Ecología

María Camila Bagliani ^{a, b}, Gisela Mariel Via do Pico ^a, Viviana G. Solis-Neffa ^{a, b} y Ercilia María Sara Moreno ^{a, b,} *

^a Universidad Nacional del Nordeste, Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas, Instituto de Botánica del Nordeste, Sargento Cabral 2131, c.c. 209, 3400 Corrientes, Argentina

^b Universidad Nacional del Nordeste, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales y Agrimensura, Av. Libertad 5460, 3400 Corrientes, Argentina

*Autor para correspondencia: em.sara.moreno@exa.unne.edu.ar (E.M.S. Moreno)

Recibido: 23 septiembre 2024; aceptado: 8 enero 2025

Resumen

Elionurus muticus posee un gran potencial industrial y capacidad de producción; no obstante, se carece de información sobre sus requerimientos ecológicos. Aquí analizamos su distribución potencial actual y futura en América del Sur mediante modelado de nicho ecológico para establecer estrategias de muestreo, identificar regiones óptimas de cultivo y evaluar el impacto del cambio climático en su distribución. Se estimó una distribución potencial de 4,573,895.843 km². Las áreas de mayor probabilidad de presencia fueron el noroeste de la Sabana Uruguaya, Chaco Húmedo, Campos y Malezales, norte de la Sabana Inundada del Paraná, suroeste del Espinal y sureste de la Pampa Húmeda. Las variables bioclimáticas presentaron una mayor amplitud comparadas con las edáficas. La temperatura mínima del mes más frío, la precipitación del mes más cálido y el pH del suelo mostraron el mayor porcentaje de contribución al modelo. En las 12 combinaciones de escenarios futuros analizados, la distribución se mantuvo estable. La mayoría de las variables mostraron intervalos de valores uniformes. El suroeste del Cerrado, oeste de la Sabana Uruguaya, y Campos y Malezales destacaron como áreas altamente potenciales y estables propicias para el muestreo, cultivo y aprovechamiento eficiente de E. muticus en América del Sur.

Palabras clave: Distribución potencial; Cambio climático; Modelado de nicho; Cobertura de suelo

© 2025 Universidad Nacional Autónoma de México, Instituto de Biología. Este es un artículo Open Access bajo la licencia CC BY-NC-ND

(http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/).

Exploratory analysis of the environmental amplitude and ecological requirements to identify potential sampling and cultivation areas for Elionurus muticus (Poaceae) in South America

Abstract

Elionurus muticus has a high industrial potential and production capacity. However, information on its ecological requirements is lacking. Here we analyze its current and future potential distribution in South America using ecological niche modelling to establish sampling strategies, identify optimal growing regions, and assess the impact of climate change on its distribution. A potential distribution of 4,573,895.843 km² was estimated. The areas with the highest probability of occurrence were the northwest of the Uruguayan Savannah, Humid Chaco, Campos and Malezales, north of the Paraná Flooded Savannah, southwest of the Espinal and southeast of the Humid Pampa. The bioclimatic variables showed a greater amplitude compared to the edaphic variables. Minimum temperature of the coldest month, precipitation of the warmest month and soil pH showed the highest percentage contribution to the model. In the 12 combinations of future scenarios analyzed, the distribution remained stable. Most variables showed uniform ranges of values. The southwest of the Cerrado, west of the Uruguayan Savannah, and Campos and Malezales stood out as highly potential and stable areas, suitable for sampling, cultivation and efficient utilization of E. muticus in South America.

Keywords: Potential distribution; Climate change; Niche modeling; Land cover

Introducción 

Elionurus muticus (Spreng.) Kuntze (Andropogoneae, Poaceae) es la especie más ampliamente distribuida del género, encontrándose en América, África y Asia. Esta especie constituye un valioso recurso renovable con múltiples aplicaciones. Bajo un manejo adecuado, que generalmente implica el uso del fuego para mejorar la palatabilidad de las hojas, E. muticus puede ser utilizada como forrajera para la alimentación del ganado (Nicola y Rúgolo-de Agrasar, 1987). Además, se han reportado varios usos en la medicina popular (Stuckert, 1904; Tredgold, 1986), así como su potencial como antioxidante natural y fuente de compuestos bioactivos útiles (Dzingirai et al., 2007). Debido a su actividad antibacteriana, antifúngica, citotóxica y antimicrobiana, también se ha sugerido su uso como alternativa a los fungicidas sintéticos en la agroindustria (Cacciabue et al., 2005; Hess et al., 2007; Sabini et al., 2006). Una de las características más interesantes de E. muticus es su potencial como productor de aceites aromáticos, ya que su resina contiene más del 90% de citral, un compuesto con un fuerte aroma cítrico, fácil de extraer (Castro y Ramos, 2003). Por este motivo, se ha propuesto a esta especie como un sucedáneo de la citronela o como una fuente alternativa de extracción de aceite (Fester et al., 1961; Füller et al., 2014; Vidal, 1954). El citral es utilizado como materia prima en la industria farmacéutica para sintetizar iononas, una de las cuales se emplea para la síntesis de vitamina A (Koshima et al., 2006), lo que confiere a esta especie un gran interés para la industria aromática, alimentaria y cosmética (Heydorn et al., 2003; Kolb et al., 2007).

A pesar de su amplia distribución, su capacidad de producción en diferentes agroecosistemas, sus propiedades bioactivas y el potencial productivo de sus aceites esenciales, E. muticus permanece subexplotada. Se carece de información detallada sobre los requerimientos ecológicos y los factores, tanto naturales como antrópicos (usos agropecuarios de la tierra, avance de los cascos urbanos, silvicultura, entre otros), que influyen en su distribución geográfica. Este tipo de información es fundamental para establecer bases que permitan proponer estrategias de muestreo de campo, identificar las regiones más adecuadas para su cultivo, y evaluar el impacto de diferentes escenarios futuros de cambio climático en la distribución de la especie. La distribución espacial y temporal de una especie refleja sus interacciones con el entorno (Brown et al., 1995), influyen sus requisitos ecológicos específicos y su tolerancia a las desviaciones de condiciones óptimas (Hirzel et al., 2002). Las predicciones acerca de la distribución geográfica de las especies pueden basarse en modelos matemáticos que relacionan las observaciones de campo con un conjunto de variables ambientales (Hirzel et al., 2006; Kirkpatrick et al., 1997). Estos factores ambientales pueden afectar de manera diferente la distribución de las especies a distintas escalas espaciales. A escala regional, el clima es el principal factor limitante, mientras que, a escala local, la distribución de los organismos puede estar condicionada por las características geomorfológicas y edáficas (Bray y Curtis, 1957; Hutchinson, 1957; Whittaker, 1956). Entre las múltiples aplicaciones que tienen los modelos de distribución de especies, los análisis de modelado de nicho ecológico (MNE) han sido empleados para analizar la distribución potencial de diversas especies cultivadas, así como para identificar las áreas óptimas para su cultivo y de especies con potencial para el cultivo (Akpoti et al., 2020; d’Eeckenbrugge et al., 2014; Ghehsareh Ardestani et al., 2021; Hao et al., 2012; Hernández et al., 2018; Idohou et al., 2017; Lentz et al., 2008; Nagahama y Bonino, 2020; Plath et al., 2016; Ramírez-Cabral et al., 2016; Ramírez-Gil et al., 2018; Vitali et al., 2015). Los análisis de distribución basados en MNE permiten describir la influencia de las condiciones ambientales actuales en la distribución geográfica real y potencial de las especies (Pulliam, 2000; Soberón y Peterson, 2005). En especies cultivadas, el MNE se ha utilizado para estudiar el impacto de los cambios climáticos sobre su distribución potencial e incluso para comprender cómo los factores antropogénicos, junto con los ambientales, influyen en el nicho ecológico realizado de las especies (Beck, 2013; Jing-Song et al., 2012; Kodis et al., 2018; Lopes et al., 2017; Spooner et al., 2010). Las predicciones espaciales realizadas a partir de los MNE permiten incrementar la eficiencia y reducir los esfuerzos y costes de muestreo en el terreno, mediante la identificación de localidades con altos valores de idoneidad del hábitat. Sobre esta base, es posible hacer predicciones y orientar estrategias de uso sostenible de los recursos naturales (Guisan et al., 2005, 2006).

En este contexto, el presente trabajo se enfocó en el modelado de la distribución potencial, actual y futura de E. muticus en América del Sur. El objetivo principal fue generar un modelo predictivo que identifique las áreas más probables de ocurrencia de la especie, determinar sus requerimientos ecológicos, contribuir a la comprensión del efecto de los cambios climático-ambientales y del uso y cobertura del suelo sobre sus patrones de distribución, y establecer las bases para futuras estrategias de muestreo y uso sostenible de la especie. 

Materiales y métodos

El área de modelado espacial (área M) es el espacio geográfico y ambiental donde se ha registrado la presencia de una especie, delimitada en función del conocimiento de su biología y su capacidad de dispersión (Soberón y Peterson, 2005). Para delimitar el área M en este estudio, se utilizaron los registros de presencia de E. muticus en América del Sur y para evitar estimaciones de nicho sesgadas que surgen al tratar como ausencia áreas que son climáticamente adecuadas, pero no están ocupadas debido al aislamiento geográfico o ausencia de registros por falta de recolectas (Oney et al., 2013), se creó un área buffer de 300 km alrededor del conjunto de datos de presencia para toda la especie. Se creó una región buffer de aproximadamente 300 km, abarcando casi la totalidad de la región neotropical de América del Sur, desde 11.33° N hasta 44.51° S y desde 31.44° O hasta 78.98° O, comprendiendo 19,636,747.99 km². Esta macroregión incluye casi todos los biomas conocidos, abarcando zonas de selvas tropicales y subtropicales húmedas y secas, sabanas y praderas tropicales y subtropicales, praderas y matorrales de montaña. Siguiendo la clasificación de ecorregiones de Olson et al. (2021), el área abarca 102 ecorregiones (fig. 1).

Figura 1. Distribución geográfica actual de Elionurus muticus en las diferentes ecorregiones de América del Sur (definidas según Olson et al., 2001) y puntos de presencia utilizados para el análisis de modelado de nicho ecológico. En línea punteada se indica el área M. Mapa elaborado por M.C. Bagliani y G.M. Via do Pico.

La macroregión se caracteriza por una gran diversidad de relieves, destacando la cordillera de los Andes, que atraviesa de norte a sur el borde occidental. También se observan extensas llanuras, mesetas y numerosas cuencas hidrográficas, algunas de las más grandes del mundo. En cuanto a los climas, los tropicales son dominantes en toda la región intertropical de América del Sur. Los climas ecuatoriales presentan temperaturas y precipitaciones muy estables en la zona ecuatorial; mientras que los climas monzónicos se encuentran a medida que se aleja del ecuador, donde las precipitaciones y las temperaturas pierden regularidad. La región intertropical también incluye climas estacionales de sabana, con una marcada estación seca y otra húmeda, a medida que se degrada la regularidad climática ecuatorial. 

Elionurus muticus es una especie herbácea, cespitosa y perenne, ampliamente distribuida en América, desde México hasta la Argentina y Uruguay (Tropicos, 2022; Zuloaga et al., 2012). Esta especie puede formar extensas poblaciones, constituyendo praderas en las regiones medanosas y arenosas de la región semiárida pampeana, donde actúa como un valioso fijador de suelos. Además, es una especie dominante en las sabanas de la Mesopotamia argentina y en los aybales del Chaco semiárido, donde forma espartillares extensos y casi puros, acompañados frecuentemente por leguminosas (Marino et al., 2013). Las plantas pueden alcanzar 1 m de altura y presentan hojas de color verde grisáceo que se enrollan en los extremos durante épocas de sequía, manteniéndose verdes durante todo el año. Sus rizomas son breves y superficiales (Molina et al., 2006). Es una especie monoica, que florece entre octubre y diciembre, y aunque puede propagarse por medio de semillas, la propagación más común es mediante la división de matas (Coelho, 2018). Elionurus muticus exhibe una gran diversidad morfológica, lo que resulta en una compleja taxonomía y una gran cantidad de sinonimias (Zuloaga et al., 2003). Además de esta diversidad morfológica, se ha observado una considerable variación en la composición química de sus aceites esenciales, identificándose, según los componentes presentes, 5 quimiotipos diferentes (Füller, 2013). 

