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Extensión del intervalo geográfico de Vallonia pulchella y primer registro de Vallonia cf. excentrica (Gastropoda: Valloniidae) en Chile continental

Marta E. Araya ^a, Juan A. Aliaga ^b, Gonzalo Collado ^c, Juan Francisco Araya ^d, *

^a Sin adscripción, Los Gladiolos 520, Caldera, Chile 

^b Universidad Tecnológica Metropolitana, Departamento de Química, Las Palmeras 3360, Ñuñoa, Santiago, Chile

^c Universidad del Bío-Bío, Facultad de Ciencias, Departamento de Ciencias Básicas, Avenida Andrés Bello 720, Chillán, Chile

^d Universidad de Concepción, Programa de Doctorado en Sistemática y Biodiversidad, Barrio Universitario s/n, Concepción, Chile

*Corresponding author: jfaraya@u.uchile.cl (J.F. Araya)

Received: 12 November 2024; accepted: 14 November 2025

Abstract

Non-native mollusk species can have significant ecological and economic impacts on invaded habitats. In recent decades, the number of non-native mollusks in Chile has steadily increased. This study reports the range expansion of Vallonia pulchella (Müller, 1774) and the first record of Vallonia cf. excentrica Sterki, 1893 in the country, using optical microscopy, scanning electron microscopy, and statistical analysis. The first species was found in Caldera (northern Chile) and in La Florida (Santiago, central Chile), while the latter was found only in the last locality. Vallonia pulchella is a potential intermediate host for parasitic worms that can affect local livestock, highlighting the need for sanitary control measures. The discovery of Vallonia cf. excentrica represents the first record of this species in South America.

Keywords:Alien species; Microgastropods; Morphological identification; New records; Terrestrial snails

Resumen

Las especies de moluscos no nativos pueden tener impactos ecológicos y económicos significativos en los hábitats invadidos. En las últimas décadas, el número de moluscos no nativos en Chile ha aumentado de manera constante. Este estudio documenta la expansión del rango de Vallonia pulchella (Müller, 1774) y el primer registro de Vallonia cf. excentrica Sterki, 1893 en el país, utilizando microscopía óptica, microscopía electrónica de barrido y análisis estadístico. La primera especie se encontró en Caldera (norte de Chile) y en La Florida (Santiago, centro de Chile), mientras que la segunda solo en esta última localidad. Vallonia pulchella es un huésped intermediario potencial para gusanos parásitos que pueden afectar al ganado local, lo que resalta la necesidad de medidas de control sanitario. El descubrimiento de Vallonia cf. excentrica representa el primer registro de esta especie en América del Sur.

Palabras clave: Especies exóticas; Microgasterópodos; Identificación morfológica; Nuevos registros; Caracoles terrestres

Introduction

Non-native mollusk species can cause significant ecological and economic impacts on invaded habitats (Darrigran et al., 2020; Lowe et al., 2000; Robinson, 1999; Sylvester & Sardiña, 2015). These species often disrupt local ecosystems by outcompeting native species for resources, altering food webs, and causing declines in biodiversity (Alonso et al., 2025; Collado et al., 2025; Vaughn, 2018). Their ability to rapidly colonize new areas can lead to changes in habitat structure and function, sometimes resulting in the loss of native species that are unable to compete with or adapt to the invaders. In addition, invasive mollusks can introduce new pathogens or parasites that harm local wildlife, livestock, and even humans (Cádiz et al., 2013; Collado et al., 2025).

During the last few decades, the introduction of non-native mollusks in Chile has steadily increased, with recent records of terrestrial and freshwater species on Easter Island and especially in the central region of the country (e.g., Cádiz & Gallardo, 2007; Cádiz et al., 2013; Collado, 2014, 2017; Darrigran et al., 2020; Kirch et al., 2009; Letelier et al., 2007). The number of non-native mollusks in Chile has grown from 13 species (Valdovinos-Zarges, 1999) to 34 species (Araya, 2015), including marine, freshwater, and terrestrial species. Of these, 20 are ground-dwelling terrestrial mollusks, making this the largest informal group of invasive species in any South American country, with numbers similar to those found in Argentina (Virgillito & Miquel, 2013). Most of these introduced species have a European origin, and some are known to negatively impact endemic biota, often by competing with or preying on native species, or acting as hosts for various parasites (Cádiz et al., 2013). Prevention and continuous monitoring are therefore essential to avoid the introduction and establishment of additional non-native species in new ecosystems. 

In the present study, as part of an ongoing investigation on the diversity of terrestrial mollusks in Chile (Araya, 2016; Araya & Aliaga, 2015; Miquel & Araya, 2013, 2015), we report the range extension of Vallonia pulchella (Müller, 1774) and the first record of Vallonia cf. excentrica Sterki, 1893 in continental Chile. The Global Biodiversity Information Facility (GBIF, 2024) database had previously reported V. pulchella in Easter Island, as well as in Caldera and Coquimbo in continental Chile (unpublished data). Vallonia pulchella, the lovely Vallonia, is Holarctic in origin (Hotopp et al., 2013) and has been documented as an introduced species in South Africa, Madagascar, Australia, New Zealand and several other Asian countries (Gerber, 1996; Herbert, 2010; Mitra et al., 2005; Robinson, 1999; Roll et al., 2009; Stanisic, 1998), as well as in Argentina, Brazil, Peru, and Uruguay in South America (Rumi et al., 2010; Virgillito & Miquel, 2013). In Chile, the species was first reported as introduced by Philippi (1885) from the area surrounding Santiago. Later, Lataste (1896, fide Porter, 1926) found this species in Linderos, south of Santiago. More recently, it was reported by PNUD (2014), although the specific location was not detailed. On the other hand, V. cf. excentrica, another Holartic species (Metcalf, 1984; Nekola, 2002), is reported here for the first time as an introduced species in the country and in South America.

Materials and methods

Snail specimens were hand-collected from wet soil in 2017 in 2 urban areas of continental Chile: Caldera in the north and La Florida in Santiago City, in the central region of the country. Snails were sorted out from 2 soil samples of about 500 g in each location. Adult specimens were photographed using a Motic SMZ-168 stereomicroscope equipped with a Moticam 2000 digital camera and measured with a millimeter ruler. Specimens were also examined using a Hitachi SU3500 scanning electron microscope (SEM). Prior to observation, the snails were immersed in a dilute sodium hypochlorite solution for 3 minutes, rinsed in distilled water, and air-dried.

Species identification was based on original descriptions and additional literature (Burch & Jung, 1988; Herbert, 2010; Sterki, 1893). To assess morphometric variation among introduced populations, we measured 6 shell variables: shell length (SL), shell width (SW), shell height (SH), aperture height (AH), aperture width (AW), and the distance from the umbilicus to the last body whorl (UBW). The data were log-transformed to assess normality and homoscedasticity. Since some variables did not meet these assumptions, we applied the nonparametric Mann-Whitney U test (M-W U) using PAST software V. 4.13 (Hammer et al., 2001). Additionally, we performed a principal component analysis (PCA) in PAST to investigate whether shell shape variation could distinguish between the 2 morphologically similar species in morphometric space. This analysis included 14 individuals from Caldera and 13 from La Florida assigned to V. pulchella, and 3 individuals assigned to V. cf. excentrica. Specimens from Caldera and La Florida smaller than 2 mm were excluded from the analysis. Voucher specimens were deposited in the Museo de Ciencias Naturales Profesor Pedro Ramírez Fuentes (MCNPPRF), Chillán, Chile, and the Laboratorio de Malacología y Sistemática Molecular, Universidad del Bío-Bío, Chillán, Chile (LMSM) (see Results).

Results

Stereomicroscope and SEM observations revealed the presence of 2 non-native species of the genus Vallonia in continental Chile (Figs. 1-4). 

Phylum Mollusca Linnaeus, 1758

Class Gastropoda Cuvier, 1797

Superfamily Pupilloidea W. Turton, 1831

Family Valloniidae E. S. Morse, 1864

Genus Vallonia Risso, 1826

Vallonia pulchella (Müller, 1774)

Figs. 1A-K, 3A

Material examined. 17 specimens from Caldera (27°04’ S, 70°49’ W) (LMSM 1-17), 18 specimens from La Florida (33°27’ S, 70°40’ W) (MCNPPRF 139–24, MCNPPRF 139-25, LMSM 3-18). 

Morphology. Shell with 3 1/8 whorls, fine axial striae (Fig. 1A, D, I), depressed, umbilicated, gray-white or corneous, translucent with a matte gloss. Adult shell diameter: 1.6-2.6 mm (Caldera), 1.3-2.4 mm (La Florida). Protoconch smooth (620 µm), with 1 1/8 whorls and a clear transition to the teleoconch (Fig. 3A). Round umbilicus (Fig. 1C, F, K), about 1/4 of the shell diameter. Near-circular aperture, slightly oblique (Fig. 1B, E, G, H, J), translucent peristome with a thickened lip in adults.

Remarks

Vallonia pulchella resembles Vallonia excentrica. Some authors consider V. excentrica to be a form of V. pulchella (Adams, 1906; Hubendick, 1950). Korte and Armbruster (2003) suggest that V. excentrica is paraphyletic, within the same clade as V. pulchella. However, V. pulchella can be distinguished by a higher spire, a less elongated umbilicus, and a translucent, thickened lip (in contrast, the lip of V. excentrica is white) (Sterki, 1893).

Vallonia cf. excentrica Sterki, 1893

Figs. 2A-F, 3B

Material examined. 3 specimens from La Florida (33°27’ S, 70°40’ W) (LMSM 1-3).

Morphology. Shell with about 3 1/8 whorls, fine axial striae (Fig. 2A-F), highly depressed, widely umbilicated, whitish or corneous, translucent. Adult size: 1.8-2.1 mm. Protoconch smooth (810 µm), 1 1/4 whorls (Fig. 3B), with clear transition to teleoconch. Round umbilicus (Fig. 2C, F), ~ 1/4 shell diameter. Subcircular to crescentic aperture, slightly oblique (Fig. 2B, E, J), thin lip.

Remarks

Vallonia excentrica is distinguished from V. pulchella by its larger protoconch (Fig. 3), lower spire, and sharp, smooth aperture lip (thickened in V. pulchella). The crescentic aperture and the absence of radial sculpture of ribs distinguishes this species from all other Vallonia species.

No statistical differences were found between V. pulchella populations from Caldera and La Florida in any shell variable (M-W U test: p > 0.05) (Table 1). The first 2 principal components (PCAs) explained 90.02% of the variation (PC1: 84.7%, PC2: 5.3%). Populations of V. pulchella exhibited substantial overlap in morphometric space but were clearly separated from V. cf. excentrica specimens (Fig. 4).

Discussion

In the present study, we report a range extension of V. pulchella and the first documented occurrence of V. cf. excentrica in Chile and South America. The statistical analyses confirmed our typological assignment of snails from Caldera and La Florida to V. pulchella. There were no significant differences in any shell variables between the 2 samples, and in morphometric space, individuals from both localities clustered as a single group. Moreover, the analysis revealed that these specimens are clearly separated from those assigned to V. cf. excentrica, supporting their distinction as separate species.

Previous records of V. pulchella from Chile refer to preserved specimens from Bosque de Ceibos, Anakena, housed in the Field Museum of Natural History (FMNH 312411 and 312412), Arlington, Virginia (unpublished data). In addition, samples from Coquimbo were identified by Bernhard Hausdorf (iNaturalist 42089250), and those from Caldera are preserved in the Museu de Ciències Naturals de Barcelona (MCNB-Malac MZB 89-0910) (GBIF, 2024).

Although Vallonia species have low vagility, they can be dispersed by birds, fish, water and human activities (Altaba, 2015; Boycott, 1934), in the latter case through the unintentional transport of plants, soil, or leaf litter (Schembri & Lanfranco, 1996). However, the means of introduction of Vallonia species to Chile remains unknown, as does the origin of the samples from Easter Island, Caldera, and Coquimbo. Their introduction into the country is most likely associated with human activity, given that both Caldera and Coquimbo are very active ports and Easter Island has a high influx of tourism. Due to the species’ wide distribution in Chile, a single introduction event seems unlikely.

Although we did not estimate the abundance of V. pulchella at the sampled sites, previous studies have reported densities ranging from fewer than 10 individuals/m² (Čejka & Hamerlik, 2009; Koralewska-Batura & Błoszyk, 2007) to up to 588 individuals/m² (Hermida et al., 1993). While we recorded only 3 individuals of V. cf. excentrica, this would represent the first record of the species as introduced in South America. However, this species has already been introduced to South Africa, Australia, and a great part of New Zealand (Barker, 1999).

Vallonia species are similar in size and shape (Gerber & Bössneck, 2009; Sterki, 1893). However, although V. pulchella and V. cf. excentrica are morphologically similar, they differ in the shape of the peristome lip, reflected and thickened in V. pulchella, but thin in the present V. excentrica specimens, and in protoconch size, which is larger in the latter species.

As an invasive species, V. pulchella could threaten livestock, particularly sheep and rabbits, as an intermediate host for nematodes such as Protostrongylus boughtoni (Goble & Dougherty, 1943), P. hobmaieri (Schulz et al., 1933), P. rufescens (Leuckart, 1865), and Varestrongylus pneumonicus (Bhalerao, 1932) (Grewal et al., 2003; Samson & Holmes, 1985). Continuous monitoring is essential to assess its spread. Due to its small size, adults, juveniles, and eggs, V. pulchella can be easily transported in soil and potted plants. Its iteroparous mode of reproduction and ability to self-fertilize could further contribute to its dispersal (Kuźnik-Kowalska & Proćków, 2016; Whitney, 1941). Given that most specimens were collected from plant litter and pots, the nursery trade could act as a dispersal vector, as seen with other small invasive snails (Forsyth, 2015).

The small size of Vallonia species may explain the limited number of records, as small non-native snails are often recognized only long after they have arrived (Hutchinson et al., 2014). The new records presented in this study extend the known distribution of V. pulchella in South America and provide the first documented record of V. cf. excentrica in Chile and South America. However, these species are probably present elsewhere in the country, especially in the central region, where human population density is higher.

Table 1

Mann-Whitney U test results between Vallonia pulchella specimens collected in Caldera (northern Chile) and La Florida (central Chile). Shell length (SL), shell height (SH), shell width (SW), aperture height (AH), aperture width (AW), body whorl length (BWL), and the distance from the umbilicus to the last body whorl (UBW). Standard deviation: S.D.

