in the floristic group.
Floristic group
Recorded species
Restricted species
I. Baja California Peninsula (Baja California, Baja California Sur)
3,270
1,144 (35.0%)
II. Yucatán Peninsula (Campeche, Quintana Roo, Tabasco, Yucatán)
4,630
171 (3.7%)
III. Northwestern (Chihuahua, Durango, Nayarit, Sinaloa, and Sonora)
9,281
1,144 (12.3%)
IV. Central-Northeastern (Aguascalientes, Coahuila, Guanajuato, Hidalgo, Nuevo León, Querétaro, San Luis Potosí, Tamaulipas, and Zacatecas)
10,507
1,457 (13.9%)
V. West-Central (Colima, Guerrero, Jalisco, México, Mexico City, Michoacán, Morelos, and Tlaxcala)
11,051
1,490 (13.5%)
VI. Southeastern (Chiapas, Oaxaca, Puebla, and Veracruz)
14,673
3,967 (27.0%)
In this work, we present an update of the figures published more than 7 years ago (Villaseñor, 2016), and evaluate changes in floristic composition at the state level (Table 1). Although the use of political divisions is not the most recommended for the analysis of richness and diversity per se, they are important because currently in Mexico, political boundaries define the basis and scope of most conservation decisions, which is one of the main uses of floristic information. The results shown here do not constitute a measurement of the real species distribution; a species can be recorded in a state only in a small fraction of its territory. Consequently, occurrence in each state only reflects their distribution across Mexican territory. More precise assessments of species distribution at the within-state level will reflect additional patterns of richness and distribution at more local scales (see for example Villaseñor et al., 2022, 2023).
Figure 1. Species richness by state represented by quartiles (see Table 1 for raw values). Gray = first quartile (Q1 = 2,726.5 species), yellow = second quartile (Q2 = 4,335.5), red = third quartile (Q3 = 5,680 species), and purple = fourth quartile (Q4 = 10,534 species). AGS = Aguascalientes, BC = Baja California, BCS = Baja California Sur, CAMP = Campeche, COAH = Coahuila, COL = Colima, CHIS = Chiapas, CHIH = Chihuahua, CDMX = Mexico City, DGO = Durango, GTO = Guanajuato, GRO = Guerrero, HGO = Hidalgo, JAL = Jalisco, MEX = Estado de México, MICH = Michoacán, MOR = Morelos, NAY = Nayarit, NL = Nuevo León, OAX = Oaxaca, PUE = Puebla, QRO = Querétaro, QROO = Quintana Roo, SLP = San Luis Potosí, SIN = Sinaloa, SON = Sonora, TAB = Tabasco, TAMPS = Tamaulipas, TLAX = Tlaxcala, VER = Veracruz, YUC = Yucatán, ZAC = Zacatecas. Map by E. Ortiz.
Table 1 shows that the hierarchical placement of the states has not changed compared to the figures published by Villaseñor (2016). The 10 richest states in this study were the same as in Villaseñor (2016); the only change was the number of species recorded. On average, more than 400 species have been added to each state inventory since 2016, although 14 states show figures below this average. Several states have a better knowledge of their flora (for example, Mexico City or the states of the Baja California and Yucatán peninsulas); this can be inferred by the fewer new species described and added as new records. In contrast, states like Durango and Puebla record many additions to their inventory, several of them constituting recently described species. It is necessary to have more precise analyses at the state level to know the addition rates of both new species and new records to its flora.
Richness by biome. The occurrence of species among states responds to their biome fidelity; the more widely represented the biome in the state, the broader the species’ distribution (Fig. 3). The richness of species by state and region is associated with the diversity of existing habitats (heterogeneity), as well as their latitudinal position. The greater environmental heterogeneity observed in Chiapas, Oaxaca, and Veracruz, which are located at lower latitudes than Chihuahua, Coahuila, and Sonora, is undeniable. This heterogeneity helps to explain the greater species richness in the former than in the latter.
The use of political states as units of study provides valuable information to begin to understand differences in richness and the probable causes of such inequality (Table 1). For example, there are more biomes in the states of Chiapas and Oaxaca than in Campeche or Chihuahua. In the first 2, there are large areas of humid forests, both lowland (HTF) and mountain (HMF), forming a colorful mosaic where they mix with other biomes, which helps to explain their important species richness. Meanwhile, Campeche and Chihuahua contain fewer biomes, and although they have important floristic richness, their distribution is more homogeneous, forming broad and continuous patches; this explains their lower species richness.
Figure 2. Floristic similarities among Mexican states. A, Total floristic richness; B, Humid Mountain Forest (HMF); C, Humid Tropical Forest (HTF); D, Seasonally Dry Tropical Forest (STF); E, Temperate Forest (TEM); F, Xerophytic Scrub (XER). Figure 3. Geographical arrangement of the floristic groups recovered in the cluster analyses (Fig. 2) based on overall floristic richness and richness by biome. A, Total floristic richness; B, Humid Mountain Forest; C, Humid Tropical Forest; D, Seasonally Dry Tropical Forest; E, Temperate Forest; F, Xerophilous Scrub. The gray shading in figures B-F shows the distribution of the corresponding biome. Maps by E. Ortiz.
Floristic similarities. We observe congruence between the geographic proximity of states and their floristic similarities, supporting our initial postulate, regardless of whether the analysis considered total richness or was divided by biome. A similar analysis 2 decades ago showed similar results (Espinosa-García et al., 2004). Since then, the floristic cohesiveness of the peninsulas of Baja California and Yucatán (including Tabasco) has been apparent. The differences in the classification of some states between the 2 studies are indicative of the poor floristic knowledge available a couple of decades ago. For example, in that study, Nayarit and Sinaloa were grouped with states located along the Pacific slope, but currently form a floristic group that is more closely related to the northwestern states. The floristic sampling of both states 2 decades ago was biased toward the Pacific slope, especially in the municipality of Culiacán in Sinaloa (Vega-Aviña, 2002), and around the influence of the Aguamilpa hydrological project in Nayarit (Téllez-Valdés, 1995), which mainly covered tropical regions of that slope. Currently, the floras of both states are better known, with much more exploration in their mountainous regions, where the influence of the Sierra Madre Occidental shows greater floristic similarity with the northwestern states of the country.
The identified floristic groups (Figs. 2, 3) share a particular floristic composition, with a significant number of species restricted to their territory (Table 2). Once the flora of each floristic unit is known, it is possible to carry out other analyses considering the set of species that characterizes each one. For example, 3,967 species (out of 14,673) are only known from floristic group VI (Table 2); Oaxaca is first for total floristic richness, but Chiapas slightly surpasses it in exclusive species (2,316 in Chiapas, 2,255 in Oaxaca). If we consider the proportions of exclusive species by state relative to the total in the region, Chiapas contains 58%, Oaxaca 56%, Veracruz 30%, and Puebla 14%. However, although Chiapas and Oaxaca show similar proportions of restricted species, it is interesting to note that only 961 of them are shared (24% of the total), suggesting a high species turnover from one state to the other (i.e., high beta diversity). Species shared between these 2 states include Clethra pachecoana Standl. & Steyerm., Dendrosida breedlovei Fryxell, Saurauia matudae Lundell, Senegalia mirandae (L. Rico) Seigler & Ebinger, and Triplaris melaenodendron (Bertol.) Standl. & Steyerm.
The same exercise in floristic group II, which has only 171 exclusive species, shows that 70% are found in Quintana Roo, 65% in Yucatán, 57% in Campeche, and 15% in Tabasco. Eighty-six species are shared between Quintana Roo and Yucatán (50% of the total), which suggests lower beta diversity compared to group VI. The species shared between Quintana Roo and Yucatán include Harpalyce yucatanense Miranda ex São-Mateus & M.Sousa, Morisonia quintanaroensis (Iltis & Cornejo) Christenh. & Byng, Macroscepis yucatanensis Morillo, Ruellia macrophylla Vahl, Manfreda petskinil R.A.Orellana, L.Hern. & Carnevali, and Wittmackia mesoamericana (I.Ramírez, Carnevali & Cetzal) Aguirre-Santoro. The greater beta diversity in floristic group VI compared to group II suggests higher environmental heterogeneity in the former, which implies a more restricted distribution of its exclusive species than in the latter.
The combination of data from available databases and the use of multivariate techniques currently allow for more robust, refutable, and less intuitive analyses (Kreft & Jetz, 2010). Likewise, the consistent use of the same coefficient in different studies will maximize their comparability, and therefore our understanding of floristic patterns and other ecological attributes (Vellend, 2001). This allows a better knowledge of the geographical distribution of the species and the identification of species assemblages or floristic groups (Table 2), as well as the species characterizing them (floristic elements). Without a doubt, the results obtained in this way will facilitate their use in other lines of research, such as historical biogeography and conservation. The hierarchical patterns found in this study, despite using political divisions, seem to define clear floristic regions, supported even by quite a few exclusive species.
Mexico has a long tradition of interest in floristics. Thanks to this, we currently have a good knowledge of our plant diversity at a national and state level. However, recent explorations and advances in plant systematics strongly highlight the need to periodically synthesize discoveries and changes. This work focused on updating the data on floristic knowledge in each of the states and on analyzing the floristic similarities between them. The data provided here highlight the importance of good floristic knowledge at the regional level, the role played by inventories at the state level, and the botanists involved in their compilation.
Acknowledgments
The manuscript was improved by comments from Miguel Murguía. We appreciate Lynna Kiere’s insightful language revision.
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María Camila Bagliani a, b, Gisela Mariel Via do Pico a, Viviana G. Solis-Neffa a, b y Ercilia María Sara Moreno a, b, *
a Universidad Nacional del Nordeste, Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas, Instituto de Botánica del Nordeste, Sargento Cabral 2131, c.c. 209, 3400 Corrientes, Argentina
b Universidad Nacional del Nordeste, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales y Agrimensura, Av. Libertad 5460, 3400 Corrientes, Argentina
*Autor para correspondencia: em.sara.moreno@exa.unne.edu.ar (E.M.S. Moreno)
Recibido: 23 septiembre 2024; aceptado: 8 enero 2025
Resumen
Elionurus muticus posee un gran potencial industrial y capacidad de producción; no obstante, se carece de información sobre sus requerimientos ecológicos. Aquí analizamos su distribución potencial actual y futura en América del Sur mediante modelado de nicho ecológico para establecer estrategias de muestreo, identificar regiones óptimas de cultivo y evaluar el impacto del cambio climático en su distribución. Se estimó una distribución potencial de 4,573,895.843 km2. Las áreas de mayor probabilidad de presencia fueron el noroeste de la Sabana Uruguaya, Chaco Húmedo, Campos y Malezales, norte de la Sabana Inundada del Paraná, suroeste del Espinal y sureste de la Pampa Húmeda. Las variables bioclimáticas presentaron una mayor amplitud comparadas con las edáficas. La temperatura mínima del mes más frío, la precipitación del mes más cálido y el pH del suelo mostraron el mayor porcentaje de contribución al modelo. En las 12 combinaciones de escenarios futuros analizados, la distribución se mantuvo estable. La mayoría de las variables mostraron intervalos de valores uniformes. El suroeste del Cerrado, oeste de la Sabana Uruguaya, y Campos y Malezales destacaron como áreas altamente potenciales y estables propicias para el muestreo, cultivo y aprovechamiento eficiente de E. muticus en América del Sur.
Palabras clave: Distribución potencial; Cambio climático; Modelado de nicho; Cobertura de suelo
Exploratory analysis of the environmental amplitude and ecological requirements to identify potential sampling and cultivation areas for Elionurus muticus (Poaceae) in South America
Abstract
Elionurus muticus has a high industrial potential and production capacity. However, information on its ecological requirements is lacking. Here we analyze its current and future potential distribution in South America using ecological niche modelling to establish sampling strategies, identify optimal growing regions, and assess the impact of climate change on its distribution. A potential distribution of 4,573,895.843 km2 was estimated. The areas with the highest probability of occurrence were the northwest of the Uruguayan Savannah, Humid Chaco, Campos and Malezales, north of the Paraná Flooded Savannah, southwest of the Espinal and southeast of the Humid Pampa. The bioclimatic variables showed a greater amplitude compared to the edaphic variables. Minimum temperature of the coldest month, precipitation of the warmest month and soil pH showed the highest percentage contribution to the model. In the 12 combinations of future scenarios analyzed, the distribution remained stable. Most variables showed uniform ranges of values. The southwest of the Cerrado, west of the Uruguayan Savannah, and Campos and Malezales stood out as highly potential and stable areas, suitable for sampling, cultivation and efficient utilization of E. muticus in South America.
Keywords: Potential distribution; Climate change; Niche modeling; Land cover
Introducción
Elionurus muticus (Spreng.) Kuntze (Andropogoneae, Poaceae) es la especie más ampliamente distribuida del género, encontrándose en América, África y Asia. Esta especie constituye un valioso recurso renovable con múltiples aplicaciones. Bajo un manejo adecuado, que generalmente implica el uso del fuego para mejorar la palatabilidad de las hojas, E. muticus puede ser utilizada como forrajera para la alimentación del ganado (Nicola y Rúgolo-de Agrasar, 1987). Además, se han reportado varios usos en la medicina popular (Stuckert, 1904; Tredgold, 1986), así como su potencial como antioxidante natural y fuente de compuestos bioactivos útiles (Dzingirai et al., 2007). Debido a su actividad antibacteriana, antifúngica, citotóxica y antimicrobiana, también se ha sugerido su uso como alternativa a los fungicidas sintéticos en la agroindustria (Cacciabue et al., 2005; Hess et al., 2007; Sabini et al., 2006). Una de las características más interesantes de E. muticus es su potencial como productor de aceites aromáticos, ya que su resina contiene más del 90% de citral, un compuesto con un fuerte aroma cítrico, fácil de extraer (Castro y Ramos, 2003). Por este motivo, se ha propuesto a esta especie como un sucedáneo de la citronela o como una fuente alternativa de extracción de aceite (Fester et al., 1961; Füller et al., 2014; Vidal, 1954). El citral es utilizado como materia prima en la industria farmacéutica para sintetizar iononas, una de las cuales se emplea para la síntesis de vitamina A (Koshima et al., 2006), lo que confiere a esta especie un gran interés para la industria aromática, alimentaria y cosmética (Heydorn et al., 2003; Kolb et al., 2007).
A pesar de su amplia distribución, su capacidad de producción en diferentes agroecosistemas, sus propiedades bioactivas y el potencial productivo de sus aceites esenciales, E. muticus permanece subexplotada. Se carece de información detallada sobre los requerimientos ecológicos y los factores, tanto naturales como antrópicos (usos agropecuarios de la tierra, avance de los cascos urbanos, silvicultura, entre otros), que influyen en su distribución geográfica. Este tipo de información es fundamental para establecer bases que permitan proponer estrategias de muestreo de campo, identificar las regiones más adecuadas para su cultivo, y evaluar el impacto de diferentes escenarios futuros de cambio climático en la distribución de la especie. La distribución espacial y temporal de una especie refleja sus interacciones con el entorno (Brown et al., 1995), influyen sus requisitos ecológicos específicos y su tolerancia a las desviaciones de condiciones óptimas (Hirzel et al., 2002). Las predicciones acerca de la distribución geográfica de las especies pueden basarse en modelos matemáticos que relacionan las observaciones de campo con un conjunto de variables ambientales (Hirzel et al., 2006; Kirkpatrick et al., 1997). Estos factores ambientales pueden afectar de manera diferente la distribución de las especies a distintas escalas espaciales. A escala regional, el clima es el principal factor limitante, mientras que, a escala local, la distribución de los organismos puede estar condicionada por las características geomorfológicas y edáficas (Bray y Curtis, 1957; Hutchinson, 1957; Whittaker, 1956). Entre las múltiples aplicaciones que tienen los modelos de distribución de especies, los análisis de modelado de nicho ecológico (MNE) han sido empleados para analizar la distribución potencial de diversas especies cultivadas, así como para identificar las áreas óptimas para su cultivo y de especies con potencial para el cultivo (Akpoti et al., 2020; d’Eeckenbrugge et al., 2014; Ghehsareh Ardestani et al., 2021; Hao et al., 2012; Hernández et al., 2018; Idohou et al., 2017; Lentz et al., 2008; Nagahama y Bonino, 2020; Plath et al., 2016; Ramírez-Cabral et al., 2016; Ramírez-Gil et al., 2018; Vitali et al., 2015). Los análisis de distribución basados en MNE permiten describir la influencia de las condiciones ambientales actuales en la distribución geográfica real y potencial de las especies (Pulliam, 2000; Soberón y Peterson, 2005). En especies cultivadas, el MNE se ha utilizado para estudiar el impacto de los cambios climáticos sobre su distribución potencial e incluso para comprender cómo los factores antropogénicos, junto con los ambientales, influyen en el nicho ecológico realizado de las especies (Beck, 2013; Jing-Song et al., 2012; Kodis et al., 2018; Lopes et al., 2017; Spooner et al., 2010). Las predicciones espaciales realizadas a partir de los MNE permiten incrementar la eficiencia y reducir los esfuerzos y costes de muestreo en el terreno, mediante la identificación de localidades con altos valores de idoneidad del hábitat. Sobre esta base, es posible hacer predicciones y orientar estrategias de uso sostenible de los recursos naturales (Guisan et al., 2005, 2006).
En este contexto, el presente trabajo se enfocó en el modelado de la distribución potencial, actual y futura de E. muticus en América del Sur. El objetivo principal fue generar un modelo predictivo que identifique las áreas más probables de ocurrencia de la especie, determinar sus requerimientos ecológicos, contribuir a la comprensión del efecto de los cambios climático-ambientales y del uso y cobertura del suelo sobre sus patrones de distribución, y establecer las bases para futuras estrategias de muestreo y uso sostenible de la especie.
Materiales y métodos
El área de modelado espacial (área M) es el espacio geográfico y ambiental donde se ha registrado la presencia de una especie, delimitada en función del conocimiento de su biología y su capacidad de dispersión (Soberón y Peterson, 2005). Para delimitar el área M en este estudio, se utilizaron los registros de presencia de E. muticus en América del Sur y para evitar estimaciones de nicho sesgadas que surgen al tratar como ausencia áreas que son climáticamente adecuadas, pero no están ocupadas debido al aislamiento geográfico o ausencia de registros por falta de recolectas (Oney et al., 2013), se creó un área buffer de 300 km alrededor del conjunto de datos de presencia para toda la especie. Se creó una región buffer de aproximadamente 300 km, abarcando casi la totalidad de la región neotropical de América del Sur, desde 11.33° N hasta 44.51° S y desde 31.44° O hasta 78.98° O, comprendiendo 19,636,747.99 km2. Esta macroregión incluye casi todos los biomas conocidos, abarcando zonas de selvas tropicales y subtropicales húmedas y secas, sabanas y praderas tropicales y subtropicales, praderas y matorrales de montaña. Siguiendo la clasificación de ecorregiones de Olson et al. (2021), el área abarca 102 ecorregiones (fig. 1).
Figura 1. Distribución geográfica actual de Elionurus muticus en las diferentes ecorregiones de América del Sur (definidas según Olson et al., 2001) y puntos de presencia utilizados para el análisis de modelado de nicho ecológico. En línea punteada se indica el área M. Mapa elaborado por M.C. Bagliani y G.M. Via do Pico.
La macroregión se caracteriza por una gran diversidad de relieves, destacando la cordillera de los Andes, que atraviesa de norte a sur el borde occidental. También se observan extensas llanuras, mesetas y numerosas cuencas hidrográficas, algunas de las más grandes del mundo. En cuanto a los climas, los tropicales son dominantes en toda la región intertropical de América del Sur. Los climas ecuatoriales presentan temperaturas y precipitaciones muy estables en la zona ecuatorial; mientras que los climas monzónicos se encuentran a medida que se aleja del ecuador, donde las precipitaciones y las temperaturas pierden regularidad. La región intertropical también incluye climas estacionales de sabana, con una marcada estación seca y otra húmeda, a medida que se degrada la regularidad climática ecuatorial.
Elionurus muticus es una especie herbácea, cespitosa y perenne, ampliamente distribuida en América, desde México hasta la Argentina y Uruguay (Tropicos, 2022; Zuloaga et al., 2012). Esta especie puede formar extensas poblaciones, constituyendo praderas en las regiones medanosas y arenosas de la región semiárida pampeana, donde actúa como un valioso fijador de suelos. Además, es una especie dominante en las sabanas de la Mesopotamia argentina y en los aybales del Chaco semiárido, donde forma espartillares extensos y casi puros, acompañados frecuentemente por leguminosas (Marino et al., 2013). Las plantas pueden alcanzar 1 m de altura y presentan hojas de color verde grisáceo que se enrollan en los extremos durante épocas de sequía, manteniéndose verdes durante todo el año. Sus rizomas son breves y superficiales (Molina et al., 2006). Es una especie monoica, que florece entre octubre y diciembre, y aunque puede propagarse por medio de semillas, la propagación más común es mediante la división de matas (Coelho, 2018). Elionurus muticus exhibe una gran diversidad morfológica, lo que resulta en una compleja taxonomía y una gran cantidad de sinonimias (Zuloaga et al., 2003). Además de esta diversidad morfológica, se ha observado una considerable variación en la composición química de sus aceites esenciales, identificándose, según los componentes presentes, 5 quimiotipos diferentes (Füller, 2013).
Se realizó el modelado de nicho ecológico (MNE) predictivo para evaluar la distribución potencial de E. muticus tanto en el tiempo presente como en escenarios futuros. Se realizaron 2 MNE para el presente, uno utilizando variables bioclimáticas y edáficas, y el otro utilizando únicamente variables bioclimáticas. Este último fue utilizado para la extrapolación a los escenarios climáticos futuros. Se obtuvieron 2,932 puntos de presencia georreferenciados de E. muticus en todo su rango de distribución en América del Sur. Las fuentes incluyeron ejemplares del herbario del Instituto de Botánica del Nordeste (CTES) (94 registros) y las bases de datos Documenta Florae Australis (370 registros, http://www.darwin.edu.ar/iris/), SpeciesLink (580 registros, https://splink.cria.org.br/), GBIF (1,777 registros, https://www.gbif.org/es/) y Tropicos (111 registros, Tropicos.org. Missouri Botanical Garden). Las sinonimias que presenta el taxón fueron incluidas en la búsqueda de puntos de presencia, para lo cual se tuvo como criterio el catálogo de Poaceae del Nuevo Mundo (Zuloaga et al., 2003), en el cual se reconocen 60 sinónimos para la especie, como así también su basónimo. Solo se utilizaron aquellos puntos de presencia que correspondían a registros de herbario. Con la plataforma Wallace (Kass et al., 2018, 2023), habilitada en R ver. 3.3.1 (R Core Team, 2020) se eliminaron los puntos de presencia duplicados y aquellos con una distancia de separación menor a 30 km, lo cual permite evitar la sobreestimación de los modelos por el efecto de la autocorrelación espacial (Peterson y Nakazawa, 2008). Luego del filtrado de los datos, se retuvieron 391 puntos de presencia (material suplementario: tabla S1).
Se descargaron las 19 variables bioclimáticas de la base WorldClim Global Climate GIS version 2.1 (www.worldclim.org) (Fick y Hijmans, 2017; Hijmans et al., 2005, tabla 1) a una resolución espacial de 2.5 arc-min (~ 5 km) y en formato GeoTiff (.tiff). Se obtuvieron 11 variables edáficas de la base ISRIC-World Soil Information database (Hengl et al., 2014, 2017; http://soilgrids1km.isric.org; tabla 1) a una resolución de 250 m y fueron transformadas a una resolución de 2.5 arc-min (~ 5 km). Las capas ambientales fueron cortadas por el área M para la construcción de los modelos de E. muticus, se seleccionaron las variables mediante análisis de componentes principales (ACP) y de correlación de Pearson (≤ 0.8) realizados en R ver. 3.3.1. Dichos análisis se realizaron usando el conjunto de variables bioclimáticas y edáficas por separado. Las variables se seleccionaron en función del número de componentes que, sumados, explican como mínimo 85% de la variabilidad observada y luego se verificó que no se encuentren correlacionadas.
Para evaluar la distribución potencial actual de E. muticus se realizó el MNE utilizando el algoritmo de máxima entropía implementado en MaxEnt v3.4.4 (Phillips et al., 2006, 2017, www.cs.princeton.edu/~schapire/maxent/). Los parámetros utilizados para ejecutar MaxEnt se calibraron utilizando la plataforma Wallace (Kass et al., 2018, 2023) basada en R. Se seleccionó un único conjunto de parámetros para los modelos tanto del presente como del futuro tomando como criterio de elección el valor AICc más bajo, cercano a 0. Basados en estos resultados, se ejecutó MaxEnt utilizando las clases de características (“feature classes”) Linear Quadratic Hinge (LQH), el multiplicador de regularización 1, 10 réplicas, 1,000 iteraciones máximas, 10,000 puntos máximos de “background”, “replicate run type” (“Crossvalidate”) y formato de salida CogLog. Con estos ajustes se obtuvieron los modelos finales transformando los mapas probabilísticos en mapas binarios (presencia 0 – ausencia 1) empleando 10% inferior de los datos de entrenamiento como valor umbral para cada predicción. Los rangos de los valores de probabilidad de presencia considerados bajos fueron 24-48%, medio 48-73% y alto 73-100%. Para la visualización de las predicciones y edición de los mapas se utilizó Quantum GIS 3.4.2 (QGIS Development Team, http://www.qgis.org/). El análisis de la distribución potencial se llevó a cabo con base a las ecorregiones caracterizadas por Olson et al. (2021) para el área de estudio.