Se realizó el modelado de nicho ecológico (MNE) predictivo para evaluar la distribución potencial de E. muticus tanto en el tiempo presente como en escenarios futuros. Se realizaron 2 MNE para el presente, uno utilizando variables bioclimáticas y edáficas, y el otro utilizando únicamente variables bioclimáticas. Este último fue utilizado para la extrapolación a los escenarios climáticos futuros. Se obtuvieron 2,932 puntos de presencia georreferenciados de E. muticus en todo su rango de distribución en América del Sur. Las fuentes incluyeron ejemplares del herbario del Instituto de Botánica del Nordeste (CTES) (94 registros) y las bases de datos Documenta Florae Australis (370 registros, http://www.darwin.edu.ar/iris/), SpeciesLink (580 registros, https://splink.cria.org.br/), GBIF (1,777 registros, https://www.gbif.org/es/) y Tropicos (111 registros, Tropicos.org. Missouri Botanical Garden). Las sinonimias que presenta el taxón fueron incluidas en la búsqueda de puntos de presencia, para lo cual se tuvo como criterio el catálogo de Poaceae del Nuevo Mundo (Zuloaga et al., 2003), en el cual se reconocen 60 sinónimos para la especie, como así también su basónimo. Solo se utilizaron aquellos puntos de presencia que correspondían a registros de herbario. Con la plataforma Wallace (Kass et al., 2018, 2023), habilitada en R ver. 3.3.1 (R Core Team, 2020) se eliminaron los puntos de presencia duplicados y aquellos con una distancia de separación menor a 30 km, lo cual permite evitar la sobreestimación de los modelos por el efecto de la autocorrelación espacial (Peterson y Nakazawa, 2008). Luego del filtrado de los datos, se retuvieron 391 puntos de presencia (material suplementario: tabla S1).

Se descargaron las 19 variables bioclimáticas de la base WorldClim Global Climate GIS version 2.1 (www.worldclim.org) (Fick y Hijmans, 2017; Hijmans et al., 2005, tabla 1) a una resolución espacial de 2.5 arc-min (~ 5 km) y en formato GeoTiff (.tiff). Se obtuvieron 11 variables edáficas de la base ISRIC-World Soil Information database (Hengl et al., 2014, 2017; http://soilgrids1km.isric.org; tabla 1) a una resolución de 250 m y fueron transformadas a una resolución de 2.5 arc-min (~ 5 km). Las capas ambientales fueron cortadas por el área M para la construcción de los modelos de E. muticus, se seleccionaron las variables mediante análisis de componentes principales (ACP) y de correlación de Pearson (≤ 0.8) realizados en R ver. 3.3.1. Dichos análisis se realizaron usando el conjunto de variables bioclimáticas y edáficas por separado. Las variables se seleccionaron en función del número de componentes que, sumados, explican como mínimo 85% de la variabilidad observada y luego se verificó que no se encuentren correlacionadas.

Para evaluar la distribución potencial actual de E. muticus se realizó el MNE utilizando el algoritmo de máxima entropía implementado en MaxEnt v3.4.4 (Phillips et al., 2006, 2017, www.cs.princeton.edu/~schapire/maxent/). Los parámetros utilizados para ejecutar MaxEnt se calibraron utilizando la plataforma Wallace (Kass et al., 2018, 2023) basada en R. Se seleccionó un único conjunto de parámetros para los modelos tanto del presente como del futuro tomando como criterio de elección el valor AICc más bajo, cercano a 0. Basados en estos resultados, se ejecutó MaxEnt utilizando las clases de características (“feature classes”) Linear Quadratic Hinge (LQH), el multiplicador de regularización 1, 10 réplicas, 1,000 iteraciones máximas, 10,000 puntos máximos de “background”, “replicate run type” (“Crossvalidate”) y formato de salida CogLog. Con estos ajustes se obtuvieron los modelos finales transformando los mapas probabilísticos en mapas binarios (presencia 0 – ausencia 1) empleando 10% inferior de los datos de entrenamiento como valor umbral para cada predicción. Los rangos de los valores de probabilidad de presencia considerados bajos fueron 24-48%, medio 48-73% y alto 73-100%. Para la visualización de las predicciones y edición de los mapas se utilizó Quantum GIS 3.4.2 (QGIS Development Team, http://www.qgis.org/). El análisis de la distribución potencial se llevó a cabo con base a las ecorregiones caracterizadas por Olson et al. (2021) para el área de estudio. 

Con el fin de obtener una estimación más realista del área de distribución de E. muticus y analizar el impacto del uso de la tierra, se ajustó el mapa del MNE bioclimático y edáfico actual a la información de cobertura y uso del suelo. Para esto se utilizó un mapa de uso y cobertura del suelo derivado de las imágenes de ESRI 2020 Global Land Use Land Cover de Sentinel-2 de la ESA (material suplementario: fig. S1). El mismo consiste en predicciones de uso y cobertura del suelo para 10 clases a lo largo del año 2021 (material suplementario: tabla S2; ESRI 2020 Global Land Use Land Cover; Karra et al., 2021; https://www.arcgis.com/apps/instant/media/index.html?appid=fc92d38533d440078f17678ebc20e8e2). Del total de clases, se excluyeron del mapa las áreas donde la distribución de E. muticus resulta improbable (agua, vegetación inundada, cultivos, área construida, suelo desnudo y nieve/hielo). 

Para predecir el impacto del cambio climático en la distribución de E. muticus se realizaron interpolaciones climáticas globales bajo distintos escenarios del Intergovernmental Panel on Climate Change (IPPC) que asumen diferentes incrementos de gases de efecto invernadero. Las capas bioclimáticas de los escenarios futuros fueron extraídas de WorldClim v.2.0 con la misma resolución y formato que los datos para el presente. Se utilizaron 2 modelos de circulación global (MCG), MIROC6 y MRI-ESM2-0, para 2 trayectorias socioeconómicas compartidas (SSP por sus siglas en inglés), 2.6 (mitigación) y 8.5 (pesimista), y 3 períodos (años 2041-2060, 2061-2080 y 2081-2100). Para proyectar los modelos se utilizaron los parámetros del modelo bioclimático de distribución actual con el mejor ajuste estadístico, utilizando el mismo umbral que para los modelos del presente. 

Utilizamos el análisis multidimensional de superficies de similitud ambiental (MESS) en Maxent para determinar áreas con condiciones ambientales novedosas. Este análisis nos da la posibilidad de mapear en el espacio geográfico los resultados de la comparación de espacios climáticos (Elith et al., 2010). El análisis MESS representa cuán similar es un punto a un conjunto de puntos de referencia, con respecto a un conjunto de variables predictoras. Los valores MESS negativos indican áreas de extrapolación del modelo en las que el valor de al menos un descriptor ambiental está más allá del rango ambiental cubierto por los registros de solo presencia disponibles. Por el contrario, los valores MESS positivos indican áreas de proyección del modelo en las que los valores de los descriptores ambientales están dentro del rango ambiental cubierto por los registros de solo presencia. El índice MESS se estimó siguiendo el procedimiento descrito por Elith et al. (2010). El análisis arroja 2 resultados: un mapa (MESS), donde las áreas con valores negativos presentan una o más variables fuera del rango presente en los datos de entrenamiento (MNE presente) y otro mapa que muestra la variable más disímil (MoD), es decir, la que está más alejada de su rango de entrenamiento (Elith et al., 2010). 

Teniendo en cuenta los puntos de presencia de la especie, se determinó el rango de valores que adopta cada una de las variables empleadas para los distintos MNE, representándolos en gráficos de caja elaborados en R. A su vez, a partir de los gráficos de comportamiento de las variables arrojados por MaxEnt, se determinó el valor óptimo de cada una de las variables en el cual se predice el mayor valor de probabilidad de presencia de la especie.

Tabla 1

Código, descripción y unidad de medida de cada variable bioclimática y edáfica obtenida de las bases WorldClim Global Climate GIS e ISRIC-World Soil Information, respectivamente. Con un asterisco se identifican las variables no correlacionadas y utilizadas para la construcción de los modelos de nicho ecológico de Elionurus muticus. Entre paréntesis se indica la unidad de medida.

Resultados

Luego del filtrado y depuración de los datos de presencia, se obtuvo una base de datos de 391 registros para E. muticus en 16 ecorregiones (fig. 1, material suplementario: tabla S1). Se seleccionaron 7 variables bioclimáticas (BIO 5, BIO 6, BIO 14, BIO 15, BIO 17, BIO 18 y BIO 19) y 8 edáficas (BLDFIE, CRFVOL, nitrógeno, ORCDRCl, PHIHOX, SLGWRB, SLTPPT y WWP) no correlacionadas para realizar los MNE (tabla 1). 

Los modelos de distribución potencial de E. muticus en el presente mostraron un buen desempeño, con un AUC promedio de 0.82 cuando solo se utilizaron variables bioclimáticas y un AUC de 0.86 cuando se utilizaron tanto variables bioclimáticas como edáficas. El valor de umbral de 10% fue de 0.28 para ambos modelos. La contribución de las variables bioclimáticas y edáficas a los modelos obtenidos se resume en la tabla 2. Las variables con mayor porcentaje de contribución al modelo presente, basado en datos bioclimáticos, fueron la temperatura mínima del mes más frío (BIO 6: 55.1%) y la precipitación del mes más cálido (BIO 18: 24%). Al añadir las variables edáficas, la BIO 6 (27.4%) y BIO 18 (19.4%) continuaron como las variables de mayor contribución al modelo, seguidas por el pH del suelo (19%). 

El resultado del MNE para el presente basado en datos bioclimáticos mostró un área de idoneidad de 7,380,279.072 km², que coincide con los respectivos puntos de presencia de la especie y se extiende ligeramente más allá de los rangos actuales. Las áreas con mayor probabilidad de presencia de la especie incluyeron las ecorregiones del Espinal, Pampas Húmedas, Sabana inundada del Paraná, sudeste del Chaco Seco, oeste de las Yungas del sur de los Andes, oeste de la Sabana Uruguaya, Chaco Húmedo, Campos y Malezales, Bosques húmedos de Araucaria, Bosques Costeros de Serra do Mar, Bosque Atlántico del Alto Paraná, el sur del Cerrado, sur de los Bosques del Interior de Bahía Yungas Bolivianas, el norte de la Cordillera oriental y parte del sureste de las Yungas Peruvianas (fig. 2A). Al incorporar datos edáficos, el MNE mostró una distribución más ajustada, con una reducción de 1,026,891 km² de las áreas de alta probabilidad de presencia (6,353,387.492 km²), principalmente para las Pampas Húmedas, la Sabana Inundada del Paraná y el Cerrado (fig. 2B, tabla 3).

Tabla 2

Porcentaje de contribución de las variables bioclimáticas, y bioclimáticas más edáficas a los MNE del presente de Elionurus muticus.

Al integrar las capas de cobertura y uso del suelo al MNE realizado con variables bioclimáticas y edáficas, la superficie de áreas con alta probabilidad de presenencia disminuyó notablemente (4,573,895.84 km²) con una diferencia de 2,806,383.23 km² respecto al modelo realizado solo con variables bioclimáticas y 1,779,491.64 km² respecto al modelo que integra también variables edáficas (tabla 3). Dicha reducción fue notable en las ecorregiones Pampa Húmeda, Campos y Malezales, Bosques húmedos de Araucaria, Bosques costeros, Bosque Atlántico del Alto Paraná y Sabana Inundada del Paraná. Las áreas de alta probabilidad se restringieron al noroeste de las ecorregiones de la Sabana Uruguaya, el Chaco Húmedo, Campos y Malezales, el norte de la Sabana inundada del Paraná, suroeste del Espinal y sureste de la Pampa Húmeda (fig. 2 C). 

Se probaron 12 combinaciones de diferentes escenarios futuros para predecir los cambios en la distribución de E. muticus (material suplementario: figs. S2-S5). En general, la distribución potencial de E. muticus se mantuvo estable y similar a los modelos del presente realizados únicamente con variables bioclimáticas (tabla 3). En los modelos futuros, la temperatura mínima del mes más frío (BIO 6) continuó siendo la variable con mayor contribución a los modelos, seguida por la precipitación del mes más cálido (BIO 18) y la precipitación del mes más seco (BIO 14) (tabla 4). El análisis MESS identificó áreas con condiciones ambientales muy similares entre los escenarios climáticos actuales y futuros (material suplementario: figs. S6, S7). Las áreas de distribución potencial futura proyectadas para Elionurus muticus están asociadas con valores MESS positivos, lo que indica que los resultados de los modelos Maxent tienen una alta confiabilidad. Las proyecciones futuras que mostraron mayor disparidad ambiental (valores MESS negativos) fueron principalmente los escenarios pesimistas del período 2081-2100 para ambos MCG (material suplementario: fig. S6). La temperatura máxima del mes más cálido (BIO 5) y la temperatura mínima del mes más frío (BIO 6) fueron las variables que presentaron valores más disímiles en las proyecciones futuras (material suplementario: fig. S7).

Tabla 3

Superficie potencial predicha (km²) para los modelos de nicho ecológico (MNE) presentes y futuros de Elionurus muticus. MCG: Modelos de circulación global; SSP: trayectorias socioeconómicas compartidas.