It is also important to note that, although V. pulchella and V. cf.excentrica have been considered conspecific by some authors (e.g., Sterki, 1893), our study demonstrates that they are distinct species, based on clear morphological differences, particularly in the form of the lip and protoconch. Nevertheless, a comprehensive and integrative taxonomic revision of both species is still needed to fully resolve their relationship.

Acknowledgments

We thank Cristian Suárez for assistance with the SEM observations. We also thank FONDEQUIP Program (No. EQM-140088) and the anonymous reviewers. JFA also acknowledges the ANID doctoral fellowship 21180344, which supported the first 2 years of his doctoral studies.

References

Adams, L. E. (1906). Vallonia costata + excentrica. Journal of Conchology, 11, 364–365.

Alonso, Á., Collado, G. A., Gérard, C., Levri, E. P., Salvador, R. B., & Castro-Díez, P. (2025). Effects of the invasive aquatic snail Potamopyrgus antipodarum (Gray, 1853) on ecosystem properties and services. Hydrobiologia, 852, 1339–1357. https://doi.org/10.1007/s10750-022-05116-z 

Altaba, C. R. (2015). Once a land of big wild rivers: specialism is context-dependent for riparian snails (Pulmonata: Valloniidae) in central Europe. Biological Journal of the Linnean Society, 115, 826–841. https://doi.org/10.1111/bij.12546 

Araya, J. F. (2015). Current status of the non-non-native molluscs in Chile, with the first record of Otala punctata (Müller, 1774) (Gastropoda, Helicidae) in the country and new records for Cornu aspersum (Müller, 1774) and Deroceras laeve (Müller, 1774). Journal of Natural History, 49, 1731–1761. https://doi.org/10.1080/00222933.2015.1006703

Araya, J. F. (2016). On some land snails (Mollusca: Gastropoda) of Los Molles, central Chile. Revista Mexicana de Biodiversidad, 87, 1365–1368. https://doi.org/10.1016/j.rmb.2016.10.002

Araya, J. F., & Aliaga, J. A. (2015). A new species of Lilloiconcha Weyrauch,1965 (Pulmonata: Charopidae) from central Chile. Zootaxa, 4007, 295–297. https://doi.org/10.11646/zootaxa.4007.2.13 

Barker, G. M. (1999). Naturalised terrestrial Stylommato-phora (Mollusca: Gastropoda). Fauna of New Zealand,
38, 1–253. https://doi.org/10.7931/J2/FNZ.38 

Boycott, A. E. (1934). The habitats of land Mollusca in Britain. Journal of Ecology, 22, 1–38. https://doi.org/10.2307/2256094 

Burch, J. B., & Jung, Y. (1988). Land snails of the University of Michigan Biological Station area. Walkerana, 3, 1–177.

Cádiz, F. J., & Gallardo, C. S. (2007). Arion intermedius (Gastropoda: Stylommatophora); first record of this introduced slug in Chile, with notes on its anatomy and natural history. Revista Chilena de Historia Natural, 80, 99–108.

Cádiz, F. J., Cádiz, D. G., & Grau, J. H. (2013). An invasive predatory snail Oxychilus alliarius (Miller, 1822) (Stylommatophora: Zonitidae) threatens the native malacofauna of continental Chile: a morphological and molecular confirmation. Studies on Neotropical Fauna and Environment,48, 119–124. https://doi.org/10.1080/01650521.2013.843910 

Čejka, T., & Hamerlik, L. (2009). Land snails as indicators of soil humidity in Danubian woodland (SW Slovakia). Polish Journal of Ecology, 57, 741–747.

Collado, G. A. (2014). Out of New Zealand: molecular identification of the highly invasive freshwater mollusk Potamopyrgus antipodarum (Gray, 1843) in South America. Zoological Studies, 53, 70. https://doi.org/10.1186/s40555-014-0070-y 

Collado, G. A. (2017). Unraveling cryptic invasion of a fresh-water snail in Chile based on molecular and morphological data. Biodiversity and Conservation,26, 567–578. https://doi.org/10.1007/s10531-016-1255-y

Collado, G. A., Cristina, D., Darrigran, G., & Alonso Á. (2025). Attributes and effects of the invasive air-breathing freshwater snail Physa acuta on ecosystem properties and services. Marine and Freshwater Research, 76, MF25023. https://doi.org/10.1071/MF25023 

Darrigran, G., Agudo-Padrón, I., Baez, P., Belz, C., Cardoso, F., Carranza, A. et al. (2020). Non-native mollusks throughout South America: emergent patterns in an understudied continent. Biological Invasions, 22, 853–871. https://doi.org/10.1007/s10530-019-02178-4 

Forsyth, R. G. (2015). First record of Carychium minimum Müller, 1774 in New Brunswick, Canada (Mollusca: Gastropoda: Ellobioidea). Check List, 11, 1511. https://doi.org/10.15560/11.1.1511 

Gerber, J. (1996). Revision der Gattung Vallonia Risso, 1826 (Mollusca: Gastropoda: Valloniidae). Schriften zur Malakozoologie aus dem Haus der Natur-Cismar, 8, 1–227.

Gerber, J., & Bössneck, U. (2009). The genus Vallonia in Nepal: (Gastropoda: Pulmonata: Valloniidae). Archiv für Molluskenkunde, 138, 43–52. https://doi.org/10.1127/arch.moll/0003-9284/138/043-052 

GBIF (2024). Global Biodiversity Information Facility. Retrieved November 10, 2024 from: https://www.gbif.org/es/species/2296010 

Grewal, P. S., Grewal, S. K., Tan, L., & Adams, B. J. (2003). Parasitism of molluscs by nematodes: types of associations and evolutionary trends. Journal of Nematology, 35, 146–156.

Hammer, Ø., Harper, D. A. T., & Ryan, P. D. (2001). PAST: paleontological statistics software package for education and data analysis. Palaeontologia Electronica, 4, 9.

Herbert, D. G. (2010). The introduced terrestrial Mollusca of South Africa. SANBI Biodiversity Series 15. Pretoria: South African National Biodiversity Institute.

Hermida, J., Outeiro, A., & Rodríguez, T. (1993). Aspectos ecológicos de Vallonia pulchella (Muller, 1774) (Gastropoda, Pulmonata). Nova Acta Científica Compostelana (Bioloxía), 4, 129–135.

Hotopp, K. P., Pearce, T. A., Nekola, J. C., Slapcinsky, J., Dourson, D. C., Winslow, M. et al. (2013). Land snails and slugs of the Mid-Atlantic and Northeastern United States. Pittsburgh, PA: Carnegie Museum of Natural History. Retrieved November 10, 2024 from: https://www.carnegiemnh.org/science/mollusks/index.html 

Hubendick, B. (1950). The validity of Vallonia excentrica Sterki. Proceedings of the Malacological Society of London, 28, 75–78. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.mollus.a064569 

Hutchinson, J., Reise, H., & Robinson, D. (2014). A biography of an invasive terrestrial slug: the spread, distribution and habitat of Deroceras invadens. NeoBiota, 23, 17–64. https://doi.org/10.3897/neobiota.23.7745 

Kirch, P., Christensen, C., & Steadman, D. (2009). Subfossil land snails from Easter Island, including Hotumatua anakenana, new genus and species (Pulmonata: Achatinellidae). Pacific Science,63, 105–122. https://doi.org/10.2984/15346188(2009)63[105:SLSFEI]2.0.CO;2 

Koralewska-Batura, E., & Błoszyk, J. (2007). Stability of malacocoenoses in an ash-elm forest based on two-year observations. Folia Malacologica, 15, 175–180. https://doi.org/10.12657/folmal.015.015 

Korte, A., & Armbruster, G. F. J. (2003). Apomorphic and plesiomorphic ITS-1 rDNA patterns in morphologically similar snails (Stylommatophora: Vallonia), with estimates of divergence time. Journal of Zoology, 260, 275–283. https://doi.org/10.1017/S0952836903003741 

Kuźnik-Kowalska, E., & Proćków, M. (2016). Reproductive biology and growth of two Vallonia species in laboratory conditions (Gastropoda: Eupulmonata: Valloniidae). Folia Malacologica, 24, 265–273. https://doi.org/10.12657/folmal.024.022 

Lataste, F. (1896). L’ Helix pulchella dans les vignes de Linderos. Santiago: Actes de la Societé Scientifique du Chili. Tome VI. 

Letelier, S., Ramos, A., & Huaquín, L. (2007). Moluscos dulceacuícolas exóticos en Chile. Revista Mexicana de Biodiversidad, 78, 9–13. https://doi.org/10.22201/ib.20078706e.2007.002.301 

Lowe, S., Browne, M. & Boudlejas, S. (2000). 100 of the world’s worst invasive alien species. A selection from the Global Invasive Species Database. The Invasive Species Specialist Group (ISSG), a specialist group of the Species Survival Commission (SSC) of the World Conservation Union (IUCN), Auckland, New Zealand.

Metcalf, A. L. (1984). Distribution of land snails of the San Andres and Organ Mountains, Southern New Mexico. The Southwestern Naturalist, 29, 35–44. https://doi.org/10.2307/3670767 

Miquel, S. E., & Araya, J. F. (2013). A new Charopidae from Chile and Argentina, Stephacharopa calderaensis n. gen. and n. sp., with remarks on the taxonomy of the genus Stephadiscus Hylton Scott 1981 (Mollusca: Gastropoda Pulmonata). Archiv für Molluskenkunde, 142, 227–235. https://doi.org/10.1127/arch.moll/1869-0963/142/227-235 

Miquel, S. E., & Araya, J. F. (2015). New records of terrestrial molluscs of the Juan Fernández Archipelago (Chile), with the description of a new genus and species of Charopidae (Gastropoda Stylommatophora). Archiv für Molluskenkunde, 144, 155–167. https://doi.org/10.1127/arch.moll/1869-0963/144/155-167 

Mitra, S. C., Dey, A., & Ramakrishna. (2005). Pictorial handbook. Indian land snails. Kolkata: Zoological Survey of India.

Nekola, J. C. (2002). Large-scale terrestrial gastropod community composition patterns in the Great Lakes
region of North America. Diversity and Distributions, 9, 55–71. https://doi.org/10.1046/j.1472-4642.2003.00165.x 

Philippi, R. A. (1885). Zoolojía. Sobre los animales introducidos en Chile desde su conquista por los españoles. Anales de la Universidad de Chile, 67, 319–335.

PNUD (Programa de las Naciones Unidas para el Desarrollo). (2014). Moluscos invasores de Chile. Documento del Taller Moluscos exóticos invasores en Chile: efectos en la biodiversidad. Santiago de Chile: Programa de las Naciones Unidas para el Desarrollo.

Porter, C. (1926). Los estudios malacológicos en Chile. Revista Chilena de Historia Natural, 30, 26–39.

Robinson, D. G. (1999). Alien invasions: the effects of the global economy on non-marine gastropod introductions into the United States. Malacologia, 41, 413–438.

Roll, U., Dayan, T., Simberloff, D., & Mienis, H. K. (2009). Non-indigenous land and freshwater gastropods in Israel. Biological Invasions, 11, 1963–1972. https://doi.org/10.1007/s10530-008-9373-4 

Rumi, A., Sánchez, J., & Ferrando, N. S. (2010). Theba pisana (Müller, 1774) (Gastropoda, Helicidae) and other alien land molluscs species in Argentina. Biological Invasions, 12, 2985–2990. https://doi.org/10.1007/s10530-010-9715-x 

Samson, J., & Holmes, J. C. (1985). The effect of temperature on rates of development of larval Protostrongylus spp. (Nematoda: Metastrongyloidea) from bighorn sheep, Ovis canadensis canadensis, in the snail Vallonia pulchella. Canadian Journal of Zoology, 63, 1445–1448. https://doi.org/10.1139/z85-215 

Schembri, P. J., & Lanfranco, E. (1996). Introduced species in the Maltese Islands. In A. E. Baldacchino, & A. Pizzuto (Eds.), Introduction of alien species of flora and fauna. Proceedings of a seminar held at Qawra, Malta (pp. 29–54). Floriana, Malta: Environment Protection Department.

Stanisic, J. (1998). Family Valloniidae. In P. L. Beesley, G. J. B. Ross, & A. Wells (Eds.), Mollusca: the southern synthesis. Part B. Fauna of Australia, Vol. 5 (pp. 1085–1086). Melbourne: CSIRO Publishing.

Sterki, V. (1893). Observations on Vallonia. Proceedings of the Academy of Natural Sciences of Philadelphia, 45, 234–279.

Sylvester, F., & Sardiña, P. (2015). Relationships of Limnoperna fortunei with benthic animals. In D. Boltovskoy (Ed.), Limnoperna fortunei: the ecology, distribution and control of a swiftly spreading invasive fouling mussel (pp. 191–210). Cham: Springer International Publishing. 

Valdovinos-Zarges, C. (1999). Biodiversidad de moluscos chilenos: base de datos taxonómica y distribucional. Gayana, 63, 111–164.

Vaughn, C. C. (2018). Ecosystem services provided by fresh-water mussels. Hydrobiologia, 810, 15–27. https://doi.org/10.1007/s10750-017-3139-x 

Virgillito, M., & Miquel, S. E. (2013). New records of exotic land snails and slugs in Argentina. Revista del Museo Argentino de Ciencias Naturales, Nueva Serie, 15, 295–303.

Whitney, M. E. (1941). The hermaphrodite gland and germ cells of Vallonia pulchella Müll. Michigan Academy of Science, 26, 311–338.

Epicoccum zapotae: una especie nueva aislada de frutos de Manilkara zapota en el centro de México

Limni Silday Ramírez-Gallegos ^a, Laura Navarro-de la Fuente ^b, Ángel Trigos ^b, Irene Lagunes ^b, * 

^a Universidad Veracruzana, Centro de Investigación en Micología Aplicada, Doctorado en Micología aplicada, Calle Médicos 5, U.H. Del Bosque, 91010 Xalapa, Veracruz, Mexico 

^b Universidad Veracruzana, Centro de Investigación en Micología Aplicada, Calle Médicos 5, U.H. Del Bosque, 91010 Xalapa, Veracruz, Mexico 

*Corresponding author: roslagunes@uv.mx (I. Lagunes) 

Received: 07 October 2024; accepted: 03 November 2025

Abstract

The genus Epicoccum exhibits substantial intraspecific morphological and genetic diversity, which has made it difficult to correctly identify and delimit species on the basis of morphological characteristics alone. Against this background, this study was aimed to report the morphological and molecular identification of a new species belonging to the genus Epicoccum, isolated from sapodilla fruit (Manilkara zapota) in Veracruz, Mexico, named E. zapotae. The morphological characteristics and the phylogenetic analysis of the concatenated sequences of LSU, ITS, and β-TUB support the fact that the isolate is a new species of the genus Epicoccum. This discovery contributes to the knowledge of the diversity of Epicoccum species in tropical ecosystems.