Con el fin de obtener una estimación más realista del área de distribución de E. muticus y analizar el impacto del uso de la tierra, se ajustó el mapa del MNE bioclimático y edáfico actual a la información de cobertura y uso del suelo. Para esto se utilizó un mapa de uso y cobertura del suelo derivado de las imágenes de ESRI 2020 Global Land Use Land Cover de Sentinel-2 de la ESA (material suplementario: fig. S1). El mismo consiste en predicciones de uso y cobertura del suelo para 10 clases a lo largo del año 2021 (material suplementario: tabla S2; ESRI 2020 Global Land Use Land Cover; Karra et al., 2021; https://www.arcgis.com/apps/instant/media/index.html?appid=fc92d38533d440078f17678ebc20e8e2). Del total de clases, se excluyeron del mapa las áreas donde la distribución de E. muticus resulta improbable (agua, vegetación inundada, cultivos, área construida, suelo desnudo y nieve/hielo).
Para predecir el impacto del cambio climático en la distribución de E. muticus se realizaron interpolaciones climáticas globales bajo distintos escenarios del Intergovernmental Panel on Climate Change (IPPC) que asumen diferentes incrementos de gases de efecto invernadero. Las capas bioclimáticas de los escenarios futuros fueron extraídas de WorldClim v.2.0 con la misma resolución y formato que los datos para el presente. Se utilizaron 2 modelos de circulación global (MCG), MIROC6 y MRI-ESM2-0, para 2 trayectorias socioeconómicas compartidas (SSP por sus siglas en inglés), 2.6 (mitigación) y 8.5 (pesimista), y 3 períodos (años 2041-2060, 2061-2080 y 2081-2100). Para proyectar los modelos se utilizaron los parámetros del modelo bioclimático de distribución actual con el mejor ajuste estadístico, utilizando el mismo umbral que para los modelos del presente.
Utilizamos el análisis multidimensional de superficies de similitud ambiental (MESS) en Maxent para determinar áreas con condiciones ambientales novedosas. Este análisis nos da la posibilidad de mapear en el espacio geográfico los resultados de la comparación de espacios climáticos (Elith et al., 2010). El análisis MESS representa cuán similar es un punto a un conjunto de puntos de referencia, con respecto a un conjunto de variables predictoras. Los valores MESS negativos indican áreas de extrapolación del modelo en las que el valor de al menos un descriptor ambiental está más allá del rango ambiental cubierto por los registros de solo presencia disponibles. Por el contrario, los valores MESS positivos indican áreas de proyección del modelo en las que los valores de los descriptores ambientales están dentro del rango ambiental cubierto por los registros de solo presencia. El índice MESS se estimó siguiendo el procedimiento descrito por Elith et al. (2010). El análisis arroja 2 resultados: un mapa (MESS), donde las áreas con valores negativos presentan una o más variables fuera del rango presente en los datos de entrenamiento (MNE presente) y otro mapa que muestra la variable más disímil (MoD), es decir, la que está más alejada de su rango de entrenamiento (Elith et al., 2010).
Teniendo en cuenta los puntos de presencia de la especie, se determinó el rango de valores que adopta cada una de las variables empleadas para los distintos MNE, representándolos en gráficos de caja elaborados en R. A su vez, a partir de los gráficos de comportamiento de las variables arrojados por MaxEnt, se determinó el valor óptimo de cada una de las variables en el cual se predice el mayor valor de probabilidad de presencia de la especie.
Tabla 1
Código, descripción y unidad de medida de cada variable bioclimática y edáfica obtenida de las bases WorldClim Global Climate GIS e ISRIC-World Soil Information, respectivamente. Con un asterisco se identifican las variables no correlacionadas y utilizadas para la construcción de los modelos de nicho ecológico de Elionurus muticus. Entre paréntesis se indica la unidad de medida.
Código de la variable
Descripción
BIO 1
Temperatura media anual (°C)
BIO 2
Rango medio diurno (media mensual [temperatura máxima-temperatura mínima]) (°C)
BIO 3
Isotermalidad (BIO 2 / BIO 7) × (100) (°C)
BIO 4
Rango medio diurno (media mensual (temperatura máxima-temperatura mínima)) (°C)
BIO 5*
Temperatura máxima del mes más cálido (°C)
BIO 6*
Temperatura mínima del mes más frío (°C)
BIO 7
Rango anual de temperatura (BIO5 – BIO6) (°C)
BIO 8
Temperatura media del trimestre más húmedo (°C)
BIO 9
Temperatura media del trimestre más cálido (°C)
BIO 10
Temperatura media del trimestre más cálido (°C)
BIO 11
Temperatura media del trimestre más frío (°C)
BIO 12
Precipitación anual (mm)
BIO 13
Precipitación del mes más húmedo (mm)
BIO 14*
Precipitación del mes más seco (mm)
BIO 15*
Estacionalidad en las precipitaciones (coeficiente de variación)
BIO 16
Precipitación del trimestre más húmedo (mm)
BIO 17*
Precipitación del cuatrimestre más seco (mm)
BIO 18*
Precipitación del mes más cálido (mm)
BIO 19*
Precipitación del cuatrimestre más frío (mm)
BLDFIE*
Densidad aparente (tierra fina) (kg/m)
CECSOL
Capacidad de intercambio catiónico del suelo (cmolc/kg)
CLYPPT
Porcentaje en peso de las partículas de arcilla (< 0.0002 mm) (%)
CRFVOL*
Porcentaje volumétrico de fragmentos gruesos (> 2 mm) (%)
NITRÓGENO (N)*
Suma de nitrógeno Kjeldahl total (amoníaco, nitrógeno orgánico y reducido) y nitrato-nitrito (g/kg)
ORCDRC*
Contenido de carbono orgánico del suelo (por mil)
PHIHOX*
Índice de pH medido en solución acuosa (pH)
SLGWRB*
Grado de suelo sódico (°)
SLTPPT*
Porcentaje en peso de las partículas de limo (0.0002 – 0.05 mm) (%)
SNDPPT
Porcentaje en peso de las partículas de arena (0.05 – 2 mm) (%)
WWP*
Capacidad de agua disponible en el suelo (fracción volumétrica) hasta el punto de marchitamiento (%)
Resultados
Luego del filtrado y depuración de los datos de presencia, se obtuvo una base de datos de 391 registros para E. muticus en 16 ecorregiones (fig. 1, material suplementario: tabla S1). Se seleccionaron 7 variables bioclimáticas (BIO 5, BIO 6, BIO 14, BIO 15, BIO 17, BIO 18 y BIO 19) y 8 edáficas (BLDFIE, CRFVOL, nitrógeno, ORCDRCl, PHIHOX, SLGWRB, SLTPPT y WWP) no correlacionadas para realizar los MNE (tabla 1).
Los modelos de distribución potencial de E. muticus en el presente mostraron un buen desempeño, con un AUC promedio de 0.82 cuando solo se utilizaron variables bioclimáticas y un AUC de 0.86 cuando se utilizaron tanto variables bioclimáticas como edáficas. El valor de umbral de 10% fue de 0.28 para ambos modelos. La contribución de las variables bioclimáticas y edáficas a los modelos obtenidos se resume en la tabla 2. Las variables con mayor porcentaje de contribución al modelo presente, basado en datos bioclimáticos, fueron la temperatura mínima del mes más frío (BIO 6: 55.1%) y la precipitación del mes más cálido (BIO 18: 24%). Al añadir las variables edáficas, la BIO 6 (27.4%) y BIO 18 (19.4%) continuaron como las variables de mayor contribución al modelo, seguidas por el pH del suelo (19%).
El resultado del MNE para el presente basado en datos bioclimáticos mostró un área de idoneidad de 7,380,279.072 km2, que coincide con los respectivos puntos de presencia de la especie y se extiende ligeramente más allá de los rangos actuales. Las áreas con mayor probabilidad de presencia de la especie incluyeron las ecorregiones del Espinal, Pampas Húmedas, Sabana inundada del Paraná, sudeste del Chaco Seco, oeste de las Yungas del sur de los Andes, oeste de la Sabana Uruguaya, Chaco Húmedo, Campos y Malezales, Bosques húmedos de Araucaria, Bosques Costeros de Serra do Mar, Bosque Atlántico del Alto Paraná, el sur del Cerrado, sur de los Bosques del Interior de Bahía Yungas Bolivianas, el norte de la Cordillera oriental y parte del sureste de las Yungas Peruvianas (fig. 2A). Al incorporar datos edáficos, el MNE mostró una distribución más ajustada, con una reducción de 1,026,891 km2 de las áreas de alta probabilidad de presencia (6,353,387.492 km2), principalmente para las Pampas Húmedas, la Sabana Inundada del Paraná y el Cerrado (fig. 2B, tabla 3).
Tabla 2
Porcentaje de contribución de las variables bioclimáticas, y bioclimáticas más edáficas a los MNE del presente de Elionurus muticus.
Variable
MNE con variables bioclimáticas
MNE con variables bioclimáticas y edáficas
BIO 6
55.1
27.4
BIO 18
24
19.4
BIO 14
9.5
7.8
BIO 5
6.9
7.4
BIO 15
2.1
1.2
BIO 19
1.8
0.7
BIO 17
0.6
0.4
PHIHOX
–
19
NITRÓGENO
–
7.8
WWP
–
2.1
SLGWRB
–
2
SLTPPT
–
2
BLDFIE
–
1.8
ORCDR
–
0.6
CRFVOL
–
0.3
Al integrar las capas de cobertura y uso del suelo al MNE realizado con variables bioclimáticas y edáficas, la superficie de áreas con alta probabilidad de presenencia disminuyó notablemente (4,573,895.84 km2) con una diferencia de 2,806,383.23 km2 respecto al modelo realizado solo con variables bioclimáticas y 1,779,491.64 km2 respecto al modelo que integra también variables edáficas (tabla 3). Dicha reducción fue notable en las ecorregiones Pampa Húmeda, Campos y Malezales, Bosques húmedos de Araucaria, Bosques costeros, Bosque Atlántico del Alto Paraná y Sabana Inundada del Paraná. Las áreas de alta probabilidad se restringieron al noroeste de las ecorregiones de la Sabana Uruguaya, el Chaco Húmedo, Campos y Malezales, el norte de la Sabana inundada del Paraná, suroeste del Espinal y sureste de la Pampa Húmeda (fig. 2 C).
Se probaron 12 combinaciones de diferentes escenarios futuros para predecir los cambios en la distribución de E. muticus (material suplementario: figs. S2-S5). En general, la distribución potencial de E. muticus se mantuvo estable y similar a los modelos del presente realizados únicamente con variables bioclimáticas (tabla 3). En los modelos futuros, la temperatura mínima del mes más frío (BIO 6) continuó siendo la variable con mayor contribución a los modelos, seguida por la precipitación del mes más cálido (BIO 18) y la precipitación del mes más seco (BIO 14) (tabla 4). El análisis MESS identificó áreas con condiciones ambientales muy similares entre los escenarios climáticos actuales y futuros (material suplementario: figs. S6, S7). Las áreas de distribución potencial futura proyectadas para Elionurus muticus están asociadas con valores MESS positivos, lo que indica que los resultados de los modelos Maxent tienen una alta confiabilidad. Las proyecciones futuras que mostraron mayor disparidad ambiental (valores MESS negativos) fueron principalmente los escenarios pesimistas del período 2081-2100 para ambos MCG (material suplementario: fig. S6). La temperatura máxima del mes más cálido (BIO 5) y la temperatura mínima del mes más frío (BIO 6) fueron las variables que presentaron valores más disímiles en las proyecciones futuras (material suplementario: fig. S7).
Tabla 3
Superficie potencial predicha (km2) para los modelos de nicho ecológico (MNE) presentes y futuros de Elionurus muticus. MCG: Modelos de circulación global; SSP: trayectorias socioeconómicas compartidas.
MNE Presente
Variables climáticas
7,380,279.07
Variables climáticas + edáficas
6,353,387.49
Variables climáticas + edáficas + uso y cobertura del suelo
4,573,895.84
MNE Futuros
MCG: MIROC
SSP 2.6 (optimista)
SSP 8.5 (pesimista)
2041-2060
6,865,148.78
6,682,641.73
2061-2080
6,555,047.40
6,495,266.01
2081-2100
6,417,607.24
6,807,334.46
MCG: MRI-ESM-2-0
2041-2060
6,686,153.21
6,411,355.26
2061-2080
6,808,911.11
6,596,375.60
2081-2100
6,541,573.15
6,717,005.20
Figura 2. Mapas resultantes del modelado de nicho ecológico de Elionurus muticus en el presente. A, MNE basado en variables bioclimáticas. Los números indican las ecorregiones (definidas según Olson et al. [2001]) en las cuales existe la máxima probabilidad de presencia de la especie: 1, Espinal; 2, Pampas Húmedas; 3, Sabana inundada del Paraná; 4, Chaco Seco; 5, Yungas del sur de los Andes; 6, Sabana Uruguaya; 7, Chaco Húmedo; 8, Campos y Malezales; 9, Bosques húmedos de Araucarias; 10, Bosques Costeros de Serra do Mar; 11, Bosques Atlánticos del Alto Paraná; 12, Cerrado; 13, Bosques del Interior de Bahía; 14, Yungas Bolivianas; 15, Caatinga; 16, Yungas Peruvianas. B, MNE basado en variables bioclimáticas y edáficas. C, MNE basado en variables bioclimáticas y edáficas en combinación con el uso y cobertura de suelo. Mapas elaborados por M.C. Bagliani y G.M. Via do Pico.
En cuanto a la amplitud ambiental en la que E. muticus se encuentra actualmente en América del Sur, se observó que las variables bioclimáticas presentan una mayor amplitud en comparación con las variables edáficas (material suplementario: fig. S8). El grado de suelo sódico (SLGWRB) fue la variable con menor amplitud, seguida del porcentaje volumétrico de fragmentos gruesos (CFRVOL), el nitrógeno y el contenido de carbono orgánico del suelo (ORCDR). Por el contrario, la estacionalidad en las precipitaciones (BIO 15) fue la de mayor amplitud, seguida por la precipitación del mes más seco (BIO 14), la precipitación del cuatrimestre más seco (BIO 17), la temperatura mínima del mes más frío (BIO 6) y la temperatura máxima del mes más cálido (BIO 5).
En los diferentes escenarios futuros, la mayoría de las variables mostraron rangos de valores uniformes (material suplementario: fig. S9), destacándose la temperatura máxima del mes más cálido (BIO 5) y la temperatura mínima del mes más frío (BIO 6), que mostraron una tendencia de aumento en los valores medios entre los escenarios de mitigación y pesimista; mientras que la precipitación del cuatrimestre más frío (BIO 19) mostró un aumento únicamente en el período ESM- SSP 2.6- 2081-2100.
Tabla 4
Valores del umbral de corte, porcentaje de contribución de las variables bioclimáticas y AUC promedio de los MNE futuros de Elionurus muticus para los 2 modelos de circulación global (MCG) utilizados. Modelos: MIROC6 y MRI-ESM2-0 para 2 trayectorias socioeconómicas compartidas (SSP) 2.6 (mitigación) y 8.5 (pesimista) durante 3 períodos (2041-2060, 2061-2080 y 2081-2100). BIO 6: temperatura mínima del mes más frío (°C). BIO 18: precipitación del mes más cálido (mm). BIO 14: precipitación del mes más seco (mm). BIO 5: temperatura máxima del mes más cálido (°C). BIO 15: estacionalidad en las precipitaciones (coeficiente de variación) (mm). BIO 19: precipitación del cuatrimestre más frío (mm). BIO 17: precipitación del cuatrimestre más seco (mm).
Modelos de Circulación Global (MCG)
Trayectorias socio económicas
Periodo
Umbral 10%
Contribución de variables bioclimáticas (%)
AUC
MIROC 6
SSP 2.6 (mitigación)
2041 – 2060
0.27
BIO 6
59.90
0.81
BIO 18
21.30
BIO 14
7.70
BIO 5
5.70
BIO 19
2.40
BIO 15
2.00
BIO 17
1.10
2061 – 2080
0.27
BIO 6
60.30
0.82
BIO 18
19.14
BIO 14
10.60
BIO 5
5.50
BIO 15
2.00
BIO 17
1.20
BIO 19
1.00
2081 – 2100
0.30
BIO 6
57.60
0.82
BIO 18
19.90
BIO 14
10.20
BIO 5
7.50
BIO 15
2.00
BIO 19
1.80
BIO 17
1.00
SSP 8.5 (pesimista)
2041 – 2060
0.30
BIO 6
54.80
0.81
BIO 18
21.90
BIO 14
10.50
BIO 5
6.50
BIO 15
3.60
BIO 19
2.10
BIO 17
0.70
2061 – 2080
0.31
BIO 6
56.40
0.82
BIO 18
20.90
BIO 14
10.00
BIO 5
6.80
BIO 19
2.70
Tabla 4. Continúa
Modelos de Circulación Global (MCG)
Trayectorias socio económicas
Periodo
Umbral 10%
Contribución de variables bioclimáticas (%)
AUC
BIO 15
2.40
BIO 17
0.70
2081 – 2100
0.27
BIO 6
59.00
0.81
BIO 18
15.60
BIO 14
12.20
BIO 5
2.50
BIO 19
20.50
BIO 15
2.20
BIO 17
0.80
ESMR 2
SSP 2.6 (mitigación)
2041 – 2060
0.30
BIO 6
57.60
0.81
BIO 18
20.00
BIO 14
10.80
BIO 5
6.50
BIO 15
3.20
BIO 19
1.30
BIO 17
0.70
2061-2080
0.29
BIO 6
59.00
0.81
BIO 18
20.50
BIO 14
9.10
BIO 5
6.60
BIO 19
1.90
BIO 17
1.80
BIO 15
1.20
2081 – 2100
0.31
BIO 6
58.00
0.81
BIO 18
21.20
BIO 14
9.90
BIO 5
7.30
BIO 15
1.40
BIO 19
1.30
BIO 17
9.90
SSP 8.5 (pesimista)
2041 – 2060
0.31
BIO 6
60.50
0.81
BIO 18
19.40
BIO 14
8.00
BIO 5
6.50
BIO 15
2.30
BIO 17
1.90
BIO 19
1.60
Tabla 4. Continúa
Modelos de Circulación Global (MCG)
Trayectorias socio económicas
Periodo
Umbral 10%
Contribución de variables bioclimáticas (%)
AUC
2061 – 2080
0.29
BIO 6
57.10
0.82
BIO 18
20.30
BIO 14
12.20
BIO 5
6.70
BIO 15
2.20
BIO 19
0.80
BIO 17
0.80
2081 – 2100
0.29
BIO 6
55.10
0.82
BIO 18
21.20
BIO 14
11.10
BIO 5
7.40
BIO 15
2.40
BIO 19
1.90
BIO 17
0.90
A partir de los modelos de distribución obtenidos, se determinaron los valores óptimos de las variables no correlacionadas utilizadas para construir los MNE para el presente y el futuro (material suplementario: fig. S10, tabla S3). Estos valores están relacionados con las áreas de mayor aptitud para esta especie y representan las condiciones óptimas en las cuales la especie es capaz de desarrollarse y subsistir en la actualidad. Con respecto a las variables bioclimáticas de temperatura, se observó que las temperaturas extremas, tanto bajas como altas, son muy importantes para la habitabilidad de la especie. El valor óptimo de la temperatura mínima del mes más frío (BIO 6) es de 8.48 ºC, mientras que el de la temperatura máxima del mes más cálido (BIO 5) es de 26.82 ºC. Las variables de precipitación indican preferencia por una baja estacionalidad en las precipitaciones (BIO 15) y un amplio rango de los valores óptimos en las demás variables de precipitación (BIO 14, BIO 17, BIO 18 y BIO 19). En cuanto a las variables edáficas, se evidenciaron preferencias por suelos con pH ácido (5.55), con valores cercanos a cero de nitrógeno (0) y sodio (SLGWRB = 0), con un porcentaje de disponibilidad de agua del 18.50% (WWP), aproximadamente un 50% de partículas de limo (SLTPPT), alto grado de compactación (BLDFIE = 1,232 kg/m3), pobres en contenido orgánico (ORCDR = 1.91%) y con un bajo porcentaje de fragmentos gruesos (CRFVOL = 0.72%).
Discusión
Este estudio constituye el primer análisis exhaustivo de la distribución potencial actual y futura de una especie del género Elionurus. Los resultados obtenidos mediante los MNE basados en variables bioclimáticas, edáficas y de uso y cobertura de suelo aportan un conocimiento valioso sobre la biogeografía y los requerimientos ecológicos de E. muticus en América del Sur. Además, estos resultados permiten evaluar el impacto de diversos escenarios futuros de cambio climático sobre la distribución de la especie, identificando las condiciones ecológicas y las regiones más adecuadas para su cultivo.
La superposición de capas de uso y cobertura del suelo sobre los modelos bioclimáticos y edáficos reveló un impacto significativo de las actividades humanas en la distribución de E. muticus con una reducción de 1,779,491.649 km2 del área potencial. En este sentido, las zonas donde se observa una notable reducción de las áreas favorables para la especie coinciden con aquellas donde ha ocurrido un significativo avance de la frontera agropecuaria en las últimas décadas (Miñarro y Bilenca, 2008; Morello y Mateucci, 1999; Morello et al., 2012). Los cambios en la cobertura y en el uso de suelo pueden conducir a la fragmentación de las áreas más propicias para la distribución de las especies (Çakir et al., 2008; Nagendra et al., 2004). La fragmentación y reducción del área de distribución potencial de E. muticus podría comprometer la viabilidad de la especie, lo que hace necesaria la realización de estudios futuros para evaluar el impacto de la fragmentación ecológica en la variabilidad genética, química y morfológica de la especie, con el fin de identificar áreas propicias para su cultivo, así como de establecer estrategias de conservación y restauración.
El cambio climático global, vinculado al calentamiento atmosférico, representa una amenaza significativa para los ecosistemas. Las alteraciones en la temperatura o las precipitaciones pueden hacer que los hábitats actuales de las especies se vuelvan inadecuados en el futuro al modificar la distribución potencial de las especies (Bradley, 2009; Quesada-Quirós et al., 2017), lo que ocasiona el desplazamiento de las áreas de distribución adecuadas hacia altitudes más elevadas o latitudes mayores (Bradley, 2009; Parmesan y Yohe, 2003). No obstante, los resultados del MNE obtenidos en este estudio indican que, en general, las áreas de mayor probabilidad de presencia de E. muticus se mantendrán estables en los diferentes escenarios futuros. Esta estabilidad podría atribuirse a la amplia distribución geográfica y ecológica de la especie, así como a su adaptabilidad en diferentes ambientes y a su capacidad de recuperación (Buglia, 2021; Lewis et al., 1990; Nicora y Rúgolo de Agrasar, 1987; Sarmiento, 1992). No obstante, estos resultados deben tomarse con precaución, considerando que los mapas de distribución potencial futura han sido construidos únicamente con variables bioclimáticas.
El cambio climático no solo está relacionado con los fenómenos atmosféricos (temperatura y precipitaciones), también afecta la calidad de los suelos. El suelo desempeña un papel destacado en la regulación y abastecimiento de los servicios ecosistémicos (Martínez et al., 2014; Tarrasón et al., 2016), y la calidad y propiedades del mismo son clave para cualquier tipo de cultivo. Los cambios en los patrones de temperatura y pluviosidad pueden tener un gran impacto en la materia orgánica y los procesos que tienen lugar en los suelos, así como en las plantas y cultivos que crecen en ellos. Los resultados de este estudio mostraron que, aunque las variables bioclimáticas tienen una gran influencia en la distribución actual de E. muticus a escala regional y con base en éstas se predice una gran estabilidad en su distribución en el tiempo, la incorporación de las variables edáficas al MNE reduce considerablemente el área predicha de la distribución a escala local. Esto último subraya la importancia de las características del suelo para la viabilidad de la especie. Por lo tanto, para la conservación y el cultivo sostenible de E. muticus, es crucial considerar tanto las variables bioclimáticas como las edáficas en la planificación y gestión de su manejo.