Figura 2. Mapas resultantes del modelado de nicho ecológico de Elionurus muticus en el presente. A, MNE basado en variables bioclimáticas. Los números indican las ecorregiones (definidas según Olson et al. [2001]) en las cuales existe la máxima probabilidad de presencia de la especie: 1, Espinal; 2, Pampas Húmedas; 3, Sabana inundada del Paraná; 4, Chaco Seco; 5, Yungas del sur de los Andes; 6, Sabana Uruguaya; 7, Chaco Húmedo; 8, Campos y Malezales; 9, Bosques húmedos de Araucarias; 10, Bosques Costeros de Serra do Mar; 11, Bosques Atlánticos del Alto Paraná; 12, Cerrado; 13, Bosques del Interior de Bahía; 14, Yungas Bolivianas; 15, Caatinga; 16, Yungas Peruvianas. B, MNE basado en variables bioclimáticas y edáficas. C, MNE basado en variables bioclimáticas y edáficas en combinación con el uso y cobertura de suelo. Mapas elaborados por M.C. Bagliani y G.M. Via do Pico.

En cuanto a la amplitud ambiental en la que E. muticus se encuentra actualmente en América del Sur, se observó que las variables bioclimáticas presentan una mayor amplitud en comparación con las variables edáficas (material suplementario: fig. S8). El grado de suelo sódico (SLGWRB) fue la variable con menor amplitud, seguida del porcentaje volumétrico de fragmentos gruesos (CFRVOL), el nitrógeno y el contenido de carbono orgánico del suelo (ORCDR). Por el contrario, la estacionalidad en las precipitaciones (BIO 15) fue la de mayor amplitud, seguida por la precipitación del mes más seco (BIO 14), la precipitación del cuatrimestre más seco (BIO 17), la temperatura mínima del mes más frío (BIO 6) y la temperatura máxima del mes más cálido (BIO 5). 

En los diferentes escenarios futuros, la mayoría de las variables mostraron rangos de valores uniformes (material suplementario: fig. S9), destacándose la temperatura máxima del mes más cálido (BIO 5) y la temperatura mínima del mes más frío (BIO 6), que mostraron una tendencia de aumento en los valores medios entre los escenarios de mitigación y pesimista; mientras que la precipitación del cuatrimestre más frío (BIO 19) mostró un aumento únicamente en el período ESM- SSP 2.6- 2081-2100.

Tabla 4

Valores del umbral de corte, porcentaje de contribución de las variables bioclimáticas y AUC promedio de los MNE futuros de Elionurus muticus para los 2 modelos de circulación global (MCG) utilizados. Modelos: MIROC6 y MRI-ESM2-0 para 2 trayectorias socioeconómicas compartidas (SSP) 2.6 (mitigación) y 8.5 (pesimista) durante 3 períodos (2041-2060, 2061-2080 y 2081-2100). BIO 6: temperatura mínima del mes más frío (°C). BIO 18: precipitación del mes más cálido (mm). BIO 14: precipitación del mes más seco (mm). BIO 5: temperatura máxima del mes más cálido (°C). BIO 15: estacionalidad en las precipitaciones (coeficiente de variación) (mm). BIO 19: precipitación del cuatrimestre más frío (mm). BIO 17: precipitación del cuatrimestre más seco (mm).

A partir de los modelos de distribución obtenidos, se determinaron los valores óptimos de las variables no correlacionadas utilizadas para construir los MNE para el presente y el futuro (material suplementario: fig. S10, tabla S3). Estos valores están relacionados con las áreas de mayor aptitud para esta especie y representan las condiciones óptimas en las cuales la especie es capaz de desarrollarse y subsistir en la actualidad. Con respecto a las variables bioclimáticas de temperatura, se observó que las temperaturas extremas, tanto bajas como altas, son muy importantes para la habitabilidad de la especie. El valor óptimo de la temperatura mínima del mes más frío (BIO 6) es de 8.48 ºC, mientras que el de la temperatura máxima del mes más cálido (BIO 5) es de 26.82 ºC. Las variables de precipitación indican preferencia por una baja estacionalidad en las precipitaciones (BIO 15) y un amplio rango de los valores óptimos en las demás variables de precipitación (BIO 14, BIO 17, BIO 18 y BIO 19). En cuanto a las variables edáficas, se evidenciaron preferencias por suelos con pH ácido (5.55), con valores cercanos a cero de nitrógeno (0) y sodio (SLGWRB = 0), con un porcentaje de disponibilidad de agua del 18.50% (WWP), aproximadamente un 50% de partículas de limo (SLTPPT), alto grado de compactación (BLDFIE = 1,232 kg/m³), pobres en contenido orgánico (ORCDR = 1.91%) y con un bajo porcentaje de fragmentos gruesos (CRFVOL = 0.72%). 

Discusión

Este estudio constituye el primer análisis exhaustivo de la distribución potencial actual y futura de una especie del género Elionurus. Los resultados obtenidos mediante los MNE basados en variables bioclimáticas, edáficas y de uso y cobertura de suelo aportan un conocimiento valioso sobre la biogeografía y los requerimientos ecológicos de E. muticus en América del Sur. Además, estos resultados permiten evaluar el impacto de diversos escenarios futuros de cambio climático sobre la distribución de la especie, identificando las condiciones ecológicas y las regiones más adecuadas para su cultivo. 

La superposición de capas de uso y cobertura del suelo sobre los modelos bioclimáticos y edáficos reveló un impacto significativo de las actividades humanas en la distribución de E. muticus con una reducción de 1,779,491.649 km² del área potencial. En este sentido, las zonas donde se observa una notable reducción de las áreas favorables para la especie coinciden con aquellas donde ha ocurrido un significativo avance de la frontera agropecuaria en las últimas décadas (Miñarro y Bilenca, 2008; Morello y Mateucci, 1999; Morello et al., 2012). Los cambios en la cobertura y en el uso de suelo pueden conducir a la fragmentación de las áreas más propicias para la distribución de las especies (Çakir et al., 2008; Nagendra et al., 2004). La fragmentación y reducción del área de distribución potencial de E. muticus podría comprometer la viabilidad de la especie, lo que hace necesaria la realización de estudios futuros para evaluar el impacto de la fragmentación ecológica en la variabilidad genética, química y morfológica de la especie, con el fin de identificar áreas propicias para su cultivo, así como de establecer estrategias de conservación y restauración.

El cambio climático global, vinculado al calentamiento atmosférico, representa una amenaza significativa para los ecosistemas. Las alteraciones en la temperatura o las precipitaciones pueden hacer que los hábitats actuales de las especies se vuelvan inadecuados en el futuro al modificar la distribución potencial de las especies (Bradley, 2009; Quesada-Quirós et al., 2017), lo que ocasiona el desplazamiento de las áreas de distribución adecuadas hacia altitudes más elevadas o latitudes mayores (Bradley, 2009; Parmesan y Yohe, 2003). No obstante, los resultados del MNE obtenidos en este estudio indican que, en general, las áreas de mayor probabilidad de presencia de E. muticus se mantendrán estables en los diferentes escenarios futuros. Esta estabilidad podría atribuirse a la amplia distribución geográfica y ecológica de la especie, así como a su adaptabilidad en diferentes ambientes y a su capacidad de recuperación (Buglia, 2021; Lewis et al., 1990; Nicora y Rúgolo de Agrasar, 1987; Sarmiento, 1992). No obstante, estos resultados deben tomarse con precaución, considerando que los mapas de distribución potencial futura han sido construidos únicamente con variables bioclimáticas. 

El cambio climático no solo está relacionado con los fenómenos atmosféricos (temperatura y precipitaciones), también afecta la calidad de los suelos. El suelo desempeña un papel destacado en la regulación y abastecimiento de los servicios ecosistémicos (Martínez et al., 2014; Tarrasón et al., 2016), y la calidad y propiedades del mismo son clave para cualquier tipo de cultivo. Los cambios en los patrones de temperatura y pluviosidad pueden tener un gran impacto en la materia orgánica y los procesos que tienen lugar en los suelos, así como en las plantas y cultivos que crecen en ellos. Los resultados de este estudio mostraron que, aunque las variables bioclimáticas tienen una gran influencia en la distribución actual de E. muticus a escala regional y con base en éstas se predice una gran estabilidad en su distribución en el tiempo, la incorporación de las variables edáficas al MNE reduce considerablemente el área predicha de la distribución a escala local. Esto último subraya la importancia de las características del suelo para la viabilidad de la especie. Por lo tanto, para la conservación y el cultivo sostenible de E. muticus, es crucial considerar tanto las variables bioclimáticas como las edáficas en la planificación y gestión de su manejo.

Amplitud ambiental y requerimientos ecológicos. Los resultados del análisis conjunto de la importancia de las variables bioclimáticas y edáficas obtenidos en este trabajo han proporcionado información valiosa que contribuye a una mayor comprensión de los requerimientos ecológicos que influyen en la distribución de E. muticus. Los resultados obtenidos en este estudio corroboran algunas de las observaciones de estudios previos, en donde se abordaron, de manera independiente, la contribución de variables bioclimáticas y edáficas. En los mismos se ha mostrado que E. muticus prospera en climas subtropicales con una estación fría breve y escasas heladas (Füller, 2013), así como en suelos pobres, predominantemente arenosos o arcillosos (Nicora y Rúgolo de Agrasar, 1987), con un pH ligeramente ácido (Buglia, 2021; Coelho, 2018; Da Silva Nunes, 2008; Füller et al., 2010; Hess et al., 2007). Con base en las variables no correlacionadas sobre las cuales llevamos a cabo los análisis, se evidenció la preferencia de E. muticus por suelos con pH ácido, pobres, con bajo contenido de carbono orgánico y alto contenido de fragmentos finos y compactos (alta densidad aparente). Por otro lado, este trabajo pone de manifiesto la gran amplitud ambiental con respecto a las variables bioclimáticas y destaca la importancia de las variables edáficas en la distribución de la especie. Otros estudios han demostrado la relevancia de las características físicas —como la densidad aparente— y químicas, como el contenido de carbono orgánico en el crecimiento de otras especies de gramíneas (Ocampo-Quijano et al., 2020; Rojas-Solano et al., 2022). La información obtenida en este estudio sobre los requerimientos edáficos de E. muticus resulta especialmente relevante, ya que se observa una mayor especificidad en comparación con las variables bioclimáticas. 

Existe consenso entre diferentes autores sobre los meses y estaciones en los que E. muticus florece,siendo la primavera y el verano los períodos más comunes (Buglia, 2021; Füller et al., 2010). Además, Coelho (2018) investigó los efectos de la temperatura en la floración de E. muticus, encontró que la floración y la formación de semillas ocurren en periodos con temperaturas más altas, con una media de 21 °C (± 4 °C). Estos resultados concuerdan con los valores óptimos de temperatura obtenidos en este trabajo. Además, E. muticus muestra un comportamiento acorde con una especie que requiere horas de frío durante el invierno para inducir a la floración (Füller et al., 2010). La temperatura media invernal para las Andropogoneae (la tribu a la cual pertenece E. muticus), típicas de zonas ecuatoriales y tropicales, es de 15 °C (Burkart, 1975), lo cual coincide con la temperatura mínima del mes más frío tolerada por E. muticus, según nuestros resultados.

El establecimiento de un programa de cultivo de plantas bioactivas como E. muticus, requiere la optimización de la calidad de sus compuestos secundarios (aceites), junto con otros aspectos agronómicos como la producción de biomasa y el contenido químico. Estos factores determinan el valor del producto final (Füller, 2008). Para lograr este objetivo, es fundamental asegurar que las condiciones ambientales en las que se desarrollan las plantas sean óptimas, ya que estas condiciones influyen directamente en las características de interés de la especie, o indirectamente a través del aumento de la biomasa, especialmente en plantas productoras de aceites esenciales (Coelho, 2018). El área de distribución potencial de E. muticus identificada en este estudio sugiere que la mayoría de las regiones adecuadas, con condiciones climáticas óptimas, se encuentran en regiones tropicales, como había señalado Burkart (1975), abarcando una amplia distribución a lo largo de diversas ecorregiones. Es importante destacar que todos los factores ambientales que influyen en la distribución de E. muticus y que han sido analizados en el presente trabajo, pueden influir en la concentración y calidad de los aceites esenciales de la especie (Buglia, 2021; Da Silva Nunes, 2008; Füller, 2008). Estudios previos han observado que los principales componentes de los aceites esenciales de esta especie varían según la procedencia geográfica de las plantas (Füller et al., 2010, 2014), habiéndose detectado una mayor concentración del citral en plantas provenientes del centro-oeste y sur de Río Grande do Sul, Brasil, así como en poblaciones del nordeste argentino (Cacciabue et al., 2005; Füller et al., 2010; Hess et al., 2007; Kolb et al., 2007, 2012; Mevy et al., 2002; Sabini et al., 2006; Scramim et al., 2000). Es destacable que dichas áreas, correspondientes en gran parte con el límite oeste de la Sabana Uruguaya y con la ecorregión Campos y Malezales, coinciden con algunas de las zonas de mayor probabilidad de presencia de E. muticus obtenidas después de superponer las capas del uso y cobertura del suelo al modelado realizado tanto con variables bioclimáticas como edáficas. Por lo tanto, un estudio más detallado de los patrones de distribución de la producción y concentración de aceites esenciales incluyendo poblaciones de estas áreas, permitirá identificar regiones en las que se encuentren las mejores fuentes de germoplasma en términos de producción y concentración de dichos aceites. Esto es crucial para optimizar la calidad y el rendimiento de los aceites esenciales en programas de cultivo a gran escala.