Keywords: Didymellaceae; Epicoccum;Morphology; Phylogenetic; Sapodilla fruit

Resumen

El género Epicoccum presenta diversidad morfológica y genética intraespecífica considerable, lo cual ha dificultado la correcta identificación y delimitación de especies con base únicamente en características morfológicas. En este contexto, el objetivo de este estudio fue reportar la identificación morfológica y molecular de una especie nueva perteneciente al género Epicoccum, aislada del fruto chicozapote (Manilkara zapota) en Veracruz, México, denominada Epicoccum zapotae. Las características morfológicas y el análisis filogenético de las secuencias concatenadas de LSU, ITS y β-TUB respaldan el hecho de que el aislado es una nueva especie del género Epicoccum. Este descubrimiento contribuye al conocimiento de la diversidad de especies de Epicoccum en ecosistemas tropicales.

Palabras clave: Didymellaceae; Epicoccum;Morfología; Filogenética; Fruto del chicozapote

Introduction 

The genus Epicoccum belongs to the Didymellaceae family. It exhibits substantial intraspecific morphological and genetic diversity. It can be found in the air, soil, water, and various parts of plants including flowers, branches, leaves, and bark (Chen et al., 2017; Fávaro et al., 2011; Lee et al., 2020; Li et al., 2022). More than 70 species of the genus Epicoccum have been described, of which 5 species (E. dendrobii, E. layuense, E. mezzettii, E. minitans, and E. nigrum) have demonstrated biocontrol activity against phytopathogens (Braga et al., 2018; Taguiam et al., 2021). Species of this genus may exhibit a saprophytic (Braga et al., 2018), phytopathogenic (E. nigrum and E. sorghinum) (Chen et al., 2017; Taguiam et al., 2021) or endophytic lifestyle, the latter having isolated compounds with antioxidant, anticancer and antimicrobial activities (Braga et al., 2018; Taguiam et al., 2021).

The genus Epicoccum was originally established by Link (1816) based on observations of sporodochia in dry plant stems, with the following diagnosis: compact globose stroma dotted with subglobose spores. Link (1816) described the type species E. nigrum, however, his diagnosis was unsatisfactory and generated confusion (Schol-Schwarz, 1959). Subsequently, many species belonging to this genus were described, based on the fungus characteristics in its natural habitat, and therefore, they were named of the plant species from which the specimen was isolated (Schol-Schwarz, 1959).

Schol-Schwarz (1959) conducted a thorough review of the Epicoccum genus, examining 70 specimens displaying a variety of hues, including red, yellow, or olive, alongside an additional 96 specimens from herbaria around the world. Despite this extensive examination, an incomplete diagnosis was noted with descriptions that were primarily based on the fungus’s original habitat characteristics and lacking the spore size measurements. For this reason, Schol-Schwarz (1959) considered the genus misclassified, concluding that color could not be used as a reliable taxonomic character, due to its susceptibility to various abiotic factors such as medium, light, pH, etc.; thus, no valid basis remained for splitting the genus into separate species, despite its wide range of conidial dimensions and cultural characters. Consequently, the entire genus was reduced to the single variable species E. nigrum (Kilpatrick & Chilvers, 1981).

Noting the lack of molecular evidence to support Schol-Schwarz´s classification, Wang and Guo (2004) performed the molecular identification of 45 E. nigrum isolates by amplifying the 5.8S gene and flanking internal transcribed spacer regions (ITS1 and ITS2) of the nuclear ribosomal DNA. They found that E. nigrum could comprise more than 1 species, ultimately concluding that conidial size and colony color should not be used as reliable taxonomic characteristics in the identification of E. nigrum. Later, Fávaro et al. (2011) acknowledged the need to reevaluate the classification of E. nigrum as a single variable species and many sequences deposited as E. nigrum in the GenBank database and fungal strains cultures many of which should be reclassified. Accurate species identification has long been challenging due to its heavy reliance on host plant morphology and association (Chen et al., 2015). 

Therefore, taxonomic studies based on multilocus phylogeny using LSU, ITS, rpb2 and tub2 sequences in combination with morphological differences, allowed revising the classification within the Didymellaceae family, including the genus Epicoccum, providing a relatively robust phylogenetic basis for taxon delineation (Aveskamp et al., 2010; Braga et al.,2018; Chen et al., 2015; Chen et al., 2017). Currently, 18 Epicoccum species are accepted with their correct morphological and molecular identification (Braga et al., 2018). In this context, this study was aimed to report the morphological and molecular identification of a new species belonging to the genus Epicoccum. 

Materials and methods

Sapodilla fruits were collected during May-June 2017 from 10-12 tall Manilkara zapota trees in one ~ 1 ha orchard close to the village of Apazapan, Veracruz, Mexico. Fruit samples were transported to the laboratory at the Centro de Investigación en Micología Aplicada (CIMA), Universidad Veracruzana. The samples were washed with running tap water to remove residual soil, afterwards the fruits were cut into small pieces (0.5 cm²), disinfected with 2% sodium hypochlorite for 30 seconds, and washed twice with sterile water. The disinfected samples were transferred onto Petri dishes containing Potato Dextrose Agar (PDA) medium (MCD LAB, San Jacinto Amilpas, Oax, MX) with 0.2 g/L chloramphenicol. The Petri dishes were incubated in dark conditions at 25 ± 2 °C for 2-3 days until mycelial growth was developed from the samples. Newly developed mycelia were immediately transferred to fresh PDA plates and incubated under the same conditions for fungal isolation. To ensure the purity of the fungal isolate, monosporic cultures were developed by cutting hyphal tips under a stereoscopic microscope (Leica EZ4), transferred to PDA plates and incubated under the same conditions established. 

Culture characteristics were determined after 14 days of cultivation at 25 ± 2 °C on PDA. Colony diameters were measured after 7 days in incubation. The hyphae and reproductive structures produced on PDA were morphologically identified using an optical microscope at 100 × magnification. The mycelium was mounted on a microscope slide with a drop of lactophenol blue solution; the diameter of the conidia was measured (n = 100), means and standard errors (SE) were calculated, with extreme values shown in parentheses. The reproductive structures were identified using the taxonomic keys reported by Barnett and Hunter (1972). The holotype specimen (CM-CNRG 1003, dried agar plate culture) was deposited in the Microorganism Collection of the National Institute of Forestry, Agricultural and Livestock Research (INIFAP) in Mexico. 

Genomic DNA was extracted from 14 days old mycelium grown on PDA according to Liu et al. (2000). The internal transcribed spacer region (ITS) of the nuclear ribosomal DNA (nrDNA) gene, the partial large subunit (LSU) nrDNA gene, and the β-tubulin (TUB) gene were amplified. PCR was performed using the primers listed in Table 1. DNA was amplified in a SureCycler 8800 thermal cycler with the same conditions for each gene, only the annealing temperature varied. The reaction mixture was incubated as follows: initial denaturation at 94 °C for 3 min, followed by 34 cycles at 94 °C for 1 min, the annealing temperatures are shown in Table 1, extension at 72 °C for 1 min, followed by a final extension at 72 °C for 10 min. The amplifications were purified using the Wizard® SV Gel and PCR System Clean-Up kit and sent to Labsergen Langebio (Cinvestav, Irapuato, Gto., Mexico) for sequencing on an AB3770 capillary sequencer. 

Consensus sequences were created with BioEdit software (Hall, 1999) and were compared in the GenBank nucleotide sequence database (Benson et al., 2017) using BLAST search software (Zhang et al., 2000) to confirm the genus and percentage of identity. Closely related species sequences and our newly obtained sequences (Table 2) were incorporated into sequence datasets independently for each molecular marker using PhyDE v.0.9971 Phylogenetic Development (Müller et al.,2010). Each dataset was independently aligned using the MAFFT online service (Katoh et al., 2019). Inconsistencies were manually adjusted using the MESQUITE 3.61 phylogenetic data editor (Maddison & Maddison, 2019), the same program with which the concatenated ITS + LSU + TUB sequences dataset were integrated. The GTR + G nucleotide substitution model was selected using the jModelTest v.2.1.4 program (Darriba et al., 2012) according to the Akaike Information Criterion (AIC). The concatenated aligned dataset was analyzed using Maximum Likelihood (ML) and Bayesian Inference (BI). The ML analyses were conducted with RAxMLGUI2.0 (Edler et al., 2020) using 1,000 bootstrap replicates, the robustness of the analyses was evaluated by bootstrap support (BS) values. Bayesian Inference analyses were performed on MrBayes v.3.2.1 software, using the substitution model selected for each matrix by jModelTest, based on the Akaike Information Criterion (AIC) (Table 3), with 4 Markov Chains Monte Carlo (MCMC) and 1 million generations (Ronquist et al., 2012). The ITS, LSU and TUB sequences generated in this study were deposited in the GenBank database under the accession numbers provided in the taxonomic section.

The Genealogical Concordance Phylogenetic Species Recognition (GCPSR) model (Taylor et al., 2000) was used to delimit the fungal species and analyze phylogenetic relationships among closely related taxa. Recombination levels within these phylogenetically proximate species were assessed through the calculation of the pairwise homoplasy index (PHI) using the SplitsTree4 software (Huson, 1998; Huson & Bryant, 2006). A concatenated dataset including ITS, LSU, and TUB was used for the analyses. Splits graphs were generated in SplitsTree4 utilizing both the Log-Det transformation and splits decomposition options, facilitating the visualization of the phylogenetic relationships among the species. Interpretation of a pairwise homoplasy index value falling below the 0.05 significance threshold (Φw < 0.05) was taken to signify the presence of recombination within the analyzed dataset.

Table 1

Primers and annealing temperatures used in the PCR amplifications step.

Table 2

Species and GenBank accession number of sequences used for the construction of the phylogenetic tree.

^T Indicates type strains

Table 3

The nucleotide substitution model for each matrix obtained by jModelTest based on the Akaike Information Criterion. 

Description 

Epicoccum zapotae L. Navarro & L. Ramírez sp. nov. (Fig. 1)

Diagnosis: dark sporodochia, conidia dark pigmented, globose or obovoid with radial separation and a verrucous outer surface. Compared to other species in the genus, colonies growth on PDA exhibits a distinctive pink pigmentation.

Sexual morph: not observed. 

Asexual morph: Sporodochia aredark. Conidiophores are compact or loose, and light brown. Conidia dark pigmented, globose or obovoid with radial septation and a verrucous outer surface, with an average size 10.48 ± 1.64 µm (8.5-13.4 µm) (Fig. 2).

Culture characteristics: Colonies on PDA measured 33 ± 2 mm in diameter after 7 days, furrowed and circular with filamentous margin and flattened aerial mycelia. The central region of the colonies appears light pink, surrounded by concentric rings of intense pink coloration. 

This strain was deposited at Colección de Microorganismos del Centro Nacional de Recursos Genéticos (CNRG), Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP), Tepatitlán de Morelos, Jalisco, Mexico, under accession number CM-CNRG 1003.

Taxonomic summary

Mycobank number: MB 853124 

GeneBank: OQ333010 (ITS), OQ333009 (LSU), OQ330858 (B-TUB)

Type: Mexico, Veracruz State: Apazapan (19°20’17.16” N, 96°43’54.12” W, 300 m), isolated from the fruit of M. zapota, June 2017, Holotype, CM-CNRG 1003.

Etymology: zapotae, referring to the host plant species (Manilkara zapota) from which it was isolated. 

Remarks

Phylogenetic tree constructed from concatenated ITS + LSU + TUB sequences of 30 different species, with a final length of 1,550 characters including gaps. Sequences of Didymella americana CBS 185.85 were selected as outgroup (Table 2, Fig. 3). Branches of the phylogenetic tree are labeled with their respective bootstrap values (BS) and the Bayesian posterior probabilities (BPP). Our consensus phylogenetic tree generated from the ML analysis with BS/BPP values robustly supports (BS = 98 / BPP = 1) the assignment of our isolate as an independent species within the Epicoccum genus, positioned as a sister taxon to E. dendrobii (Fig. 3). 

Application of the GCPSR analysis to our dataset yielded a PHI value of 0.5502 (Fig. 4). This outcome suggests that there is no substantial evidence of recombination occurring between E. zapotae and its related taxa. These results indicate that the E. zapotae isolate is distinctly differentiated from E.dendrobii and there is no indication of recombination events between them.

The robustness of BS/BPP values 98/1 supports the placement of E. zapotae as a sister species to E. dendrobii. This relationship forms a distinct clade, positioned adjacent to E. layuense, E. mezzettii, E. nigrum, E. oryzae, E. poae, and E. tobaicum. 

Epicoccum dendrobii exhibits the closest genetic proximity to E. zapotae. Although E. zapotae shares general morphological traits with other Epicoccum species, distinct features support the classification of E. zapotae as a separate species. Conidia of E. dendrobii are multicellular-phragmosporous, verrucose, subglobose-pyriform, brown, with a basal cell, 11-19 µm diam (Chen et al., 2017). In contrast, conidia of E. zapotae are smaller, ranging from 8.84-12.12 µm diam. Additionally, the radial growth rate of E. dendrobii on PDA at 25 °C reaches 34-38 mm diam after 7 days. There is also a significant difference in culture characteristics on PDA between the 2 species, colonies of E. dendrobii display a regular margin, with flat aerial mycelia felty to floccose in texture, white to buff in color, becoming olivaceous near the center (Chen et al., 2017). In contrast, colonies of E. zapotae show slower growth on PDA (31-35 mm) for 7 days and their colonies are distinguished by their intense pink color (Table 4). 

Table 4

Comparative morphological characteristics between E. dendrobii and E. zapotae. Data for E. dendrobii adapted from Chen et al. (2017).