Amplitud ambiental y requerimientos ecológicos. Los resultados del análisis conjunto de la importancia de las variables bioclimáticas y edáficas obtenidos en este trabajo han proporcionado información valiosa que contribuye a una mayor comprensión de los requerimientos ecológicos que influyen en la distribución de E. muticus. Los resultados obtenidos en este estudio corroboran algunas de las observaciones de estudios previos, en donde se abordaron, de manera independiente, la contribución de variables bioclimáticas y edáficas. En los mismos se ha mostrado que E. muticus prospera en climas subtropicales con una estación fría breve y escasas heladas (Füller, 2013), así como en suelos pobres, predominantemente arenosos o arcillosos (Nicora y Rúgolo de Agrasar, 1987), con un pH ligeramente ácido (Buglia, 2021; Coelho, 2018; Da Silva Nunes, 2008; Füller et al., 2010; Hess et al., 2007). Con base en las variables no correlacionadas sobre las cuales llevamos a cabo los análisis, se evidenció la preferencia de E. muticus por suelos con pH ácido, pobres, con bajo contenido de carbono orgánico y alto contenido de fragmentos finos y compactos (alta densidad aparente). Por otro lado, este trabajo pone de manifiesto la gran amplitud ambiental con respecto a las variables bioclimáticas y destaca la importancia de las variables edáficas en la distribución de la especie. Otros estudios han demostrado la relevancia de las características físicas —como la densidad aparente— y químicas, como el contenido de carbono orgánico en el crecimiento de otras especies de gramíneas (Ocampo-Quijano et al., 2020; Rojas-Solano et al., 2022). La información obtenida en este estudio sobre los requerimientos edáficos de E. muticus resulta especialmente relevante, ya que se observa una mayor especificidad en comparación con las variables bioclimáticas.
Existe consenso entre diferentes autores sobre los meses y estaciones en los que E. muticus florece,siendo la primavera y el verano los períodos más comunes (Buglia, 2021; Füller et al., 2010). Además, Coelho (2018) investigó los efectos de la temperatura en la floración de E. muticus, encontró que la floración y la formación de semillas ocurren en periodos con temperaturas más altas, con una media de 21 °C (± 4 °C). Estos resultados concuerdan con los valores óptimos de temperatura obtenidos en este trabajo. Además, E. muticus muestra un comportamiento acorde con una especie que requiere horas de frío durante el invierno para inducir a la floración (Füller et al., 2010). La temperatura media invernal para las Andropogoneae (la tribu a la cual pertenece E. muticus), típicas de zonas ecuatoriales y tropicales, es de 15 °C (Burkart, 1975), lo cual coincide con la temperatura mínima del mes más frío tolerada por E. muticus, según nuestros resultados.
El establecimiento de un programa de cultivo de plantas bioactivas como E. muticus, requiere la optimización de la calidad de sus compuestos secundarios (aceites), junto con otros aspectos agronómicos como la producción de biomasa y el contenido químico. Estos factores determinan el valor del producto final (Füller, 2008). Para lograr este objetivo, es fundamental asegurar que las condiciones ambientales en las que se desarrollan las plantas sean óptimas, ya que estas condiciones influyen directamente en las características de interés de la especie, o indirectamente a través del aumento de la biomasa, especialmente en plantas productoras de aceites esenciales (Coelho, 2018). El área de distribución potencial de E. muticus identificada en este estudio sugiere que la mayoría de las regiones adecuadas, con condiciones climáticas óptimas, se encuentran en regiones tropicales, como había señalado Burkart (1975), abarcando una amplia distribución a lo largo de diversas ecorregiones. Es importante destacar que todos los factores ambientales que influyen en la distribución de E. muticus y que han sido analizados en el presente trabajo, pueden influir en la concentración y calidad de los aceites esenciales de la especie (Buglia, 2021; Da Silva Nunes, 2008; Füller, 2008). Estudios previos han observado que los principales componentes de los aceites esenciales de esta especie varían según la procedencia geográfica de las plantas (Füller et al., 2010, 2014), habiéndose detectado una mayor concentración del citral en plantas provenientes del centro-oeste y sur de Río Grande do Sul, Brasil, así como en poblaciones del nordeste argentino (Cacciabue et al., 2005; Füller et al., 2010; Hess et al., 2007; Kolb et al., 2007, 2012; Mevy et al., 2002; Sabini et al., 2006; Scramim et al., 2000). Es destacable que dichas áreas, correspondientes en gran parte con el límite oeste de la Sabana Uruguaya y con la ecorregión Campos y Malezales, coinciden con algunas de las zonas de mayor probabilidad de presencia de E. muticus obtenidas después de superponer las capas del uso y cobertura del suelo al modelado realizado tanto con variables bioclimáticas como edáficas. Por lo tanto, un estudio más detallado de los patrones de distribución de la producción y concentración de aceites esenciales incluyendo poblaciones de estas áreas, permitirá identificar regiones en las que se encuentren las mejores fuentes de germoplasma en términos de producción y concentración de dichos aceites. Esto es crucial para optimizar la calidad y el rendimiento de los aceites esenciales en programas de cultivo a gran escala.
Los resultados obtenidos en este estudio permitieron identificar varias ecorregiones como propicias para el muestreo de campo, el cultivo y el aprovechamiento eficiente de E. muticus en América del Sur. Regiones como el suroeste del Cerrado, oeste de la Sabana Uruguaya, y Campos y Malezales destacan como áreas actuales altamente potenciales, incluso después de superponer el MNE bioclimático y edáfico con las capas de uso y cobertura del suelo. Estas áreas no solo presentan condiciones favorables para la especie, sino que también han registrado poblaciones con altas concentraciones de aceite esencial.
El uso combinado de variables bioclimáticas, edáficas y de uso y cobertura del suelo en los MNE, optimiza las predicciones de la distribución de E. muticus, mostrando una notable reducción de las áreas óptimas de habitabilidad. La amplia distribución actual geográfica y ambiental de E. muticus permitiría que las áreas de mayor probabilidad de presencia se mantuvieran estables en el futuro. Sin embargo, se observó que aunque E. muticus puede tolerar una mayor variedad de condiciones climáticas, sus requerimientos edáficos son más específicos. Estos hallazgos son fundamentales para el desarrollo de programas de cultivo y manejo agronómico de E. muticus. Además, subrayan la importancia de considerar no solo los factores climáticos de la especie, sino también las propiedades del suelo en la planificación de la conservación y el aprovechamiento sostenible de esta especie a escala local en América del Sur.
Agradecimientos
Los autores agradecen a Carolina Peichoto (IBONE, CONICET-UNNE) por el asesoramiento en la taxonomía de la especie en estudio. Este trabajo fue financiado por PICT 2019 2286, (ANPCyT-FONCyT), PIP 11220200103041CO (CONICET) y 22P006 (Secretaría General de Ciencia y Técnica de la Universidad Nacional del Nordeste). G.M. Via do Pico, E.M.S. Moreno y V.G. Solís Neffa son miembros de la Carrera del Investigador Científico del CONICET.
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a Universidad Nacional Autónoma de México, Instituto de Biología, Circuito Zona Deportiva s/n, Ciudad Universitaria, 04510 Ciudad de México, México
b Universidad Nacional Toribio Rodríguez de Mendoza de Amazonas, Escuela de Posgrado, Jirón Higos Urco Núm. 342, Barrio de Higos Urco, Chachapoyas, Amazonas, Perú
c Jardín Botánico de Munich-Nymphenburg, Colecciones de Ciencias Naturales del Estado de Baviera, Menzinger Str. 65, 80638 Munich, Alemania
d Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Museo de Historia Natural, Avenida Arenales 1256, Jesús María, Lima 14, Perú
e Universidad Nacional de San Martín, Jirón 20 de Abril, Moyobamba 22001, San Martín, Perú
f Universidad Católica Sedes Sapientiae, Jirón Santa Cruz cuadra 4 s.n., Sector Nuevo Edén, Nueva Cajamarca, Rioja, San Martín, Perú
g Universidad Nacional Toribio Rodríguez de Mendoza de Amazonas, Facultad de Ingeniería y Ciencias Agrarias, Herbario KUELAP, Jirón Higos Urco No. 342, Barrio de Higos Urco, Chachapoyas, Amazonas, Perú
h Universidad Nacional Toribio Rodríguez de Mendoza de Amazonas, Instituto de Investigación para el Desarrollo Sustentable de Ceja de Selva, Jirón Higos Urco No. 342, Barrio de Higos Urco, Chachapoyas, Amazonas, Perú
*Autor para correspondencia: lcabrera@ib.unam.mx (L.I. Cabrera)
Recibido: 10 mayo 2024; aceptado: 27 noviembre 2024
Resumen
Se registra por primera vez la presencia en el Perú de Rodriguezia vasquezii, especie conocida previamente solo de Bolivia, a partir de material recolectado recientemente en 2 áreas naturales protegidas (Área de Conservación Privada La Pampa del Burro, departamento de Amazonas y Bosque de Protección Alto Mayo, departamento de San Martín). Se presenta una descripción basada en el material peruano y se ilustra la especie con fotografías a color tomadas en el hábitat y de detalles de su morfología vegetativa y floral. Se exploran sus relaciones filogenéticas mediante un análisis de secuencias de DNA de un marcador nuclear (ITS) y otro de plastidios (un fragmento del gen matK). Su distribución conocida se muestra en un mapa y se contrastan en forma tabular sus diferencias morfológicas con las de especies más cercanamente relacionadas. Se aclara que el holotipo de R. vasquezii está depositado en SEL, no en MO como indicó el protólogo y se reproduce una fotografía de dicho ejemplar y otra de la ilustración original para facilitar futuras comparaciones.
Rodriguezia vasquezii (Orchidaceae: Oncidiinae), an addition to the Peruvian flora
Abstract
Rodriguezia vasquezii, previously known only from Bolivia, is recorded for the first time in Peru on the basis of recently collected material in 2 natural protected areas (Área de Conservación Privada La Pampa del Burro, Department of Amazonas and Bosque de Protección Alto Mayo, Department of San Martín). A description based on the Peruvian material is provided, and the species is illustrated with color photographs in habitat and of details of its vegetative and floral morphology. Its phylogenetic relationships are assessed analyzing DNA sequences of a nuclear marker (ITS) and another from plastids (a fragment of the gene matK). A distribution map shows its known distribution, and its morphological differences from closely related species are contrasted in a table. It is clarified that the holotype of R. vasquezii is housed at SEL, not MO as indicated in the protologue, and a photograph of such specimen and another of the original illustration are reproduced to facilitate future comparisons.
El género Rodriguezia Ruiz et Pav. pertenece a la subtribu neotropical Oncidiinae (Orchidaceae, Epidendroideae, Cymbidieae) y consiste en ca. 50 especies de plantas epífitas de talla reducida (5-20 cm) que habitan las ramas más externas y delgadas de las copas de los árboles y con frecuencia colonizan especies cultivadas, como cafetos (Coffea L.), guayabos (Psidium L.; Chase et al., 2009) y jícaros o totumos (Crescentia L.; G. Gerlach, obs. pers.). Se distribuye ampliamente en el neotrópico, incluyendo Centroamérica (Nicaragua, Costa Rica, y Panamá), las islas de Barlovento y Sudamérica, de Venezuela al noreste de Argentina, con una especie disyunta en el sudoeste de México (González-Tamayo, 1975; POWO, 2024). Rodriguezia se distingue de otras Oncidiinae epífitas de ramitas por una combinación de caracteres florales, como el labelo oblanceolado y apicalmente bilobado, con una proyección retrorsa basal secretora de néctar que se acumula en un mentón o tubo formado por los sépalos laterales, que están parcial o completamente connados, así como la columna con antera dorsal y un lóbulo falcado a cada lado de la cavidad estigmática (Chase et al., 2009).
En su catálogo de las angiospermas y gimnospermas de Perú, Brako y Zarucchi (1993) listaron 11 especies de Rodriguezia, incluyendo a R. batemanii Poepp. et Endl., R. caloplectron Rchb.f., R. carnea Lindl., R. chasei Dodson et D.E.Benn., R. ensiformis Ruiz et Pav., R. estradae Dodson, R. fernandezii Dodson et D.E.Benn., R. lanceolata Ruiz et Pav., R. pulchra Løjtnant, R. satipoana Dodson et D.E.Benn., y R. strobelii Garay. Subsecuentemente, Bennett y Christenson (1995) describieron una especie peruana adicional, R. bockiae D.E.Benn. et Christenson (como “bockii”).
Durante el trabajo de campo llevado a cabo por nuestro grupo de investigación, entre agosto de 2021 y diciembre de 2023 en 2 áreas naturales protegidas del norte de Perú, el Área de Conservación Privada La Pampa del Burro y el Bosque de Protección Alto Mayo, fueron registradas varias poblaciones de una orquídea epífita de ramitas cuyas características morfológicas, aunque claramente asignables al género Rodriguezia, no coincidían con ninguna de las especies previamente registradas para el país. Una revisión de la literatura permitió asignarla a Rodriguezia vasquezii Dodson, especie conocida previamente solo de Bolivia (Bock, 1997a; Dodson, 1989; Vásquez et al., 2003b). En el presente trabajo, se documenta a R. vasquezii por primera vez para la flora peruana y se le ilustra con fotografías a color tomadas en el hábitat y de detalles de su morfología vegetativa y floral. También se exploran sus relaciones filogenéticas mediante un análisis de secuencias de DNA de un marcador nuclear (ITS) y otro de plastidios (un fragmento del gen matK), se presenta un mapa de su distribución conocida y se le compara en forma tabular con sus congéneres cercanamente relacionados. Se aclara que el holotipo, indicado en el protólogo como depositado en MO, realmente se encuentra en SEL.
Materiales y métodos
Las 2 áreas naturales protegidas donde se registró la especie se ubican en la vertiente amazónica de la Cordillera Oriental de los Andes, en el norte de Perú (fig. 1).
Figura 1. Distribución conocida de Rodriguezia vasquezii (círculos blancos). Mapa por Elmer Yrigoín.
El Área de Conservación Privada La Pampa del Burro (ACPPB) pertenece al asentamiento Perla del Imaza de la Comunidad Campesina de Yambrasbamba, provincia de Bongará, departamento de Amazonas. Tiene una extensión de 2,776.96 ha y abarca un intervalo altitudinal de 1,750-1,900 m snm (coordenadas aproximadas: 5.58°-5.64° S, 77.91°-77.97° O). Presenta 2 biomas principales, bosque achaparrado o matorral sobre arena blanca y bosque montano húmedo a muy húmedo. Por su parte, el Bosque de Protección Alto Mayo (BPAM) abarca 182,000 ha en la porción noroeste del departamento de San Martín y áreas adyacentes de los departamentos de Amazonas y Loreto, en un intervalo altitudinal de 900 a 4,000 m snm (coordenadas aproximadas: 5.47°-6.18° S, 77.19°-77.76° O). Los biomas principales presentes en el BPAM son el bosque achaparrado sobre arena blanca, bosque montano bajo, bosque pluvial montano y pastizal altoandino o jalca. Ambas áreas protegidas son de gran relevancia para la preservación del hábitat de vertebrados como el mono choro de cola amarilla (Lagothrix flavicauda Humboldt, 1812), el mono nocturno peruano (Aotus miconax Thomas, 1927), el oso de anteojos (Tremarctos ornatus F.G. Cuvier, 1825) y la lechucita bigotona (Xenoglaux loweryi O’Neill et Graves, 1977) (SERNANP, 2019; Shanee et al., 2012). La diversidad vegetal de ambas áreas no ha sido documentada, pero nuestros estudios prospectivos de la riqueza táxica de Orchidaceae en ambas han resultado en el descubrimiento de especies nuevas y nuevos registros para el Perú (e.g., Arista, Hágsater, Santiago, Edquén et al., 2023; Arista, Hágsater, Santiago, Pariente et al., 2023; Edquén et al., 2023, 2024; Salazar et al., 2022).
Figura 2. Rodriguezia vasquezii. A, B, Flores de una planta boliviana sin datos precisos de colecta (Seeger s.n.; fotografía de H.-G. Seeger, cortesía de Botanischer Garten Heidelberg, www.botgart.cos.uni-heidelberg.de); C, D, fotografía y disección floral por K. Senghas de una planta boliviana (S. Leferenz s.n.; BASBG-00123123, cortesía de Herbarien Basel [BAS/BASBG/RENZ] bajo licencia CC-BY 4.0).
La descripción morfológica se basó en material peruano estudiado en fresco, complementado con dibujos y fotografías inéditas de plantas bolivianas cultivadas en Alemania (véase Otros registros; fig. 2) y la literatura (Bock, 1997a; Dodson, 1989). Dos ejemplares de la población del ACPPB y uno del BPAM fueron herborizados y depositados en el Herbario de la Universidad Nacional Toribio Rodríguez de Mendoza de Amazonas (KUELAP). Una planta viva de cada una de esas áreas fue fotografiada in vivo con una cámara digital (figs. 3, 4). Se consultó literatura adicional sobre especies sudamericanas de Rodriguezia para determinar las características morfológicas distintivas de R. vasquezii, principalmente Dodson y Bennett (1989), Bock (1993, 1996, 1997a, b), Dodson (1989, 2004) y Jiménez y Jiménez (2014).
Figura 3. Rodriguezia vasquezii. A, Planta en su hábitat en el puesto de control Venceremos del Bosque de Protección Alto Mayo, Departamento de San Martín, Perú; B, acercamiento de la inflorescencia; C, planta del paraje Río Rojo del Área de Conservación Privada La Pampa del Burro, departamento de Amazonas, Perú; D, acercamiento de una flor; E, fotografía con iluminación al trasluz del tubo formado por los sépalos laterales de una flor, mostrando la presencia de néctar (flecha). Escalas: A, B = 5 cm; C = 3 cm; D, E = 1 cm. Fotografías: Gerardo A. Salazar (A, B, E, de Salazar et al. 10829) y José D. Edquén (C, D, de Arista et al. PA-109).
Figura 4. Rodriguezia vasquezii. A, Planta en floración; B, flor, vista lateral; C, flor, vista dorsal; D, flor, vista frontal; E, disección floral; F, antera, vista lateral (izquierda) y ventral (derecha); G, de izquierda a derecha, columna en vista lateral, dorsal y ventral; H, polinario, vista dorsal (izquierda) y ventral (derecha); I, bráctea floral extendida; J, cápsula antes de la dehiscencia (izquierda) y en plena dehiscencia (derecha). Escalas: A = 5 cm; B-E, J = 1 cm; F, H = 1 mm; G, I = 5 mm. Fotografías: Gerardo A. Salazar (de Salazar et al. 10829).
La identificación del material recolectado se llevó a cabo mediante una revisión de la literatura especializada, incluyendo las descripciones e ilustraciones originales (de existir) de todas las especies sudamericanas de Rodriguezia, así como el examen directo o a través de imágenes digitales de los ejemplares de Rodriguezia disponibles en algunos herbarios peruanos (CUZ, HOXA, KUELAP, USM) y del extranjero (AMES, AMO, BAS, GH, HEID, K, LPB, M, MEXU, MO, NY, QCE, QCNE, SEL, US y W), y la consulta de los registros de tipos disponibles en JSTOR GlobalPlants (https://plants.jstor.org/plants/, acceso 25 de enero, 2024). Cabe resaltar que, pese a una búsqueda llevada a cabo por las curadoras respectivas, no se localizó material tipo de R. vasquezii ni en MO, donde el protólogo indica que fue depositado el holotipo, ni en LPB, donde fue depositado el herbario del colector tras su deceso. Sin embargo, fue posible determinar que el holotipo está ubicado en SEL (fig. 5; véase Comentarios taxonómicos).
Métodos moleculares. Se generaron secuencias de nucleótidos de la región de los espaciadores internos transcritos (ITS) del policistrón ribosomal nuclear, incluyendo el ITS 1, el ITS 2 y el gen 5.8 situado entre ellos, así como un fragmento de 773 pares de bases del gen de plastidios matK, de uno de los ejemplares de la ACPPB (Arista et al. 075). El DNA genómico fue extraído a partir de tejido foliar secado en gel de sílice usando el “Plant DNeasy Mini-kit” (QIAGEN, Hilden, Alemania) de acuerdo con las instrucciones del fabricante. La amplificación de ambos marcadores se llevó a cabo mediante la reacción en cadena de la polimerasa (PCR, por sus siglas en inglés) en reacciones de 25 µL con el “Taq PCR Core Kit” (QIAGEN), agregando 0.25 µl de cada cebador (100 ng/µL), 0.125 µL de polimerasa, 1 µL de una solución acuosa 0.4% de albúmina de suero bovino (BSA) para neutralizar inhibidores potenciales (Kreader, 1996) y, en el caso de la región ITS, 0.5 µL of dimetilsulfóxido (DMSO) para reducir problemas asociados a la estructura secundaria del DNA (Jensen et al., 2010). La región ITS fue amplificada y secuenciada con los cebadores 17SE y 26SE (Sun et al., 1994); para el fragmento de matK se emplearon los cebadores matK-1R_KIM y matK-3F_KIM (Hollingsworth et al., 2011). Las condiciones de la PCR para ambos marcadores consistieron en 2 min de desnaturalización a 94 °C; 28 ciclos con 30 s de desnaturalización a 94 °C, 30 s de hibridación de cebadores a 50 °C y 30 s de extensión a 72 °C; y una extensión final de 7 min a 72 °C. Los productos de la PCR fueron enviados para su secuenciación Sanger al Laboratorio Nacional de Biodiversidad (LaNaBio), Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México. Los cromatogramas fueron editados y ensamblados en Geneious Prime 2023.2.1 (Biomatters Ltd.). Las secuencias fueron depositadas en GenBank (tabla 1).
Análisis filogenético. Las secuencias de ITS y matK de R. vasquezii generadas fueron alineadas visualmente con secuencias de los mismos marcadores de 10 especies adicionales de Rodriguezia descargadas de GenBank (https://www.ncbi.nlm.nih.gov/genbank/; acceso 29 diciembre, 2023) y de Polyotidium huebneri (Mansf.) Garay, esta última incluida para enraizar el árbol a partir de un análisis filogenético previo (Neubig et al., 2012; tabla 1). La reconstrucción filogenética se llevó a cabo bajo el criterio de parsimonia analizando las 2 regiones de DNA concatenadas y usando el programa PAUP* v. 4.0a169 para Microsoft Windows de 64 bits (Swofford, 2023), mediante una búsqueda “branch-and-bound” con adición simple de taxones. El apoyo de las ramas se evaluó con 500 búsquedas de bootstrap bajo las mismas condiciones que el análisis de parsimonia.
Tabla 1
Especies incluidas en el análisis filogenético y números de acceso de las secuencias en GenBank.
Especie
ITS
matK
Polyotidium huebneri (Mansf.) Garay
FJ565458
FJ563960
Rodriguezia arevaloi Schltr.
FJ565331
FJ564824
Rodriguezia batemanii Poepp. et Endl.
FJ565491
FJ564975
Rodriguezia chasei Dodson et D.E.Benn.
FJ565470
FJ563967
Rodriguezia delcastilloi D.E.Benn. et Christenson
AF350543
AF350622
Rodriguezia lanceolata Ruiz et Pav.
AF350542
AF350621
Rodriguezia leeana Rchb.f.
FJ565544
FJ565027
Rodriguezia lehmannii Rchb.f.
FJ565555
FJ565040
Rodriguezia pulchra Løjtnant
FJ565476
FJ564960
Rodriguezia satipoana Dodson et D.E.Benn.
AF350544
AF350623
Rodriguezia vasquezii Dodson
PP767957
PP779611
Rodriguezia venusta (Lindl.) Rchb.f.
FJ565318
FJ564813
Resultados
Análisis filogenético. La matriz alineada consistió en 12 taxones y 1,550 caracteres, de los que 777 correspondieron a la región ITS y 773 al fragmento de matK. Un total de 48 caracteres fueron informativos para la parsimonia. El análisis recuperó un solo árbol máximamente parsimonioso (fig. 6), con una longitud de 115 pasos, CI (excluyendo caracteres no informativos) = 0.84 y RI = 0.95. Dentro de Rodriguezia se recuperaron 2 clados principales con fuerte apoyo bootstrap (BP = 100); uno de ellos consiste en una politomía que incluye a R. lanceolata, R. delcastilloi D.E.Benn. et Christenson, R. satipoana, R. venusta (Lindl.) Rchb.f., R. arevaloi Schltr. y R. batemanii. El otro clado principal incluye a R. leeana Rchb.f. como hermana de un agrupamiento con apoyo marginal (BP = 52) consistente en R. lehmannii Rchb.f. y R. vasquezii como hermanas sucesivas del par de especies fuertemente apoyado (BP = 95) formado por R. pulchra y R. chasei.
Figura 5. Holotipo de Rodriguezia vasquezii (Vásquez 112, SEL).
Descripción
Rodriguezia vasquezii Dodson, Icon. Pl. Trop., ser. 2, 4: t. 370. 1989. Tipo: “Bolivia. Cochabamba: Chapare, Río Limatambo, 1,200 m [sin fecha], R. Vásquez 112” (“holotipo: MO”, datos de acuerdo con el protólogo); “Bolivia. Cochabamba: Chapare, km 115 on the way Cochabamba [to] Villa Tunari, 1,160 m, Feb. 1978, R.Vásquez 112” en la etiqueta, holotipo SEL No. 031758 [imagen digital!]) (figs. 2-5, 7).