Los resultados obtenidos en este estudio permitieron identificar varias ecorregiones como propicias para el muestreo de campo, el cultivo y el aprovechamiento eficiente de E. muticus en América del Sur. Regiones como el suroeste del Cerrado, oeste de la Sabana Uruguaya, y Campos y Malezales destacan como áreas actuales altamente potenciales, incluso después de superponer el MNE bioclimático y edáfico con las capas de uso y cobertura del suelo. Estas áreas no solo presentan condiciones favorables para la especie, sino que también han registrado poblaciones con altas concentraciones de aceite esencial. 

El uso combinado de variables bioclimáticas, edáficas y de uso y cobertura del suelo en los MNE, optimiza las predicciones de la distribución de E. muticus, mostrando una notable reducción de las áreas óptimas de habitabilidad. La amplia distribución actual geográfica y ambiental de E. muticus permitiría que las áreas de mayor probabilidad de presencia se mantuvieran estables en el futuro. Sin embargo, se observó que aunque E. muticus puede tolerar una mayor variedad de condiciones climáticas, sus requerimientos edáficos son más específicos. Estos hallazgos son fundamentales para el desarrollo de programas de cultivo y manejo agronómico de E. muticus. Además, subrayan la importancia de considerar no solo los factores climáticos de la especie, sino también las propiedades del suelo en la planificación de la conservación y el aprovechamiento sostenible de esta especie a escala local en América del Sur.

Agradecimientos

Los autores agradecen a Carolina Peichoto (IBONE, CONICET-UNNE) por el asesoramiento en la taxonomía de la especie en estudio. Este trabajo fue financiado por PICT 2019 2286, (ANPCyT-FONCyT), PIP 11220200103041CO (CONICET) y 22P006 (Secretaría General de Ciencia y Técnica de la Universidad Nacional del Nordeste). G.M. Via do Pico, E.M.S. Moreno y V.G. Solís Neffa son miembros de la Carrera del Investigador Científico del CONICET. 

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Fernando M. Contreras-Moreno ^{a, b,} *, Khiavett Sánchez-Pinzón ^c, Daniel Jesús-Espinosa ^c,
Jose Mauricio Méndez-Tun ^c, Jesus Lizardo Cruz-Romo ^d, Pedro Bautista-Ramírez ^c

^a World Wildlife Fund Inc., Av. Insurgentes Sur No. 1216, 03100 Ciudad de México, Mexico 

^b Universidad Tecnológica de Calakmul, Carretera Xpujil-Dzibalchen Km. 2+260, 24640 Calakmul, Campeche, Mexico 

^c Grupo de Monitoreo Socioambiental, Calle 27 de febrero No. 127, 86930 Balancán, Tabasco, Mexico

^d Espacios Naturales y Desarrollo Sustentable, A.C., Miguel Hidalgo No. 143, Alcaldía Tlalpan, 14090 Ciudad de México, Mexico 

*Corresponding author: fernandom28@hotmail.com (F.M. Contreras-Moreno)

Received: 14 April 2024; accepted: 28 October 2024

Abstract

The scarcity of available surface water affects ungulates inhabiting sites where the effects of climate change are more evident, especially for endangered species such as the Central American tapir (Tapirus bairdii). The objective of this study was to estimate tapir water use in artificial water troughs in the Calakmul Biosphere Reserve (CBR), Mexico. Between January 2019 and August 2021, 8 digital camera traps were placed in 8 artificial watering holes. The Photographic Index of Visits (PIV) was obtained, and occupancy (Psi), detectability (p), and activity patterns were calculated, and analyzed. A sampling effort of 4,672 nights/camera, and 289 grouped records of T. bairdii were obtained. The PIV, occupancy, and detectability obtained in the present study were similar to those reported in natural water bodies in the Maya Forest, which supports the idea that the water troughs could temporarily supply maintenance functions for tapirs during the dry season or in periods when water is scarce in the landscape, being this the only source of water available to satisfy their requirements for this resource in the CBR.

Keywords: Climate change; Photo-trapping; Endangered; Drought; Ungulates

© 2025 Universidad Nacional Autónoma de México, Instituto de Biología. Este es un artículo Open Access bajo la licencia CC BY-NC-ND

(http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/).

Uso de fuentes de agua artificiales por tapires en la selva Maya, México

Resumen

La falta de agua superficial disponible afecta a los ungulados que habitan sitios en los que los efectos de cambio climático son más evidentes, sobre todo en especies en peligro de extinción como el tapir centroamericano (Tapirus bairdii). El objetivo de este estudio fue analizar el uso que el tapir hace del agua en bebederos artificiales en la Reserva de la Biosfera Calakmul (RBC), México. Entre enero de 2019 y agosto de 2021 se colocaron 8 cámaras trampas digitales en 8 bebederos artificiales. Se obtuvo el índice fotográfico de visita (PIV) y se estimó la ocupación (Psi), la detectabilidad (p) y los patrones de actividad. Con un esfuerzo de muestreo de 4,672 noches/cámara se obtuvieron 289 registros de T. bairdii. El PIV, la ocupación y la detectabilidad obtenidos en el presente estudio fueron similares a lo reportado en cuerpos de agua naturales en la selva Maya; ésto apoya la idea de que los bebederos podrían suplir temporalmente funciones de manutención de los tapires durante la época seca o cuando el agua escasea en el paisaje, esta sería la única fuente de agua disponible para satisfacer sus requerimientos en la RBC.

Palabras clave: Cambio climático; Fototrampeo; Amenazado; Sequía; Ungulados

Introduction 

People have been supplying water to wildlife since a century ago in the old West, to mitigate the consequences of its scarcity (Leopold, 1933). The implementation of artificial water troughs for wildlife has been reported as a successful strategy (Epaphras et al., 2008). These have been conceived as a strategy that can contribute to the maintenance of wildlife populations in the short term, allowing access to hydric resources during the dry season (Borges-Zapata et al., 2020; Contreras-Moreno, Jesús-Espinosa, Sánchez et al., 2024; Mandujano-Rodríguez & Hernández-Gómez, 2019a; Pérez-Flores et al., 2021). Water is a limiting factor for large herbivores living in desert environments (Eliades et al., 2022; Krausman et al., 2006; Nagy & Gruchacz, 1994; Villarreal-Espino & Marín, 2005). But also in tropical ecosystems, lack of water is a serious threat to ungulates (Contreras-Moreno & Torres-Ventura, 2018; Contreras-Moreno, Jesús-Espinosa, Cruz-Romo et al., 2024), adding to the long list of threats faced by large herbivores (Ripple et al., 2015).

When water becomes scarce, some mammals change their usual behavior (Pacifici et al., 2015), concentrating on available water sources (Redfern et al., 2003). Although forage can compensate for some of the hydric needs, it is sometimes not sufficient to cover total metabolic functions and thermoregulatory processes (Morgart et al., 2005; Simpson et al., 2011). The Central American tapir (Tapirus bairdii) is the largest terrestrial herbivore in the Neotropics and plays an important role in ecosystems as a seed disperser (Brooks et al., 1997; Contreras-Moreno et al., 2020, 2022). It is estimated that its distribution has been drastically reduced, possibly by up to 50% in the last 30 years (García et al., 2016), largely due to habitat loss, fragmentation, and poaching (Naranjo et al., 2015). Both in Mexico and globally, it is listed as an endangered species according to Mexican environmental laws (Semarnat, 2010: NOM-059-SEMARNAT-2010) and the Red List of Threatened Species of the International Union for Conservation of Nature (García et al., 2016).

The Maya Forest is the largest tropical forest massif in Mesoamérica, located in southeastern Mexico, northern Guatemala, and northeastern Belize, with more than 30,000 km² under some category of protection (Reyna-Hurtado et al., 2022). This region concentrates the largest population of tapirs in Mexico (Naranjo et al., 2015). In recent years, it has been documented that temperatures in the Yucatán Peninsula have become extremely high and have longer periods (Mardero et al., 2020), which forces wildlife to resort to water sources to thermoregulate (Contreras-Moreno, Jesús-Espinosa, Cruz-Romo et al., 2024; Contreras-Moreno, Jesús-Espinosa, Sánchez et al., 2024; Hidalgo-Mihart et al., 2024). This is accentuated in the Maya Forest where natural water bodies are restricted to “aguadas” (i.e., small ponds that fill with rainwater; Reyna-Hurtado et al., 2022) and “sartenejas” (i.e., hollows that form in rocky soil because of erosion and accumulated rainwater; Delgado-Martínez et al., 2018).

In this region, ungulates may be seriously affected by the effects of climate change, particularly drought (Contreras-Moreno & Torres-Ventura, 2018), as it has been shown that habitat selection of these mammals is strongly influenced by water availability (Pérez-Cortéz et al., 2012; Reyna-Hurtado et al., 2019). This close relationship could be accentuated in the coming years, as an imbalance in precipitation patterns has been recorded throughout the region (Mardero et al., 2020). Droughts are expected to reduce the available surface water and could lead to changes in population dynamics (Reyna-Hurtado et al., 2022), as well as in the behavior of species in the Maya Forest region (Contreras-Moreno & Torres-Ventura, 2018). It has recently been recorded that there is a growing conflict between tapirs and rural producers (farmers, beekeepers). In the Maya Forest, beekeepers put water in the apiaries for the bees to drink, and so that the ants do not climb on the boxes and eat them, however, during the dry season, tapirs enter the apiaries, drink the water and throw the boxes of bees, which causes the annoyance of the people, in the same way when people cultivate trees, tapirs break the young species trees to eat the leaves of (i.e., Bursera simaruba and Brosimum alicastrum), which could increase with the effects of climate change in the Maya Forest region (Pérez-Flores et al., 2021).

In Mexico, the water troughs strategy has been used for decades in northern Mexico, in UMAs (Wildlife Management Units) mostly in semi-desert and xerophytic scrub sites (Mandujano-Rodríguez & Hernández-Gómez, 2019b; Villarreal, 2006). Since 2018 placing water in artificial water troughs in the Maya Forest has been conceived as a measure that can contribute to the maintenance of wildlife populations in the short term, allowing access to hydric resources during the low water season (Contreras-Moreno, Jesús-Espinosa, Cruz-Romo et al., 2024; Contreras-Moreno, Jesús-Espinosa, Sánchez et al., 2024).

This study describes for the first time the supplementation of water in artificial drinking troughs for the Central American tapir. Understanding the functionality of water supply for tapirs in artificial drinking troughs, as well as the patterns of use, would contribute to improve conservation programs (Fulbrigth & Ortega, 2007), therefore the objective of this study was to analyze the use that tapirs make of water in artificial drinking troughs placed in the Maya Forest region of Campeche, in southeastern Mexico.

Materials and methods

The Calakmul Biosphere Reserve (CBR) is located within the Yucatán Peninsula in the southeastern part of the state of Campeche (Fig. 1). It has an area of 728,908.58 ha (Reyna-Hurtado et al., 2022). The CBR has a warm and sub-humid climate (Aw), with a mean annual temperature of 24.6 °C. The maximum altitude is found at Cerro Champerico at 390 m asl and the minimum altitude varies from 100 to 150 m. The dominant vegetation in the area are medium sub-evergreen forests, medium, and low sub-deciduous forests (Martínez & Galindo, 2002; Martínez-Kú et al., 2008).

As part of the efforts made by the CBR in collaboration with the Global Environmental Facility (GEF) Species at Risk Project and World Wildlife Fund (WWF Mexico), to counteract the effects of climate change in the region, artificial water troughs were installed in 2018, establishing a water supply network of about 105 water troughs, of which 42 are located within the core areas of the CBR. The artificial water troughs placed in the CBR correspond to black plastic structures (Rotoplas® brand), with a capacity of 300 L each. The troughs were distributed along the access road to the CBR, with a minimum distance of 2 km between each trough (Fig. 1). The water supply at the beginning of the dry season was generally maintained twice a month (every 15 days); however, as the dry season progressed (became more severe) the supply could even be every 7 days.