Epicoccum dendrobii has been reported to cause black leaf spots on Dendrobium fimbriatum (Chen et al., 2017). However, E. zapotae was isolated from sapodilla fruits without visible disease symptoms; therefore, it was probably plant-associated as an endophytic fungus, that can grow asymptomatically within plant tissues (Wen et al., 2022). The ability of endophytic fungi to produce bioactive compounds with biomedical applications has been widely explored (Hashem et al., 2023). In particular, from Epicoccum sp. known as an endophyte of Theobroma cacao, the bioactive compounds epicolactone, epicoccolide A and epicoccolide B have been isolated (Talontsi et al., 2013). Therefore, E. zapotae represents an opportunity for mycochemical studies aimed at exploring the biomedical potential of the bioactive compounds it produced. 

Our phylogenetic and morphological analysis, as well as the results from the GCPSR analysis confirm that our isolate, despite its greater genetic proximity to E. dendrobii, presents distinct morphological differences ranging from the size and shape of the conidia to their growth on PDA. This demonstrates that our isolate represents a new species of the genus Epicoccum. 

Our comprehensive morphological and molecular analyses have led us to conclude that fungal isolate recovered from the M. zapota fruit, is a new species within the genus Epicoccum which we report as E. zapotae. This discovery represents the first report of E. zapotae isolated from the sapodilla fruits in Veracruz, Mexico, and provides an opportunity for bioprospecting studies aimed at exploring its pharmaceutical potential.

Acknowledgements 

This research was supported by Secretaría de Ciencia, Humanidades, Tecnología e Innovación (Secihti), formerly Conahcyt (FORDECYT PRONACES CF/304020 project) and the Universidad Veracruzana (UV-CA-354). L.S.R-G thanks Secihti for the predoctoral grant 802758.

References 

Aveskamp, M. M., de Gruyter, J., Woudenberg, J. H. C., Verkley, G. J. M., & Crous, P. W. (2010). Highlights of the Didymellaceae: a polyphasic approach to characterize Phoma and related pleosporalean genera. Studies in Mycology, 65, 1–60. https://doi.org/10.3114/sim.2010.65.01 

Barnett, H. L., & Hunter, B. B. (1972). Illustrated genera of imperfect fungi. 3^rd Ed. Minneapolis: Burgess Publishing Company.

Benson, D. A., Cavanaugh, M., Clark, K., Karsch-Mizrachi, I., Lipman, D. J., Ostell, J. et al. (2017). GenBank. Nucleic Acids Research, 45, D37–D42. https://doi.org/10.1093/nar/gkw1070 

Braga, R., Padilla, G., & Araújo, W. L. (2018). The biotechnological potential of Epicoccum spp.: diversity of secondary metabolites. Critical Reviews in Microbiology, 44, 759–778. https://doi.org/10.1080/1040841X.2018.1514364 

Chen, Q., Jiang, J. R., Zhang, G. Z., Cai, L., & Crous, P. W. (2015). Resolving the Phoma enigma. Studies in Mycology, 82, 137–217. https://doi.org/10.1016/j.simyco.2015.10.003 

Chen, Q., Hou, L. W., Duan, W. J., Crous, P. W., & Cai, L. (2017). Didymellaceae revisited. Studies in Mycology, 87, 105–159. https://doi.org/10.1016/j.simyco.2017.06.002 

Darriba, D., Taboada, G. L., Doallo, R., & Posada, D. (2012). JModelTest 2: More models, new heuristics and parallel computing. Nature Methods, 9, 772. https://doi.org/10.1038/nmeth.2109 

Edler, D., Klein, J., Antonelli, A., & Silvestro, D. (2020). raxmlGUI 2.0: a graphical interface and toolkit for phylogenetic analyses using RAxML. Methods in Ecology and Evolution, 12, 373–377. https://doi.org/10.1111/2041-210X.13512

Fávaro, L. C., de Melo, F. L., Aguilar-Vildoso, C. I., & Araújo, W. L. (2011). Polyphasic analysis of intraspecific diversity in Epicoccum nigrum warrants reclassification into separate species. Plos One, 6, e14828. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0014828 

Gardes, M., & Bruns, T. D. (1993). ITS primers with enhanced specificity for basidiomycetes-application to the identifi-
cation of mycorrhizae and rusts. Molecular Ecology, 2,113–118. https://doi.org/10.1111/j.1365-294X.1993.tb00005.x 

Hall, T. A. (1999). BioEdit: a user-friendly biological sequence alignment editor and analysis program for Windows 95/98/NT. Nucleic Acid Symposium Series, 41, 95-98.

Hashem, A. H., Attia, M. S., Kandil, E. K., Fwazi, M. M., Abdelrahman, A. S., Khader, M. S. et al. (2023). Bioactive compounds and biomedical application of endophytic fungi: a recent review. Microbial Cell Factories, 22, 107. https://doi.org/10.1186/s12934-023-02118-x 

Huson, D. H. (1998). SplitsTree: analyzing and visualizing evolutionary data. Bioinformatics, 14, 68–73. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/14.1.68

Huson, D. H., & Bryant, D. (2006). Application of phylogenetic networks in evolutionary studies. Molecular Biology and Evolution, 23, 254–267. https://doi.org/10.1093/molbev/msj030

Katoh, K., Rozewicki, J., & Yamada, K. D. (2019). MAFFT online service: multiple sequence alignment, interactive sequence choice and visualization. Briefings in Bioinformatics, 20, 1160–1166. https://doi.org/10.1093/bib/bbx108 

Kilpatrick, J. A., & Chilvers, G. A. (1981). Variation in a natural population of Epicoccum purpurascens. Transactions of the British Mycological Society, 77, 497–508. https://doi.org/10.1016/S0007-1536(81)80097-6 

Lee, A. J., Cadelis, M. M., Kim, S. H., Swift, S., Copp, B. R., & Villas-Boas, S. G. (2020). Epipyrone A, a broad-spectrum antifungal compound produced by Epicoccum nigrum ICMP 19927. Molecules, 25, 5997. https://doi.org/10.3390/molecules25245997 

Li, T., Im, J., & Lee, J. (2022). Genetic diversity of Epicoccum nigrum and its effects on Fusarium graminearum. Mycobiology, 50, 457–466. https://doi:10.1080/12298093.2022.2148394 

Link, H. F. (1816). Observationes in ordines plantarum naturales III. Magazin der Gesellschaft Naturforschender Freunde Berlin, 7, 37–38.

Liu, D., Coloe, S., Baird, R., & Pedersen, J. (2000). Rapid mini-preparation of fungal DNA for PCR. Journal of Clinical Microbiology, 38, 471. https://doi:10.1128/jcm.38.1.471-471.2000 

Maddison, W., & Maddison, D. (2019). Mesquite: a modular system for evolutionary analysis. Version 3.61. https://www.mesquiteproject.org

Müller, J., Müller, K., Neinhuis, C., & Quandt, D. (2010). PhyDE Phylogenetic data editor, version 0.9971. Program distributed by the authors. http://www.phyde.de 

Ronquist, F., Teslenko, M., van der Mark, P., Ayres, D. L., Darling, A., Höhna, S. et al. (2012). Mrbayes 3.2: Efficient bayesian phylogenetic inference and model choice across a large model space. Systematic Biology, 61, 539–542. https://doi.org/10.1093/sysbio/sys029 

Schol-Schwarz, M. B. (1959). The genus Epicoccum link. Transactions of the British Mycological Society, 42, 149–173. https://doi.org/10.1016/S0007-1536(59)80024-3 

Taguiam, J. D., Evallo, E., & Balendres, M. A. (2021). Epicoccum species: ubiquitous plant pathogens and effective biological control agents. European Journal of Plant Pathology, 159, 713–725. https://doi.org/10.1007/s10658-021-02207-w 

Talontsi, F. M., Dittrich, B., Schüffler, A., Sun, H., & Laatsch, H. (2013) Epicoccolides: antimicrobial and antifungal polyketides from an endophytic fungus Epicoccum sp. associated with Theobroma cacao. European Journal of Organic Chemistry, 2013, 3174–3180. https://doi.org/10.1002/ejoc.201300146 

Taylor, J. W., Jacobson, D. J., Kroken, S., Kasuga, T., Geiser, D. M., Hibbett, D. S. et al. (2000). Phylogenetic species recognition and species concepts in fungi. Fungal Genetics and Biology, 31, 21–32. https://doi.org/10.1006/fgbi.2000.1228 

Vilgalys, R., & Hester, M. (1990). Rapid genetic identification and mapping of enzymatically amplified ribosomal DNA from several Cryptococcus species. Journal of Bacteriology, 172, 4238–4246. https://doi.org/10.1128/jb.172.8.4238-4246.1990

Wang, Y., & Guo, L. D. (2004). Morphological and molecular identification of an endophytic fungus Epicoccum
nigrum. Mycosystema, 23, 474–479. https://doi:10.3329/bipt.v29i2.63534 

Wen, J., Okyere, S. K., Wang, S., Wang, J., Xie, L., Ran, Y. et al. (2022). Endophytic fungi: an effective alternative source of plant-derived bioactive compounds for pharmacological studies. Journal of Fungi, 8, 205. https://doi.org/10.3390/jof8020205 

White, T. J., Bruns, T. D., Lee, S. B., & Taylor, J. W. (1990) Amplification and direct sequencing of fungal ribosomal RNA genes for phylogenetics. In M. A. Innis, D. H. Gelfand, J. J. Sninsky, & T. J. White (Eds.), PCR Protocols: a guide to methods and applications (pp. 315–322). New York: Academic Press. http://dx.doi.org/10.1016/B978-0-12-372180-8.50042-1

Woudenberg, J. H. C., Aveskamp, M. M., de Gruyter, J., Spiers, A. G., & Crous, P. W. (2009). Multiple Didymella teleomorphs are linked to the Phoma clematidina morphotype. Persoonia: Molecular Phylogeny and Evolution of Fungi, 22, 56–62. https://doi.org/10.3767/003158509X427808 

Zhang, Z., Schwartz, S., Wagner, L., & Miller, W. (2000). A greedy algorithm for aligning DNA sequences. Journal of Computational Biology, 7, 203–214. https://doi.org/10.1089/10665270050081478

Filogenia basada en COI y caracterización morfológica de una población brasileña de Lambornella trichoglossa (Ciliophora: Tetrahymenidae)

Vítor Ribeiro-Halfeld * 

Universidade Federal de Juiz de Fora, Laboratório de Protozoologia, Rua José Lourenço Kelmer, s/n, São Pedro, Juiz de Fora, 36033-900 Minas Gerais, Brazil 

*Corresponding author: ribeirohalfeldv@gmail.com (V. Ribeiro-Halfeld)

Received: 28 July 2025; accepted: 22 October 2025

Abstract

In this work, the morphological characterization and molecular phylogeny (SSU rDNA and COI) of Lambornella trichoglossa Foissner, 2003, found in phytotelmata environments in southeastern Brazil is presented. The morphological study performed with silver impregnation techniques demonstrated parameters similar to those recorded in the type population, and additional new information was also obtained, including the conjugation process and the occurrence of specimens with an increased number of caudal cilia. The phylogenetic reconstructions based on both markers suggest the inclusion of L. trichoglossa in the genus Tetrahymena Furgason, 1940. The COI sequence obtained in this work is the first mitochondrial sequence of the genus Lambornella deposited in GenBank and published in a scientific article.

Keywords: Tetrahymena; Phytotelmata; Molecular phylogeny

Resumen

En este trabajo se realizó la caracterización morfométrica y la filogenia molecular (SSU rDNA y COI) de Lambornella trichoglossa Foissner, 2003, encontrada en ambientes de fitotelmata en el sureste de Brasil. El estudio morfológico realizado con técnicas de impregnación de plata demostró parámetros similares a los registrados en la población tipo y también se obtuvo nueva información adicional, incluyendo el proceso de conjugación y la presencia de especímenes con un mayor número de cilios caudales. Las reconstrucciones filogenéticas basadas en ambos marcadores sugieren la inclusión de L. trichoglossa en el género Tetrahymena Furgason, 1940. La secuencia COI obtenida en este trabajo es la primera de tipo mitocondrial del género Lambornella depositada en GenBank y publicada en un artículo científico.

Palabras clave: Tetrahymena; Fitotelmas; Filogenia molecular

Introduction

The genus Lambornella has its systematic history marked by alterations. The type species, Lambornella stegomyiae Keilin, 1921, is a mosquito (Diptera, Culicidae) parasite. It was reclassified in the genus Tetrahymena Furgason, 1940 by Corliss (1960). However, the description of Lambornella clarki Corliss, 1976, another parasitic species, revalidated the genus, indicating the formation of cuticular cysts and the number of post-oral kineties as diagnostic features. Nevertheless, Strüder-Kypke et al. (2001) suggested the non-validity of the genus Lambornella once again, due to its position within the Tetrahymena clade, based on phylogenetic analyses inferred from small subunit ribosomal DNA (SSU). Results presented by Bourland and Stüder-Kypke (2010), and Dunthorn et al. (2012), also based on SSU sequences, demonstrated a similar grouping. 

Lambornella trichoglossa Foissner, 2003 is the only free-living species of the genus. It occurs endemically in phytotelmata environments (Foissner, 2003). Despite the recurrent records in the Neotropical region (Buosi et al., 2014, 2015; Durán-Ramírez et al., 2015; Foissner, 2003; Foissner et al., 2003), no studies have investigated Lambornella’s phylogenetic position based on mitochondrial markers. According to Chantangsi and Lynn (2008), the mitochondrial gene cytochrome c oxidase-subunit I (COI) is effective in elucidating recent phylogenetic events in the genus Tetrahymena. In this context, the present work aimed to investigate the molecular phylogeny of L. trichoglossa based on the mitochondrial marker COI. Morphological analysis of the specimens was also performed in order to confirm specific identification and investigate possible morphological variation.

Materials and methods

One hundred milliliters of phytotelmata content were collected from 12 bromeliads belonging to Portea petropolitana at the Botanical Garden of the Federal University of Juiz de Fora (21°43’74” S, 43°22’06” W), in September, 2019. On the same day of collections, the samples were analyzed under a stereoscopic microscope with transmitted light. Active ciliates were picked with glass micropipettes and processed, according to Foissner (2014), to perform silver carbonate and dry silver nitrate impregnation techniques. From the collection day, over a period of 7 days, 20 specimens of L. trichoglossa were screened from the samples and measured in vivo to check for possible alterations in body length. Obtained data were analyzed using the Shapiro-Wilk normality test, and the means recorded on the first and seventh days were compared using the Student’s t-test. All statistical analyses related to the morphological data were conducted using PAST software, version 4.03 (Hammer et al., 2001). 