Figura 6. Único árbol recuperado por el análisis de parsimonia de la región nuclear ribosomal ITS y un fragmento del gen de plastidios matK de 11 especies de Rodriguezia y Polyotidium huebnerii. Los números bajo las ramas indican valores bootstrap. La escala indica el número de cambios en las ramas del árbol.
Hierba epífita de 10-16 cm de altura incluyendo la inflorescencia. Raíces blancas, glabras, 1.0-1.5 mm de diámetro. Seudobulbos estrechamente agrupados, angostamente elipsoides, lateralmente comprimidos, longitudinalmente plurisulcados, 15-20 × 6-7 mm, parcialmente cubiertos por 1-4 vainas conduplicadas, amarillo verdosas, de 5-17 × 4-5 mm, con limbos foliares, éstos verdes, planos, algo suculentos, rígidamente coriáceos, angostamente elípticos a lanceolados, agudos a obtusos y asimétricos en el ápice, con márgenes translúcidos, 18-60 × 11-20 mm, que con el tiempo se pierden y las vainas se tornan escariosas. Hoja 1 en el ápice del seudobulbo, cortamente peciolada, el pecíolo fuertemente conduplicado de 4-5 ×3.0-3.5 mm, limbo como los de las vainas del seudobulbo pero generalmente de mayor tamaño, 55-85 × 22-27 mm. Inflorescencia originada en la base del seudobulbo maduro, arqueado-péndula, hasta 15 cm de largo, con 3-6 flores, éstas simultáneas, dispuestas dísticamente; pedúnculo subterete, verde con difuminación purpúrea, 4-5 cm de largo, ca. 1.5 mm de diámetro, provisto en la base de 2 brácteas fuertemente conduplicadas, verde pálido, translúcidas, agudas, de ca. 8 mm de largo; racimo hasta ca. 10 cm de largo, con el raquis ligeramente en zigzag. Brácteas florales divergentes del raquis ca. 45°, cóncavas, triangulares, agudas, verde pálido, translúcidas, en ocasiones con una ligera difuminación purpúrea, 5-8 × 5.0-5.5 mm. Flores resupinadas, mirando hacia abajo en un ángulo de ca. 45° respecto de la vertical, sépalos blancos, amarillo pálido o amarillo verdoso, el dorsal con algunas manchas y puntos rojo vino en el interior, pétalos blancos a amarillo verdoso con ápice y márgenes blanquecinos con numerosas manchas irregulares rojo vino, labelo blanco a verde pálido en la base, el resto blanco a amarillo verdoso con manchas irregulares y puntos rojo vino en toda la superficie, menos abundantes en la parte central, columna blanca a amarillo pálido con escasos puntos rojo vino, especialmente debajo del estigma y alas amarillas con difuminación rojo vino. Sépalo dorsal cóncavo, obovado, ampliamente redondeado a truncado, 22-24 × 12-13 mm. Sépalos laterales completamente connados en un sinsépalo que en posición original es tubular, formando un tubo nectarífero retrorso, lateralmente comprimido y ligeramente incurvado cerca del ápice, al extenderse el sinsépalo elíptico, subagudo, 23-25 × 13-15 mm. Pétalos recurvados cerca del ápice, obovados, ampliamente redondeados a truncados y someramente emarginados en el ápice, 25-27 × 14-15 mm. Labelo largamente unguiculado, la uña acanalada, angostamente cuneada, 10-11 mm de largo, ca. 3 mm de ancho a la mitad, lámina del labelo pandurada, más amplia y bilobada arriba de la mitad, los lóbulos semiorbiculares, 21-23 mm de largo, 16-18 mm de ancho en la parte más amplia entre los lóbulos extendidos; centro de la lámina con dos pequeñas quillas; base del labelo con una proyección retrorsa, carnosa, sublinear, aguda, que secreta néctar y está envuelta por el tubo formado por el sinsépalo, ca. 12.5 × 3.5 mm. Columna claviforme, 15-16 mm de largo, ca. 1.5 mm de diámetro a la mitad, ca. 5 mm de diámetro en la porción ensanchada cerca del ápice, base provista a cada lado de un borde membranáceo algo prominente, ápice provisto a cada lado de la cavidad estigmática de una aurícula antrorsa, uncinada, algo membranácea, de color broncíneo con difuminación rojo vino, ca. 3 mm de largo, y una prominencia cónica a digitiforme, rojo vino, a cada lado del clinandrio, aproximadamente a la mitad de la antera. Antera 1-locular, semi-elipsoide, algo comprimida lateralmente, redondeada en la parte proximal (hacia la base de la columna), truncada en la parte distal, ca. 5.5. × 2.5 mm. Polinario ca. 4.5 mm de largo, formado por 2 polinios obovoides, amarillos, duros, ventralmente sulcados, ca. 1.5 mm de largo, con estípite tegular, elíptico, atenuado hacia el ápice y terminado en un viscidio oval, café-anaranjado. Rostelo obsoleto. Estigma suborbicular, ca. 3 mm de diámetro. Ovario angostamente obcónico, subterete, ligeramente arqueado, someramente 6-sulcado, 12-20 mm de largo, ca. 1.5 mm de diámetro en la mitad. Cápsula antes de la dehiscencia elipsoide, verde medio con 3 costillas planas, ca. 25 × 15 mm, con pedicelo de ca. 17 mm de largo y ca. 2.5 mm de diámetro a la mitad, al madurar dehiscente a lo largo de las costillas, con los 3 carpelos recurvados exponiendo las placentas y las semillas.
Resumen taxonómico
Distribución. Conocida únicamente de Bolivia (departamentos de Cochabamba y La Paz) y Perú (departamentos de Amazonas y San Martín; fig. 1).
Hábitat. Epífita, en ramitas cubiertas de musgos de árboles pequeños (3-5 m de altura) al borde del bosque montano húmedo y en matorral con palmas, melastomatáceas y Podocarpus sobre arena blanca, a 1,200-1,850 m snm.
Fenología. Floración de agosto a febrero; fructificación, incluyendo cápsulas en plena dehiscencia, observada a fines de noviembre y principios de diciembre.
Material examinado. Perú. Departamento de Amazonas, provincia de Bongará, distrito de Yambrasbamba, Área de Conservación Privada La Pampa del Burro, comunidad Perla del Imaza, Río Rojo, 1,839 m, matorral con dominancia de palmas, Melastomataceae y Podocarpus, 25-VIII-2021, Arista et al. PA-075 (KUELAP-1174!); mismos datos, 1,875 m, Arista et al. PA-109 (KUELAP-1205!). Departamento de San Martín, provincia Rioja, distrito Pardo Miguel Naranjos, Bosque de Protección Alto Mayo, puesto de control del sector Venceremos, vegetación alterada remanente de bosque montano nublado bajo, 1,662 m, epífita, en colonia de unos 6 individuos, en floración y fructificación, 3-XII-2023, Salazar et al. 10829 (KUELAP-3664!).
Otros registros. Bolivia. Sin localidad precisa, planta cultivada en el Jardín Botánico de Heidelberg, octubre 1996, H.-G. Seeger s.n. (fotografías, reproducidas aquí en la fig. 2A, B); departamento de La Paz, planta cultivada en el Jardín Botánico de Heidelberg, 13 octubre 1990, S. Leferenz s.n. (fotografías y dibujo por K. Senghas reproducidas aquí en la fig. 2C, D); departamento de La Paz, área entre Caravani y Bellavista, ca. 1,200 m, colector y fecha no indicados (ilustración de ese ejemplar en Bock, 1997a). Perú. Departamento de San Martín, provincia Rioja, distrito Pardo Miguel Naranjos, Bosque de Protección Alto Mayo, sector Venceremos, 29 enero 2018, Edquén 565, 566 (fotografías KUELAP!).
Comentarios taxonómicos
El material peruano recolectado en el ACPPB y el BPAM coincide morfológicamente con el holotipo (fig. 5) y la descripción e ilustración originales de R. vasquezii (fig. 7), así como con fotografías e ilustraciones hechas de otras plantas bolivianas cultivadas subsecuentemente en Alemania (Bock, 1997a; véase Otros registros; fig. 2). Cabe destacar que una búsqueda del holotipo de R. vasquezii en MO, donde indicó el protólogo que fue depositado, resultó infructuosa y no hay registros de que un ejemplar haya sido ingresado a la colección (Lauren Rogers, in litt. 08 enero, 2024). De igual manera, una búsqueda en el “Herbarium Vasquezianum”, que albergó el material recolectado por Roberto Vásquez durante sus más de 20 años de exploración y estudio taxonómico de las orquídeas bolivianas (Vásquez et al., 2003a), y actualmente depositado en LPB, tampoco permitió localizar un ejemplar de la colección original (Mónica Moraes, in litt. 1 marzo, 2024). Sin embargo, en LPB hay una copia de la ilustración original montada en una hoja de herbario, que porta 2 etiquetas, una tiene la anotación manuscrita “(Holotipo: SEL. Isotipo: MO. VASQ. FAA)”. A partir de dicha información, fue posible corroborar que existe un ejemplar prensado en SEL, el cual constituye el holotipo. Con el fin de facilitar el reconocimiento de la especie, se reproduce aquí una fotografía de dicho ejemplar (fig. 5), además de la ilustración original por Roberto Vásquez (fig. 7). Es importante notar que la información de la recolecta del holotipo indicada en el protólogo difiere parcialmente, tanto de la etiqueta que porta el holotipo, como de las 2 etiquetas de la hoja de herbario con una copia de la ilustración original depositada en LPB. Por ejemplo, mientras el protólogo indica “Río Limatambo”, la localidad señalada en la etiqueta del holotipo es “km 115 on the way Cochabamna [to] Villa Tunari”. Una de las 2 etiquetas de la hoja con la copia de ilustración en LPB indica también “Río Limatambo” mientras que la otra “Villa Tunari”. Por lo tanto, la información contenida en esas varias etiquetas debe considerarse complementaria a la indicada en el protólogo.
Al describir a Rodriguezia vasquezii, Dodson (1989) la comparó con “R. picta Løjtnant”, sin duda por error, pues este nombre no existe y en realidad debió referirse a R. pulchra Løjtnant, la única especie del género descrita por este último autor (Bock, 1996, 1997a; Løjtnant, 1978). Rodriguezia vasquezii se distingue de otras especies andinas del género por la siguiente combinación de caracteres: seudobulbos estrechamente agrupados; vainas del seudobulbo con lámina similar a la de la hoja apical; flores blancas, amarillo verdosas o amarillas con numerosas manchas irregulares y puntos rojo vino en toda la superficie de los pétalos y el labelo; tubo nectarífero del sinsépalo retrorso, ligeramente incurvado cerca del ápice; y lámina del labelo pandurada, con la mitad apical distintamente más amplia que la basal y netamente bilobada. Las características que permiten diferenciar a R. vasquezii de R. chasei, R. leeana, R. lehmannii y R. pulchra, especies presentes en Perú con las que está cercanamente relacionada (fig. 6), se contrastan en la tabla 2.
Figura 7. Ilustración original de Rodriguezia vasquezii por Roberto Vásquez (publicada en Dodson, C. H. [1989]. Rodriguezia vasquezii Dodson. Icones Plantarum Tropicarum, series II, lám. 370. Reproducida con autorización).
La escasez de registros de R. vasquezii parece sugerir que se trata de una especie poco común. Sin embargo, las localidades conocidas en Bolivia y Perú distan entre sí aproximadamente 1,600 kilómetros en línea recta y las áreas intermedias de la Cordillera Oriental de los Andes tienen amplias extensiones de hábitats potencialmente adecuados para esta especie, que en gran medida no han sido exploradas botánicamente (fig. 1). Por otra parte, las plantas de R. vasquezii, como otras orquídeas epífitas de ramitas de la subtribu Oncidiinae, tienen la capacidad de establecerse tanto en árboles nativos como introducidos en áreas sujetas a diferentes grados de disturbio. La talla reducida de las plantas hace difícil localizarlas entre los musgos en las ramas de sus forófitos, pasando fácilmente desapercibidas para colectores no especialistas. Por lo tanto, es probable que la escasez de registros represente una falta de recolecta en la extensa, topográficamente compleja y relativamente inaccesible vertiente amazónica de la Cordillera Oriental de los Andes. Se sugiere la categoría “Datos insuficientes” (DD; UICN, 2019) mientras no haya estudios que evalúen objetivamente el estatus de riesgo de esta especie.
Tabla 2
Comparación de Rodriguezia vasquezii con especies cercanamente relacionadas de acuerdo con el análisis filogenético de la figura 6.
R. vasquezii
R. chasei
R. leeana
R. lehmannii
R. pulchra
Disposición de los seudobulbos
Estrechamente agrupados
Estrechamente agrupados
Espaciados por segmentos del rizoma
Estrechamente agrupados
Estrechamente agrupados
Limbo de las vainas del seudobulbo
Similar al de la hoja apical
Ausente
Similar al de la hoja apical
Ausente
Ausente
Hoja apical
Elíptica a lanceolada, plana
Elíptica a lanceolada, plana
Linear-ligulada, conduplicada
Elíptica a lanceolada, plana
Elíptica a lanceolada, plana
Coloración de fondo de la flor
Blanco, amarillo-verdoso o amarillo
Blanco hialino con bases de los segmentos difuminadas de lila pálido
Blanco con difuminación café rosáceo pálido
Blanco verdoso a amarillo ocre con difuminación color rojo óxido en el lóbulo apical del labelo (en ocasiones, en todos los segmentos florales)
Blanco verdoso a verde pálido
Maculación del perianto
Sépalos inmaculados, pétalos y labelo con manchas y puntos rojo vino
Sépalos y pétalos inmaculados, labelo con manchas rojas en la uña y los márgenes del callo
Todo el perianto inmaculado
Todo el perianto inmaculado
Sépalos inmaculados, pétalos escasa a densamente manchados de rojo vino, labelo blanco con o sin puntos o manchas rojo vino en los 2/3 basales
Color del callo
Amarillo pálido
Amarillo pálido
Amarillo pálido
Amarillo intenso
Verde pálido o amarillo pálido
Tubo del sinsépalo
Ligeramente incurvado (la porción apical forma un ángulo menor a 15° respecto a la porción basal)
Ligeramente incurvado (la porción apical forma un ángulo menor a 15° respecto a la porción basal)
Fuertemente incurvado (la porción apical forma un ángulo de 90° o más respecto a la porción basal)
Ligeramente incurvado (la porción apical forma un ángulo menor a 15° respecto a la porción basal)
Ligeramente incurvado (la porción apical forma un ángulo menor a 15° respecto a la porción basal)
Forma del labelo arriba de la uña
Pandurado
Subrectangular
Trulado
Pandurado
Trulado, con un ligero ensanchamiento a cada lado de la base
Agradecimientos
Los autores agradecen el apoyo financiero del Fondo Nacional de Desarrollo Científico y Tecnológico del gobierno peruano al proyecto “Diversidad de las Orchidaceae en el bosque montano del Área de Conservación Privada La Pampa del Burro: integrando la taxonomía tradicional y el código de barras de DNA” (contrato Núm. 058-2021-FONDECYT); al Servicio Nacional de Áreas Naturales Protegidas por el Estado (SERNANP) y el Servicio Nacional Forestal y de Fauna Silvestre (SERFOR) del Perú por las autorizaciones para colecta científica (Núm. 006-2018-SERNANP-BPAM-JBPAM y Núm. AUT-IFL-2021-033-SERFOR, respectivamente); a la comunidad de Perla del Imaza por su apoyo para llevar a cabo el trabajo de campo en el Área de Conservación Privada La Pampa del Burro; a Ivonne Paico Vera, Jefa del Bosque de Protección Alto Mayo, por permitir el acceso al área protegida y apoyar la obtención de la autorización de colecta; a Jorge Alcántara, guardaparque del puesto de control Venceremos del Bosque de Protección Alto Mayo, por su apoyo durante el trabajo de campo; a Irene Bock y Olaf Gruss por su ayuda para obtener literatura; a Jay Pfahl y Andreas Franzke (curador del Botanischer Garten Universität Heidelberg) por información sobre fotografías e ilustraciones de R. vasquezii; a Laura Márquez y Nelly López (LaNaBio) por el apoyo técnico para la secuenciación de DNA; a los curadores de AMES, AMO, BAS, CUZ, GH, HEID, HOXA, K, KUELAP, LPB, M, MEXU, MO, NY, QCE, QCNE, SEL, US, USM por las facilidades para acceder a las colecciones a su cargo, especialmente a Lauren Rogers (MO), Mónica Moraes (LPB) y Bruce Holst (SEL) por su ayuda en localización del material tipo de R. vasquezii y la autorización para reproducir la imagen digital del ejemplar en SEL; a Iván Jiménez por la información proporcionada sobre el material de Roberto Vásquez en LPB; a María Isabel Vásquez por la autorización para reproducir la ilustración original de Rodriguezia vasquezii; a Germán Carnevali, Rodolfo Solano y Lourdes Rico por sus sugerencias constructivas a versiones previas del manuscrito. JDE agradece a CONCYTEC – PROCIENCIA, Programa de Doctorado en Ciencias para el Desarrollo Sustentable (contrato Núm. PE501093193-2024-PROCIENCIA-BM). JPA agradece a CONCYTEC-PROCIENCIA, Programa de Doctorado en Ciencias para el Desarrollo Sustentable (contrato Núm. PE501088645-2024-PROCIENCIA-BM).
Referencias
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Ricardo Martínez-Casas a, José Carlos Monárrez-González b, Juan Torres-Rojo c y Gustavo Perez-Verdin a, *
a Instituto Politécnico Nacional, Centro Interdisciplinario de Investigación para el Desarrollo Integral Regional-Durango, Sigma Núm. 119, Fracc. 20 Noviembre II, 34220 Durango, Durango, México
b Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias, Campo Experimental Valle del Guadiana, Km 4.5 Carr. El Mezquital, 34170 Durango, Durango, México
c Universidad Iberoamericana, Centro Transdisciplinar Universitario para la Sustentabilidad, Prolongación Paseo de Reforma Núm. 880, Lomas de Santa Fe, 01219 Ciudad de México, México
*Autor para correspondencia: guperezv@ipn.mx (G. Perez-Verdin)
Recibido: 9 mayo 2024; aceptado: 7 noviembre 2024
Resumen
La regeneración natural está influida por una interacción entre factores ambientales y genéticos. Se evaluó la regeneración de bosques templados con cubierta forestal continua, sujetos al tratamiento de selección individual en el noroeste de Durango, México. Se establecieron 27 sitios experimentales (1,000 m2) donde se registraron variables dasométricas del arbolado y regeneración natural, diversidad, presencia de ganado y disturbios. En cada sitio, se cuantificó en 2 periodos el número de individuos que cumplen con la condición de regeneración; ésto es, menores a 7.5 cm de diámetro y mayores a 5 cm de altura. Se estimaron los índices de diversidad de Shannon-Wiener, Simpson y Margalef del arbolado adulto y regeneración. Los resultados muestran una dominancia de los géneros Quercus y Pinus. Sin embargo, no existen diferencias significativas en la diversidad de especies entre el arbolado y regeneración. Las variables más significativas que influyen positivamente en la densidad de la regeneración son el índice de diversidad de Simpson y negativamente la conductividad del suelo y la presencia de ganado, entre otros. Este estudio puede contribuir a la gestión forestal con referencias ambientales que aseguren la densidad y la diversidad de la regeneración en los bosques templados de México.
Assessment of natural regeneration in temperate forests under continuous forest cover in northwestern Mexico
Abstract
Natural regeneration is influenced by a complex interaction between environmental and genetic factors. The natural regeneration under continuous cover forestry, subject to the individual selection treatment, was evaluated in temperate forests of northwestern Durango, Mexico. Twenty-seven experimental sites (1,000 m2) were established, where dasometric variables of trees and regeneration, ecological conditions, diversity, and presence of livestock and disturbances were recorded. In each site, the number of individuals that met the regeneration condition, that is, less than 7.5 cm in diameter and taller than 5 cm, was quantified in 2 time periods. The Shannon-Wiener, Simpson, and Margalef diversity indices of the adult trees as well as the regeneration were estimated. Results showed a greater abundance of species of the genus Quercus and Pinus. However, there are no significant differences in the diversity and composition of species between trees and regeneration. The most significant variables that influence the density of natural regeneration are the Simpson diversity index, soil conductivity, and the presence of livestock, among others. This study will contribute to forest management by providing ecological references that ensure the density and diversity of the natural regeneration in temperate forests of Mexico.
La regeneración natural es el reemplazo de árboles adultos por nuevos individuos a través de semillas o reproducción vegetativa (Crouzeilles et al., 2017). El reemplazo puede ser espontáneo o asistido a través de tratamientos silvícolas y complementarios. Muchos estudios sugieren que la regeneración natural es mejor que el reemplazo mediante plantación; no obstante, frecuentemente se opta por este último debido a la incertidumbre asociada a la regeneración natural, el tiempo requerido para el establecimiento, las posibles variaciones en las condiciones de germinación de la semilla, así como la incertidumbre sobre la disponibilidad de agua y nutrientes en las primeras fases de desarrollo de la planta (Crouzeilles et al., 2020; Torres-Rojo y Velázquez-Martínez, 2023). Sin embargo, la regeneración natural brinda resultados aceptables bajo una supervisión cuidadosa, particularmente en bosques templados multiespecíficos y multietáneos o bien, cuando se aplican tratamientos de regeneración con un alto nivel de protección al renuevo como son las cortas sucesivas y selección (Pensado-Fernández et al., 2014; Latawiec et al., 2016).
El establecimiento de la regeneración natural depende de varios factores bióticos y abióticos. La humedad y fertilidad del suelo, precipitación, temperatura, pendiente, exposición, presencia de incendios y ganado, así como la aplicación de técnicas y tratamientos silvícolas son algunos de ellos (Flores Rodríguez et al., 2021; Leyva-López et al., 2010). Las buenas prácticas de manejo y tratamientos silvícolas permiten enriquecer las condiciones apropiadas para el establecimiento y desarrollo de la regeneración. Algunos ejemplos son las prácticas para reducir el riesgo de incendios, exclusión de pastoreo y el fomento de la diversidad arbórea y de la regeneración, de manera que no se comprometa la presencia de ciertas especies por preferencias comerciales (Crouzeilles et al., 2017; Leyva-López et al., 2010). En particular, se ha documentado que los incendios moderados en bosques templados, a través de quemas controladas propician una mayor regeneración natural (Flores-Rodríguez et al., 2021), mientras que la aplicación de cortas intensivas de regeneración (como el tratamiento de árboles padres) no tiene efectos aparentes en la composición y diversidad de especies (Hernández et al., 2019; Leyva-López et al., 2010).
Las características de la regeneración natural resultado de la aplicación del tratamiento silvícola de selección en bosques templados de México han sido poco estudiadas. Este tratamiento consiste en la remoción individual o de grupos de individuos en cuyos huecos o claros se desarrolla la regeneración, propiciando una cubierta forestal continua (Gustafsson et al., 2020). Los bosques tratados con esta práctica tienen diferentes intensidades de corta acorde a la densidad, calidad del sitio, factores climáticos y tipo de especies. La regeneración se establece en mosaicos o parches con diferentes edades según el área descubierta formando bosquetes incoetáneos (Torres-Rojo y Orois-Sanchez, 2005). El tratamiento silvícola de selección se ha aplicado, desde la década de 1940, en cerca de 50% de la superficie forestal bajo manejo en México y en alrededor de 65% en el estado de Durango (Hernández-Díaz et al., 2008; Moreno-Sánchez y Torres-Rojo, 2010).
A diferencia de otros tratamientos más intensivos (como el de árboles padres o semilleros), la remoción de árboles varía entre 20 y 50% de las existencias volumétricas, causando un menor impacto al bosque. El efecto de este tratamiento se traduce en la formación de bosques irregulares donde la mayoría de los árboles se encuentran en las categorías diamétricas inferiores y pocos adultos en las categorías mayores. Este patrón de crecimiento genera una distribución de frecuencias de tamaño tipo exponencial (J invertida), de tal manera que los excedentes de árboles en cada categoría son removidos en periodos de 10-15 años (Seedre et al., 2018). La remoción de árboles se hace con base en la distribución espacial de los árboles, proporción de especies y las condiciones de terreno (Monárrez-González et al., 2020; Torres-Rojo et al., 2016). Una vez que se remueven los árboles, los que se dejan en pie son los responsables de proporcionar la semilla que formará el nuevo bosque (Torres-Rojo y Orois-Sanchez, 2005). Dado el tamaño del claro que se forma, la poca intensidad de remoción y la baja densidad de plantación, es difícil y costoso establecer una regeneración artificial, por lo que el reinicio del bosque bajo el tratamiento de selección es comúnmente natural.
Para evaluar el éxito de la regeneración natural se utilizan diversos parámetros ecológicos como la densidad, diversidad, vigor y distribución de las plantas (Aguirre-Mendoza et al., 2021; Krebs, 1999). La densidad indica el número de árboles establecidos por unidad de área, mientras que la diversidad se refiere al número y composición de especies presentes en la regeneración. El vigor es una propiedad de las plantas para resistir o adaptarse a posibles disturbios en el entorno. La distribución espacial indica el patrón de ubicación de los árboles que por lo general sigue 3 tipos: agregada, uniforme y aleatoria (Romahn-Hernández et al., 2020). Idealmente, las distribuciones uniformes o aleatorias son más eficientes que la distribución por grupos debido a que la superficie sin renuevo que se forma es menor (Moreno-González et al., 2007).