Camera-trapping for mammals’ recording has been a widely used and efficient method in southeastern Mexico and particularly for the Calakmul region (Borges-Zapata et al., 2020; Contreras-Moreno, Simá-Pantí, Zúñiga-Morales et al., 2019; Contreras-Moreno et al., 2020, 2021; Delgado-Martínez et al., 2021; Hidalgo-Mihart et al., 2017). Between January 2019″ and August 2021, 8 digital camera traps Bushnell HD119876c (Tropy Cam; Outdoor Operations LLC.), Browning Strike force 850 (Browning Trail Cameras), or Cuddeback IR-20 (Cuddeback IR; Non-Typical Inc.) were placed in 8 artificial water troughs, distributed along the study area (Fig. 1) to detect and perform the analyses related to the presence of tapirs. The study area corresponds to zones adjacent to the road that leads to the archaeological zone of Calakmul (from km 20 to km 47). 

The placement site of the camera traps corresponded to the same site where the water troughs were established (Fig. 1). At each site the number of days that they remained active varied depending on the operation of each device, on which the minimum sampling effort was 143 days. The cameras were placed 50 cm above the ground, in trees adjacent to the drinking trough, and were programmed to take photographs 24 hours a day, with 5-second intervals between each picture. A minimum distance of 2 km was maintained between cameras and after the placement of the cameras, they were checked for 3 weeks. In each revision, the photographs were downloaded, which were assigned a registration key. Finally, the proper functioning of the cameras was verified, and the batteries were replaced if necessary. Species identification was performed manually, generating a spreadsheet with the following data: station, camera name, date, time, species, image name, and number of individuals. After obtaining the photographs, a database was constructed using the CamtrapR package in the R 3.4.0 program (Niedballa et al., 2019; R Core Team, 2017).

Figure 1. Map showing the location of the monitored watering places in the Calakmul Biosphere Reserve, Mexico, where the study was carried out. Map by F.M. Contreras-Moreno.

To estimate the Photographic Index of Visit (PIV) the formula: PIV = C/SE*100 trap-days was used, where C = recording events, SE = sampling effort (number of camera traps per monitoring day) and 100 trap-days (standard unit) (Hernández-Pérez et al., 2020). To avoid overestimating the number of individuals recorded we grouped photographs of individuals of the same species recorded in the same site within 24 h periods. When more than 1 individual was recorded in the same picture, it was classified as a single record. Kruskall-Wallis tests were performed to compare species visitation rates by season. A Mann-Whitney test was used to compare records by year (Contreras-Moreno et al., 2020), analyses were performed in R 3.4.0 (R Core Team, 2017). 

The activity pattern was evaluated for Central American tapir in the study. To compare the statistical differences between the hours of greatest activity a Kernel density analysis we used the activity and overlap packages in R 3.4. 0. (R Core Team, 2017; Ridout & Linkie, 2009; Rowcliffe, 2016). 

The probability of tapir occupancy (Psi) and detection (p) were modeled with standard error (SE) estimates following the methodology proposed by MacKenzie et al. (2006). Fifteen-day capture histories with a total of 22 sampling occasions were created using a single-station occupancy model without covariates using R software (R Core Team, 2019). Models were evaluated using Akaike’s Information Criterion corrected for small sample size (AICc) and Akaike’s weights (w) (Burnham & Anderson, 2002), with 95% confidence intervals. 

Results

With a sampling effort of 4,672 camera-trap days, 289 independent tapir records were obtained, and a PIV of 61.21 records/1,000 trap days in artificial water troughs in the CBR (Table 1). Regarding tapir records, highly significant differences were observed when comparing the 3 sampling years (H = 17.78, df = 2, p < 0.001; Fig. 2a), with the use of the troughs in 2019 being significantly higher than in 2020 and 2021. When comparing tapir records between sampling stations, no significant statistical differences were observed (H = 4.73, df = 7, p = 0.69). 

Tapir records showed a circular mean obtained at 21:25 h. and an angular dispersion that goes from approximately 20:00 to 21:00 h. Tapirs were found to be mainly nocturnal, with peaks of activity approximately 3 hours after sunset, the number of nocturnal records in contrast was lower (Fig. 3). Tapirs showed an occupancy (Psi) at water troughs of 0.601 and a probability of detection (p) of 0.304 (ES = 0.0688).

Table 1

Independent tapir records and the photographic index of visitation (PIV) for the 3 years of sampling in the Maya Forest, Mexico.

Figure 2. The independent records obtained from the tapir for the 3 years of sampling in artificial watering holes in the Maya Forest are shown.

Discussion 

The water troughs are constantly used by the tapirs, which is demonstrated by the number of records obtained (Table 1). The PIV showed a clear difference in records between sampling years, the number of records in 2019 was notably higher than 2020 and 2021 (Table 1), this could be related to the accumulated precipitation rate that was reflected in 2019, nationally this year presented extreme drought conditions both in intensity and prolongation (Pérez-Flores et al., 2021; SMN, 2019). The year 2019 was one of the most difficult for tapirs (in terms of lack of water) in the Maya Forest region (Fig. 4), as dehydrated tapirs were recorded on roads, entering livestock ranches and apiaries and in some cases the reports referred to dead animals near communities, so it was considered an environmental crisis (Contreras-Moreno et al., 2020). 

Figure 3. Graphical representation of tapir activity patterns in the Maya Forest between 2019 and 2020.

Later analyses showed that 2019 was the year in which more cases of dehydrated tapirs were recorded in the Maya Forest; necropsies, although not conclusive, pointed to organ damage due to lack of water (dehydration; Cervantes, 2021). The greater presence of tapirs during 2019 at the watering holes could be due to the need for thermoregulation through water as happened with other ungulates that year (Contreras-Moreno, Jesús-Espinosa, Cruz-Romo et al., 2024), so that tapirs visited the watering holes more frequently to satisfy their water needs (Pérez-Flores et al., 2021). It has been mentioned that, for large species, such as the Central American tapir (Fig. 2), the lack of water can create serious imbalances in their metabolism, since they need between 10 and 15 L of water per day (MacFarlane & Howard, 1972). 

Figure 4. Example of a photographic record of Tapirus bairdii collected in the Maya forest, Mexico.

In arid regions, water is a limiting resource for several vertebrate species (McKee et al., 2015). The PIV recorded in the Maya Forest showed a large variation in the number of records per year, our PIV for artificial watering holes was higher (61.21) than that recorded by Delgado-Martínez et al. (2018) in “sartenejas”. Variation in PIV across years is something previously recorded in natural water bodies (“aguadas”) in the Maya Forest (Pérez-Cortez et al., 2012; Reyna-Hurtado et al., 2019). Pérez-Cortez et al. (2012) recorded that the tapir was present in 14 of 15 “aguadas” with an estimated relative abundance of 37.57, in contrast, Reyna-Hurtado et al. (2019) estimated an average relative abundance of 27.6 and added that the values per year exhibited a decreasing trend between sampling periods. The PIV recorded in Maya Forest in troughs was higher than that recorded in Los Chimalapas Forest in Oaxaca where the relative abundance was 6.77 (Lira-Torres et al., 2014).

Reyna-Hurtado et al. (2019) in a multi-year study found that tapir populations in the Calakmul Biosphere Reserve remained stable but decreased slightly, and in parallel, there was a drastic decrease in the availability of water in the “aguadas”, likewise the authors found that the detailed analysis on the visitation rate of each pond provided evidence that tapirs are becoming stressed due to water scarcity and that this may have important consequences at the population and behavioral level. The fact that the PIV recorded in artificial water troughs is higher than that recorded in the natural watering holes supports the idea that water troughs could temporarily supply maintenance functions for tapirs during the dry season in the Maya Forest. Placing water in water troughs in the Maya Forest has been controversial to various groups, recently studies have shown that in addition to the “aguadas” in the Maya Forest there are other natural water bodies, the “sartenejas” (Delgado-Martínez et al., 2018), and that these are of great importance for wildlife, given the constant use of tapirs, it is likely that the artificial water troughs are providing the species with real sustenance, simulating in functions a “sartenejas” (with an average capacity of 100 L; Delgado-Martínez & Mendoza, 2020).

For this study in Maya Forest, the visitation rate of tapirs decreased notably for the last 2 years (2020 and 2021), very similar to that recorded for deer (Odocoileus virginianus, Mazama temama, and M. pandora) in the same period in Maya Forest (Contreras-Moreno, Jesús-Espinosa, Cruz-Romo et al., 2024). Contrary to what has been suggested that herbivores over time recognize water troughs as an alternative water source and resort more to them once they have located them (Berbert & Fagan, 2012). The high availability of water in the natural reservoirs of the Maya Forest for the years 2020 and 2021, could have influenced the decrease in tapir records at the artificial water troughs, as 2020 was a relatively rainy year where the first rains occurred in April (Hernández-Cerda et al., 2021), followed by tropical storm systems in May (Arthur and Bertha); ending with tropical storm Cristóbal (June 1-8) which flooded much of the region (NOAA, 2020), so natural water bodies held water until the middle of 2021 (Contreras-Moreno pers. comm.). 

Regarding the estimated values of occupancy (Psi = 0.601) and detection probability (p = 0.304) for T. bairdii in watering holes are like values obtained in other studies in the Maya Forest. Reyna-Hurtado et al. (2019) obtained an occupancy rate of 0.70 and a detection probability of 0.40 in watering holes in the Calakmul Biosphere Reserve. In Belize, Martínez et al. (2021) obtained an occupancy of 0.97 and a detection probability of 0.14 in water bodies and in Guatemala in the Naatchun Dos Lagunas Protected Biotope, García et al. (2019) obtained an occupancy of 1.0 and a detection probability of 0.35. As for the PIV, the values obtained for occupation and detention in drinking troughs are very similar to those obtained in watering holes in the CBR, which corroborates the use that this species makes of these artificial water bodies and their functionality, especially in the dry season or in periods when water is scarce in the landscape, being this the only source of water available to meet their requirements for this resource in the CBR.

The activity pattern of the tapirs during the visits to the water troughs was mainly nocturnal (Fig. 3), something that has been recorded in several studies, particularly the activity peaks between 21:00 and 22:00 are very similar to those recorded in the “aguadas”of the Maya Forest (Sánchez-Pinzón et al., 2020), and in Los Chimalapas forest in Oaxaca by Lira-Torres et al. (2014), in this regard, it has been suggested that tapirs tend to become more nocturnal in response to human disturbance (Naranjo, 2009). The activity schedule of tapirs is not strictly static in the different locations, for example, in El Triunfo Biosphere Reserve tapirs recorded an average tapir mean angular mean at 18:00 (Carbajal-Borges et al., 2014), in Costa Rica that diurnal activity levels represented 20.2% and nocturnal activity 80.4%, coupled with this, during the wet season more diurnal and less nocturnal activity was observed compared to the dry season (Foerster & Vaughan, 2002). Several studies have documented that mammalian prey makes various behavioral adjustments to minimize the risk of predation by their natural predators (Mukherjee & Heithaus, 2013), in some cases noting that hunting may force ungulates to change their visits to watering holes from diurnal to nocturnal, but that the magnitude of this change may be limited by the risk of predation imposed by large nocturnal carnivores (Crosmary et al., 2012).

It was observed that the water troughs, besides allowing access to fresh water, make it possible for individuals from different populations to interact with each other, which could be considered as a site for socialization and predation, which needs a specific approach to understand these behaviors. Likewise, more studies are needed to examine both the consumption patterns of tapirs in all seasons, and ways to improve the efficiency of the current network of water troughs for large species such as tapirs. 

The environmental contingency that happened in the Maya Forest in 2019 (Contreras-Moreno, 2020), could be an indicator of the effects that tapirs are suffering from climate change in the Yucatán Peninsula, several models indicate a disruption in precipitation patterns (Mardero et al., 2020) and it is considered that ungulates will be directly affected by these alterations derived from climate change (Contreras-Moreno & Torres-Ventura, 2018). Models suggest that temperature will increase, and precipitation will decrease in the Maya Forest soon (O’Farrill et al., 2014). It has been proposed that water scarcity could lead to increased negative intra- and interspecific interactions between fauna and increased metabolic costs (as animals face the need to move further to find water supplies; Delgado-Martínez et al., 2018). Added to this, the tapir has been identified as one of the species that has increased its level of conflict with people in the Maya Forest because of drought linked to climate change in the region (Pérez-Flores et al., 2021). This is of concern for the species, as climate change is considered a critical amplifier of human-wildlife conflict, as it exacerbates resource scarcity, alters human and animal behaviors and distributions, and increases human-wildlife encounters (Abrahms et al., 2023).