Thirty specimens of L. trichoglossa were picked from the samples and fixed in absolute ethanol for molecular analysis. Total DNA extraction was performed using the Blood and Tissue kit (Qiagen®), following the manufacturer’s guidelines. Primers F388dT and R1184dT (Strüder-Kypke & Lynn, 2010) were used to amplify the COI gene in 25-microliter reactions. The SSU marker was also sequenced for comparison with the type population. Therefore, primers 18S F9Euk and 18S R1513 (Schrallhammer et al., 2013) were used.

PCR products were visualized in a 1% agarose gel and purified using the QIAquick PCR Purification Kit (Qiagen®), following the manufacturer’s guidelines. Subsequently, the material was sent for sequencing according to the Sanger method in 7 µl reactions, using the M13 forward and M13 reverse primers (Messing, 1983) for COI, and 18S R536, 18S F783, 18S F919, and 18S R1052 for SSU (Modeo et al., 2006). Sequencing reactions were performed on an ABI PRISM® 3100 sequencer (Applied Biosystems).

Obtained sequences were added to the respective datasets, jointly with COI and SSU sequences of approximately 20 species of the genus Tetrahymena, as well as outgroups obtained from GenBank accessed in May 2025. Sequences were aligned using MAFFT software, version 7 (Katoh et al., 2017). The resulting alignment was edited in the GBlocks platform, version 0.91b (Talavera & Catresana, 2007). The determination of the best nucleotide substitution model (GTR + G + I to COI, and TN93 + G to SSU) was performed with the aid of MegaX software (Kumar et al., 2018), using the maximum likelihood method, considering all sites. The maximum likelihood phylogenetic analysis was inferred using RAxML software, version 8 (Stamatakis, 2014), at its default settings, with 500 bootstrap replicates for COI, and 1,200 for SSU. The evolutionary distances of COI and SSU sequences were computed in Mega X, using the Kimura 2-parameter method (Kimura, 1980). A third dataset with 74 COI sequences of Tetrahymena species was prepared, in addition to outgroups, with the aim of performing the pairwise distance calculations with a greater number of species (Supplementary material). For this analysis, the Maximum Composite Likelihood model (Tamura et al., 2004) was used, with the aid of MegaX (Kumar et al., 2018).

Results

Table 1 presents the morphological data obtained. Morphological characterization of the L. trichoglossa population analyzed in this study resembles the type population described by Foissner (2003), presenting slightly higher values for body size and the number of somatic kineties. However, postoral kineties appear in lower numbers. Another important morphological characteristic distinct from the type population detected in the present study was the occurrence of specimens with a greater number of caudal cilia (Fig. 1h). These organisms have a complex of caudal cilia, as shown in Figure 1h and Supplementary material. However, they were not included in the morphological statistical analysis due to the unsatisfactory results of the impregnation techniques in their oral and some somatic structures. Opportunely, conjugating forms of L. trichoglossa were recorded, which is unprecedented for the species (Fig. 1a). The temporal analyses on body length performed demonstrated a significant decrease in the average size of the organisms over 7 days (Fig. 2, Table 2).

The obtained SSU sequence was deposited in GenBank with accession number MN567691. It matches 99.97% of the type population’s sequence (AJ810078) (Table 3). The phylogenetic reconstruction inferred by the maximum likelihood method revealed that the new sequence is grouped with L. trichoglossa (AJ810078), T. corlissi (U17356), and T. berger (AF364039) (Fig. 3).

Lambornella trichoglossa’s COI sequence was deposited in GenBank with accession number MN477017. It has 774 nucleotides, with the following percentage of bases: A = 33%, C = 12%, G = 13.4%, and T = 41.6%. Phylogenetic reconstruction using the maximum likelihood method demonstrated L. trichoglossa clustering in a clade with the same topology revealed by the SSU phylogeny; it also grouped with T. corlissi (EF070279) and T. bergeri (EF070270) with a support value of 86%, besides T. scolopax (KJ028669) (Fig. 4). The average paired difference of the 74 Tetraymena sequences used in the phylogenetic analyses was 12.99%. The L. trichoglossa sequence differs by 13.04% from the T. corlissi sequence (Table 4). Although the value is slightly above the average for the Tetrahymena species analyzed, this percentage is lower than the difference observed between T. corlissi and T. caudata (14.29%), T. paravorax (14%), and T. glochidiophila (16.39%), for example.

Table 1 

Morphological data on silver carbonate-impregnated specimens of Lambornella trichoglossa.

Measurements in μm. x, arithmetic mean. M, median. SD, standard deviation. SE, standard error of arithmetic mean. CV, coefficient of variation (%). Min, minimum. Max, maximum. n, number of individuals investigated.

Table 2 

Statistical data on the difference in body length of L. trichoglossa 7 days after collection.

Discussion

The similarity of the morphological parameters between the specimens analyzed in the present study and the data presented in the description of L. trichoglossa ensures the correct taxonomic identification of the organisms. It should be noted that the characterization performed by Foissner (2003) occurred a few days after collection, whereas in the present work, the morphological study techniques were performed a few hours after collection. The temporal analyses on body length performed in the present work demonstrated a decrease in the average size of the organisms over time (Fig. 2), which would justify the slightly higher average values compared to the type population.

Regarding the occurrence of specimens with a greater number of caudal cilia, polymorphic life cycles are a common characteristic of the genus Tetrahymena. Lynn and Doerder (2012) mentioned the occurrence of changes in size, body shape, organization, morphology, and cilia of the oral apparatus of Tetrahymena species, due to environmental changes. The aforementioned authors highlighted the great genotypic and phenotypic plasticity found in the clade.

Phylogenetic reconstructions performed with both markers demonstrate the internal position of L. trichoglossa in the genus Tetrahymena, corroborating analyses based on the SSU marker presented by Strüder-Kypke et al. (2001), Bourland and Strüder-Kypke (2010), and Dunthorn et al. (2012). Several authors demonstrated the division of the genus Tetrahymena into 2 strongly molecularly supported clades, Australis and Borealis (Chantangsi, 2007; Chantangsi & Lynn, 2008; Lynn et al., 2018; Nanney, 1998; Strüder-Kypke et al., 2001). This division was observed in the inferred reconstructions by the SSU marker, performed in the present study, demonstrating the inclusion of L. trichoglossa into the Borealis clade. Doerder (2018) states that this clade has greater molecular diversity and more species than the Australis clade, thus being an important source of diversity for the genus. Lambornella trichoglossa, included in this clade, is the greatest example of phenotypic diversification, given its morphological and ontogenetic particularities demonstrated by Foissner (2003).

The phylogenetic analyses inferred by the COI gene demonstrated the inclusion of L. trichoglossa in a clade called coxset A4 by Chantangsi and Lynn (2008). The species T. corlissi and T. bergeri, members of this clade, share the parasitic lifestyle and have particular morphological characteristics (Hoffman et al., 1975; Imai et al., 2000; Strüder-Kypke et al., 2001). Foissner (2003) performed infection tests with L. trichoglossa and different mosquito species, noting that the ciliate does not develop a parasitic association. However, congeners L. stegomyiae and L. clarki are parasites of culicid dipterans, demonstrating that this way of life is predominant in coxiset A4, corroborating Chantangsi and Lynn (2008). Probably, parasitism also represents the ancestral condition of this clade, since Strüder-Kypke et al. (2001) demonstrated that histophagy is a recurrent phenomenon in the evolution of Tetrahymena.

Table 3 

Pairwise distance between SSU sequences of Lambornella trichoglossa and Tetrahymena spp.

Bold font: sequence obtained in the present study. * Sequence obtained from the type population (Dunthorn et al., 2012). ** Sequences obtained from samples collected in Jamaica (Dunthorn et al., 2012).

Table 4 

Pairwise distance between COI sequences of Lambornella trichoglossa and Tetrahymena spp.

Bold font: sequence obtained in the present study.

Traditionally recognized Tetrahymena species, described based on morphological or biochemical characteristics, and molecularly supported, may have high evolutionary difference values ​​when comparing COI sequences. For example, T. caudata differs by over 15% from T. corlissi, T. termophila, and T. glochidiophila. Some species described by Doerder (2018) based mainly on molecular diversity differ by values ​​close to 20%. Therefore, the 12.94% distance observed between the COI sequence of L. trichoglossa and T. corlissi does not represent a discrepancy concerning the molecular variability observed in Tetrahymena. 

According to Chantangsi and Lynn (2008), the mitochondrial COI gene is effective in elucidating Tetrahymena’s recent phylogeny, while the SSU marker is more suited to assessing the deep phylogeny of the genus. The maintenance of topology in the reconstructions performed with both markers demonstrates that L. trichoglossa, T. corlissi, and T. bergeri share a long evolutionary history, and the differentiation of the species belonging to the genus Lambornella could be recent within the phylogeny of Tetrahymena. The phylogenetic position of L. trichoglossa also demonstrated by the COI gene, reinforces the proposals for synonymization of the genera Lambornella and Tetrahymena. Although Lambornella’s description precedes that of Tetrahymena, the principle of stability is appropriate to maintain the name of the latter taxon. In any case, it is necessary to establish an extended diagnosis for Tetrahymena, so that the species involved in new combinations are covered.

Finally, the molecular analysis of L. trichoglossa based on the COI marker supports the proposal for synonymization of the genera Lambornella and Tetrahymena. This systematic readjustment also points to the great molecular, morphological, evolutionary and ecological complexity of the genus Tetrahymena, which represents one of the greatest examples of evolutionary adaptation among eukaryotic organisms.

References

Bourland, W. A., & Strüder-Kypke, M. (2010). Agolohymena aspidocauda nov. gen., nov.spec., a histophagous freshwater tetrahymenid ciliate in the family Deltopylidae (Ciliophora, Hymenostomatia), from Idaho (northwest U.S.A.): morphology, ontogenesis and molecular phylogeny. European Journal of Protistology, 46, 221–242. https://doi.org/10.1016/j.ejop.2010.04.003 

Buosi, P. R. B., Utz, L. R. P., Meira, B. R., Silva, B. T. S., Lansac-Tôha, F. M., Lansac-Tôha, F. A. et al. (2014). Rainfall influence on species composition of the ciliate community inhabiting bromeliad phytotelmata. Zoological Studies, 53, 32–44. https://doi.org/10.1186/s40555-014-0032-4 

Buosi, P. R. B., Cabral, A. F., Utz, L. R. P., Vieira, L. C. G., & Velho, L. F. M. (2015). Effects of seasonality and dispersal on the ciliate community inhabiting bromeliad phytotelmata in riparian vegetation of a large tropical river. Journal of Eukaryotic Microbiology, 62, 737–749. https://doi.org/10.1111/jeu.12232 

Chantangsi, C., & Lynn, D. H. (2008). Phylogenetic relationships within the genus Tetrahymena inferred from the cytochrome c oxidase subunit 1 and the small subunit ribosomal RNA genes. Molecular Phylogenetics and Evolution, 49, 979–87. https://doi.org/10.1016/j.ympev.2008.09.017 

Chantangsi, C., Lynn, D. H., Brandl, M. T., Cole, J. C., Hetrick, N., & Ikonomi, P. (2007). Barcoding ciliates: a comprehensive study of 75 isolates of the genus Tetrahymena. International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology, 57, 2412–2423. https://doi.org/10.1099/ijs.0.64865-0 

Corliss, J. O., & Coats, D. W. (1976). A new cuticular cyst-producing tetrahymenid ciliate, Lambornella clarki n. sp., and the current status of ciliatosis in culicine mosquitoes. Transactions of the American Microscopical Society, 95, 725–739. https://doi.org/10.2307/3225400 

Corliss, J. O. (1960). Tetrahymena chironomi sp. nov., a ciliate from midge larvae, and the current status of facultative parasitism in the genus Tetrahymena. Parasitology, 50, 111–153. https://doi.org/10.1017/S0031182000025245 

Doerder, F. P. (2018). Barcodes reveal 48 new species of Tetrahymena, Dexiostoma, and Glaucoma: phylogeny, ecology, and biogeography of new and established species. Journal of Eukaryotic Microbiology, 66, 182–208. https://doi.org/10.1111/jeu.12642 

Dunthorn, M., Stoeck, T., Wolf, K., Breiner, H., & Foissner, W. (2012). Diversity and endemism of ciliates inhabiting Neotropical phytotelmata. Systematics and Biodiversity, 10, 195–205. https://doi.org/10.1080/14772000.2012.685195 

Durán-Ramírez, C., García-Franco, J. G., Foissner, W., & Mayén-Estrada, R. (2015). Free-living ciliates from epiphytic tank bromeliads in Mexico. European Journal of Protistology, 51, 15–33. https://doi.org/10.1016/j.ejop.2014.09.002 

Foissner, W. (2003). Morphology and ontogenesis of Lambornella trichoglossa nov. spec., a new tetrahymenid ciliate (Protozoa,Ciliophora) from Brazilian tank bromeliads (Bromeliaceae). European Journal of Protistology, 39, 63–82. https://doi.org/10.1078/0932-4739-00887 

Foissner, W. (2014). An update of basic light and scanning electron microscopic methods for taxonomic studies of ciliated protozoa. International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology, 64, 271–292. https://doi.org/10.1099/ijs.0.057893-0 

Foissner, W., Strüder-Kypke, M., van der Staay, G. W. M., van der Staay, S. M., & Hackstein, J. H. P. (2003). Endemic ciliates (Protozoa,Ciliophora) from tank bromeliads (Bromeliaceae): a combined morphological, molecular, and ecological study. European Journal of Protistology, 39, 365–372. https://doi.org/0.1078/0932-4739-00005 

Hammer, Ø., Harper, D. A. T., & Ryan, P. D. (2001). PAST: Paleontological Statistics Software Package for Education and Data Analysis. Palaeontologia Electronica, 4, 1–9. 