El estado de Durango tiene una superficie total de aproximadamente 12.3 millones de ha, de las cuales 55% está cubierta por diversos tipos de vegetación y 45% por bosques templados de coníferas y latifoliadas. El área se divide en 13 unidades de manejo, de acuerdo al régimen de manejo forestal, como el método de ordenación, flujo de abastecimiento de productos forestales, composición de especies, etc. (Novo-Fernández et al., 2018). Particularmente, el estudio se desarrolló en la zona noroeste de la entidad, donde existen asociaciones de pino, encino y otras especies de latifoliadas. El objetivo de este trabajo fue evaluar la regeneración natural en bosques con cobertura continua a diferentes niveles de densidad residual. Específicamente, se estimó la diversidad, distribución espacial y densidad de la regeneración natural en áreas con diferentes intensidades de manejo y se evaluó el efecto que tienen variables como la cobertura, volumen, área basal y diversidad de la vegetación arbórea sobre la regeneración natural.
Materiales y métodos
El área de estudio tiene una superficie total de 120,000 ha, en las cuales se identificaron los siguientes ejidos: Los Ojitos, Salpica el Agua, Laguna de la Chaparra, Potrero de Chaidez, Los Altares, Quebrada de Cebollas, El Negro, Las Hacienditas y Salto de Camellones, municipios de Santiago Papasquiaro y Otáez, Durango (fig. 1). El área está cubierta por bosques de pino, encino y una combinación de ambos con otras latifoliadas (González-Elizondo et al., 2012). El clima de la región es templado, subhúmedo, con lluvias moderadas en el verano y parte de diciembre. La precipitación anual varía entre 850 y 1,450 mm, con un promedio ponderado de 910 mm y una temperatura promedio anual de 13.3 °C (Silva-Flores et al., 2014). El terreno es accidentado con elevaciones entre 1,500 y 3,000 m snm y pendientes entre 10 y 60%. En su gran mayoría, los bosques son tratados con el método de selección usando diferentes intensidades de corta que varían entre 20 y 40% del área basal.
Los predios seleccionados forman parte de una red de monitoreo de servicios ecosistémicos en la región establecidos en 2017 y remedidos en el 2023. Además de la regeneración natural, también se monitorean los flujos de agua, la diversidad vegetal, la cosecha de madera, el almacén de carbono, la erosión del suelo y la fauna silvestre. En cada predio, se establecieron 3 sitios experimentales de 1,000 m2 (radio = 17.84 m), con un total de 27 sitios de investigación. La selección y ubicación de estos sitios en cada predio se hizo con base en las características del arbolado, terreno y accesibilidad. En particular, se requirió que esos sitios hubieran sido intervenidos con el tratamiento de selección, que tuvieran diferentes niveles de pendiente y, además, fueran relativamente fáciles de acceder (para el monitoreo y medición de todas las variables que integran el estudio). Se recolectó información dasométrica a nivel de especie/árbol y características de sitio como regeneración, pendiente, exposición, altitud sobre el nivel del mar, entre otras. A cada árbol se le midió la altura, diámetro normal (a 1.30 m de altura), edad y diámetro de copa. Con esta información se estimaron otras variables como el área basal, volumen, biomasa y diversidad de especies. Adicionalmente, se colectaron 3 muestras de suelo, hasta 30 cm de profundidad, para evaluar la conductividad, potencial de hidrógeno (pH), sales solubles, nitrógeno, fósforo, potasio, magnesio y calcio. Los análisis se hicieron conforme a la Norma Oficial Mexicana NOM-021-RECNAT-2000. La estimación de materia orgánica se hizo a través del método de calcinación (Schulte y Hopkins, 1996), en donde las partículas del suelo se sometieron a una temperatura de 105 °C por un periodo de 24 horas. Luego, se depositaron en un desecador de plástico para ser pesadas y, posteriormente, se introdujeron a una mufla a una temperatura de 360 °C por 5 h. El porcentaje de materia orgánica en el suelo se calculó como la diferencia entre el peso inicial y final dividido por el peso de la muestra inicial (Izquierdo-Bautista y Arévalo-Hernández, 2021). Finalmente, en cada sitio se realizaron evaluaciones cualitativas sobre presencia de ganado, afectaciones por incendios y presencia de plagas o enfermedades en los 2 periodos de medición.
Figura 1. Ubicación de los predios participantes en la evaluación de la regeneración natural en el noroeste de Durango, México. Fuente: elaboración propia del autor responsable.
Densidad y distribución espacial de la regeneración. Para fines de este estudio, se definió como regeneración a aquel tipo de vegetación leñosa no arbustiva, cuyo origen haya sido por semilla o vegetativo, con una altura mayor a 5 cm y con diámetro normal menor a 7.5 cm (Cruz-García et al., 2019). Se eligió el método de la parcela T2 (o llamado también método del vecino más cercano o parcela 0) para evaluar la densidad y distribución espacial de la regeneración, por lo que la densidad se expresa como el número de plantas por superficie (número de individuos/ha) mientras que la distribución espacial evalúa la forma en que se distribuye la regeneración en el sitio. Las parcelas T2 son sitios circulares de tamaño desigual, pero sin plantas (de ahí su nombre como parcela 0). Los círculos se convierten en sitios de muestreo al tomar la distancia radial desde el centro hasta el renuevo más cercano. Por tanto, una categoría de parcela 0 de menor superficie significa una mayor cantidad de estos círculos por hectárea y una mayor densidad de la regeneración (Krebs, 1999).
El procedimiento consiste en ubicar el punto central que fue identificado dentro de cada sitio experimental y medir la distancia al individuo (regeneración) más cercano (X) (Cruz-García et al., 2019). Después, se mide la distancia al siguiente individuo más cercano (Z) (fig. 2).
La densidad (D, número de individuos/m2) se estimó con la expresión:
(1)
donde n es número de puntos de control, xi es la distancia al renuevo más cercano X y zj representa la distancia al siguiente árbol más cercano Z (fig. 3a). Con los resultados de la ecuación anterior, el procedimiento requiere probar la hipótesis nula para determinar el tipo de distribución de la regeneración por especie (pinos, encinos y otras especies). Dicha hipótesis se formula para conocer si la regeneración en cada sitio se distribuye de manera aleatoria o tiene otra forma de distribución. Se usó el estadístico de Hines (Hd) para evaluar tal hipótesis, el cual se expresa como:
(2)
En este caso, valores bajos del estadístico Hines (˂ a 1) indican un patrón de distribución uniforme mientras que valores altos (˃ a 1) sugieren una distribución agregada o agrupada.
Figura 2. Método de la parcela T2. El método requiere que el ángulo formado por los individuos X y Z sea mayor a 90° (Krebs, 1999). Como punto de control se eligió el centro de evaluación de la regeneración dentro de los sitios experimentales.
Figura 3. Delimitación de los sitios de muestreo para evaluar la regeneración natural de bosques templados en el noroeste de Durango. a, Delimitación con el método de T2; b, delimitación con un círculo de 25 m2.
El valor encontrado se compara con valores críticos para determinar si la hipótesis nula de que la regeneración se distribuye aleatoriamente es verdadera o no (Krebs, 1999). También, se utilizó un círculo de 2.82 m de radio (área = 25 m2) para contar directamente el número de árboles de cada especie y evaluar su vigor (fig. 3b).
Los tratamientos se definieron por diferentes intensidades de corta del tratamiento silvícola de selección. A cada sitio le fue administrado una intensidad de remoción de acuerdo con las existencias volumétricas, que en promedio fue de 28%. Además, se separaron los sitios con base en la presencia de incendios y ganado vacuno. Con los datos del arbolado y renuevo se procesaron otras variables para estimar los índices de diversidad de Shannon, Margalef y valor de importancia (IVI), con el fin de determinar cambios en la composición de especies entre tratamientos Monárrez-González et al., 2020).
Cambios en la densidad temporal de la regeneración. Con base en los datos de densidad recabados durante la instalación de las parcelas (2017), se reevaluó la densidad en el año 2023 para establecer una línea base y cambios en la densidad de regeneración. Se utilizaron los mismos sitios experimentales y métodos de muestreo, reportando los cambios en la regeneración que se encontraron antes y después del periodo de medición. Se contabilizó el número de árboles por hectárea de cada género.
Se utilizó el método de diferencias en diferencias (DiD) para comparar los cambios observados en la densidad de regeneración en el periodo estudiado. El método compara los efectos de la intensidad de corta después de su implementación a partir de la línea base. Su principal objetivo es estimar los efectos causales de una práctica de manejo a partir de comparaciones transversales de tratamiento-control y estudios de antes y después (Fredriksson y Oliveira, 2019; Stuart et al., 2014). A menudo, estas prácticas no afectan a todos al mismo tiempo y de la misma manera (Lechner, 2011). En este caso, se utilizó el período de inicio en el momento en que se aplicó el tratamiento y el período de finalización al año de la segunda medición.
El método DiD se puede diseñar en una tabla de 2×2, con una tercera fila y columna que muestran la diferencia en tratamiento y tiempo, respectivamente (tabla 1) (Stuart et al., 2014). El tratamiento se refiere a los predios que recibieron el tratamiento de selección en los últimos 5 años (1), mientras que el grupo de control incluye aquellos predios que no fueron intervenidos en ese periodo (0). La muestra resultó en 14 sitios sin tratamiento reciente y 13 con tratamiento (menos de 5 años). Se estableció un periodo de 5 años, que corresponde al lapso de tiempo en que las semillas tienen mayor viabilidad de germinación (Granstrom, 1987) y, en promedio, es el tiempo que la regeneración alcanza una altura de 1.3 m (o la altura a la cual se mide el diámetro normal). Además, se ha observado que las actividades inmediatas de extracción forestal incrementan las posibilidades de germinación al remover el suelo y eliminar la competencia por la luz solar (Li et al., 2022; Sukhbaatar et al., 2019). El efecto tiempo incluye la condición inicial de la regeneración (v) o la situación al inicio del estudio, y la condición final se refiere a la cantidad actual de renuevo en la fecha de evaluación más reciente (w). Todos los cambios en la densidad de regeneración estimados a través de la expresión de la parte inferior derecha de la tabla, se atribuyen a diversos factores que se analizan más adelante. La tabla 1 muestra el diseño de DiD, donde T representa el efecto del tratamiento de selección (T = 1 si recibieron el tratamiento en los últimos 5 años y T = 0 si no recibió el tratamiento), R es el efecto del tiempo (R = 0 representa el inicio de la regeneración, mientras R = 1 es el estado final).
Modificado de Stuart et al. (2014), pag. 169.
Se estimaron los errores estándar y niveles de significancia del método DiD. En este caso, se probó la hipótesis nula en la que el efecto promedio del tratamiento en el número de individuos por hectárea del año 2017 no fue diferente al del año 2023. El efecto promedio del tratamiento (ATET, por sus siglas en inglés) elimina la posible presencia de errores no observables por el tiempo al incluir la condición original de la variable bajo estudio (densidad de regeneración) (Lechner, 2011). Cuando el número de muestras es bajo, algunos autores recomiendan utilizar técnicas de remuestreo (“wild bootstrap”) (Roodman et al., 2019); sin embargo, los resultados a veces son más inciertos que los originales debido a que los intervalos de confianza de los coeficientes de las variables se relajan y son menos precisos. En este estudio, no hubo grandes diferencias en la aplicación de esta técnica, por lo que se optó por utilizar los resultados sin remuestreo.
A fin de probar el efecto del tratamiento en la regeneración natural, se probó un modelo incluyendo variables de control para explicar la relación entre la densidad actual de regeneración (Dreg) y ciertos factores antropogénicos (FA) (como la presencia de incendios y ganado), dasométricos (DT) (altura, área basal, cobertura de copa y volumen), diversidad arbórea (IDV) y, desde luego, el tratamiento (T).
(3)
Algunas de esas variables se integraron por revisión en la literatura como la presencia de ganado (Pensado-Fernández et al., 2014), incendios (Flores-Rodríguez et al., 2022), cobertura de copa (Toledo-Aceves et al., 2009), diversidad vegetal (Leyva-López et al., 2010; Graciano-Ávila et al., 2017; García-García et al., 2019). Otras, fueron incluidas con base en observaciones de campo y experiencias de los autores, como variables dasométricas y propiedades del suelo.
Se utilizó la prueba de Shapiro-Wilk para probar la normalidad de las variables. Particularmente, la variable dependiente regeneración total fue transformada usando el logaritmo natural (ln), cuya prueba de Shapiro-Wilk mostró que, con esta transformación, existe alta probabilidad de que los datos provengan de una distribución normal (z = -0.726, p = 0.766). También, se hizo un análisis de la correlación entre las variables independientes y con la dependiente para detectar posibles asociaciones extremas. Posteriormente, se hizo el análisis de regresión multivariante por pasos (“stepwise”) para evaluar las combinaciones de variables independientes que mayor influencia tienen sobre la densidad de regeneración (variable dependiente). El procedimiento se acompañó de un análisis de datos atípicos con el comando “rstudent” (residuales estandarizados) y descartar valores mayores a 2, que sugieren la presencia de esos datos, así como una prueba de colinealidad usando el factor de inflación de la varianza (FIV) y una prueba de White para evaluar la homocedasticidad del modelo (Tabachnick y Fidell, 2013). Los datos se procesaron con el software Stata®.
Resultados
El área basal residual del arbolado varió desde los 6 hasta 32 m2/ha, lo que representa un gradiente de densidad amplio para estudiar el efecto del tratamiento en el establecimiento de la regeneración natural. Se registraron especies de regeneración natural, pertenecientes a 4 familias: Pinaceae, Fagaceae, Ericaceae, y Cupressaceae y 4 géneros: Pinus, Quercus, Arbutus y Juniperus. Pinaceae fue la familia más representada, y el género Pinus el que tuvo un mayor número de especies. La regeneración también varió desde los 4,896 individuos hasta más de 20,000, lo que demuestra la capacidad de regeneración después del tratamiento (tabla 2).
El tipo de distribución espacial de la regeneración natural fue mayormente uniforme. Esto significa que la distancia entre los renuevos es corta, sistemática y motivada por la presencia de árboles al borde del claro. En menor cantidad, se registró la distribución de tipo aleatoria y agregada (fig. 4).
Se estimaron índices de diversidad para evaluar cambios en la composición de especies, particularmente los índices de Shannon, Margalef, Simpson y valor de importancia para el estrato adulto y la regeneración. La figura 5 indica que no existen diferencias significativas en los 3 índices al comparar la diversidad del arbolado y la de regeneración natural.
Las especies de mayor importancia (IVI) que componen la regeneración natural fueron: Quercus sideroxyla con 32.1%, Juniperus deppeana con 15.4% y Pinus teocote con 11.1%. Por su parte, las especies de mayor importancia que componen el estrato adulto fueron: Pinus cooperi con 21.3%, P. leiophylla con 17.9% y Quercus sideroxyla con 13.1%, las cuales acumulan poco más de 50% del valor de importancia en la zona de estudio. En la categoría de género, se encontró un IVI de la regeneración de 44.9% y 26.7% de Quercus y Pinus, respectivamente. Mientras en el estrato adulto, el género Pinus tuvo un IVI de 54.7% y Quercus de 21.5%.
Utilizando la base de datos del 2017, se evaluó el cambio en la densidad de los árboles al año actual 2023 con el método de diferencias-en-diferencias. Las diferencias en el tratamiento (con y sin tratamiento reciente) y periodo de evaluación (antes y después) fueron significativas para las especies de Pinus spp. y Arbutus spp. El número de árboles promedio de Pinus spp. en los sitios sin tratamiento reciente (> 5 años) en el 2017 fue de 540 individuos/ha, mientras que en el 2023 bajó a 171 individuos/ha. En los sitios con tratamiento, la regeneración de estas especies bajó ligeramente de 1,570 a 1,477 individuos/ha. De manera combinada, la regeneración de todas las especies bajó de 4,914 a 1,771 individuos/ha en los sitios sin tratamiento reciente, pero se incrementó de 4,129 a 6,461 individuos/ha en aquellos con tratamiento. Sin embargo, la diferencia general (DiD) no fue significativa en ningún género. Esto sugiere que la densidad de regeneración no es afectada por el tiempo (antes y después) y el tratamiento (con y sin tratamiento reciente) (tabla 3). Si se compara únicamente el efecto individual del tratamiento en la densidad de la regeneración, todas las especies, excepto las de Quercus, tuvieron significativamente una mayor densidad en los sitios tratados que en los no tratados. Por ello, el efecto del tratamiento se incluyó en el modelo de regresión que se describe a continuación.
El modelo que explica la relación entre la densidad actual de la regeneración y el conjunto de variables independientes tuvo un coeficiente de determinación ajustado de 96.1%, lo que significa que gran parte de la varianza esta correctamente explicada por ese conjunto de variables (F (16, 8) = 38.5, p <0.01). Aquellas con mayor significancia positiva fueron el índice Simpson de diversidad del estrato adulto y el tratamiento, mientras que las variables con signo negativo fueron la conductividad del suelo y presencia de ganado. La prueba de White para evaluar la varianza del modelo reveló que ésta es constante y no existen problemas de heterocedasticidad (χ2 = 25.0, p = 0.406). Ninguna de las variables del modelo ajustado acusó problemas de multicolinealidad (FIV < 10) (tabla 4).
Tabla 2
Caracterización de los sitios experimentales en el análisis de la regeneración natural en el periodo actual en el estado de Durango (n = 27).
Variable (unidades de medida)
Promedio
Desviación estándar
Mínimo
Máximo
Diámetro del arbolado (cm)
19.4
3.7
13.6
30.1
Área basal (m2/ha)
21.4
5.9
9.0
32.5
Altura del arbolado (m)
10.1
2.4
5.5
15.4
Volumen arbolado (m3/ha)
203.1
83.9
58.4
395.9
Cobertura arbórea (%)
57.2
11.3
36.5
78.2
Hojarasca (mm)
17.3
5.33
8
28
Regeneración pino (núm arb/ha)
800
1,327
0
4,400
Regeneración encino (núm arb/ha)
2,459
3,174
0
12,400
Regeneración otras spp (núm arb/ha)
770
1,423
0
5,600
Regeneración total (núm arb/ha)
4,029
4,896
0
20,400
Tratamiento (sí = 1, no = 0)
0.48
0.51
0
1
Altitud (m snm)
2,602
171
2,318
2,936
Pendiente (%)
17.2
11.3
2
45
Presencia de ganado (sí = 1, no = 0)
0.67
0.48
0
1
Profundidad materia orgánica (cm)
1.86
0.47
1.0
3.0
pH
5.26
0.46
4.50
6.40
Conductividad (µs/cm)
0.04
0.04
0.0
0.16
Sales solubles (mg/l)
29.01
29.13
0.78
148.20
Nitrógeno (kg/ha)
7.97
7.23
0.56
29.68
Fósforo (kg/ha)
51.62
43.46
8.40
173.60
Potasio (kg/ha)
38.10
6.92
22.40
56.00
Calcio (kg/ha)
358.53
100.31
176.96
580.16
Magnesio (kg/ha)
46.19
3.80
38.08
56.00
Figura 4. Tipos de distribución espacial de la regeneración natural en el área de estudio de bosques templados del noroeste de Durango, México. La frecuencia es mayor que el número de sitios debido que se hace por grupos de especies.
Figura 5. Índices de diversidad del arbolado adulto y regeneración natural en bosques templados del noroeste de Durango, México.
Discusión
De acuerdo con los resultados, los géneros Quercus y Pinus dominan la regeneración natural. Zavala-Chávez (2004) sugiere que la dominancia de Quercus podría deberse a la capacidad que tienen las especies de este género para adaptarse y competir bajo métodos de regeneración que involucran pequeños disturbios. En particular, el método de cortas de selección favorece a especies tolerantes y semitolerantes a la sombra (Ortiz-Colín et al., 2017; Shields et al., 2007). Rüger et al. (2007) encontraron que este tipo de tratamiento, aunque ofrece menor producción de madera, favorece mejor el desarrollo de especies tolerantes debido a que el tamaño de los claros no es muy grande. Calva-Soto et al. (2022) y Seedre et al. (2018) también atribuyen la presencia del género Quercus a su forma de reproducción primordial, la cual es en gran parte por reproducción vegetativa, mientras que el género Pinus se reproduce primordialmente por semilla (Luna-Robles et al., 2020). La reproducción por semilla de los pinos generalmente requiere de claros grandes que permitan la entrada de la luz solar para poder germinar. Sin embargo, como se mencionó, los claros dejados por la remoción de los árboles no son suficientemente amplios, por lo que la regeneración de encinos domina en las primeras etapas de la regeneración. Calva-Soto et al. (2022) encontraron densidades similares de regeneración en áreas con tratamiento de corta de selección en la sierra Madre Occidental.
Tabla 3
Prueba de diferencias-en-diferencias para evaluar el efecto del tratamiento de selección en la densidad de regeneración natural de bosques templados en el noroeste de Durango.
Género
p >|t|* Inicio
p >|t|* Final
CPET**
Coeficiente
Error est.
t
p >|t|
Pinus
0.022
0.004
275.34
615.62
0.45
0.66
Quercus
0.297
0.279
4,666.79
3,072.78
1.52
0.13
Arbutus
0.019
0.031
-33.45
237.32
0.14
0.89
Prunus
–
0.035
61.54
40.08
1.54
0.13
Juniperus
0.769
0.014
504.97
318.64
1.58
0.12
Total
0.741
0.052
5,475.19
3,334.25
1.64
0.11
* Indican la significancia en la diferencia de la densidad de la regeneración por efecto del tratamiento en cada fase (inicio y final). **El CPET se refiere al coeficiente promedio de la diferencia entre tratamientos. El género Prunus no tuvo registros de regeneración al inicio de la evaluación.
Tabla 4
Relación entre la regeneración natural actual y otras variables en bosques templados del noroeste de Durango (variable dependiente: logaritmo natural de la densidad de regeneración natural, n= 27).
Variable*
Coef.
Error est.
t
p >|t|
95% Int. Conf
FIV**
Min
Max
Pendiente
0.017
0.008
2.31
0.05
0.000
0.035
3.65
Simpson A
3.620
0.561
6.46
0.00
2.328
4.913
6.48
Hojarasca
0.022
0.013
1.75
0.12
-0.007
0.051
2.22
Ca
-0.005
0.001
-4.92
0.01
-0.008
-0.003
5.24
Humus
1.045
0.297
3.51
0.01
0.359
1.731
3.35
Presencia de ganado
-0.352
0.118
-2.98
0.02
-0.625
-0.080
5.27
Área basal actual
0.178
0.023
7.71
0.00
0.125
0.231
9.80
Trat
2.163
0.251
8.63
0.00
1.585
2.741
8.23
Mat org
0.709
0.194
3.65
0.01
0.261
1.157
4.23
pH
1.786
0.321
5.57
0.01
1.046
2.526
9.17
Conductividad eléctrica del suelo
-17.76
2.912
-6.1
0.00
-24.481
-11.05
6.43
Sales del suelo
0.013
0.005
2.78
0.02
0.002
0.024
7.99
Mg
0.110
0.020
5.44
0.01
0.063
0.156
3.07
P
0.007
0.002
3.21
0.01
0.002
0.013
4.68
K
0.035
0.010
3.47
0.01
0.012
0.058
2.57
Constante
-12.934
2.822
-4.58
0.01
-19.441
-6.426
* Trat, tratamiento de selección (1, con tratamiento; o, sin tratamiento); Simpson A, índice Simpson de estrato adulto. Otras variables están definidas en la tabla 1. **FIV, Factor de inflación de la varianza, es una medida de la multicolinealidad.
Se ha observado que la ocurrencia de incendios moderados afecta positivamente la incidencia de regeneración natural de las especies intolerantes. Flores-Rodríguez et al. (2022) concluyeron que el establecimiento de la regeneración natural de pino, está influenciado por factores como la cobertura del suelo, sotobosque y relieve; después de que el bosque ha sido afectado por incendios forestales. Flores-Rodríguez et al. (2021) encontraron que la densidad de este tipo de especies puede alcanzar hasta 160,000 individuos por hectárea. Los incendios moderados limpian el estrato inferior y favorecen la geminación de las semillas y desarrollo de la planta. En este estudio, el número máximo de plantas fue de 20,400, pero reiterando que la presencia de incendios ha sido baja o nula.