Artificial water troughs could play a key role in mitigating the negative effects of drought on tapirs in the Maya Forest, as they complement the functions of natural water bodies such as “aguadas” and “sartenejas”. However, further research is needed to understand and rule out possible negative effects on tapir populations, as it has been suggested that being artificial structures arbitrarily introduced into a natural system, could lead to alterations in the behavior, ecology, and health of tapirs (i.e., they could act as a focus of zoonosis). 

The use of water troughs has been little analyzed in Mexico, however, in some parts of the world such as the arid western USA people have been providing water to wildlife for more than 70 years (Leopold, 1933), and mammals have been reported to respond positively (Mandujano-Rodríguez & Hernández-Gómez, 2019a, b; Borges-Zapata et al., 2020; Contreras-Moreno, Jesús-Espinosa, Cruz-Romo et al., 2024; Contreras-Moreno, Jesús-Espinosa, Sánchez et al., 2024), and within wildlife conservation management units in Mexico it is a common practice (UMA; Gastelum-Mendoza et al., 2014). This study documents for the first time the implementation of artificial drinking troughs for water supply for tapirs, thus providing relevant information for the understanding of new strategies to maintain populations of large species such as the tapir and opens the door for further studies to develop strategies to mitigate the effects of climate change in tropical environments.

Acknowledgements

To the United Nations Development Program (UNDP) project 00092169: “Strengthening the management of the Protected Areas System to improve the conservation of species at risk and their habitats”, implemented by the National Commission of Natural Protected Areas (Conanp) and financed by the Global Environment Facility (GEF). To the colleagues of the Calakmul Biosphere Reserve, who were always willing to support the monitoring project. To the World Wildlife Fund (WWF-Mexico) for the funding granted through the Monitoring of Water Bodies in the Calakmul Biosphere Reserve Program, within the framework of the project “Saving the jaguar: ambassador of America”.

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^a Universidad Juárez Autónoma de Tabasco, División Académica de Ciencias Biológicas, Carretera Villahermosa-Cárdenas Km 0.5 s/n, entronque a Bosque de Saloya, 86150 Villahermosa, Tabasco, México

^b Universidad Popular de la Chontalpa, División de Ciencias Básicas e Ingeniería, Carretera Cárdenas-Huimanguillo Km. 2.5. R/a Paso y Playa, 86500 Cárdenas, Tabasco, México 

^c El Colegio de la Frontera Sur, Unidad Chetumal, Departamento de Sistemática y Ecología Acuática, Av. Centenario Km 5.5, 77014 Chetumal, Quintana Roo, México 

^d Pontificia Universidad Javeriana, Facultad de Estudios Ambientales y Rurales, Departamento de Ecología y Territorio, Carretera 7 N 40-62, Bogotá, Colombia

*Autor para correspondencia: judith.rangel@ujat.mx (J.A. Rangel-Mendoza)

Recibido: 20 enero 2023; aceptado: 27 septiembre 2024

Resumen

El objetivo de la investigación fue analizar la influencia de las variables bióticas y abióticas en los gradientes ambientales sobre la abundancia de 3 especies de renacuajos asociados a charcas permanentes y temporales en un arroyo tropical del sureste de México. La búsqueda de los individuos y el registro de variables ambientales se realizaron de marzo a julio de 2021. Se registraron un total de 975 renacuajos de 3 especies: Lithobates vaillanti, Incilius valliceps y Exerodonta bivocata; esta última se encontró exclusivamente en charcas ubicadas en vegetación primaria, concluyendo que es especialista de hábitats conservados. El análisis multivariante de varianza (Permanova), determinó que el tipo de vegetación tuvo un efecto significativo sobre las variables medidas en cada gradiente ambiental (pseudo-F = 3.46, p [perm] = 0.0015). El modelo lineal basado en distancias DistLM sugiere que la abundancia total de los renacuajos es explicada por la temperatura, la salinidad y el pH del agua. Este estudio proporciona información clave sobre cómo los gradientes ambientales influyen en la abundancia de los renacuajos, lo cual es fundamental para la conservación y manejo de organismos especialistas, de escaso conocimiento sobre sus modos reproductivos o que se encuentren en alguna categoría de riesgo.

Palabras claves: Anuros; Arroyo tropical; Tipo de vegetación; Variables abióticas; Variables bióticas

© 2025 Universidad Nacional Autónoma de México, Instituto de Biología. Este es un artículo Open Access bajo la licencia CC BY-NC-ND

(http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/).

Environmental variables influencing three tadpole species’ abundance in temporary and permanent ponds

Abstract

The objective of the research was to analyze the influence of the biotic and abiotic variables in environmental gradients on the abundance of 3 tadpole species associated with permanent and temporary ponds in a tropical stream in southeastern Mexico. The search for individuals and the environmental variables records were carried out from March to July 2021. A total of 975 tadpoles of 3 species were recorded: Lithobates vaillanti, Incilius valliceps, and Exerodonta bivocata, and this last species was recorded exclusively in ponds located in primary vegetation, so this anuran is a specialist of conserved habitats. Permutational Multivariate Analysis of Variance (Permanova) determined that vegetation type had a significant effect on the variables recorded in each environmental gradient (pseudo-F = 3.46, p [perm] = 0.0015). Distance-based Linear Model (DistLM) of tadpole assemblage suggests that total tadpole abundance is explained by water temperature, salinity and pH. This study provides key information about how environmental gradients influence tadpole abundance. This is fundamental for the conservation and management of specialist organisms that are poorly known for their reproductive modes or are in some category of risk.

Keywords: Anurans; Tropical stream; Vegetation type; Abiotic variables; Biotic variables

Introducción 

El hábitat es un espacio específico que reúne condiciones bióticas y abióticas indispensables para la presencia y distribución de una especie (Delfín-Alfonso et al., 2014), por lo cual, la selección del hábitat por parte de los individuos es crucial para asegurar su supervivencia en cualquiera de sus etapas de desarrollo (Ernst et al., 2012). En especies ovíparas, los adultos son quienes seleccionan el sitio para la puesta de sus huevos y de esta manera el hábitat en donde se desarrollan las crías (Both et al., 2011), algunas características extrínsecas que influyen en la selección del sitio para ovopositar son: 1) la cobertura del dosel, que influye en la regulación de la temperatura del agua; 2) el porcentaje de hojarasca utilizado como refugio y sitio de forrajeo; 3) las propiedades fisicoquímicas del agua como conductividad, pH y oxígeno disuelto, implicadas en el desarrollo de los individuos (Borges-Júnior y Rocha, 2013; Camacho-Rozo y Urbina-Cardona, 2021; Sah y Grafe, 2020; Thomas et al., 2019); 4) el tipo de sustrato, que puede afectar las condiciones microambientales, como la estabilidad, la temperatura y la oxigenación del agua, esenciales para el desarrollo de los huevos y larvas (Wiens, 1972; Melo et al., 2018). Un factor intrínseco que influye en la selección de los sitios de ovoposición es la duración de la metamorfosis, las especies con renacuajos que presentan un ciclo larvario largo seleccionan charcas permanentes, mientras que aquellas que tienen un periodo de metamorfosis corto utilizan charcas temporales (Borges-Júnior y Rocha, 2013; Peltzer y Lajmanovich, 2004). 

Los renacuajos son herbívoros especializados, se nutren a través de la filtración de algas adheridas a diferentes sustratos, de plancton y de la materia orgánica presentes en los sedimentos de los cuerpos de agua. De esta manera evitan la eutrofización e intervienen en la dinámica de los nutrientes en los hábitats acuáticos (Jacobson et al., 2019; Mohneke y Rödel, 2009; Ranvestel et al., 2004). A pesar de la importancia ecológica de los renacuajos, la mayoría de los estudios realizados se enfocan en estudiar su ecología y describir la diversidad de anuros en sitios determinados (Leyte-Manrique et al., 2018; Martín-Regalado et al., 2016; Reyna-Bustos et al., 2022; Ríos-Rodas et al., 2020). Para el caso de los renacuajos, las investigaciones incluyen descripciones taxonómicas (Canseco Márquez et al., 2003; Canseco-Márquez y Gutiérrez Mayén, 2010; Kaplan y Heimes, 2015), estudios experimentales para conocer la supervivencia de los renacuajos expuestos a distintas concentraciones de salinidad (Woolrich-Piña et al., 2015, 2017), la tasa de malformaciones por exposición a contaminantes (Aguillón-Gutiérrez y Ramírez-Bautista, 2015), pero se han dejado de lado las investigaciones acerca de la influencia de los gradientes ambientales sobre la selección de las charcas para la ovoposición y el desarrollo de renacuajos. 

Los gradientes ambientales se refieren a las variaciones espaciales y temporales en las condiciones abióticas y bióticas que influyen en la estructura y dinámica de las comunidades acuáticas (Ouchi-de Melo et al., 2017; Schalk et al., 2017). En este estudio, consideramos gradientes ambientales que incluyen las variables fisicoquímicas del agua (temperatura, salinidad y pH), la estructura de la vegetación circundante (vegetación primaria, secundaria y recién talada) y las características de las charcas (permanentes y temporales). Por lo cual, el objetivo de la presente investigación fue analizar la influencia de las variables bióticas y abióticas en los gradientes ambientales sobre la abundancia de 3 especies de renacuajos asociados a charcas permanentes y temporales en un arroyo tropical del sureste de México. Nuestra hipótesis indica que las variaciones en los factores bióticos y abióticos, así como los componentes del hábitat a lo largo de los gradientes ambientales, influyen significativamente en la abundancia relativa de las 3 especies de renacuajos en charcas permanentes y temporales del arroyo, y se registra una mayor abundancia de individuos en charcas permanentes debido a las condiciones más estables y favorables para su desarrollo.

Materiales y métodos 

El trabajo de campo se realizó en el arroyo La Escalera en el ejido Villa de Guadalupe (17°21’38.23” N, 93°36’30.97” O), que forma parte del Complejo Ecoturístico Agua Selva, en el municipio de Huimanguillo, Tabasco, México (fig. 1). El área se ubica en la zona montañosa de la región fisiográfica Sierra Norte de Chiapas, con 200 a 1,000 m snm (Alejandro-Montiel et al., 2010; Montalvo-Vargas y Castillo-Ramiro, 2018). La temperatura media anual es de 20.6 °C, presenta un clima cálido húmedo (Af), con lluvias todo el año y una precipitación media anual de 3,638 mm, lo cual contribuye a la formación de más de 100 cascadas de aguas cristalinas (algunas permanentes y otras temporales), pozas de formación natural y arroyos permanentes continuos que son aprovechados por la comunidad local para realizar actividades cotidianas y ecoturísticas (Alejandro-Montiel et al., 2010; Carvajal-Hernández et al., 2018; Castillo-Acosta et al., 2019). A lo largo del arroyo se distinguen 3 tipos de ambientes de acuerdo con el tipo y estado de la vegetación circundante: 1) vegetación primaria (VP; fig. 2a), constituida por una selva alta perennifolia con árboles de hasta 45 m de altura como palo mulato (Bursera simaruba), caoba (Swietenia macrophylla), ramón (Brosimun alicastrum), ceiba (Ceiba petandra), zopo (Guatteria anomala), jobo (Spondias mombin) y una gran diversidad de epífitas como orquídeas, helechos y musgos (Palma-López et al., 2019); 2) vegetación secundaria de selva alta perennifolia (VS; fig. 2b), caracterizada por árboles de 10 a 20 m de altura como guarumo (Cecropia obtusifolia), ciruelillo (Trichilia havanensis) y naranjillo (Bernandia interrupta) (Carvajal-Hernández et al., 2018; Palma-López et al., 2011; Rodríguez y Banda, 2016); y 3) vegetación recién talada (VRT; fig. 2c), que se consideró como pequeños fragmentos (2.5 ha aproximadamente) de vegetación secundaria con arbustos menores a 4 m de altura inmersos en espacios abiertos generados por la tala, como resultado de la acción de las comunidades humanas para disponer de terrenos que les permitieran acceder a programas gubernamentales de desarrollo rural (Challenger y Soberano, 2018). De acuerdo con los pobladores, la tala en este sitio ocurrió aproximadamente 2 meses antes de iniciar el trabajo de campo.