Hoffman, G. L., Lando, M., Camper, J. E., Coats, D. W., Stookey, J. L., & Burek, J. D. (1975). A disease of freshwater fishes caused by Tetrahymena corlissi Thompson, 1955, and a key for identification of holotrich ciliates of freshwater fishes. The Journal of Parasitolgy, 61, 217–223. https://doi.org/10.1111/j.1365-2761.2009.01062.x 

Imai, S., Tsurimaki, S., Goto, E., Wakita, K., & Hatai, K. (2000). Tetrahymena infection in Guppy, Poecilia reticulata. Fish Pathology, 35, 67–72. https://doi.org/10.3147/jsfp.35.67 

Katoh, K., Rozewicki, J., & Yamada, K. D. (2017). MAFFT online service: multiple sequence alignment, interactive sequence choice and visualization. Briefings in Bioinformatics, 20, 1160–1166. https://doi.org/10.1093/bib/bbx108 

Keilin, D. (1921). On a new ciliate: Lambornella stegomyiae n. g., n. sp., parasitic in the body-cavity of the larvae of Stegomyia scutellaris Walker (Diptera, Nematocera, Culicidae). Parasitology, 13, 216–224. https://doi.org/10.1017/s0031182000012488 

Kimura, M. (1980). A simple method for estimating evolutionary rate of base substitutions through comparative studies
of nucleotide sequences. Journal of Molecular Evolution, 16, 111–120. https://doi.org/10.1007/BF01731581 

Kumar, S., Stecher, G., Li, M., Knyaz, C., & Tamura, K. (2018). MEGA X: Molecular Evolutionary Genetics Analysis across Computing Platforms. Molecular Biology and Evolution, 35, 1547–1549. https://doi.org/10.1093/molbev/msy096 

Lynn, D. H., & Doerder, F. P. (2012). The life and times of Tetrahymena. In Collins, K. Methods in cell biology. Elsevier, 109, 9–27. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-385
967-9.00002-5

Lynn, D. H., Doerder, F. P., Gillis, P. L., & Prosser, R. S. (2018). Tetrahymena glochidiophila n. sp., a new species of Tetrahymena (Ciliophora) that causes mortality to glochidia larvae of freshwater mussels (Bivalvia). Diseases of Aquatic Organisms, 127, 125–136. https://doi.org/10.3354/dao03188

Lynn, D. H. (2008). The ciliated taxa including families and genera. In D. H. Lynn (Ed.), The ciliated protozoa (pp. 339–440). Guelph, Canada: Springer. 

Messing, J. (1983). New M13 vectors for cloning. Methods in Enzymology, 101, 20–78. https://doi.org/10.1016/0076-6879(83)01005-8 

Modeo, L., Rosati, L., Andreoli, I., Simoni, G., Verni, F., & Petroni, G. (2006). Molecular systematics and ultrastructural characterization of a forgotten species: Chattonidium setense (Ciliophora, Heterotrichea). Proceedings of the Japan Academy, 82, 359–374. https://doi.org/10.2183/pjab.82.359

Nanney, D. L., Park, C., Preparata, R., & Simon, E. M. (1998). Comparison of sequence differences in a variable 23S rRNA domain among sets of cryptic species of ciliated protozoa. Journal of Eukaryotic Microbiology, 45, 91–100. https://doi.org/10.1111/j.1550-7408.1998.tb05075.x

Schrallhammer, M., Ferrantini, F., Vannini, C., Galati, S., Schweikert, M., Görtz, H. et al. (2013). Candidatus Megaira polyxenophila gen. nov., sp. nov.: Considerations on evolutionary history, host range and shift of early divergent Rickettsiae. Plos One, 8, e72581. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0072581 

Stamatakis, A. (2014). RAxML version 8: a tool for phylogenetic analysis and post-analysis of large phylogenies. Bioinformatics, 30, 1312–3. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btu033 

Strüder-Kypke, M., Wright, H. D., Jerome, C. A, & Lynn, D. H. (2001). Parallel evolution of histophagy in ciliates of the genus Tetrahymena. Evolutionary Biology, 1, 1–5. https://doi.org/10.1186/1471-2148-1-5

Strüder-Kypke, M., & Lynn, D. H. (2010). Comparative analysis of the mitochondrial cytochrome c oxidase subunit I (COI) gene in ciliates (Alveolata, Ciliophora) and evaluation of its suitability as a biodiversity marker. Systematics and Biodiversity, 8, 131–148. https://doi.org/10.1080/14772000903507744 

Tamura, K., Nei, M., & Kumar, S. (2004). Prospects for inferring very large phylogenies by using the neighbor-joining method. Proceedings of the National Academy of Sciences (USA), 101, 11030–11035. https://doi.org/10.1073/pnas.0404206101 

Talavera, G., & Castresana, J. (2007). Improvement of phylogenies after removing divergent and ambiguously aligned blocks from protein sequence alignments. Systematic Biology, 56, 564–577. https://doi.org/10.1080/10635150701472164

The genus Psephenops (Coleoptera: Dryopoidea: Psephenidae) in Mexico, with the description of a new species and notes on the species from Central America and the Antilles

Roberto Arce-Pérez, J. Antonio Gómez-Anaya y Rodolfo Novelo-Gutiérrez *

Instituto de Ecología, A. C., Red de Biodiversidad y Sistemática, Carretera Antigua a Coatepec 351, Col. El Haya, 91073 Xalapa, Veracruz, México

*Autor para correspondencia: rodolfo.novelo@inecol.mx (R. Novelo-Gutiérrez)

Recibido: 05 junio 2025; aceptado: 26 septiembre 2025

http://zoobank.org/urna:lsid:zoobank.org:pub:26FEE03A-EA2D-44A4-94AC-05857FA097E5

Resumen

El género neotropical Psephenops Grouvelle incluye actualmente 15 especies descritas, de las cuales 13 se distribuyen en México, América Central y las Antillas, más una de Argentina y otra de Perú. Se reporta por primera vez a la subfamilia Psepheninae con Psephenops oaxacanus sp. nov. para el estado de Oaxaca, México, elevando a 3 el número de especies conocidas para el país, 14 en México, América Central y las Antillas y 16 a nivel continental. Se proporciona un mapa de distribución y una clave ilustrada para las especies presentes en México.

Palabras clave: Psepheninae; Moneditas de agua; Oaxaca; México; Taxonomía

Abstract

The Neotropical genus Psephenops Grouvelle currently includes 15 described species, 13 of which are distributed in Mexico, Central America, and the Antilles, plus one from Argentina and another from Peru. The subfamily Psepheninae is reported for the first time with Psephenops oaxacanus sp. nov. from the state of Oaxaca, Mexico, increasing the number of known species in the country to 3, 14 in Mexico, Central America and the Antilles, and 16 at the continental level. A distribution map and an illustrated key for the species present in Mexico are provided.

Keywords: Psepheninae; Water pennies; Oaxaca; Mexico; Taxonomy

Introducción

El género neotropical Psephenops Grouvelle, 1898 (= Xexanchorinus) está representado por 15 especies descritas hasta la fecha: P. argentinensis Deléve, 1967 (Argentina); P. bifidus Arce-Pérez y Novelo-Gutiérrez, 2017 (Panamá); P. grouvellei Champion, 1913 (Guatemala); P. haitianus Darlington, 1936 (Haití); P. lupita Arce-Pérez, 2002 (México); P. maculicollis Darlington, 1936 (Costa Rica y Colombia); P. mexicanus Arce-Pérez y Novelo-Gutiérrez, 2000 (México); P. panamaensis Arce-Pérez y Novelo-Gutiérrez, 2015 (Panamá); P. prestonae Spangler 1990 (Costa Rica); P. robacki (Spangler), 1966 (Perú); P. shepardi Arce-Pérez y Novelo-Gutiérrez, 2013 (Belice); P. smithi Grouvelle, 1898 (Antillas menores); P. spiniparameri Arce-Pérez y Novelo-Gutiérrez, 2013 (Belice); P. triangularis Arce-Pérez y Novelo-Gutiérrez, 2017 (Panamá); y P. trini Barr y Shepard, 2024 (Antillas menores) (Arce-Pérez 2002; Arce-Pérez y Novelo-Gutiérrez, 2000, 2013, 2015, 2017; Bameul, 2001; Barr y Shepard, 2024; Deléve, 1967). En este trabajo se reporta por primera vez al género Psephenops para Oaxaca, México, con base en ejemplares recolectados en el municipio de Santiago Comaltepec y se describe e ilustra a Psephenops oaxacanus sp. nov. 

Materiales y métodos

Los ejemplares de la especie nueva se recolectaron mediante una red acuática con marco tipo D y se colocaron en frascos con etanol al 96%, en un tributario del río Soyolapam que corre por la selva alta perennifolia (fig. 3), en el poblado San Martín Soyolapam, municipio Santiago Comaltepec, en Oaxaca, México en febrero del 2016 (fig. 4). Los especímenes fueron identificados utilizando las descripciones y claves originales de Arce-Pérez y Novelo-Gutiérrez (2000, 2013, 2015, 2017). El examen morfológico se realizó utilizando un microscopio estereoscópico Nikon SMZ 745. Las imágenes y mediciones de estructuras específicas se obtuvieron mediante el uso de un microscopio estereoscópico Nikon SMZ25 acoplado al software Nikon NIS-Elements Imaging seguido de la preparación de imágenes con Photoshop CS5 (Adobe System Inc. San José, California). Las micrografías electrónicas se obtuvieron utilizando un microscopio electrónico de barrido Jeol JSM-5600LV. Las mediciones están en mm. El mapa de distribución geográfica se realizó con Simplemappr (Shorthouse, 2010).

Descripción

Con base en 6 machos y 6 hembras se describe Psephenops oaxacanus sp. nov., representando el primer registro de la subfamilia para el estado de Oaxaca, elevando a 3 el número de especies a nivel nacional, 14 en México, América Central y las Antillas y 16 a nivel continental. Se proporciona una lista anotada, claves dicotómicas y mapa de distribución para las especies presentes en México.

Familia Psephenidae Lacordaire, 1854

Subfamilia Psepheninae Lacordaire, 1854

Genero Psephenops Grouvelle, 1898

Psephenops oaxacanus Arce-Pérez, Gómez-Anaya y Novelo-Gutiérrez sp. nov. (figs. 1-6)

Diagnosis. Habitus (fig. 1): longitud total 3.2 mm; ancho humeral 1.4 mm. Cuerpo ovalado, deprimido; cabeza, pronoto y escutelo negro rojizo, élitros pardo rojizos, ventralmente pardo oscuros, al igual que patas, antenas y palpos. Dorsalmente cubierto completamente por vestidura de sedas diminutas de color amarillo con reflejos dorados, además cabeza y pronoto con sedas más largas y gruesas de color rojizo oscuro; pronoto con cresta levantada en el tercio distal, antenas moniliformes cortas que no rebasan región distal del pronoto. Ventralmente la vestidura presenta sedas diminutas blanquecinas amarillentas con reflejos dorados. Tarsos con los lóbulos de los tarsómeros 1 y 2 cortos, con vestidura ventral amarilla (fig. 1a, b). Se distingue de las otras especies mexicanas del género por la combinación de los caracteres de la tabla 1.

Holotipo macho. Dorsalmente (fig. 1a): cabeza corta, más ancha que larga; clípeo subrectangular, en declive menor a 90 grados desde plano frontal, margen distal ampliamente emarginado; vértex con surco longitudinal medio; superficie fronto-clipeal y vértex micropunteado, con sedas diminutas de color amarillo y sedas más largas y gruesas de color rojo oscuro. Antenas cortas, moniliformes, de 11 antenómeros, sin alcanzar margen posterior del pronoto; escapo más largo y robusto; pedicelo subgloboso, mitad de largo que escapo, ambos ligeramente más claros que antenómeros del flagelo; flagelo de 8 antenómeros, subtriangulares anchos, antenómero apical acuminado. Ojos laterales, redondeados, muy prominentes, de color rojo oscuro, con zona postocular amarilla y sedas largas amarillentas. Labro subrectangular similar al clípeo, pero más corto, ampliamente emarginado. Palpos maxilares de 4 artejos, cubiertos con sedas cortas, palpómero basal más pequeño y redondo, palpómero apical más grande, acuminado y con área apical sensorial amplia, longitud de los palpómeros: 0.04, 0.08, 0.06 y 0.14 mm. Palpos labiales muy cortos, de 3 artejos, palpómeros 1-2 redondeados y anchos, 3 subcónico, con ápice redondeado y ligeramente más pequeño que anteriores. Ventralmente (fig. 1b): negra rojiza, partes bucales pardo oscuro. Tórax: pronoto subtrapezoidal, casi tan ancho como base de élitros, 0.75 mm de largo por 1.2 mm de ancho basal; margen anterior arqueado, margen posterior bisinuado; márgenes laterales casi rectos a lo largo de mitad anterior y expandido lateralmente en mitad posterior. Disco pronotal con una cresta longitudinal bien desarrollada en tercio distal y ligera depresión ovalada a cada lado de ésta, además de otra depresión en margen laterodistal (fig. 1a); superficie pronotal diminutamente punteada, cubierta por vestidura de sedas diminutas amarillas con reflejos dorados y sedas largas de color rojo oscuro. Escutelo corto, más ancho en la base que largo, ápice redondeado. Élitros largos, exponiendo solo último esternito abdominal (pigidio), con márgenes laterales paralelos en los 0.75 basales, luego convergiendo gradualmente hacia atrás, con ancho humeral de 1.4 mm y cubiertos por una vestidura de sedas diminutas amarillas con reflejos dorados. Prosternón estrecho, con proceso postcoxal largo y lanceolado, 0.50 mm de largo por 0.13 mm de ancho en región lanceolada, levantado en toda su longitud y carenado en mitad distal, alcanzando mitad anterior del mesoventrito. Mesoventrito corto, con surco amplio para recepción del proceso postcoxal. Metaventrito grande y voluminoso, con un discrimen evidente que se observa como surco. Patas con coxas anteriores y medias cortas globosas, posteriores planas y transversas; fémures robustos; tibias largas y delgadas, ligeramente más anchas en ápice; protibia con pequeño dentículo apicolateral; metatibias más largas que metafémures; tarsómeros 1 y 2 ventralmente lobulados, con vestidura gruesa parecida a esponja; lóbulo ventral del tarsómero 1 se extiende distalmente sobre 0.30 basales del tarsómero 2; tarsómero 2 el más largo, casi 2 veces más largo que el 1, extendiéndose distalmente y cubriendo completamente a tarsómeros 3, 4 y poco más de 0.50 basales del 5; longitud de tarsómeros: 0.53, 0.94, 0.19, 0.17 y 0.54 mm (sumergidos en alcohol); garras apicales largas, curvas y delgadas, cada una con pequeño diente basal. Abdomenconvestidura corta, fina y densa, blanquecino amarillenta, con reflejos dorados; ventrito VI poco visible, oculto debajo de ventrito V; ventritos I y II anchos, con márgenes anterior y posterior sinuados; ventritos III y IV estrechos, con margen posterior ligeramente arqueado; ventrito V con margen posterior ampliamente arqueado; ventrito VI poco visible, corto, subtriangular, con margen posterior ampliamente arqueado; ventrito VII o placa anal, subtriangular, cubierta de sedas largas y amarillentas; último tergito abdominal o pigidio subtriangular, cubierto de sedas largas rojizo oscuras. Genitales en vista ventral subrectangulares, anchos, longitud de 0.55 mm de falobase al ápice del lóbulo medio, ancho de 0.25 mm entre parámeros y la falobase; lóbulo medio digitiforme con ápice en punta, longitud 0.29 mm, con esclerito medio esbelto, de 0.25 mm de largo, triangular en base, esbelto y claviforme hacia ápice (fig. 2a). En vista dorsal parámeros grandes y robustos de 0.37 mm, con ¼ apical subtriangular y delgada membrana lateral; falobase reducida, 0.18 mm y cóncava (fig. 2b). En vista ventrolateral falobase convexa, parámeros curvados y esclerito del lóbulo medio largo y agudo (fig. 2d). En vista frontal membrana de lóbulo medio fuertemente esclerotizada y escamosa formando cubierta dura (fig. 2c). 