Otro factor importante en el establecimiento y desarrollo de la regeneración es el pastoreo. Los animales pisotean o se alimentan de las yemas vegetativas en proceso de crecimiento, eliminado muchas plantas; por ello, a veces es necesario cercar las áreas en proceso de regeneración. La tabla 4 muestra que existe una relación negativa y significativa entre la presencia de ganado y la regeneración. En promedio, la densidad fue 4.8 veces mayor en las áreas que tuvieron ausencia de ganado. En un resultado similar, Pensado-Fernández et al. (2014) encontraron que en los bosques del Parque Nacional Cofre de Perote, Veracruz, la regeneración natural fue 3.2 veces mayor en las áreas que fueron excluidas del ganado. Otro efecto que tiene la presencia de ganado es la compactación del suelo, lo cual reduce la aireación, infiltración y otras propiedades del suelo como la conductividad eléctrica (Pereira et al., 2022). La tabla 4 muestra también que la regeneración es mayor en suelos con baja conductividad.
Los índices de diversidad mostraron que no existen diferencias significativas en la composición de especies del estrato arbóreo y la regeneración. Esto sugiere que el tratamiento de selección, ésto es, la remoción del arbolado adulto, no tiene efectos de corto plazo en la diversidad de la regeneración por el hecho de que algunas especies son preferibles debido a la buena calidad de su madera. El efecto de la diversidad depende de las condiciones del área y de los tratamientos silvícolas aplicados. García-García et al. (2019) compararon la diversidad del arbolado con el tratamiento de selección y sin tratamiento en bosques templados de Chihuahua. Ellos no encontraron diferencias significativas y sugieren que dicho tratamiento puede mantener la diversidad estructural y de especies. Ortiz-Colin et al. (2017), también en bosques tratados con el método de selección, encontraron mucha similitud en la composición de especies entre el arbolado adulto y la regeneración y, ésta última, fue dominada por especies tolerantes como Quercus spp. En un estudio de los bosques de pino en Oaxaca, Leyva-López et al. (2010) encontraron que la aplicación del tratamiento corta de regeneración de árboles padres, mantiene la misma riqueza de especies. Sin embargo, a diferencia de este trabajo, el mayor IVI de la regeneración lo tuvieron las especies del género Pinus seguido de otras latifoliadas. Pérez-López et al. (2020) encontraron que el método de árboles padres podría mantener la diversidad y estructura del arbolado en bosques poco intervenidos, pero compromete su composición florística original.
Una posible explicación de que el tratamiento silvícola de selección no modifica la composición de especies es que la remoción de árboles no está sujeto a preferencias comerciales, sino a la proporción de especies que existen en el sitio (Monárrez-González et al., 2020). Además, debido al reducido espacio que dejan los árboles removidos, se fomenta el desarrollo vegetativo (retoños) de las especies de Quercus, que son las que dominan en las primeras etapas de la regeneración. Esta forma de reproducción, que se origina de las especies adultas, hace que la diversidad en uno y otro estrato sea similar (Mejstřík et al., 2024). Una práctica común en los bosques de esta región es el “cinchado” de los árboles de Quercus para eliminarlos lentamente, lo cual ocasiona espacios de sombra para las especies tolerantes. Una vez que estos árboles tiran su follaje y pequeñas ramas, se incrementa la luz solar y la reproducción por semilla y el desarrollo de las especies de Pinus empieza a manifestarse.
Además, cuando la diversidad es alta, generalmente hay una menor proporción de especies dominantes y las de menor importancia (IVI) están influenciadas por las prácticas silvícolas, ya que su regeneración, depende de factores que afectan su entorno de crecimiento (Oliver y Larson, 1996). Otros estudios confirman que las especies de los géneros Pinus y Quercus dominan en la regeneración natural de bosques templados. Graciano-Ávila et al. (2017) y Monárrez-González et al. (2020) reportaron altos valores de importancia (IVI) para estos géneros.
Moreno-González et al. (2007) estudiaron el establecimiento de la regeneración natural a través del método modificado de “parcela 0” en bosques de Jalisco. Ellos encontraron que la distribución espacial del renuevo sigue mayoritariamente un patrón de agregación (68%), seguido de aleatorio (11%) y uniforme (2%). A diferencia de ellos, en este estudio se encontró que el tipo de distribución espacial más común fue uniforme (57%), seguido de agregado (22%) y aleatorio (20%). Estas diferencias pueden deberse al tipo de tratamiento que se aplicó; Moreno-González et al. (2007), evaluaron el tratamiento de árboles padre, mientras que en este estudio fue el de selección individual. En el primer caso, la regeneración tiende a agruparse alrededor de los árboles semilleros y, por lo general, los claros son más grandes. Mientras que en el tratamiento de selección, los claros son más pequeños y la semilla proviene de los árboles que están en el borde del claro, generando una distribución más uniforme.
Los sitios tratados con el método de selección tuvieron, con excepción del género Quercus, una mayor densidad de individuos que los no tratados (control). Esto sugiere que las actividades de extracción de la madera, como la remoción del suelo y limpia de residuos, pueden favorecer el establecimiento de la regeneración natural, especialmente a base de semillas. Este resultado coincide con el de Sukhbaatar et al. (2019), quienes en su estudio con Pinus sylvestris L. concluyeron que con el método de cortas selectivas, incluso de otros tratamientos de baja intensidad, la densidad de regeneración incrementó por encima de áreas no tratadas. Ellos atribuyen esta diferencia a la competencia por la luz solar obstaculizada por los árboles grandes y arbustos, los cuales son reducidos o eliminados durante la corta.
Existen otros factores que no fueron considerados en este estudio. La temperatura, cobertura herbácea y arbustiva, el banco de semillas que existe en el suelo antes y después de la aplicación de los tratamientos silvícolas, son algunos de ellos. Aunque no directamente, la precipitación fue considerada utilizando alternantes como la altitud y calidad de sitio. Sitios con mayor altitud generan condiciones para una mayor condensación, humedad (Collados-Lara et al., 2018) y, eventualmente, de calidad de sitio. Sin embargo, ambas no fueron significativas. En estudios futuros, es recomendable incluir datos de precipitación aprovechando la información que se ha reunido en las estaciones climáticas de la región. Es importante también la continuación de este tipo de estudios para analizar cambios futuros en la regeneración y la incorporación de los individuos a categorías superiores en diámetro y altura.
Finalmente, podemos concluir que la cantidad promedio de la regeneración en los sitios estudiados varió desde 4,000 hasta 20,000 individuos por hectárea. No se detectaron diferencias significativas en la composición de especies de la regeneración natural en las condiciones de densidad residual del arbolado que se analizaron, por lo que el tratamiento de selección (cobertura continua) no tiene un efecto en la diversidad de regeneración. El tipo de distribución espacial más común fue uniforme y el género más importante fue Quercus seguido por Pinus. Las variables que más influyen en la densidad de la regeneración natural fueron el índice Simpson de diversidad del estrato adulto, la aplicación del tratamiento (selección), conductividad del suelo y la presencia de ganado. Sin embargo, es necesario considerar otros factores que también influyen en la regeneración, como la precipitación, temperatura, humedad y vegetación arbustiva. Los resultados pueden ayudar a entender el comportamiento de la regeneración natural en un tratamiento que minimiza el impacto en la biodiversidad y funcionamiento del ecosistema forestal.
Agradecimientos
A la Unidad Forestal Santiago Papasquiaro por los apoyos recibidos en la toma de información, especialmente a Fernando Salazar Jiménez y Luis Fernando Salazar Herrera. Al IPN por el financiamiento recibido a través de los proyectos SIP 2023-0326 y 2024-1367.
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Fernando M. Contreras-Moreno a, b, *, Khiavett Sánchez-Pinzón c, Daniel Jesús-Espinosa c, Jose Mauricio Méndez-Tun c, Jesus Lizardo Cruz-Romo d, Pedro Bautista-Ramírez c
a World Wildlife Fund Inc., Av. Insurgentes Sur No. 1216, 03100 Ciudad de México, Mexico
b Universidad Tecnológica de Calakmul, Carretera Xpujil-Dzibalchen Km. 2+260, 24640 Calakmul, Campeche, Mexico
c Grupo de Monitoreo Socioambiental, Calle 27 de febrero No. 127, 86930 Balancán, Tabasco, Mexico
d Espacios Naturales y Desarrollo Sustentable, A.C., Miguel Hidalgo No. 143, Alcaldía Tlalpan, 14090 Ciudad de México, Mexico
Received: 14 April 2024; accepted: 28 October 2024
Abstract
The scarcity of available surface water affects ungulates inhabiting sites where the effects of climate change are more evident, especially for endangered species such as the Central American tapir (Tapirus bairdii). The objective of this study was to estimate tapir water use in artificial water troughs in the Calakmul Biosphere Reserve (CBR), Mexico. Between January 2019 and August 2021, 8 digital camera traps were placed in 8 artificial watering holes. The Photographic Index of Visits (PIV) was obtained, and occupancy (Psi), detectability (p), and activity patterns were calculated, and analyzed. A sampling effort of 4,672 nights/camera, and 289 grouped records of T. bairdii were obtained. The PIV, occupancy, and detectability obtained in the present study were similar to those reported in natural water bodies in the Maya Forest, which supports the idea that the water troughs could temporarily supply maintenance functions for tapirs during the dry season or in periods when water is scarce in the landscape, being this the only source of water available to satisfy their requirements for this resource in the CBR.
Uso de fuentes de agua artificiales por tapires en la selva Maya, México
Resumen
La falta de agua superficial disponible afecta a los ungulados que habitan sitios en los que los efectos de cambio climático son más evidentes, sobre todo en especies en peligro de extinción como el tapir centroamericano (Tapirus bairdii). El objetivo de este estudio fue analizar el uso que el tapir hace del agua en bebederos artificiales en la Reserva de la Biosfera Calakmul (RBC), México. Entre enero de 2019 y agosto de 2021 se colocaron 8 cámaras trampas digitales en 8 bebederos artificiales. Se obtuvo el índice fotográfico de visita (PIV) y se estimó la ocupación (Psi), la detectabilidad (p) y los patrones de actividad. Con un esfuerzo de muestreo de 4,672 noches/cámara se obtuvieron 289 registros de T. bairdii. El PIV, la ocupación y la detectabilidad obtenidos en el presente estudio fueron similares a lo reportado en cuerpos de agua naturales en la selva Maya; ésto apoya la idea de que los bebederos podrían suplir temporalmente funciones de manutención de los tapires durante la época seca o cuando el agua escasea en el paisaje, esta sería la única fuente de agua disponible para satisfacer sus requerimientos en la RBC.
People have been supplying water to wildlife since a century ago in the old West, to mitigate the consequences of its scarcity (Leopold, 1933). The implementation of artificial water troughs for wildlife has been reported as a successful strategy (Epaphras et al., 2008). These have been conceived as a strategy that can contribute to the maintenance of wildlife populations in the short term, allowing access to hydric resources during the dry season (Borges-Zapata et al., 2020; Contreras-Moreno, Jesús-Espinosa, Sánchez et al., 2024; Mandujano-Rodríguez & Hernández-Gómez, 2019a; Pérez-Flores et al., 2021). Water is a limiting factor for large herbivores living in desert environments (Eliades et al., 2022; Krausman et al., 2006; Nagy & Gruchacz, 1994; Villarreal-Espino & Marín, 2005). But also in tropical ecosystems, lack of water is a serious threat to ungulates (Contreras-Moreno & Torres-Ventura, 2018; Contreras-Moreno, Jesús-Espinosa, Cruz-Romo et al., 2024), adding to the long list of threats faced by large herbivores (Ripple et al., 2015).
When water becomes scarce, some mammals change their usual behavior (Pacifici et al., 2015), concentrating on available water sources (Redfern et al., 2003). Although forage can compensate for some of the hydric needs, it is sometimes not sufficient to cover total metabolic functions and thermoregulatory processes (Morgart et al., 2005; Simpson et al., 2011). The Central American tapir (Tapirus bairdii) is the largest terrestrial herbivore in the Neotropics and plays an important role in ecosystems as a seed disperser (Brooks et al., 1997; Contreras-Moreno et al., 2020, 2022). It is estimated that its distribution has been drastically reduced, possibly by up to 50% in the last 30 years (García et al., 2016), largely due to habitat loss, fragmentation, and poaching (Naranjo et al., 2015). Both in Mexico and globally, it is listed as an endangered species according to Mexican environmental laws (Semarnat, 2010: NOM-059-SEMARNAT-2010) and the Red List of Threatened Species of the International Union for Conservation of Nature (García et al., 2016).
The Maya Forest is the largest tropical forest massif in Mesoamérica, located in southeastern Mexico, northern Guatemala, and northeastern Belize, with more than 30,000 km2 under some category of protection (Reyna-Hurtado et al., 2022). This region concentrates the largest population of tapirs in Mexico (Naranjo et al., 2015). In recent years, it has been documented that temperatures in the Yucatán Peninsula have become extremely high and have longer periods (Mardero et al., 2020), which forces wildlife to resort to water sources to thermoregulate (Contreras-Moreno, Jesús-Espinosa, Cruz-Romo et al., 2024; Contreras-Moreno, Jesús-Espinosa, Sánchez et al., 2024; Hidalgo-Mihart et al., 2024). This is accentuated in the Maya Forest where natural water bodies are restricted to “aguadas” (i.e., small ponds that fill with rainwater; Reyna-Hurtado et al., 2022) and “sartenejas” (i.e., hollows that form in rocky soil because of erosion and accumulated rainwater; Delgado-Martínez et al., 2018).
In this region, ungulates may be seriously affected by the effects of climate change, particularly drought (Contreras-Moreno & Torres-Ventura, 2018), as it has been shown that habitat selection of these mammals is strongly influenced by water availability (Pérez-Cortéz et al., 2012; Reyna-Hurtado et al., 2019). This close relationship could be accentuated in the coming years, as an imbalance in precipitation patterns has been recorded throughout the region (Mardero et al., 2020). Droughts are expected to reduce the available surface water and could lead to changes in population dynamics (Reyna-Hurtado et al., 2022), as well as in the behavior of species in the Maya Forest region (Contreras-Moreno & Torres-Ventura, 2018). It has recently been recorded that there is a growing conflict between tapirs and rural producers (farmers, beekeepers). In the Maya Forest, beekeepers put water in the apiaries for the bees to drink, and so that the ants do not climb on the boxes and eat them, however, during the dry season, tapirs enter the apiaries, drink the water and throw the boxes of bees, which causes the annoyance of the people, in the same way when people cultivate trees, tapirs break the young species trees to eat the leaves of (i.e., Bursera simaruba and Brosimum alicastrum), which could increase with the effects of climate change in the Maya Forest region (Pérez-Flores et al., 2021).
In Mexico, the water troughs strategy has been used for decades in northern Mexico, in UMAs (Wildlife Management Units) mostly in semi-desert and xerophytic scrub sites (Mandujano-Rodríguez & Hernández-Gómez, 2019b; Villarreal, 2006). Since 2018 placing water in artificial water troughs in the Maya Forest has been conceived as a measure that can contribute to the maintenance of wildlife populations in the short term, allowing access to hydric resources during the low water season (Contreras-Moreno, Jesús-Espinosa, Cruz-Romo et al., 2024; Contreras-Moreno, Jesús-Espinosa, Sánchez et al., 2024).
This study describes for the first time the supplementation of water in artificial drinking troughs for the Central American tapir. Understanding the functionality of water supply for tapirs in artificial drinking troughs, as well as the patterns of use, would contribute to improve conservation programs (Fulbrigth & Ortega, 2007), therefore the objective of this study was to analyze the use that tapirs make of water in artificial drinking troughs placed in the Maya Forest region of Campeche, in southeastern Mexico.
Materials and methods
The Calakmul Biosphere Reserve (CBR) is located within the Yucatán Peninsula in the southeastern part of the state of Campeche (Fig. 1). It has an area of 728,908.58 ha (Reyna-Hurtado et al., 2022). The CBR has a warm and sub-humid climate (Aw), with a mean annual temperature of 24.6 °C. The maximum altitude is found at Cerro Champerico at 390 m asl and the minimum altitude varies from 100 to 150 m. The dominant vegetation in the area are medium sub-evergreen forests, medium, and low sub-deciduous forests (Martínez & Galindo, 2002; Martínez-Kú et al., 2008).
As part of the efforts made by the CBR in collaboration with the Global Environmental Facility (GEF) Species at Risk Project and World Wildlife Fund (WWF Mexico), to counteract the effects of climate change in the region, artificial water troughs were installed in 2018, establishing a water supply network of about 105 water troughs, of which 42 are located within the core areas of the CBR. The artificial water troughs placed in the CBR correspond to black plastic structures (Rotoplas® brand), with a capacity of 300 L each. The troughs were distributed along the access road to the CBR, with a minimum distance of 2 km between each trough (Fig. 1). The water supply at the beginning of the dry season was generally maintained twice a month (every 15 days); however, as the dry season progressed (became more severe) the supply could even be every 7 days.
Camera-trapping for mammals’ recording has been a widely used and efficient method in southeastern Mexico and particularly for the Calakmul region (Borges-Zapata et al., 2020; Contreras-Moreno, Simá-Pantí, Zúñiga-Morales et al., 2019; Contreras-Moreno et al., 2020, 2021; Delgado-Martínez et al., 2021; Hidalgo-Mihart et al., 2017). Between January 2019″ and August 2021, 8 digital camera traps Bushnell HD119876c (Tropy Cam; Outdoor Operations LLC.), Browning Strike force 850 (Browning Trail Cameras), or Cuddeback IR-20 (Cuddeback IR; Non-Typical Inc.) were placed in 8 artificial water troughs, distributed along the study area (Fig. 1) to detect and perform the analyses related to the presence of tapirs. The study area corresponds to zones adjacent to the road that leads to the archaeological zone of Calakmul (from km 20 to km 47).
The placement site of the camera traps corresponded to the same site where the water troughs were established (Fig. 1). At each site the number of days that they remained active varied depending on the operation of each device, on which the minimum sampling effort was 143 days. The cameras were placed 50 cm above the ground, in trees adjacent to the drinking trough, and were programmed to take photographs 24 hours a day, with 5-second intervals between each picture. A minimum distance of 2 km was maintained between cameras and after the placement of the cameras, they were checked for 3 weeks. In each revision, the photographs were downloaded, which were assigned a registration key. Finally, the proper functioning of the cameras was verified, and the batteries were replaced if necessary. Species identification was performed manually, generating a spreadsheet with the following data: station, camera name, date, time, species, image name, and number of individuals. After obtaining the photographs, a database was constructed using the CamtrapR package in the R 3.4.0 program (Niedballa et al., 2019; R Core Team, 2017).
Figure 1. Map showing the location of the monitored watering places in the Calakmul Biosphere Reserve, Mexico, where the study was carried out. Map by F.M. Contreras-Moreno.
To estimate the Photographic Index of Visit (PIV) the formula: PIV = C/SE*100 trap-days was used, where C = recording events, SE = sampling effort (number of camera traps per monitoring day) and 100 trap-days (standard unit) (Hernández-Pérez et al., 2020). To avoid overestimating the number of individuals recorded we grouped photographs of individuals of the same species recorded in the same site within 24 h periods. When more than 1 individual was recorded in the same picture, it was classified as a single record. Kruskall-Wallis tests were performed to compare species visitation rates by season. A Mann-Whitney test was used to compare records by year (Contreras-Moreno et al., 2020), analyses were performed in R 3.4.0 (R Core Team, 2017).
The activity pattern was evaluated for Central American tapir in the study. To compare the statistical differences between the hours of greatest activity a Kernel density analysis we used the activity and overlap packages in R 3.4. 0. (R Core Team, 2017; Ridout & Linkie, 2009; Rowcliffe, 2016).
The probability of tapir occupancy (Psi) and detection (p) were modeled with standard error (SE) estimates following the methodology proposed by MacKenzie et al. (2006). Fifteen-day capture histories with a total of 22 sampling occasions were created using a single-station occupancy model without covariates using R software (R Core Team, 2019). Models were evaluated using Akaike’s Information Criterion corrected for small sample size (AICc) and Akaike’s weights (w) (Burnham & Anderson, 2002), with 95% confidence intervals.
Results
With a sampling effort of 4,672 camera-trap days, 289 independent tapir records were obtained, and a PIV of 61.21 records/1,000 trap days in artificial water troughs in the CBR (Table 1). Regarding tapir records, highly significant differences were observed when comparing the 3 sampling years (H = 17.78, df = 2, p < 0.001; Fig. 2a), with the use of the troughs in 2019 being significantly higher than in 2020 and 2021. When comparing tapir records between sampling stations, no significant statistical differences were observed (H = 4.73, df = 7, p = 0.69).
Tapir records showed a circular mean obtained at 21:25 h. and an angular dispersion that goes from approximately 20:00 to 21:00 h. Tapirs were found to be mainly nocturnal, with peaks of activity approximately 3 hours after sunset, the number of nocturnal records in contrast was lower (Fig. 3). Tapirs showed an occupancy (Psi) at water troughs of 0.601 and a probability of detection (p) of 0.304 (ES = 0.0688).
Table 1
Independent tapir records and the photographic index of visitation (PIV) for the 3 years of sampling in the Maya Forest, Mexico.
2019
2020
2021
Total
Records
PIV
Records
PIV
Records
PIV
Records
PIV
Tapirus bairdii
242
85.45
43
31.64
1
2.08
286
61.21
Figure 2. The independent records obtained from the tapir for the 3 years of sampling in artificial watering holes in the Maya Forest are shown.
Discussion
The water troughs are constantly used by the tapirs, which is demonstrated by the number of records obtained (Table 1). The PIV showed a clear difference in records between sampling years, the number of records in 2019 was notably higher than 2020 and 2021 (Table 1), this could be related to the accumulated precipitation rate that was reflected in 2019, nationally this year presented extreme drought conditions both in intensity and prolongation (Pérez-Flores et al., 2021; SMN, 2019). The year 2019 was one of the most difficult for tapirs (in terms of lack of water) in the Maya Forest region (Fig. 4), as dehydrated tapirs were recorded on roads, entering livestock ranches and apiaries and in some cases the reports referred to dead animals near communities, so it was considered an environmental crisis (Contreras-Moreno et al., 2020).
Figure 3. Graphical representation of tapir activity patterns in the Maya Forest between 2019 and 2020.
Later analyses showed that 2019 was the year in which more cases of dehydrated tapirs were recorded in the Maya Forest; necropsies, although not conclusive, pointed to organ damage due to lack of water (dehydration; Cervantes, 2021). The greater presence of tapirs during 2019 at the watering holes could be due to the need for thermoregulation through water as happened with other ungulates that year (Contreras-Moreno, Jesús-Espinosa, Cruz-Romo et al., 2024), so that tapirs visited the watering holes more frequently to satisfy their water needs (Pérez-Flores et al., 2021). It has been mentioned that, for large species, such as the Central American tapir (Fig. 2), the lack of water can create serious imbalances in their metabolism, since they need between 10 and 15 L of water per day (MacFarlane & Howard, 1972).
Figure 4. Example of a photographic record of Tapirus bairdii collected in the Maya forest, Mexico.
In arid regions, water is a limiting resource for several vertebrate species (McKee et al., 2015). The PIV recorded in the Maya Forest showed a large variation in the number of records per year, our PIV for artificial watering holes was higher (61.21) than that recorded by Delgado-Martínez et al. (2018) in “sartenejas”. Variation in PIV across years is something previously recorded in natural water bodies (“aguadas”) in the Maya Forest (Pérez-Cortez et al., 2012; Reyna-Hurtado et al., 2019). Pérez-Cortez et al. (2012) recorded that the tapir was present in 14 of 15 “aguadas” with an estimated relative abundance of 37.57, in contrast, Reyna-Hurtado et al. (2019) estimated an average relative abundance of 27.6 and added that the values per year exhibited a decreasing trend between sampling periods. The PIV recorded in Maya Forest in troughs was higher than that recorded in Los Chimalapas Forest in Oaxaca where the relative abundance was 6.77 (Lira-Torres et al., 2014).
Reyna-Hurtado et al. (2019) in a multi-year study found that tapir populations in the Calakmul Biosphere Reserve remained stable but decreased slightly, and in parallel, there was a drastic decrease in the availability of water in the “aguadas”, likewise the authors found that the detailed analysis on the visitation rate of each pond provided evidence that tapirs are becoming stressed due to water scarcity and that this may have important consequences at the population and behavioral level. The fact that the PIV recorded in artificial water troughs is higher than that recorded in the natural watering holes supports the idea that water troughs could temporarily supply maintenance functions for tapirs during the dry season in the Maya Forest. Placing water in water troughs in the Maya Forest has been controversial to various groups, recently studies have shown that in addition to the “aguadas” in the Maya Forest there are other natural water bodies, the “sartenejas” (Delgado-Martínez et al., 2018), and that these are of great importance for wildlife, given the constant use of tapirs, it is likely that the artificial water troughs are providing the species with real sustenance, simulating in functions a “sartenejas” (with an average capacity of 100 L; Delgado-Martínez & Mendoza, 2020).