Se realizaron muestreos diurnos de 10:00-15:00 h, iniciando la búsqueda en los transectos de menor altitud para evitar pseudoréplicas de individuos arrastrados por la corriente (Strauß et al., 2010); el trabajo de campo se llevó a cabo de marzo a julio de 2021, con un esfuerzo de muestreo de 5 h, por 5 personas durante 2 días, obteniendo un total de 250 horas/hombres para todo el muestreo. Para el registro de los renacuajos se establecieron 5 transectos a lo largo del arroyo, 1 en VP, y 2 en VS y VRT. Cada transecto midió 200 m de largo con un ancho que varió de 10 a 15 m, todos los transectos estuvieron separados por 50 m para asegurar la independencia de los datos, con una separación mínima de 200 m entre cada tipo de vegetación. En cada transecto se localizaron charcas permanentes y temporales. Las permanentes estuvieron conectadas a la corriente del arroyo o con algún tipo de filtración superficial; mientras que las temporales fueron aquellas que se quedan sin agua en la temporada seca y se encuentran separadas del afluente principal (arroyo) por un mínimo de 2 m (Eterovick y Souza, 2003). En cada charca se buscaron renacuajos que comprenden las etapas 24 a la 41, de acuerdo con la escala de Gosner (1960), en ellas aún no hay desarrollo de extremidades y, por lo tanto, no es posible su movimiento entre las charcas (Eterovick y Souza, 2003). Para determinar la abundancia relativa, se contabilizaron visualmente los renacuajos presentes en cada una de las charcas por 5 min. 

La identidad taxonómica de los renacuajos se determinó in situ, utilizando las claves dicotómicas de Köhler (2011), Limbaugh y Volpe (1957), Mijares-Urrita (1998), Segura-Solís y Bolaños (2009), los individuos que no fue posible identificar de este modo, se colectaron bajo el permiso con oficio SGPA/DGVS/00962/22. La captura se realizó utilizando redes de inmersión de diferentes dimensiones (21.5 × 17.8 cm; 10 × 8 cm), se separaron por morfoespecie y se colocaron en contenedores de 500 ml, con agua de la charca. Los organismos se trasladaron al laboratorio de la Colección de Anfibios y Reptiles de Tabasco (CART), de la División Académica de Ciencias Biológicas, Universidad Juárez Autónoma de Tabasco para su posterior identificación.

Para definir los gradientes ambientales en el área de estudio, se consideró un conjunto de variables abióticas y bióticas en las charcas permanentes y temporales. Dentro de las variables abióticas se consideró la altitud, la cual se obtuvo con un sistema de geoposicionamiento global (GPS 64S, marca GARMIN); la temperatura, la conductividad, el oxígeno disuelto y la salinidad del agua se midieron con una sonda multiparamétrica Pro-230, marca YSI® Professional Series. Para medir el pH se utilizó un medidor de bolsillo marca pHep®5 de pH/temperatura con resolución 0.01, la profundidad de la hojarasca y de las charcas se midieron con una regla de 30 cm. En cada muestreo y en cada una de las charcas evaluadas se tomaron 3 medidas de las variables antes mencionadas, con el propósito de obtener un promedio para cada charca (Cruz-Ramírez et al., 2018). Posteriormente, se identificó el tipo de sustrato presente en cada una de las charcas: arenoso, limoso, arcilloso (Eterovick y Souza, 2003; Melo et al., 2018). 

Las variables bióticas se calcularon en cada muestreo y en cada una de las charcas evaluadas, por ejemplo, la cobertura del dosel (CD), se midió con un densiómetro esférico cóncavo, para ello se realizaron 4 lecturas con dirección a los puntos cardinales a una altura de 1.30 m sobre el suelo, los valores se promediaron y, posteriormente, se multiplicaron por la constante 1.04 (Lemmon, 1956), dando como resultado el porcentaje de la CD. Además, se consideraron como presentes o ausentes los siguientes componentes del hábitat: rocas, vegetación acuática, pastos, raíces, troncos y corriente del agua (Strauß et al., 2010), así como los organismos acuáticos (peces, gasterópodos y decápodos).

Una vez en el laboratorio, los renacuajos se mantuvieron en acuaterrarios siguiendo las recomendaciones de Poole y Grow (2012), con algunas modificaciones para asegurar la supervivencia de los organismos, como utilizar agua purificada con baja concentración de sales. Los acuaterrarios se oxigenaron con bombas de aire para peceras y plantas acuáticas, como sustrato se utilizó grava para acuario. Los renacuajos se alimentaron cada 48 h con cantidades pequeñas de espinacas previamente desinfectadas; después de 15 min se retiraron los excedentes de mayor tamaño para evitar enfermedades en los organismos (La Marca y Castellanos, 2018). Una vez que los individuos completaron su metamorfosis, fueron identificados a nivel de especie con las claves antes mencionadas; posteriormente, fueron liberados en el sitio de captura. Para el caso exclusivo de Exerodonta bivocata, se colectaron 5 individuos para conservarlos en la CART, se sacrificaron con etanol al 4% y, posteriormente, fueron fijados con formol tamponado (neutro) al 10% por 2 semanas, transcurrido ese tiempo fueron preservados en alcohol etílico al 30% (Cortez et al., 2006). 

Análisis de datos. El grado de asociación de cada especie con los tipos de vegetación y charcas, se analizó a través de un mapa de calor representado a partir del índice de asociación de Whittaker (Somerfield y Clarke, 2013). El mapa de calor es una herramienta gráfica que se utiliza para representar, en 2 dimensiones, una matriz de datos mediante un gradiente de colores. Cada color representa el valor numérico del índice de Whittaker, con colores que varían desde tonos fríos (como el azul), para indicar valores bajos de asociación de la abundancia de una especie por una charca, hasta tonos cálidos (como el rojo) para valores altos; lo que permite identificar visualmente patrones, agrupaciones o tendencias dentro de los datos, a partir de las abundancias de las especies en cada charca; adicionalmente, se realiza una clasificación, la cual se visualiza como un clúster de agrupamiento entre estos cuerpos de agua. Posteriormente, se aplicó un análisis Permanova para determinar el efecto del tipo de vegetación sobre las variables ambientales (factor fijo con 3 niveles: vegetación primaria, vegetación secundaria y vegetación recién talada), el tipo de charca (factor fijo con 2 niveles: permanente y temporal), la altitud y sus interacciones. Las variables ambientales fueron previamente estandarizadas y convertidas en una matriz de distancias euclidianas. El Permanova se realizó bajo una suma parcial de cuadrados (tipo III) y 9,999 permutaciones de los residuales bajo un modelo reducido (Anderson y Ter-Braak, 2003). Los valores significativos y sus interacciones se analizaron mediante una comparación a posteriori con el estadístico “t de student” y 9,999 permutaciones. 

Para ver gráficamente los resultados del Permanova sobre el gradiente ambiental, se realizó un análisis de coordenadas principales (PCoA), donde se representa la asociación de las variables, solo se visualizaron las variables con valores de correlación de Pearson mayores de 0.5 con alguno de los 2 primeros ejes de ordenación. Adicionalmente, se realizó un gráfico de burbujas sobre el PCoA para representar gráfica y descriptivamente la relación entre las variables ambientales con la abundancia total de renacuajos, cuanto más grande fuera la burbuja, mayor sería el número de renacuajos (Clarke y Gorley, 2015). 

Las diferencias entre la abundancia total de los renacuajos y por especie se evaluaron utilizando una matriz de abundancia la cual se transformó a raíz cuadrada y posteriormente se generó una matriz de distancias euclidianas; el diseño del Permanova siguió los parámetros descritos anteriormente para las variables ambientales. Finalmente, se realizó un análisis de correlación de Pearson con el fin de determinar la relación lineal entre las variables ambientales y descartar aquellas variables colineales con un coeficiente mayor a 0.7 para análisis posteriores. A fin de seleccionar los modelos que mejor explican la abundancia total de los renacuajos y de cada especie, en función de las variables ambientales, se usó un modelo lineal basando en distancias DistLM (Anderson et al., 2008). El DistLM, es una técnica estadística que permite analizar las relaciones entre una matriz de similitud como variable de respuesta (que en este caso son las abundancias de cada especie convertida en una matriz de distancia euclidiana entre charcas) y un conjunto de variables ambientales predictoras, previamente estandarizadas (que se agrupan a partir de una matriz de distancias euclidianas entre charcas). Se basa en descomponer la varianza de esta matriz de distancias euclidianas de las abundancias (como variable de respuesta) con respecto a las distancias euclidianas de las variables predictoras, permitiendo así identificar qué variables predictoras tienen una influencia sobre la abundancia total y de cada especie de anuro en etapa larval dado el mejor modelo ajustado. Adicionalmente, se empleó el procedimiento de selección de BEST que permite identificar las variables ambientales que mejor explican cambios en la variable de respuesta (la abundancia total y de cada especie) y de esta forma se seleccionaron los modelos con mejor ajuste a partir del criterio de información de Akaike para muestras pequeñas (AICc; McArdle y Anderson, 2001). Todos los análisis se realizaron utilizando el software PRIMER v 7.0.21 y Permanova add-on v 1.04 (Anderson et al., 2008). El uso del AICc enfoca la calidad de cada modelo relativo a los otros dentro de un conjunto de modelos candidatos, permitiendo una comparación basada en la parsimonia y la explicación de la variabilidad de la variable de respuesta, en lugar de usar pruebas de hipótesis individuales; lo que evita la dependencia en valores de p en los análisis de regresión y promueve un enfoque más integral en la selección de modelos (Anderson, 2007; Burnham y Anderson, 2004; Goodenough et al., 2012).

Resultados

Se registraron 975 renacuajos de 3 especies: Lithobates vaillanti, Incilius valliceps y Exerodonta bivocata. Lithobates vaillanti presentó la mayor abundancia con 60.51% de las observaciones, seguida de I. valliceps con 28.41% y E. bivocata con 11.08%. Se contabilizaron un total de 55 charcas, en 40 de ellas se encontraron renacuajos, 25 fueron charcas permanentes y 15 temporales. De acuerdo con el mapa de calor en cada tipo de charca y según el tipo de vegetación, se determinó que no están presentes 2 especies en la misma charca. Exerodonta bivocata fue asociada a charcas permanentes ubicadas en VP, I. valliceps a charcas temporales en VS y L. vaillanti a charcas temporales y permanentes en VS y VRT (fig. 3). 

El Permanova determinó que el tipo de vegetación tuvo un efecto significativo sobre las variables medidas en cada gradiente ambiental (pseudo-F = 3.46, p [perm] = 0.0015), dicho factor presentó el mayor porcentaje estimado de variación entre todos los factores evaluados (tabla 1). El PCoA muestra en el primer eje que las charcas permanentes en VP presentaron mayor profundidad, salinidad, conductividad y corriente del agua, mientras que las charcas en VS y VRT presentaron mayores valores de profundidad de hojarasca, y presencia de hojarasca y raíces. En el segundo eje, se puede observar que las charcas permanentes y temporales en VRT presentaron un sustrato más limoso, además de gasterópodos, lo que las hace totalmente diferentes a las charcas permanentes y temporales ubicadas en VS y VP (fig. 4a). La relación entre las variables ambientales con la abundancia total de renacuajos fue variada; sin embargo, el gráfico de burbuja muestra que cuando las charcas permanentes y temporales presentaron alta salinidad, conductividad y profundidad, se registró un número bajo de renacuajos (fig. 4b). 

Con respecto a la abundancia total de los renacuajos, el Permanova no presentó diferencias entre el estado de la vegetación, el tipo de charca, la altitud o sus interacciones (tabla 2). No obstante, el componente estimado de variación muestra un tamaño del efecto elevado para los residuales (42%), la interacción entre el tipo de la vegetación y la altitud (tamaño del efecto = 19.1%), y la interacción entre el estado de la vegetación con el tipo de charca y la altitud (tamaño del efecto = 19%). El análisis de correlación de Pearson presentó una alta relación lineal entre suelo arenoso y limoso (-0.76), salinidad y conductividad (0.81) y oxígeno disuelto con porcentaje de saturación de oxígeno (0.84), estas variables fueron descartadas en los análisis posteriores. De acuerdo con el AICc, el modelo que mejor explica la abundancia total de los renacuajos en el arroyo incluyó un total de 8 variables predictoras, sin embargo, solo la temperatura del agua, la salinidad y pH son las variables con mayor peso y poder predictivo (AICc = 335.52, R^2 = 0.68, RSS = 17,911) (tabla 3; material suplementario).

El resultado del Permanova para L. vaillanti sugiere que no existen diferencias estadísticamente significativas entre la abundancia y el tipo de la vegetación, el tipo de charca, la altitud o sus interacciones (tabla 4), pero el componente estimado de variación indica un tamaño del efecto alto a nivel de los residuales (55%), la interacción entre los tipos de vegetación y la altitud (tamaño del efecto = 12.5%) y el estado de la vegetación (tamaño del efecto = 11.9%) (tabla 4). La abundancia de L. vaillanti fue explicada por 7 variables significativas al modelo y las que tuvieron un mayor poder explicativo, en orden descendente, son: la ausencia de corriente en las charcas, la profundidad de la hojarasca, la temperatura del agua de 24ºC y el sustrato limoso (AICc = 328.33, R^2 = 0.70, RSS = 16,542; tabla 3). 