Variación en machos. Escasa, excepto por la longitud corporal (n = 5) de 3 a 3.5 mm por 1.2 a 1.5 mm de ancho humeral. La cresta pronotal se puede prolongar como ligera banda longitudinal semidesnuda hacia la región anterior; los élitros pueden estar ligeramente oscurecidos en la región posterior.

Hembra. Más grande y robusta que el macho, longitud 3.6 mm por 1.8 de anchura humeral (fig. 1c, d). Cabeza con ojos muy protuberantes y amplia zona postocular amarilla, cubierta por sedas largas rojizo oscuro; pronoto subtrapezoidal ancho y expandido posteriormente, con 0.90 mm de largo, por 1.7 mm de ancho distal (fig. 1c); proceso postcoxal muy ancho y lanceolado, 0.60 mm de largo por 0.22 mm de ancho en región lanceolada; mesoventrito ampliamente acanalado para recepción del proceso postcoxal; ventritos II y III con corta hendidura transversal a cada lado de línea media (fig. 1d); las patas son más claras, coxas, trocánteres y fémures mayormente rojizo amarillentos, ápice de fémures oscuros, tibias rojizas en margen interno y oscuras en el externo; tarsos totalmente amarillos con uñas y ápice del tarsómero apical oscuros; tarsómeros subcónicos, sin lóbulos ventrales, primeros 4 cortos y subcónicos, 5 esbelto, tan largo como primeros 4 combinados. Genitales con ovipositor ligeramente esclerotizado, hialino, longitud 0.40 mm; valvífera con 2 laterotergitos ligeramente esclerotizados, longitud 0.16 mm; gonocoxitos longitud 0.21 mm, juntos forman placa ancha y plana sin sedas ni puntos aparentes; estilos oblongos, longitud 0.03 mm (fig. 2e).

Variación en hembras. No se observa mucha variación en coloración y vestidura, únicamente algunas con élitros un poco más oscuros; también varían en la longitud corporal (n = 5) de 3.2 a 3.9 mm por 1.5 a 1.9 mm de ancho humeral. 

Tabla 1

Caracteres diferenciales de las especies de Psephenops Grouvelle en México, América Central y las Antillas.

*Cortas = Cuando está completamente extendido hacia atrás, no alcanza el margen posterior del pronoto; Largas = que alcanza o sobrepasa el margen posterior del pronoto. ** Corto = Cuando el lóbulo del tarsómero 2 cubre ventralmente toda la longitud del tarsómero 3-4 y la mitad basal o menos del tarsómero 5; Largo = el menor pero que alcanza al menos 80% de la longitud del 5.

Resumen taxonómico

Material tipo. Holotipo macho. México: localidad tipo, estado de Oaxaca, Municipio Santiago Comaltepec, San Martín Soyolapam, río Soyolapam, 136 m snm (17°41’58” N, -96°16’59” O), 5.II.2016. Cols. J.A. Gómez et R. Novelo [escrito a máquina, etiqueta blanca], “Holotype ♂/ Psephenops oaxacanus nov. sp. / Arce-Pérez, Gómez-Anaya & Novelo-Gutiérrez 2025” [escrito a máquina, etiqueta roja], Paratipos: 5 ♂, 6 ♀ mismos datos del holotipo [escrito a máquina, etiqueta amarilla] (IEXA).

Etimología. Esta especie recibe el nombre oaxacanus por ser la primera especie de la subfamilia Psepheninae y del género Psephenops para el estado de Oaxaca, México. 

El holotipo y paratipos se encuentran depositados en la Colección Entomológica del Instituto de Ecología, A.C., Xalapa, México (IEXA), con el número de catálogo IEXA-2025-IM20. 

Comentarios taxonómicos

Se considera más estrechamente relacionada con P. mexicanus por presentar ambas el mismo tipo de antenas cortas y moniliformes, parámeros en vista dorsal subtriangulares, separados por un profundo surco y fusionados en su base (figs. 2a, 6c), además por el tamaño corporal de 3 a 3.5 mm. Con base en la literatura disponible, la nueva especie puede distinguirse de las de México, América Central y las Antillas por las características anotadas en la tabla 1.

Hábitat. El río Soyolapam se localiza en la localidad del mismo nombre en la sierra de Juárez, Oaxaca, en la subcuenca del río Valle Nacional (fig. 4), el tipo de vegetación es selva alta perennifolia a una altitud de 136 m snm. El río presenta en su cauce cantos y rocas emergentes cubiertas parcialmente por algas y vegetación abundante en sus márgenes, los cuales en algunas partes son playones arenosos (fig. 3).

Hasta el momento, esta especie solo está presente en Oaxaca, al sur de México, en el río Soyolapan, a 136 m snm (fig. 4). La localidad tipo se encuentra en la parte norte del estado, en la provincia sierra Madre del Sur, en la subprovincia de los Altos de Oaxaca. Esta especie se recolectó sintópicamente con ejemplares de los géneros Cylloepus y Macrelmis de la familia Elmidae. 

Lista actualizada de las especies de Psephenops Grouvelle en México.

Psephenops lupita (Arce-Pérez)

Psephenops lupita (Arce-Pérez, 2002: 964)

Registros publicados. México: Veracruz: Municipio Coatepec, Poblado Coatepec, río Huehueyapan (Sección La Marina), 19º26’55” N, 96º58’52” O, 1, 200 m, bosque mesófilo de montaña (fig. 4); municipio Xico, Poblado Xico Viejo, río Malseseca, 19º26’44.89” N, 97º03’22.22” O, 1,800 m, bosque mesófilo de montaña (fig. 4).

Psephenops mexicanus (Arce-Pérez y Novelo-Gutiérrez)

Psephenops mexicanus (Arce-Pérez y Novelo-Gutiérrez, 2000: 196)

Registros publicados. México: Veracruz: Municipio Coatepec, Poblado Coatepec, río Huehueyapan (Sección La Marina), 19º26’55” N, 96º58’52” O, 1,200 m, bosque mesófilo de montaña (fig. 4); municipio Xico, Poblado Xico Viejo, río Malseseca, 19º26’44.89” N, 97º03’22.22” O, 1,800 m, bosque mesófilo de montaña (fig. 4).

Clave para la identificación de las especies mexicanas de Psephenops Grouvelle (modificada de Arce-Pérez y Novelo-Gutiérrez, 2013, 2017)

1 Antenas filiformes, largas, tocando base de pronoto; parámeros en vista dorsal anchos, subcuadrados y fusionados en base en ligera hendidura en forma de gota (fig. 6a), en vista ventral lóbulo medio y esclerito interno digitiformes (fig. 6b); lóbulos tarsales cortos, sin alcanzar más de 0.5 basales del tarsómero 5 (fig. 5a); longitud total 3.75 – 3.85 mm P. lupita 

1’ Antenas cortas, moniliformes, no tocan base del pronoto; parámeros en vista dorsal subtriangulares, separados por hendidura que va de ligera a profunda (figs. 2a, 6c); en vista ventral lóbulo medio y esclerito interno no digitiformes; lóbulos tarsales cortos o largos (figs. 5a, b) 2 

2 (1’) Lóbulos tarsales largos, cubriendo 0.8 basales del tarsómero 5 (fig. 5b); parámeros en vista dorsal con profunda hendidura longitudinal media (fig. 6c); en vista ventral lóbulo medio subtriangular, con dientecillo a cada lado; esclerito interno del lóbulo medio lanceolado (fig. 6d); longitud 3.15 – 3.55 mm P. mexicanus 

2’ Lóbulos tarsales cortos, sin alcanzar más de 0.5 basales del tarsómero 5 (fig. 5a); parámeros en vista dorsal separados por profunda hendidura ancha en forma de lanza invertida y continuada por ligera hendidura que no los separa (fig. 2a); en vista ventral lóbulo medio digitiforme sin dientecillos laterales, terminando en punta ancha, con esclerito interno esbelto, claviforme hacia el ápice, en vista lateral agudo (figs. 2b-d); longitud 3.0 – 3.5 mm P. oaxacanus sp. nov.

Agradecimientos

A Emmanuel Arriaga Varela (INECOL) y a un revisor anónimo por sus atinadas correcciones y sugerencias que mejoraron el manuscrito final.

Referencias

Arce-Pérez, R. (2002). A new species of Psephenops Grouvelle (Coleoptera: Psephenidae) from Mexico. Proceedings of the Entomological Society of Washington, 104, 964–967.

Arce-Pérez, R. y Novelo-Gutiérrez, R. (2000). First record of the genus Psephenops (Coleoptera: Psephenidae) from Mexico, with a description of a new species. Entomological News, 111, 196–200.

Arce-Pérez, R. y Novelo-Gutiérrez, R. (2013). Two new species of Psephenops Grouvelle from Belize (Coleoptera: Byrrhoidea: Psephenidae), with a key to the known species from Mexico and Central America. Zootaxa, 3670, 63–70. http://dx.doi.org/10.11646/zootaxa.3670.1.5

Arce-Pérez, R. y Novelo-Gutiérrez, R. (2017). Two new species of Psephenops Grouvelle (Coleoptera: Byrrhoidea: Psephenidae) from Panama. Zootaxa, 4323, 109–118. https://doi.org/10.11646/zootaxa.4323.1.8

Arce-Pérez, R., Novelo-Gutiérrez, R. y Cornejo, A. (2015). Psephenops panamaensis sp. nov. (Coleoptera: Byrrhoidea: Psephenidae) from Panamá. Zootaxa, 4052, 233–236. https://doi.org/10.11646/zootaxa.4052.2.8 

Bameul, F. (2001). Un nouveau Psephenops Grouvelle de la Guadeloupe, avec la description de sa larve (Coleoptera, Psephenidae). Nouvelle Revue d’Entomologie, 18, 161–172.

Barr, C. B. y Shepard, W. D. (2024). A taxonomic review of the genus Psephenops Grouvelle of the Lesser Antilles with description of new species Psephenops trini, and reassignment of Peruvian species Psephenus robacki Spangler (Coleoptera: Psephenidae: Psepheninae). Insecta Mundi, 1045, 1–22. https://doi.org/10.5281/zenodo.11450152 

Deléve, J. (1967). Contribution á l’ étude des Dryopoidea (Coleoptera). XIX. Notes diverses et descriptions d’ spéces nouvelles. Bulletin et Annales de la Société Entomologique de Belgique, 103, 414–446.

Algae diversity and new records of Xanthophyceae and Eustigmatophyceae (Heterokontophyta) in the central region of Mexico

Alejandra Mireles-Vázquez ^{a, b,} * y Eberto Novelo ^b

^a Universidad Nacional Autónoma de México, Posgrado en Ciencias del Mar y Limnología, Av. Universidad 3000, Ciudad Universitaria, Coyoacán, 04510 Ciudad de México, México

^b Universidad Nacional Autónoma de México, Facultad de Ciencias, Departamento de Biología Comparada, Laboratorio Algas Continentales, Ecología y Taxonomía, Circuito Exterior s/n, Ciudad Universitaria, Coyoacán, 04510 Ciudad de México, México

*Autor para correspondencia: alemirelesv@ciencias.unam.mx (A. Mireles-Vázquez)

Recibido: 24 marzo 2025; aceptado: 25 agosto 2025

Resumen 

Heterokontophyta incluye una gran variedad de algas con distintos niveles de organización, ambientes, presencia de pigmentos e incluso líneas evolutivas. En México se han registrado 72 especies de aguas continentales que pertenecen a las clases Xanthophyceae y Eustigmatophyceae desde distintos enfoques: florístico, ecológico, limnológico, morfométrico, químico y filogenético. Con el objetivo de conocer la diversidad de algas doradas en el centro de México y actualizar los registros en bases de datos especializadas nacionales, se recolectó material en 8 cuerpos de agua de la región central; en cada sitio se filtraron 10 L con una red de fitoplancton. De algunas muestras se desarrollaron cultivos que permitieron obtener imágenes en microscopio electrónico de barrido. Se realizó un análisis de similitud con el índice de Jaccard y un agrupamiento de los sitios usando variables ambientales. Se identificaron y caracterizaron 18 especies de algas de las clases Xanthophyceae (10) y Eustigmatophyceae (8), 6 de ellas son nuevos registros para el país. Los análisis muestran una caracterización de los sitios y una distribución de las especies muy particular, pues los valores de similitud son de 0.125 a 0.33. Con estos resultados actualizamos el panorama de las algas doradas en la región central de México.

Palabras clave: Algas continentales; Florística; Heterokontophyta

Abstract

Heterokontophyta includes a wide variety of algae with different levels of organization, environments, presence of pigments and even evolutionary lines. In Mexico, 72 species of inland waters belonging to the classes Xanthophyceae and Eustigmatophyceae have been recorded from different approaches: floristic, ecological, limnological, morphometric, chemical and phylogenetic. To understand the diversity of golden algae in the central region of Mexico and update the records in specialized national databases, material was collected in eight bodies of water in the central region, at each site 10 L were filtered with a phytoplankton net. Cultures were developed from some samples that allowed obtaining images with a scanning electron microscope. A similarity analysis was performed with the Jaccard index and a grouping of the sites using environmental variables. Eighteen species of algae from the classes Xanthophyceae (10) and Eustigmatophyceae (8) were identified and characterized, 6 of which are new records for the country. The analyses show a very particular characterization of the sites and distribution of the species, since the similarity values are from 0.125 to 0.33. With these results we update the panorama of golden algae in the central region and their distribution.