For this study in Maya Forest, the visitation rate of tapirs decreased notably for the last 2 years (2020 and 2021), very similar to that recorded for deer (Odocoileus virginianus, Mazama temama, and M. pandora) in the same period in Maya Forest (Contreras-Moreno, Jesús-Espinosa, Cruz-Romo et al., 2024). Contrary to what has been suggested that herbivores over time recognize water troughs as an alternative water source and resort more to them once they have located them (Berbert & Fagan, 2012). The high availability of water in the natural reservoirs of the Maya Forest for the years 2020 and 2021, could have influenced the decrease in tapir records at the artificial water troughs, as 2020 was a relatively rainy year where the first rains occurred in April (Hernández-Cerda et al., 2021), followed by tropical storm systems in May (Arthur and Bertha); ending with tropical storm Cristóbal (June 1-8) which flooded much of the region (NOAA, 2020), so natural water bodies held water until the middle of 2021 (Contreras-Moreno pers. comm.).
Regarding the estimated values of occupancy (Psi = 0.601) and detection probability (p = 0.304) for T. bairdii in watering holes are like values obtained in other studies in the Maya Forest. Reyna-Hurtado et al. (2019) obtained an occupancy rate of 0.70 and a detection probability of 0.40 in watering holes in the Calakmul Biosphere Reserve. In Belize, Martínez et al. (2021) obtained an occupancy of 0.97 and a detection probability of 0.14 in water bodies and in Guatemala in the Naatchun Dos Lagunas Protected Biotope, García et al. (2019) obtained an occupancy of 1.0 and a detection probability of 0.35. As for the PIV, the values obtained for occupation and detention in drinking troughs are very similar to those obtained in watering holes in the CBR, which corroborates the use that this species makes of these artificial water bodies and their functionality, especially in the dry season or in periods when water is scarce in the landscape, being this the only source of water available to meet their requirements for this resource in the CBR.
The activity pattern of the tapirs during the visits to the water troughs was mainly nocturnal (Fig. 3), something that has been recorded in several studies, particularly the activity peaks between 21:00 and 22:00 are very similar to those recorded in the “aguadas”of the Maya Forest (Sánchez-Pinzón et al., 2020), and in Los Chimalapas forest in Oaxaca by Lira-Torres et al. (2014), in this regard, it has been suggested that tapirs tend to become more nocturnal in response to human disturbance (Naranjo, 2009). The activity schedule of tapirs is not strictly static in the different locations, for example, in El Triunfo Biosphere Reserve tapirs recorded an average tapir mean angular mean at 18:00 (Carbajal-Borges et al., 2014), in Costa Rica that diurnal activity levels represented 20.2% and nocturnal activity 80.4%, coupled with this, during the wet season more diurnal and less nocturnal activity was observed compared to the dry season (Foerster & Vaughan, 2002). Several studies have documented that mammalian prey makes various behavioral adjustments to minimize the risk of predation by their natural predators (Mukherjee & Heithaus, 2013), in some cases noting that hunting may force ungulates to change their visits to watering holes from diurnal to nocturnal, but that the magnitude of this change may be limited by the risk of predation imposed by large nocturnal carnivores (Crosmary et al., 2012).
It was observed that the water troughs, besides allowing access to fresh water, make it possible for individuals from different populations to interact with each other, which could be considered as a site for socialization and predation, which needs a specific approach to understand these behaviors. Likewise, more studies are needed to examine both the consumption patterns of tapirs in all seasons, and ways to improve the efficiency of the current network of water troughs for large species such as tapirs.
The environmental contingency that happened in the Maya Forest in 2019 (Contreras-Moreno, 2020), could be an indicator of the effects that tapirs are suffering from climate change in the Yucatán Peninsula, several models indicate a disruption in precipitation patterns (Mardero et al., 2020) and it is considered that ungulates will be directly affected by these alterations derived from climate change (Contreras-Moreno & Torres-Ventura, 2018). Models suggest that temperature will increase, and precipitation will decrease in the Maya Forest soon (O’Farrill et al., 2014). It has been proposed that water scarcity could lead to increased negative intra- and interspecific interactions between fauna and increased metabolic costs (as animals face the need to move further to find water supplies; Delgado-Martínez et al., 2018). Added to this, the tapir has been identified as one of the species that has increased its level of conflict with people in the Maya Forest because of drought linked to climate change in the region (Pérez-Flores et al., 2021). This is of concern for the species, as climate change is considered a critical amplifier of human-wildlife conflict, as it exacerbates resource scarcity, alters human and animal behaviors and distributions, and increases human-wildlife encounters (Abrahms et al., 2023).
Artificial water troughs could play a key role in mitigating the negative effects of drought on tapirs in the Maya Forest, as they complement the functions of natural water bodies such as “aguadas” and “sartenejas”. However, further research is needed to understand and rule out possible negative effects on tapir populations, as it has been suggested that being artificial structures arbitrarily introduced into a natural system, could lead to alterations in the behavior, ecology, and health of tapirs (i.e., they could act as a focus of zoonosis).
The use of water troughs has been little analyzed in Mexico, however, in some parts of the world such as the arid western USA people have been providing water to wildlife for more than 70 years (Leopold, 1933), and mammals have been reported to respond positively (Mandujano-Rodríguez & Hernández-Gómez, 2019a, b; Borges-Zapata et al., 2020; Contreras-Moreno, Jesús-Espinosa, Cruz-Romo et al., 2024; Contreras-Moreno, Jesús-Espinosa, Sánchez et al., 2024), and within wildlife conservation management units in Mexico it is a common practice (UMA; Gastelum-Mendoza et al., 2014). This study documents for the first time the implementation of artificial drinking troughs for water supply for tapirs, thus providing relevant information for the understanding of new strategies to maintain populations of large species such as the tapir and opens the door for further studies to develop strategies to mitigate the effects of climate change in tropical environments.
Acknowledgements
To the United Nations Development Program (UNDP) project 00092169: “Strengthening the management of the Protected Areas System to improve the conservation of species at risk and their habitats”, implemented by the National Commission of Natural Protected Areas (Conanp) and financed by the Global Environment Facility (GEF). To the colleagues of the Calakmul Biosphere Reserve, who were always willing to support the monitoring project. To the World Wildlife Fund (WWF-Mexico) for the funding granted through the Monitoring of Water Bodies in the Calakmul Biosphere Reserve Program, within the framework of the project “Saving the jaguar: ambassador of America”.
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a Universidad Juárez Autónoma de Tabasco, División Académica de Ciencias Biológicas, Carretera Villahermosa-Cárdenas Km 0.5 s/n, entronque a Bosque de Saloya, 86150 Villahermosa, Tabasco, México
b Universidad Popular de la Chontalpa, División de Ciencias Básicas e Ingeniería, Carretera Cárdenas-Huimanguillo Km. 2.5. R/a Paso y Playa, 86500 Cárdenas, Tabasco, México
c El Colegio de la Frontera Sur, Unidad Chetumal, Departamento de Sistemática y Ecología Acuática, Av. Centenario Km 5.5, 77014 Chetumal, Quintana Roo, México
d Pontificia Universidad Javeriana, Facultad de Estudios Ambientales y Rurales, Departamento de Ecología y Territorio, Carretera 7 N 40-62, Bogotá, Colombia
*Autor para correspondencia: judith.rangel@ujat.mx (J.A. Rangel-Mendoza)
Recibido: 20 enero 2023; aceptado: 27 septiembre 2024
Resumen
El objetivo de la investigación fue analizar la influencia de las variables bióticas y abióticas en los gradientes ambientales sobre la abundancia de 3 especies de renacuajos asociados a charcas permanentes y temporales en un arroyo tropical del sureste de México. La búsqueda de los individuos y el registro de variables ambientales se realizaron de marzo a julio de 2021. Se registraron un total de 975 renacuajos de 3 especies: Lithobates vaillanti, Incilius valliceps y Exerodonta bivocata; esta última se encontró exclusivamente en charcas ubicadas en vegetación primaria, concluyendo que es especialista de hábitats conservados. El análisis multivariante de varianza (Permanova), determinó que el tipo de vegetación tuvo un efecto significativo sobre las variables medidas en cada gradiente ambiental (pseudo-F = 3.46, p [perm] = 0.0015). El modelo lineal basado en distancias DistLM sugiere que la abundancia total de los renacuajos es explicada por la temperatura, la salinidad y el pH del agua. Este estudio proporciona información clave sobre cómo los gradientes ambientales influyen en la abundancia de los renacuajos, lo cual es fundamental para la conservación y manejo de organismos especialistas, de escaso conocimiento sobre sus modos reproductivos o que se encuentren en alguna categoría de riesgo.
Palabras claves: Anuros; Arroyo tropical; Tipo de vegetación; Variables abióticas; Variables bióticas
Environmental variables influencing three tadpole species’ abundance in temporary and permanent ponds
Abstract
The objective of the research was to analyze the influence of the biotic and abiotic variables in environmental gradients on the abundance of 3 tadpole species associated with permanent and temporary ponds in a tropical stream in southeastern Mexico. The search for individuals and the environmental variables records were carried out from March to July 2021. A total of 975 tadpoles of 3 species were recorded: Lithobates vaillanti, Incilius valliceps, and Exerodonta bivocata, and this last species was recorded exclusively in ponds located in primary vegetation, so this anuran is a specialist of conserved habitats. Permutational Multivariate Analysis of Variance (Permanova) determined that vegetation type had a significant effect on the variables recorded in each environmental gradient (pseudo-F = 3.46, p [perm] = 0.0015). Distance-based Linear Model (DistLM) of tadpole assemblage suggests that total tadpole abundance is explained by water temperature, salinity and pH. This study provides key information about how environmental gradients influence tadpole abundance. This is fundamental for the conservation and management of specialist organisms that are poorly known for their reproductive modes or are in some category of risk.
El hábitat es un espacio específico que reúne condiciones bióticas y abióticas indispensables para la presencia y distribución de una especie (Delfín-Alfonso et al., 2014), por lo cual, la selección del hábitat por parte de los individuos es crucial para asegurar su supervivencia en cualquiera de sus etapas de desarrollo (Ernst et al., 2012). En especies ovíparas, los adultos son quienes seleccionan el sitio para la puesta de sus huevos y de esta manera el hábitat en donde se desarrollan las crías (Both et al., 2011), algunas características extrínsecas que influyen en la selección del sitio para ovopositar son: 1) la cobertura del dosel, que influye en la regulación de la temperatura del agua; 2) el porcentaje de hojarasca utilizado como refugio y sitio de forrajeo; 3) las propiedades fisicoquímicas del agua como conductividad, pH y oxígeno disuelto, implicadas en el desarrollo de los individuos (Borges-Júnior y Rocha, 2013; Camacho-Rozo y Urbina-Cardona, 2021; Sah y Grafe, 2020; Thomas et al., 2019); 4) el tipo de sustrato, que puede afectar las condiciones microambientales, como la estabilidad, la temperatura y la oxigenación del agua, esenciales para el desarrollo de los huevos y larvas (Wiens, 1972; Melo et al., 2018). Un factor intrínseco que influye en la selección de los sitios de ovoposición es la duración de la metamorfosis, las especies con renacuajos que presentan un ciclo larvario largo seleccionan charcas permanentes, mientras que aquellas que tienen un periodo de metamorfosis corto utilizan charcas temporales (Borges-Júnior y Rocha, 2013; Peltzer y Lajmanovich, 2004).
Los renacuajos son herbívoros especializados, se nutren a través de la filtración de algas adheridas a diferentes sustratos, de plancton y de la materia orgánica presentes en los sedimentos de los cuerpos de agua. De esta manera evitan la eutrofización e intervienen en la dinámica de los nutrientes en los hábitats acuáticos (Jacobson et al., 2019; Mohneke y Rödel, 2009; Ranvestel et al., 2004). A pesar de la importancia ecológica de los renacuajos, la mayoría de los estudios realizados se enfocan en estudiar su ecología y describir la diversidad de anuros en sitios determinados (Leyte-Manrique et al., 2018; Martín-Regalado et al., 2016; Reyna-Bustos et al., 2022; Ríos-Rodas et al., 2020). Para el caso de los renacuajos, las investigaciones incluyen descripciones taxonómicas (Canseco Márquez et al., 2003; Canseco-Márquez y Gutiérrez Mayén, 2010; Kaplan y Heimes, 2015), estudios experimentales para conocer la supervivencia de los renacuajos expuestos a distintas concentraciones de salinidad (Woolrich-Piña et al., 2015, 2017), la tasa de malformaciones por exposición a contaminantes (Aguillón-Gutiérrez y Ramírez-Bautista, 2015), pero se han dejado de lado las investigaciones acerca de la influencia de los gradientes ambientales sobre la selección de las charcas para la ovoposición y el desarrollo de renacuajos.
Los gradientes ambientales se refieren a las variaciones espaciales y temporales en las condiciones abióticas y bióticas que influyen en la estructura y dinámica de las comunidades acuáticas (Ouchi-de Melo et al., 2017; Schalk et al., 2017). En este estudio, consideramos gradientes ambientales que incluyen las variables fisicoquímicas del agua (temperatura, salinidad y pH), la estructura de la vegetación circundante (vegetación primaria, secundaria y recién talada) y las características de las charcas (permanentes y temporales). Por lo cual, el objetivo de la presente investigación fue analizar la influencia de las variables bióticas y abióticas en los gradientes ambientales sobre la abundancia de 3 especies de renacuajos asociados a charcas permanentes y temporales en un arroyo tropical del sureste de México. Nuestra hipótesis indica que las variaciones en los factores bióticos y abióticos, así como los componentes del hábitat a lo largo de los gradientes ambientales, influyen significativamente en la abundancia relativa de las 3 especies de renacuajos en charcas permanentes y temporales del arroyo, y se registra una mayor abundancia de individuos en charcas permanentes debido a las condiciones más estables y favorables para su desarrollo.
Materiales y métodos
El trabajo de campo se realizó en el arroyo La Escalera en el ejido Villa de Guadalupe (17°21’38.23” N, 93°36’30.97” O), que forma parte del Complejo Ecoturístico Agua Selva, en el municipio de Huimanguillo, Tabasco, México (fig. 1). El área se ubica en la zona montañosa de la región fisiográfica Sierra Norte de Chiapas, con 200 a 1,000 m snm (Alejandro-Montiel et al., 2010; Montalvo-Vargas y Castillo-Ramiro, 2018). La temperatura media anual es de 20.6 °C, presenta un clima cálido húmedo (Af), con lluvias todo el año y una precipitación media anual de 3,638 mm, lo cual contribuye a la formación de más de 100 cascadas de aguas cristalinas (algunas permanentes y otras temporales), pozas de formación natural y arroyos permanentes continuos que son aprovechados por la comunidad local para realizar actividades cotidianas y ecoturísticas (Alejandro-Montiel et al., 2010; Carvajal-Hernández et al., 2018; Castillo-Acosta et al., 2019). A lo largo del arroyo se distinguen 3 tipos de ambientes de acuerdo con el tipo y estado de la vegetación circundante: 1) vegetación primaria (VP; fig. 2a), constituida por una selva alta perennifolia con árboles de hasta 45 m de altura como palo mulato (Bursera simaruba), caoba (Swietenia macrophylla), ramón (Brosimun alicastrum), ceiba (Ceiba petandra), zopo (Guatteria anomala), jobo (Spondias mombin) y una gran diversidad de epífitas como orquídeas, helechos y musgos (Palma-López et al., 2019); 2) vegetación secundaria de selva alta perennifolia (VS; fig. 2b), caracterizada por árboles de 10 a 20 m de altura como guarumo (Cecropia obtusifolia), ciruelillo (Trichilia havanensis) y naranjillo (Bernandia interrupta) (Carvajal-Hernández et al., 2018; Palma-López et al., 2011; Rodríguez y Banda, 2016); y 3) vegetación recién talada (VRT; fig. 2c), que se consideró como pequeños fragmentos (2.5 ha aproximadamente) de vegetación secundaria con arbustos menores a 4 m de altura inmersos en espacios abiertos generados por la tala, como resultado de la acción de las comunidades humanas para disponer de terrenos que les permitieran acceder a programas gubernamentales de desarrollo rural (Challenger y Soberano, 2018). De acuerdo con los pobladores, la tala en este sitio ocurrió aproximadamente 2 meses antes de iniciar el trabajo de campo.
Se realizaron muestreos diurnos de 10:00-15:00 h, iniciando la búsqueda en los transectos de menor altitud para evitar pseudoréplicas de individuos arrastrados por la corriente (Strauß et al., 2010); el trabajo de campo se llevó a cabo de marzo a julio de 2021, con un esfuerzo de muestreo de 5 h, por 5 personas durante 2 días, obteniendo un total de 250 horas/hombres para todo el muestreo. Para el registro de los renacuajos se establecieron 5 transectos a lo largo del arroyo, 1 en VP, y 2 en VS y VRT. Cada transecto midió 200 m de largo con un ancho que varió de 10 a 15 m, todos los transectos estuvieron separados por 50 m para asegurar la independencia de los datos, con una separación mínima de 200 m entre cada tipo de vegetación. En cada transecto se localizaron charcas permanentes y temporales. Las permanentes estuvieron conectadas a la corriente del arroyo o con algún tipo de filtración superficial; mientras que las temporales fueron aquellas que se quedan sin agua en la temporada seca y se encuentran separadas del afluente principal (arroyo) por un mínimo de 2 m (Eterovick y Souza, 2003). En cada charca se buscaron renacuajos que comprenden las etapas 24 a la 41, de acuerdo con la escala de Gosner (1960), en ellas aún no hay desarrollo de extremidades y, por lo tanto, no es posible su movimiento entre las charcas (Eterovick y Souza, 2003). Para determinar la abundancia relativa, se contabilizaron visualmente los renacuajos presentes en cada una de las charcas por 5 min.
La identidad taxonómica de los renacuajos se determinó in situ, utilizando las claves dicotómicas de Köhler (2011), Limbaugh y Volpe (1957), Mijares-Urrita (1998), Segura-Solís y Bolaños (2009), los individuos que no fue posible identificar de este modo, se colectaron bajo el permiso con oficio SGPA/DGVS/00962/22. La captura se realizó utilizando redes de inmersión de diferentes dimensiones (21.5 × 17.8 cm; 10 × 8 cm), se separaron por morfoespecie y se colocaron en contenedores de 500 ml, con agua de la charca. Los organismos se trasladaron al laboratorio de la Colección de Anfibios y Reptiles de Tabasco (CART), de la División Académica de Ciencias Biológicas, Universidad Juárez Autónoma de Tabasco para su posterior identificación.
Para definir los gradientes ambientales en el área de estudio, se consideró un conjunto de variables abióticas y bióticas en las charcas permanentes y temporales. Dentro de las variables abióticas se consideró la altitud, la cual se obtuvo con un sistema de geoposicionamiento global (GPS 64S, marca GARMIN); la temperatura, la conductividad, el oxígeno disuelto y la salinidad del agua se midieron con una sonda multiparamétrica Pro-230, marca YSI® Professional Series. Para medir el pH se utilizó un medidor de bolsillo marca pHep®5 de pH/temperatura con resolución 0.01, la profundidad de la hojarasca y de las charcas se midieron con una regla de 30 cm. En cada muestreo y en cada una de las charcas evaluadas se tomaron 3 medidas de las variables antes mencionadas, con el propósito de obtener un promedio para cada charca (Cruz-Ramírez et al., 2018). Posteriormente, se identificó el tipo de sustrato presente en cada una de las charcas: arenoso, limoso, arcilloso (Eterovick y Souza, 2003; Melo et al., 2018).
Figura 1. Área de estudio en la selva alta perennifolia de la Sierra Norte de Chiapas en el municipio de Huimanguillo, Tabasco, México. La figura superior muestra la ubicación del área de estudio dentro de México, la figura intermedia señala en el recuadro azul la ubicación del área de estudio dentro del estado de Tabasco y la figura inferior indica la distribución de los transectos de búsqueda de las charcas sobre el arroyo La Escalera. Mapa elaborado por Josué García León.
Las variables bióticas se calcularon en cada muestreo y en cada una de las charcas evaluadas, por ejemplo, la cobertura del dosel (CD), se midió con un densiómetro esférico cóncavo, para ello se realizaron 4 lecturas con dirección a los puntos cardinales a una altura de 1.30 m sobre el suelo, los valores se promediaron y, posteriormente, se multiplicaron por la constante 1.04 (Lemmon, 1956), dando como resultado el porcentaje de la CD. Además, se consideraron como presentes o ausentes los siguientes componentes del hábitat: rocas, vegetación acuática, pastos, raíces, troncos y corriente del agua (Strauß et al., 2010), así como los organismos acuáticos (peces, gasterópodos y decápodos).
Una vez en el laboratorio, los renacuajos se mantuvieron en acuaterrarios siguiendo las recomendaciones de Poole y Grow (2012), con algunas modificaciones para asegurar la supervivencia de los organismos, como utilizar agua purificada con baja concentración de sales. Los acuaterrarios se oxigenaron con bombas de aire para peceras y plantas acuáticas, como sustrato se utilizó grava para acuario. Los renacuajos se alimentaron cada 48 h con cantidades pequeñas de espinacas previamente desinfectadas; después de 15 min se retiraron los excedentes de mayor tamaño para evitar enfermedades en los organismos (La Marca y Castellanos, 2018). Una vez que los individuos completaron su metamorfosis, fueron identificados a nivel de especie con las claves antes mencionadas; posteriormente, fueron liberados en el sitio de captura. Para el caso exclusivo de Exerodonta bivocata, se colectaron 5 individuos para conservarlos en la CART, se sacrificaron con etanol al 4% y, posteriormente, fueron fijados con formol tamponado (neutro) al 10% por 2 semanas, transcurrido ese tiempo fueron preservados en alcohol etílico al 30% (Cortez et al., 2006).
Figura 2. Vista de los tipos de ambientes presentes en el sitio de estudio en la Sierra Norte de Chiapas, municipio de Huimanguillo Tabasco, México. a) Vegetación primaria de selva alta perennifolia, b) vegetación secundaria, c) vegetación recién talada.
Análisis de datos. El grado de asociación de cada especie con los tipos de vegetación y charcas, se analizó a través de un mapa de calor representado a partir del índice de asociación de Whittaker (Somerfield y Clarke, 2013). El mapa de calor es una herramienta gráfica que se utiliza para representar, en 2 dimensiones, una matriz de datos mediante un gradiente de colores. Cada color representa el valor numérico del índice de Whittaker, con colores que varían desde tonos fríos (como el azul), para indicar valores bajos de asociación de la abundancia de una especie por una charca, hasta tonos cálidos (como el rojo) para valores altos; lo que permite identificar visualmente patrones, agrupaciones o tendencias dentro de los datos, a partir de las abundancias de las especies en cada charca; adicionalmente, se realiza una clasificación, la cual se visualiza como un clúster de agrupamiento entre estos cuerpos de agua. Posteriormente, se aplicó un análisis Permanova para determinar el efecto del tipo de vegetación sobre las variables ambientales (factor fijo con 3 niveles: vegetación primaria, vegetación secundaria y vegetación recién talada), el tipo de charca (factor fijo con 2 niveles: permanente y temporal), la altitud y sus interacciones. Las variables ambientales fueron previamente estandarizadas y convertidas en una matriz de distancias euclidianas. El Permanova se realizó bajo una suma parcial de cuadrados (tipo III) y 9,999 permutaciones de los residuales bajo un modelo reducido (Anderson y Ter-Braak, 2003). Los valores significativos y sus interacciones se analizaron mediante una comparación a posteriori con el estadístico “t de student” y 9,999 permutaciones.
Para ver gráficamente los resultados del Permanova sobre el gradiente ambiental, se realizó un análisis de coordenadas principales (PCoA), donde se representa la asociación de las variables, solo se visualizaron las variables con valores de correlación de Pearson mayores de 0.5 con alguno de los 2 primeros ejes de ordenación. Adicionalmente, se realizó un gráfico de burbujas sobre el PCoA para representar gráfica y descriptivamente la relación entre las variables ambientales con la abundancia total de renacuajos, cuanto más grande fuera la burbuja, mayor sería el número de renacuajos (Clarke y Gorley, 2015).
Las diferencias entre la abundancia total de los renacuajos y por especie se evaluaron utilizando una matriz de abundancia la cual se transformó a raíz cuadrada y posteriormente se generó una matriz de distancias euclidianas; el diseño del Permanova siguió los parámetros descritos anteriormente para las variables ambientales. Finalmente, se realizó un análisis de correlación de Pearson con el fin de determinar la relación lineal entre las variables ambientales y descartar aquellas variables colineales con un coeficiente mayor a 0.7 para análisis posteriores. A fin de seleccionar los modelos que mejor explican la abundancia total de los renacuajos y de cada especie, en función de las variables ambientales, se usó un modelo lineal basando en distancias DistLM (Anderson et al., 2008). El DistLM, es una técnica estadística que permite analizar las relaciones entre una matriz de similitud como variable de respuesta (que en este caso son las abundancias de cada especie convertida en una matriz de distancia euclidiana entre charcas) y un conjunto de variables ambientales predictoras, previamente estandarizadas (que se agrupan a partir de una matriz de distancias euclidianas entre charcas). Se basa en descomponer la varianza de esta matriz de distancias euclidianas de las abundancias (como variable de respuesta) con respecto a las distancias euclidianas de las variables predictoras, permitiendo así identificar qué variables predictoras tienen una influencia sobre la abundancia total y de cada especie de anuro en etapa larval dado el mejor modelo ajustado. Adicionalmente, se empleó el procedimiento de selección de BEST que permite identificar las variables ambientales que mejor explican cambios en la variable de respuesta (la abundancia total y de cada especie) y de esta forma se seleccionaron los modelos con mejor ajuste a partir del criterio de información de Akaike para muestras pequeñas (AICc; McArdle y Anderson, 2001). Todos los análisis se realizaron utilizando el software PRIMER v 7.0.21 y Permanova add-on v 1.04 (Anderson et al., 2008). El uso del AICc enfoca la calidad de cada modelo relativo a los otros dentro de un conjunto de modelos candidatos, permitiendo una comparación basada en la parsimonia y la explicación de la variabilidad de la variable de respuesta, en lugar de usar pruebas de hipótesis individuales; lo que evita la dependencia en valores de p en los análisis de regresión y promueve un enfoque más integral en la selección de modelos (Anderson, 2007; Burnham y Anderson, 2004; Goodenough et al., 2012).