La abundancia de I. valliceps varió en función de la interacción entre el tipo de charca y la altitud (pseudo-F = 6.78, p [perm] = 0.0059, tamaño del efecto = 22.3%). También se presentó un componente de variación elevado en la interacción entre el estado de la vegetación, el tipo de charca y la altitud (tamaño del efecto = 26.3%) (tabla 4). La abundancia de I. valliceps fue explicada por un total de 6 variables las cuales fueron: la profundidad de la hojarasca, el sustrato limoso, la presencia de ramas y gasterópodos, la ausencia de corriente en charcas temporales, y el pH de 7.2; pero ninguna de estas variables fue significativa al modelo (AICc = 322.9, R^2 = 0.39, RSS = 15,745; tabla 3). 

Por último, el bajo tamaño de la muestra para E. bivocata no permitió analizar la varianza. Sin embargo, se pudo evidenciar que el mayor componente de variación se encontró en los residuales (tamaño del efecto = 37%), seguido por la interacción entre el estado de la vegetación, el tipo de charca, la altitud (tamaño del efecto = 18%) y la interacción entre el tipo de vegetación y la altitud (tamaño del efecto = 12.4%) (tabla 4). La abundancia de E. bivocata estuvo determinada por 5 variables en el mejor modelo ajustado, las que fueron significativas y presentaron mayor poder predictivo son, en orden descendente: la presencia de decápodos, una altitud de 460 m snm, la presencia de corriente en las charcas permanentes, el pH de 7.2 y la temperatura del agua de 22 ºC (AICc = 328.33, R^2 = 0.70, RSS = 16,542; tabla 3).

Discusión

Los resultados de la presente investigación muestran que los renacuajos de L. vaillanti fueron más abundantes con respecto a E. bivocata e I. valliceps; ésto se debe a que la abundancia de los renacuajos está fuertemente influida por el tamaño de la puesta (Vogt, 1997). En el caso de L. vaillanti, se compone de alrededor de 850 huevos (Hernández-Guzmán e Islas-Jesús, 2014), mientras que para I. valliceps,el tamaño de puesta es aproximadamente de 100 huevos (Oliver-López et al., 2009), para E. bivocata se desconoce el número de huevos por puesta; sin embargo, para otras especies de la familia Hylidae se ha reportado que las puestas están conformadas de 9 a 80 huevos (Leonard et al., 1993; Luja-Molina, 2010; Luja-Molina y Rodríguez-Estrella, 2016; Stebbins, 1951). Aunado a lo anterior, las larvas de anfibios son más numerosas que los adultos y por estar confinados en las charcas, el conteo de los individuos es más preciso (Camacho-Rozo y Urbina-Cardona, 2021). 

Tabla 1

Resultados del análisis del Permanova con respecto del gradiente ambiental en el arroyo La Escalera.

Tabla 2

Resultados del análisis del Permanova con respecto a la abundancia total de los renacuajos y el gradiente ambiental en el arroyo La Escalera.

La selección de las charcas por parte de los anuros adultos depende de su distribución espacial y temporal, el esfuerzo reproductivo y de diversos factores bióticos y abióticos que inciden en la dinámica de las poblaciones de renacuajos (Alford, 1999; Duellman y Trueb, 1986; Eterovick y Souza, 2003; Stebbins y Cohen, 1995). De acuerdo con nuestros resultados, la selección de las charcas permanentes y temporales difiere entre las especies estudiadas, en el caso de los renacuajos de L. vaillanti fueron registrados generalmente en charcas permanentes dentro de la VS y VRT; se ha observado que las especies que seleccionan este tipo de charcas es debido a que los renacuajos presentan periodos de desarrollo más largos (Dodd, 1992; Skelly, 1997) y que en el caso de la especie mencionada, se ha registrado un periodo de desarrollo de hasta 5 meses (Hernández-Guzmán e Islas-Jesús, 2014). Además, los adultos de esta especie están fuertemente asociados a charcas permanentes que se forman en los arroyos de la vegetación secundaria y de los potreros adyacentes a la selva (Hernández-Ordóñez et al., 2015; Ríos-Rodas et al., 2020; Urbina-Cardona et al., 2006), las cuales son utilizadas como sitio de forrajeo, reproducción y oviposición (Lee, 1996). Diversos estudios han observado que algunas especies de ranas utilizan tanto charcas permanentes como temporales para llevar a cabo su metamorfosis (Eterovick y Barata, 2006; Melo et al., 2018; Peltzer y Lajmanovich, 2004; Rodrigues et al., 2010), lo cual concuerda con lo observado en nuestro estudio, donde L. vaillanti utilizó ambos tipos de charcas. Incilius valliceps se observó solo en charcas temporales ubicadas en VS, el uso de estas charcas está relacionado con su rápido desarrollo larvario, el cual tiene una duración de 28 días (Aguilar-López, 2018; Volpe, 1957). Se conoce poco sobre la ecología y modo reproductivo de E. bivocata, sin embargo, los resultados muestran que los adultos eligen únicamente charcas permanentes en VP para la oviposición de su progenie durante los meses de mayo y junio; de acuerdo con nuestras observaciones en campo, el desarrollo embrionario de esta especie tiene una duración aproximadamente de 5 semanas. Además, se han registrado renacuajos en noviembre, lo que sugiere que esta especie puede tener más de un pico explosivo de reproducción durante las épocas de seca y lluvia (Comentario personal Ríos-Rodas). Dado estas condiciones, el seleccionar charcas permanentes les permite aumentar la probabilidad de que los renacuajos completen su metamorfosis, ya que presentan menores riesgos de desecación, incluso durante la época de seca (Alford, 1999; Torres-Orozco et al., 2002).

Tabla 3

Modelos mejor ajustados por el número de variables, ordenados de menor a mayor con respecto al número de AICc, dichos modelos explican la abundancia total y la abundancia de cada una de las especies encontradas en el arroyo La Escalera. El modelo mejor ajustado de acuerdo con el valor de AICc se muestra en negritas. 

Variables: (1) profundidad de charca; (2) espesor de hojarasca; (3) sustrato limoso; (4) sustrato arcilloso; (5) rocas; (6) hojarasca; (7) ramas; (8) troncos; (9) raíces; (10) algas; (11) peces; (12) gasterópodos; (13) decápodos; (14) mosquitos; (15) agua corriente; (16) temperatura del agua; (17) pH; (18) oxígeno disuelto; (19) salinidad; (20) cobertura de dosel; (21) altitud.

El tipo de vegetación y la temperatura son las variables que caracterizan las charcas en las que fueron registrados los renacuajos de nuestro sitio de estudio. Estas variables, están íntimamente correlacionadas, ya que la variación de la temperatura en las charcas puede ser generada por los cambios en la cobertura de la vegetación circundante (Granados-Sánchez et al., 2006). De acuerdo con nuestros resultados y lo documentado en otros estudios, existen variables que condicionan el uso de las charcas como son: altos valores de la corriente, la profundidad del agua, el oxígeno disuelto, la conductividad y la salinidad, factores que intervienen en la selección de sitios de puestas, desarrollo de huevos y larvas (Borges-Júnior y Rocha, 2013; Eterovick y Sousa, 2003; Kopp y Eterovick, 2006; Strauß et al.,2010; Thomas et al., 2019)

Cada una de las especies de estudio ocupó charcas con características específicas que influyen en el desarrollo y supervivencia de los individuos. Los renacuajos de L. vaillanti utilizaron charcas permanentes y sin corriente durante todos los meses de muestreo, este tipo de charcas mantienen un nivel de agua adecuado aún en época de seca, permitiendo que la abundancia de los renacuajos sea constante a lo largo del tiempo. Incluso se ha observado que algunos anuros pueden ocupar estas charcas por varios meses para completar su desarrollo (Almeida-Gomes et al., 2012; Borgues-Júnior, 2007; Fatorelli et al., 2010). La hojarasca es otra variable importante en las charcas donde se encuentra esta especie, ya que es utilizada como refugio ante la presencia de depredadores (Melo et al., 2018), como son los peces del género Rhamdia, los cuales se encuentran en las mismas charcas que L. vaillanti. 

Los renacuajos de I. valliceps se encontraron solo en abril en charcas temporales sin corriente ubicadas exclusivamente en VS. Los adultos de esta especie tienen preferencia por los hábitats que presentan algún tipo de perturbación antropogénica, en los cuales son más abundantes (Cedeño-Vázquez et al., 2006). Además, la selección de las charcas temporales por parte de esta especie se debe a que los adultos son estrictamente terrestres y utilizan las charcas únicamente para la oviposición (Oliver-López et al., 2009). Las charcas seleccionadas por esta especie en nuestro estudio se caracterizaron por un bajo porcentaje de hojarasca y ramas, un sustrato limoso y la ausencia de depredadores. Esta última característica permite un desarrollo larvario relativamente más rápido, ya que al no tener depredadores potenciales invierten más tiempo alimentándose (Aguilar-López. 2018; Eterovick y Sazima, 2000; Peltzer y Lajmanovich, 2004). Además, los valores altos de pH registrados para las charcas son adecuados para su supervivencia, ya que se ha demostrado que un pH ácido menor a 4 afecta el desarrollo de los renacuajos (Freda y Dunson, 1985; Rosenberg y Pierce, 1995; Thabah et al., 2018).

Tabla 4

Resultados del análisis del Permanova con respecto a la abundancia de cada una de las especies de renacuajos y el gradiente ambiental en el arroyo La Escalera.

A diferencia de las otras 2 especies de estudio, los renacuajos de E. bivocata solo ocuparon charcas permanentes ubicadas en VP, ésto concuerda con lo reportado por Ríos-Rodas et al. (2020) y Santos-Barrera (2004), quienes observaron a la especie en estado adulto en áreas de vegetación primaria, lo que indica que esta especiesolo se reproduce en sitios conservados. Alford (1999) menciona que los cuerpos de agua permanentes aumentan las probabilidades de que las especies completen su proceso de metamorfosis reduciendo así, el porcentaje de mortalidad. Otra particularidad específica de las charcas en las que se registró E. bivocata es la presencia de corriente; dadas estas condiciones, los renacuajos se registraron en el fondo de la charca, donde la corriente es menor y se encuentran adheridos a las rocas para evitar el arrastre (Thomas et al., 2019). Adicionalmente, E. bivocata necesita charcas que estén rodeadas de vegetación, lo cual permitirá que conserven una temperatura promedio de 22 ºC, en cambio las charcas con una cobertura de dosel abierto pueden ser de 2 a 5 ºC más cálidas, datos que coinciden con lo registrado por Skelly et al. (2002), Werner y Glennemeier (1999). Tomando en cuenta las características necesarias para el desarrollo de este hílido, se puede concluir que es una especie especialista en la selección de charcas para el desarrollo de su progenie. 

La presente investigación es la primera que aborda la influencia de las variables ambientales sobre la abundancia de los renacuajos en las charcas presentes de un arroyo tropical en México. Las 3 especies registradas representaron solo una parte de la comunidad de anuros en la zona, las cuales presentan desarrollo indirecto; además, es importante señalar que cada una de las especies habitó exclusivamente un tipo de charca. De acuerdo con nuestros resultados, se acepta la hipótesis de que las charcas permanentes, en general, sí presentaron la mayor abundancia de renacuajos, sin embargo, las charcas permanentes en VP presentaron la menor abundancia de renacuajos, mientras que las charcas permanentes en VRT y VS obtuvieron la mayor abundancia. Las variables que influyeron directamente en la abundancia de las 3 especies de renacuajos fueron el pH, la temperatura y el oxígeno disuelto en el agua, lo que concuerda con nuestra hipótesis propuesta. Para el caso particular de E. bivocata, la presencia de gasterópodos en las charcas influyó en su abundancia, estos organismos pueden ser considerados competidores o depredadores ejerciendo una presión constante en la abundancia de esta especie. Por último, este estudio también reveló la importancia del tipo de vegetación circundante a las charcas; las charcas en VP presentaron condiciones adecuadas para que especies exclusivas de ambientes conservados lleven a cabo su reproducción y desarrollo; mientras que las charcas, rodeadas de VRT fueron aprovechadas por especies generalistas. Dado que la selección de las charcas por parte de los anuros adultos depende del tipo de vegetación y que en la zona de estudio se implementan actividades que modifican la estructura de la vegetación, es necesario continuar con el monitoreo de las especies ante los cambios en la cobertura vegetal y analizar la relación entre los cambios en la configuración del paisaje y la dinámica poblacional de los anuros, en particular, de especies especialistas, de escaso conocimiento en sus modos reproductivos o que se encuentren en alguna categoría de riesgo.

Agradecimientos

Al Conahcyt, por la beca de maestría otorgada al primer autor. A José del Carmen Gerónimo Torres, Perla Chuc, a la comunidad de Villa Guadalupe por el apoyo en cada uno de los recorridos y a los revisores anónimos por su contribución para mejorar significativamente el manuscrito.

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