Resultados
Se registraron 975 renacuajos de 3 especies: Lithobates vaillanti, Incilius valliceps y Exerodonta bivocata. Lithobates vaillanti presentó la mayor abundancia con 60.51% de las observaciones, seguida de I. valliceps con 28.41% y E. bivocata con 11.08%. Se contabilizaron un total de 55 charcas, en 40 de ellas se encontraron renacuajos, 25 fueron charcas permanentes y 15 temporales. De acuerdo con el mapa de calor en cada tipo de charca y según el tipo de vegetación, se determinó que no están presentes 2 especies en la misma charca. Exerodonta bivocata fue asociada a charcas permanentes ubicadas en VP, I. valliceps a charcas temporales en VS y L. vaillanti a charcas temporales y permanentes en VS y VRT (fig. 3).
Figura 3. Mapa de calor que representa la asociación de las especies con los diferentes puntos de muestreo en el arroyo La Escalera en la selva alta perennifolia de la Sierra Norte de Chiapas en el municipio de Huimanguillo, Tabasco, México. El color de los pixeles representa el grado de asociación de cada especie con el estado de la vegetación y las charcas permanentes y temporales, donde los colores más cálidos representan el mayor grado de asociación. Las figuras geométricas representan el estado de la vegetación: ● vegetación secundaria; ▲ vegetación recién talada; ■ vegetación primaria. Las figuras con espacios internos sin color indican charcas temporales, mientras que las figuras rellenas de color, charcas permanentes.
El Permanova determinó que el tipo de vegetación tuvo un efecto significativo sobre las variables medidas en cada gradiente ambiental (pseudo-F = 3.46, p [perm] = 0.0015), dicho factor presentó el mayor porcentaje estimado de variación entre todos los factores evaluados (tabla 1). El PCoA muestra en el primer eje que las charcas permanentes en VP presentaron mayor profundidad, salinidad, conductividad y corriente del agua, mientras que las charcas en VS y VRT presentaron mayores valores de profundidad de hojarasca, y presencia de hojarasca y raíces. En el segundo eje, se puede observar que las charcas permanentes y temporales en VRT presentaron un sustrato más limoso, además de gasterópodos, lo que las hace totalmente diferentes a las charcas permanentes y temporales ubicadas en VS y VP (fig. 4a). La relación entre las variables ambientales con la abundancia total de renacuajos fue variada; sin embargo, el gráfico de burbuja muestra que cuando las charcas permanentes y temporales presentaron alta salinidad, conductividad y profundidad, se registró un número bajo de renacuajos (fig. 4b).
Con respecto a la abundancia total de los renacuajos, el Permanova no presentó diferencias entre el estado de la vegetación, el tipo de charca, la altitud o sus interacciones (tabla 2). No obstante, el componente estimado de variación muestra un tamaño del efecto elevado para los residuales (42%), la interacción entre el tipo de la vegetación y la altitud (tamaño del efecto = 19.1%), y la interacción entre el estado de la vegetación con el tipo de charca y la altitud (tamaño del efecto = 19%). El análisis de correlación de Pearson presentó una alta relación lineal entre suelo arenoso y limoso (-0.76), salinidad y conductividad (0.81) y oxígeno disuelto con porcentaje de saturación de oxígeno (0.84), estas variables fueron descartadas en los análisis posteriores. De acuerdo con el AICc, el modelo que mejor explica la abundancia total de los renacuajos en el arroyo incluyó un total de 8 variables predictoras, sin embargo, solo la temperatura del agua, la salinidad y pH son las variables con mayor peso y poder predictivo (AICc = 335.52, R^2 = 0.68, RSS = 17,911) (tabla 3; material suplementario).
Figura 4. a) Ordenación de las charcas muestreadas en el arroyo La Escalera en función de las variables ambientales medidas en la selva alta perennifolia de la Sierra Norte de Chiapas en el municipio de Huimanguillo, Tabasco, México. Las figuras geométricas representan el tipo de la vegetación: ● vegetación secundaria; ▲ vegetación recién talada; ■ vegetación primaria. Las figuras con espacios internos sin color indican charcas temporales, mientras que las figuras rellenas de color, charcas permanentes. b) Ordenación de las charcas muestreadas en el arroyo La Escalera en función de las variables ambientales medidas en la selva alta perennifolia de la Sierra Norte de Chiapas en el municipio de Huimanguillo, Tabasco, México y la abundancia total de los renacuajos. La ubicación de cada círculo representa la distancia euclidiana entre charcas dados los gradientes ambientales y el tamaño de los círculos representa la abundancia total de las 3 especies de renacuajos en cada charca, en donde círculos de menor tamaño representan alrededor de 30 individuos, mientras que el círculo de mayor tamaño representa aproximadamente 300 individuos.
El resultado del Permanova para L. vaillanti sugiere que no existen diferencias estadísticamente significativas entre la abundancia y el tipo de la vegetación, el tipo de charca, la altitud o sus interacciones (tabla 4), pero el componente estimado de variación indica un tamaño del efecto alto a nivel de los residuales (55%), la interacción entre los tipos de vegetación y la altitud (tamaño del efecto = 12.5%) y el estado de la vegetación (tamaño del efecto = 11.9%) (tabla 4). La abundancia de L. vaillanti fue explicada por 7 variables significativas al modelo y las que tuvieron un mayor poder explicativo, en orden descendente, son: la ausencia de corriente en las charcas, la profundidad de la hojarasca, la temperatura del agua de 24ºC y el sustrato limoso (AICc = 328.33, R^2 = 0.70, RSS = 16,542; tabla 3).
La abundancia de I. valliceps varió en función de la interacción entre el tipo de charca y la altitud (pseudo-F = 6.78, p [perm] = 0.0059, tamaño del efecto = 22.3%). También se presentó un componente de variación elevado en la interacción entre el estado de la vegetación, el tipo de charca y la altitud (tamaño del efecto = 26.3%) (tabla 4). La abundancia de I. valliceps fue explicada por un total de 6 variables las cuales fueron: la profundidad de la hojarasca, el sustrato limoso, la presencia de ramas y gasterópodos, la ausencia de corriente en charcas temporales, y el pH de 7.2; pero ninguna de estas variables fue significativa al modelo (AICc = 322.9, R^2 = 0.39, RSS = 15,745; tabla 3).
Por último, el bajo tamaño de la muestra para E. bivocata no permitió analizar la varianza. Sin embargo, se pudo evidenciar que el mayor componente de variación se encontró en los residuales (tamaño del efecto = 37%), seguido por la interacción entre el estado de la vegetación, el tipo de charca, la altitud (tamaño del efecto = 18%) y la interacción entre el tipo de vegetación y la altitud (tamaño del efecto = 12.4%) (tabla 4). La abundancia de E. bivocata estuvo determinada por 5 variables en el mejor modelo ajustado, las que fueron significativas y presentaron mayor poder predictivo son, en orden descendente: la presencia de decápodos, una altitud de 460 m snm, la presencia de corriente en las charcas permanentes, el pH de 7.2 y la temperatura del agua de 22 ºC (AICc = 328.33, R^2 = 0.70, RSS = 16,542; tabla 3).
Discusión
Los resultados de la presente investigación muestran que los renacuajos de L. vaillanti fueron más abundantes con respecto a E. bivocata e I. valliceps; ésto se debe a que la abundancia de los renacuajos está fuertemente influida por el tamaño de la puesta (Vogt, 1997). En el caso de L. vaillanti, se compone de alrededor de 850 huevos (Hernández-Guzmán e Islas-Jesús, 2014), mientras que para I. valliceps,el tamaño de puesta es aproximadamente de 100 huevos (Oliver-López et al., 2009), para E. bivocata se desconoce el número de huevos por puesta; sin embargo, para otras especies de la familia Hylidae se ha reportado que las puestas están conformadas de 9 a 80 huevos (Leonard et al., 1993; Luja-Molina, 2010; Luja-Molina y Rodríguez-Estrella, 2016; Stebbins, 1951). Aunado a lo anterior, las larvas de anfibios son más numerosas que los adultos y por estar confinados en las charcas, el conteo de los individuos es más preciso (Camacho-Rozo y Urbina-Cardona, 2021).
Tabla 1
Resultados del análisis del Permanova con respecto del gradiente ambiental en el arroyo La Escalera.
Variable
Respuesta
gl
SS
MS
Pseudo-F
p (perm)
Estimación de los coeficientes de variación
Raíz cuadrada del componente de variación estimado
Gradiente ambiental (Distancia euclidiana)
Tipo de vegetación (vgt)
1
64.942
64.9
3.47
0.0015
6.49
2.55
Tipo de charca (char)
1
25.437
25.4
1.36
0.1914
0.68
0.83
Altitud (alt)
2
40.228
20.1
1.07
0.3529
0.22
0.47
Interacción vgt-char
1
15.822
15.8
0.84
0.5516
0.70
-0.84
Interacción vgt-alt
2
36.267
18.1
0.97
0.4642
0.20
-0.44
Interacción char-alt
2
29.811
14.9
0.80
0.6881
0.92
-0.96
Interacción vgt-char-alt
1
14.717
14.7
0.79
0.614
1.94
-1.39
Residuales
43
805.18
18.7
18.73
4.33
Total
54
1,293.4
Tabla 2
Resultados del análisis del Permanova con respecto a la abundancia total de los renacuajos y el gradiente ambiental en el arroyo La Escalera.
Variable
Respuesta
gl
SS
MS
Pseudo-F
p (perm)
Estimación de los coeficientes de variación
Raíz cuadrada del componente de variación estimado
Abundancia total
Tipo de vegetación (vgt)
1
1,287.9
1,287.9
1.32
0.2641
43.82
6.62
Tipo de charca (char)
1
738.35
738.4
0.76
0.4216
24.10
-4.91
Altitud (alt)
2
1,931.1
965.5
0.99
0.3994
1.62
-1.27
Interacción vgt-char
1
41.63
41.6
0.04
0.9629
226.62
-15.05
Interacción vgt-alt
2
4,597.7
2,298.9
2.36
0.0735
442.04
21.03
Interacción char-alt
2
663.55
331.8
0.34
0.8093
155.1
-12.45
Interacción vgt-char-alt
1
67.502
67.5
0.07
0.9299
440.69
-20.99
Residuales
43
41,964
975.9
975.92
31.24
Total
54
56,767
La selección de las charcas por parte de los anuros adultos depende de su distribución espacial y temporal, el esfuerzo reproductivo y de diversos factores bióticos y abióticos que inciden en la dinámica de las poblaciones de renacuajos (Alford, 1999; Duellman y Trueb, 1986; Eterovick y Souza, 2003; Stebbins y Cohen, 1995). De acuerdo con nuestros resultados, la selección de las charcas permanentes y temporales difiere entre las especies estudiadas, en el caso de los renacuajos de L. vaillanti fueron registrados generalmente en charcas permanentes dentro de la VS y VRT; se ha observado que las especies que seleccionan este tipo de charcas es debido a que los renacuajos presentan periodos de desarrollo más largos (Dodd, 1992; Skelly, 1997) y que en el caso de la especie mencionada, se ha registrado un periodo de desarrollo de hasta 5 meses (Hernández-Guzmán e Islas-Jesús, 2014). Además, los adultos de esta especie están fuertemente asociados a charcas permanentes que se forman en los arroyos de la vegetación secundaria y de los potreros adyacentes a la selva (Hernández-Ordóñez et al., 2015; Ríos-Rodas et al., 2020; Urbina-Cardona et al., 2006), las cuales son utilizadas como sitio de forrajeo, reproducción y oviposición (Lee, 1996). Diversos estudios han observado que algunas especies de ranas utilizan tanto charcas permanentes como temporales para llevar a cabo su metamorfosis (Eterovick y Barata, 2006; Melo et al., 2018; Peltzer y Lajmanovich, 2004; Rodrigues et al., 2010), lo cual concuerda con lo observado en nuestro estudio, donde L. vaillanti utilizó ambos tipos de charcas. Incilius valliceps se observó solo en charcas temporales ubicadas en VS, el uso de estas charcas está relacionado con su rápido desarrollo larvario, el cual tiene una duración de 28 días (Aguilar-López, 2018; Volpe, 1957). Se conoce poco sobre la ecología y modo reproductivo de E. bivocata, sin embargo, los resultados muestran que los adultos eligen únicamente charcas permanentes en VP para la oviposición de su progenie durante los meses de mayo y junio; de acuerdo con nuestras observaciones en campo, el desarrollo embrionario de esta especie tiene una duración aproximadamente de 5 semanas. Además, se han registrado renacuajos en noviembre, lo que sugiere que esta especie puede tener más de un pico explosivo de reproducción durante las épocas de seca y lluvia (Comentario personal Ríos-Rodas). Dado estas condiciones, el seleccionar charcas permanentes les permite aumentar la probabilidad de que los renacuajos completen su metamorfosis, ya que presentan menores riesgos de desecación, incluso durante la época de seca (Alford, 1999; Torres-Orozco et al., 2002).
Tabla 3
Modelos mejor ajustados por el número de variables, ordenados de menor a mayor con respecto al número de AICc, dichos modelos explican la abundancia total y la abundancia de cada una de las especies encontradas en el arroyo La Escalera. El modelo mejor ajustado de acuerdo con el valor de AICc se muestra en negritas.
AICc
R^2
RSS
Núm. variables
Variables
Abundancia total
335.52
0.68169
17911
8
3,10,12,13,15,16,17,19
335.64
0.66341
18939
7
3,12,13,15-17,19
335.86
0.66206
19015
7
3,10,12,13,15,16,19
336.25
0.64173
20159
6
3,12,13,15,16,19
Lithobates vaillanti (abundancia)
328.33
0.70594
16542
7
2,3,4,7,15,16,20
328.38
0.69024
17425
6
2,3,4,7,15,16
328.76
0.67235
18431
5
2,3,4,15,16
328.89
0.67155
18476
5
2,3,7,15,16
Incilius valliceps (abundancia)
322.9
0.395
15745
6
2,3,7,12,15,17
324.32
0.40991
15357
7
2,3,7,8,12,15,17
324.44
0.40859
15391
7
1,2,3,7,12,15,17
324.99
0.40246
15550
7
2,3,7,12,15,17,21
Exerodonta bivocata (abundancia)
276.44
0.69424
6995.3
5
13,15,16,17,21
276.48
0.70867
6665.1
6
10,13,15,16,17,21
276.51
0.70853
6668.4
6
8,10,13,15,16,21
276.66
0.7077
6687.3
6
1,8,13,15,16,21
Variables: (1) profundidad de charca; (2) espesor de hojarasca; (3) sustrato limoso; (4) sustrato arcilloso; (5) rocas; (6) hojarasca; (7) ramas; (8) troncos; (9) raíces; (10) algas; (11) peces; (12) gasterópodos; (13) decápodos; (14) mosquitos; (15) agua corriente; (16) temperatura del agua; (17) pH; (18) oxígeno disuelto; (19) salinidad; (20) cobertura de dosel; (21) altitud.
El tipo de vegetación y la temperatura son las variables que caracterizan las charcas en las que fueron registrados los renacuajos de nuestro sitio de estudio. Estas variables, están íntimamente correlacionadas, ya que la variación de la temperatura en las charcas puede ser generada por los cambios en la cobertura de la vegetación circundante (Granados-Sánchez et al., 2006). De acuerdo con nuestros resultados y lo documentado en otros estudios, existen variables que condicionan el uso de las charcas como son: altos valores de la corriente, la profundidad del agua, el oxígeno disuelto, la conductividad y la salinidad, factores que intervienen en la selección de sitios de puestas, desarrollo de huevos y larvas (Borges-Júnior y Rocha, 2013; Eterovick y Sousa, 2003; Kopp y Eterovick, 2006; Strauß et al.,2010; Thomas et al., 2019)
Cada una de las especies de estudio ocupó charcas con características específicas que influyen en el desarrollo y supervivencia de los individuos. Los renacuajos de L. vaillanti utilizaron charcas permanentes y sin corriente durante todos los meses de muestreo, este tipo de charcas mantienen un nivel de agua adecuado aún en época de seca, permitiendo que la abundancia de los renacuajos sea constante a lo largo del tiempo. Incluso se ha observado que algunos anuros pueden ocupar estas charcas por varios meses para completar su desarrollo (Almeida-Gomes et al., 2012; Borgues-Júnior, 2007; Fatorelli et al., 2010). La hojarasca es otra variable importante en las charcas donde se encuentra esta especie, ya que es utilizada como refugio ante la presencia de depredadores (Melo et al., 2018), como son los peces del género Rhamdia, los cuales se encuentran en las mismas charcas que L. vaillanti.
Los renacuajos de I. valliceps se encontraron solo en abril en charcas temporales sin corriente ubicadas exclusivamente en VS. Los adultos de esta especie tienen preferencia por los hábitats que presentan algún tipo de perturbación antropogénica, en los cuales son más abundantes (Cedeño-Vázquez et al., 2006). Además, la selección de las charcas temporales por parte de esta especie se debe a que los adultos son estrictamente terrestres y utilizan las charcas únicamente para la oviposición (Oliver-López et al., 2009). Las charcas seleccionadas por esta especie en nuestro estudio se caracterizaron por un bajo porcentaje de hojarasca y ramas, un sustrato limoso y la ausencia de depredadores. Esta última característica permite un desarrollo larvario relativamente más rápido, ya que al no tener depredadores potenciales invierten más tiempo alimentándose (Aguilar-López. 2018; Eterovick y Sazima, 2000; Peltzer y Lajmanovich, 2004). Además, los valores altos de pH registrados para las charcas son adecuados para su supervivencia, ya que se ha demostrado que un pH ácido menor a 4 afecta el desarrollo de los renacuajos (Freda y Dunson, 1985; Rosenberg y Pierce, 1995; Thabah et al., 2018).
Tabla 4
Resultados del análisis del Permanova con respecto a la abundancia de cada una de las especies de renacuajos y el gradiente ambiental en el arroyo La Escalera.
Variable
Respuesta
gl
SS
MS
Pseudo-F
p (perm)
Estimación de los coeficientes de variación
Raíz cuadrada del componente de variación estimado
Lithobates vaillanti (abundancia)
Tipo de vegetación (vgt)
1
1,770.6
1,770.6
2.55
0.1074
150.99
12.29
Tipo de charca (char)
1
307.23
307.2
0.44
0.5682
39.40
-6.28
Altitud (alt)
2
586.14
293.1
0.42
0.6884
62.76
-7.92
Interacción vgt-char
1
668.79
668.8
0.96
0.3391
6.52
-2.55
Interacción vgt-alt
2
2,339.2
1,169.6
1.68
0.1954
158.36
12.58
Interacción char-alt
2
1,760
880.0
1.26
0.2817
44.38
6.66
Interacción vgt-char-alt
1
476.78
476.8
0.69
0.4385
106.19
-10.31
Residuales
43
29,914
695.7
695.67
26.38
Total
54
57,079
Incilius valliceps (abundancia)
Tipo de vegetación (vgt)
1
76.85
76.9
0.42
0.4541
14.86
-3.85
Tipo de charca (char)
1
106.41
106.4
0.58
0.4479
7.73
-2.78
Altitud (alt)
2
882.9
441.5
2.41
0.1267
40.35
6.35
Interacción vgt-char
1
801.04
801.0
4.39
0.0586
150
12.25
Interacción vgt-alt
2
1,506.4
753.2
4.12
0.0494
190.65
13.81
Interacción char-alt
2
2,476.6
1,238.3
6.78
0.0059
254.19
15.94
Interacción vgt-char-alt
1
801.04
801.0
4.39
0.06
300
17.32
Residuales
43
7,853.2
182.6
182.63
13.51
Total
54
26,845
Exerodonta bivocata (abundancia)
Tipo de vegetación (vgt)
1
-3.9E-11
-4E-11
N.A.
N.A.
40.14
-6.33
Tipo de charca (char)
1
-2.7E-11
-3E-11
N.A.
N.A.
28.99
-5.38
Altitud (alt)
2
-1.5E-11
-8E-12
N.A.
N.A.
44.55
-6.67
Interacción vgt-char
1
-2E-11
-2E-11
N.A.
N.A.
69.32
-8.33
Interacción vgt-alt
2
-2.9E-11
-1E-11
N.A.
N.A.
95.49
-9.77
Interacción char-alt
2
-5E-11
-2E-11
N.A.
N.A.
68.82
-8.30
Interacción vgt-char-alt
1
-2.6E-12
-3E-12
N.A.
N.A.
138.64
-11.78
Residuales
43
12,289
285.79
N.A.
N.A.
285.79
16.91
Total
54
22,933
A diferencia de las otras 2 especies de estudio, los renacuajos de E. bivocata solo ocuparon charcas permanentes ubicadas en VP, ésto concuerda con lo reportado por Ríos-Rodas et al. (2020) y Santos-Barrera (2004), quienes observaron a la especie en estado adulto en áreas de vegetación primaria, lo que indica que esta especiesolo se reproduce en sitios conservados. Alford (1999) menciona que los cuerpos de agua permanentes aumentan las probabilidades de que las especies completen su proceso de metamorfosis reduciendo así, el porcentaje de mortalidad. Otra particularidad específica de las charcas en las que se registró E. bivocata es la presencia de corriente; dadas estas condiciones, los renacuajos se registraron en el fondo de la charca, donde la corriente es menor y se encuentran adheridos a las rocas para evitar el arrastre (Thomas et al., 2019). Adicionalmente, E. bivocata necesita charcas que estén rodeadas de vegetación, lo cual permitirá que conserven una temperatura promedio de 22 ºC, en cambio las charcas con una cobertura de dosel abierto pueden ser de 2 a 5 ºC más cálidas, datos que coinciden con lo registrado por Skelly et al. (2002), Werner y Glennemeier (1999). Tomando en cuenta las características necesarias para el desarrollo de este hílido, se puede concluir que es una especie especialista en la selección de charcas para el desarrollo de su progenie.
La presente investigación es la primera que aborda la influencia de las variables ambientales sobre la abundancia de los renacuajos en las charcas presentes de un arroyo tropical en México. Las 3 especies registradas representaron solo una parte de la comunidad de anuros en la zona, las cuales presentan desarrollo indirecto; además, es importante señalar que cada una de las especies habitó exclusivamente un tipo de charca. De acuerdo con nuestros resultados, se acepta la hipótesis de que las charcas permanentes, en general, sí presentaron la mayor abundancia de renacuajos, sin embargo, las charcas permanentes en VP presentaron la menor abundancia de renacuajos, mientras que las charcas permanentes en VRT y VS obtuvieron la mayor abundancia. Las variables que influyeron directamente en la abundancia de las 3 especies de renacuajos fueron el pH, la temperatura y el oxígeno disuelto en el agua, lo que concuerda con nuestra hipótesis propuesta. Para el caso particular de E. bivocata, la presencia de gasterópodos en las charcas influyó en su abundancia, estos organismos pueden ser considerados competidores o depredadores ejerciendo una presión constante en la abundancia de esta especie. Por último, este estudio también reveló la importancia del tipo de vegetación circundante a las charcas; las charcas en VP presentaron condiciones adecuadas para que especies exclusivas de ambientes conservados lleven a cabo su reproducción y desarrollo; mientras que las charcas, rodeadas de VRT fueron aprovechadas por especies generalistas. Dado que la selección de las charcas por parte de los anuros adultos depende del tipo de vegetación y que en la zona de estudio se implementan actividades que modifican la estructura de la vegetación, es necesario continuar con el monitoreo de las especies ante los cambios en la cobertura vegetal y analizar la relación entre los cambios en la configuración del paisaje y la dinámica poblacional de los anuros, en particular, de especies especialistas, de escaso conocimiento en sus modos reproductivos o que se encuentren en alguna categoría de riesgo.
Agradecimientos
Al Conahcyt, por la beca de maestría otorgada al primer autor. A José del Carmen Gerónimo Torres, Perla Chuc, a la comunidad de Villa Guadalupe por el apoyo en cada uno de los recorridos y a los revisores anónimos por su contribución para mejorar significativamente el manuscrito.
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