Keywords: Continental algae; Floristic; Heterokontophyta

Introducción

La división Heterokontophyta está constituida por algas con una gran heterogeneidad de niveles de organización, ambientes, distribución geográfica, pigmentos principales y accesorios, ultraestructura celular y líneas evolutivas. Dos de las clases de esta división son representantes muy similares: Xanthophyceae y Eustigmatophyceae (Yang et al., 2012), que por más de 100 años estuvieron clasificadas en un solo grupo, Heterokontae (Rybalka, 2015).

En México se han registrado 72 especies continentales de Xanthophyceae y Eustigmatophyceae. Estos taxones están distribuidos en 19 entidades federativas de México registradas en 45 publicaciones, 17 corresponden a tesis (8 de licenciatura, 7 de maestría y 2 de doctorado), 18 en revistas periódicas y 10 son capítulos o libros (fig. 1). Las fuentes consultadas describen generalmente 1 o 2 especies con algún enfoque: 1a) listado florístico (Alcocer y Escobar, 1992; Cameron, 1960; Esqueda-Lara et al., 2016; Figueroa, 2009; Figueroa et al., 2015; Garduño-Solórzano et al., 2009; Godínez-Ortega et al., 2001; Hernández-Morales et al., 2011; López-Adrián y Barrientos-Medina, 2005; López-Adrián y Catzim, 2010; Mendoza-González, 1985; Mendoza-González et al., 1985; Montejano-Zurita et al., 2000, 2004; Moreno-Ruiz, 2005; Moreno-Ruiz et al., 2008; Novelo et al., 2023; Núñez-Márquez y Reyes González, 1995; Ortega-Murillo et al., 2014; Quiroz-Castelán et al., 2007; Vázquez y Blanco-Pérez, 2011); 1b) listado con ilustraciones o datos relacionados a otras especies (Aguirre-Cavazos et al., 2018; Carmona-Jiménez et al., 2016; Godínez-Ortega et al., 2017; Hernández-Morales et al., 2008; Moreno-Ruiz, 1985; Novelo et al., 2009; Ortega, 1984; Valadez-Cruz, 1998); 1c) con descripciones y datos de las especies (Adrián-Serrano, 2014; Agredano, 2019; Amateco-Rivero, 2011; Carmona-Jiménez, 1990; Flechtner et al., 1998; Flores-Granados, 1980; García-Rodríguez y Tavera, 1998; García-Rodríguez, 2004; González-Barrera, 1991; Martínez, 2016; Mireles, 2019; Moreno y Palacios, 1987; Novelo, 1998, 2014; Ochoa, 2023; Osorio y López, 2005; Pedraza, 2020; Ponce et al., 2019; Rodríguez-Flores, 2014; Sámano-Bishop, 1934; Valadez-Cruz et al., 1996; Zariñana-Leguízamo, 1997); 2) ecológico (Alvarado-Villanueva, 2003; Bojorge et al., 2010; Cantoral et al., 1999; Carmona-Jiménez y Montejano-Zurita, 1993; Carmona-Jiménez et al., 2022; Flórez, 2011; Jiménez, 2010; López-Adrián et al., 2017; Mora-Navarro, 2004; Mora-Navarro et al., 2004, 2006; Rodríguez-Flores y Carmona, 2018; Tavera y Díez, 2009; Valadez-Cruz et al., 2015); 3) limnológicos (Banderas-Tarabay, 1994, 1997; Ramírez, 2010; Sánchez-Gómez y Lara-Villa, 1986; Schmitter-Soto et al., 2002); 4) morfométrico (Chávez et al., 2005); 5) químico (Favari et al., 2002; Pérez-Gutiérrez et al., 2008); 6) filogenia molecular (Bonilla-Rodríguez et al., 2013).

La caracterización morfológica de las clases Xanthophyceae (Allorge ex F.E. Fritsch, 1935) y Eustigmatophyceae (D.J. Hibberd et Leedale, 1971) es complicada por varias causas: las poblaciones son pequeñas en las algas microscópicas y las macroscópicas, con frecuencia, no forman estructuras reproductoras. Las células de las algas microscópicas son generalmente pequeñas (menores de 15 micrómetros) y no se observan fácilmente en aumentos bajos. Hay muchas similitudes morfológicas con géneros de Chrysophyceae y Chlorophyceae, y además frecuentemente son confundidas entre ellas. 

Analizar y trabajar los cuerpos de agua con énfasis en algas doradas es un desafío, sin embargo, dará información necesaria para avanzar en el conocimiento de la distribución geográfica y ambiental en la que viven estas algas. La agrupación (clustering) como herramienta de clasificación de los sitios de muestreo, permite identificar conjuntos de datos similares, las propiedades que se atribuyen (datos ambientales) se analizan y a mayor diferencia entre ellos, más alejados se muestran en un dendrograma (Rodríguez et al., 2019). El índice de Jaccard ha sido una medida fundamental en estudios de diversidad como éste, pues evalúa la coincidencia de un conjunto de datos (distribución de especies) y revela valores de menor o mayor similitud (Jaccard, 1901), es muy común en la comparación de diversidad de especies entre sitios o ecosistemas (Magurran, 2004). El objetivo de este trabajo es documentar la diversidad de algas doradas en la región central de México, su distribución a través de la similitud de presencia y ausencia en los ambientes sitios y actualizar las bases de datos especializadas nacionales. 

Materiales y métodos

Los cuerpos de agua muestreados en este trabajo corresponden a sitios con registros previos de especies de estas clases (Cantera Oriente, canal El Bordo, lago Huetzalín, presa Ignacio Ramírez) y otras localidades que se agregaron como posibles ambientes en donde podríamos encontrar las especies de interés (presa Requena, lagos Coatetelco, El Rodeo y Atlangatepec). En total, se muestrearon 8 lagos en la región central de México contemplando la Ciudad de México, Estado de México, Hidalgo, Morelos y Tlaxcala (fig. 2, tabla 1).

Tabla 1

Información sobre las localidades y fechas de colecta.

Localidad 1: lago Huetzalín pertenece al Parque Ecológico Xochimilco (PEX), una zona de recuperación ubicada en Xochimilco con una superficie de 1.9 km² (Tavera et al., 2018). Localidad 2: la Cantera Oriente (CO) área rodeada por una pared de basalto (con una altura de hasta 40 m) que alberga varios cuerpos de agua con una superficie total de 11,906.45 m² (Lot, 2007), perteneciente a la Reserva Ecológica del Pedregal de San Ángel. Localidad 3: el canal El Bordo es uno de los componentes de la zona chinampera de Xochimilco establecida como área natural protegida desde 1992, inscrita en la lista de humedales de importancia internacional por la Convención Internacional sobre Humedales Ramsar en 2004 (Figueroa et al., 2015). Localidad 4: presa Ignacio Ramírez (municipio Mayorazgo, Estado de México) es el acuífero más importante de la zona pues cuenta con disponibilidad de agua subterránea. Localidad 5: presa Requena (Hidalgo) es indispensable para la regulación de los escurrimientos del río Tula (Ríos, 2009), además de que está contemplada en el programa de ordenamiento ecológico local del municipio de Tepeji del Río de Ocampo desde 2004 (Valdez, 2012). Localidad 6: lago Coatetelco recibe aportes de arroyos del municipio Miacatlán, es un espacio de gran importancia social y económica (Macedonio, 2024). Los lagos Coatetelco y El Rodeo (localidad 7) representan los principales recursos hídricos del estado de Morelos. Ambos están dentro del programa de ordenamiento ecológico con el objetivo de restaurar las funciones ecológicas del sitio y disminuir acciones antropogénicas (Conabio, 2020). Localidad 8: lago Atlangatepec, representa un recurso relevante dentro de su territorio, en Tlaxcala, pues es el más grande y es alimentado por el río Zahuapan, el cual representa un riesgo por la contaminación que presenta por la descarga de material urbano e industrial (López-Segovia et al., 2024). 

En cada sitio se filtraron 10 L de agua con una red de fitoplancton (10 µm), este material se concentró en 250 mL y una alícuota de 20 mL se guardó como muestra de herbario y en otro frasco de 200 mL como material de cultivo y observación. El frasco de cultivo se mantuvo en hielo hasta llegar al laboratorio y observar el material vivo. El frasco que se incorporó a las muestras de herbario (FCME) se preservó usando formaldehído al 2.5%. Se tomaron datos de las variables fisicoquímicas: radiación fotosintéticamente activa (PAR, sensores HOBO Penclant Couple ^MR), temperatura, pH, conductividad, oxígeno disuelto y clorofila a con una sonda multiparamétrica (Hydrolab DS 5 ^MR).

El cultivo de las especies se realizó en 2 medios de cultivo líquido: bold basal y bristol. El material filtrado se revisó y al identificar especies de interés se continuó con el aislamiento de ejemplares usando un capilar y material de succión. Los cultivos se ubicaron en condiciones de luz y oscuridad (16:8), con un promedio de 3,150 luxes y un intervalo de temperatura de 17-32 °C. Una parte del material de cultivo se procesó para fotografiarlo con microscopía electrónica de barrido. El procedimiento que se realizó usando glutaraldehído fue siguiendo a Takano y Hiroguchi (2005) para su observación. Los equipos utilizados fueron: Jeol JSM-5310LV y Hitachi SU1510. 

Se realizaron preparaciones semipermanentes usando el material fijado (2.5%) y gelatina glicerinada (González-González y Novelo, 1986). La observación del material se realizó en un microscopio con contraste interdiferencial (Nikon 80i), para confirmar algunos caracteres morfológicos. Las fotografías se tomaron con una cámara Jenoptik adecuada al microscopio. Las fotografías y láminas se editaron para mejorar el contraste con el programa Photoshop (Adobe Photoshop [versión 26.8.1, 2025]).

En la identificación de las especies, las principales fuentes de consulta fueron: Bourrelly (1952, 1981), Ettl (1978), Ettl y Gärtner (1995); John et al. (2002), Pascher et al. (1925) y Starmach (1968). Y de manera particular se usaron: Bicudo et al. (2006: Characiopsis anabaenae, Chloridella cystiformis, Goniochloris mutica, Isthmochloron lobulatum, Pseudopolyedriopsis skujae, Tribonema minus); Hollerbach (1962: Pseudopolydriopsis skujae); Islam e Irfanullah (2001: Tetraplektron torsum); Krienitz et al. (1993: Pseudogoniochloris tripus); Krienitz et al. (2000: Nannochloropsis limnetica); Novelo et al. (2009: Botrydiopsis arhiza y Chloridella cystiformis).

Los datos de distribución geográfica y ambiental se obtuvieron de bdLACET (Novelo y Tavera, 2025), AlgaeBase (Guiry y Guiry 2025) y GBIF (Global Biodiversity Information Facility, 2025). El análisis de similitud con el índice de Jaccard se realizó con el programa PAST versión 4.17 (Hammer et al., 2001), construyendo una matriz de presencia y ausencia de las especies en los 8 sitios (con los parámetros establecidos en el programa). El análisis de agrupamiento (con distancia euclidiana, con el algoritmo UPGMA) se realizó utilizando los datos ambientales medidos en cada sitio de muestreo: temperatura (°C), pH, conductividad (µS), oxígeno disuelto (mg/L) y concentración de clorofila a (µg/L) (se realizó con los parámetros establecidos en el programa), los datos se transformaron con logaritmo base 10. 

Resultados

Los datos de variables ambientales obtenidos en campo de los 8 lagos se presentan en la tabla 2, así como también la distribución de las especies por sitio y registro previos en México. El análisis de similitud con el índice de Jaccard se muestra en la tabla 3. Los valores obtenidos nos indican valores bajos de similitud en relación con las especies distribuidas en los sitios. Los valores obtenidos están en un intervalo de 0 a 0.33. 

El agrupamiento de los sitios se representa en la figura 3. Los grupos que se formaron en el análisis son 3. El primer grupo (con los sitios más cercanos) es el que se representa con los números 2, 4 y 8, que corresponden a los sitios Mexcalpique (2), presa Ignacio Ramírez (4) y Atlangatepec (8); el siguiente grupo, con los sitios 1 (Huetzalín) y 7 (El Rodeo), y el último grupo con los sitios 5 (presa Requena), 6 (Coatetelco) y 3 (Bordo). En las muestras se identificaron en total 18 especies en la región central de México y corresponden a las 2 clases, de acuerdo con bases de datos actualizadas (bdLACET y AlgaeBase), 10 de ellas se clasifican en la clase Xanthophyceae y 8 en la clase Eustigmatophyceae. 

Xanthophyceae P. Allorge ex F.E. Fritsch

Rhizochloridales Pascher

Stipitococcaceae Ettl

Stipitococcus W. et G. S. West

Stipitococcus capensis Prescott, 1937 (fig. 4) 

Células solitarias, lorica con forma elipsoidal-ovoide ligeramente alargada, en la base presenta un pedúnculo corto que se adhiere a otras algas (encontradas sobre células de Stephanocyclus meneghinianus). Célula elipsoidal con un plastidio lobulado. Las células miden 7.8-9.7 µm de largo y 4.0-6.3 µm de ancho, con un pedúnculo corto de hasta 2.0 µm.

Distribución en México: Oaxaca, Ciudad de México (Xochimilco). Mundial: España, EUA e India. 

Ambientes: estanques, lagos.

Formas de vida: planctónica, epífita y metafítica. 

Referencias: Bourrelly, 1981; Ettl, 1978; Pascher et al., 1925; Starmach, 1968.

Tabla 2

Valores de variables fisicoquímicas obtenidos en campo en los 8 sitios de muestreo: 1) Huetzalín – PEX; 2) Mexcalpique – Cantera Oriente; 3) canal El Bordo – Xochimilco; 4) presa Ignacio Ramírez; 5) presa Requena; 6) Coatetelco; 7) El Rodeo; 8) Atlangatepec.

Tabla 3

Valores de similitud (índice de Jaccard).

Mischococcales F.E. Fritsch

Pleurochloridaceae Pascher 

Género Chloridella Pascher 

Chloridella cystiformis Pascher, 1937 (figs. 5, 6)

Células solitarias, generalmente esféricas con pared lisa a veces amarillenta y gruesa, 2-4 plastidios discoidales, parietales. Las células miden 4.8-9.3 µm de diámetro.

Distribución en México: Ciudad de México (Cantera Oriente, PEX), Tabasco. Mundial: Alemania, Brasil, España, Eslovaquia, EUA, Polonia, República Checa, Rusia y Ucrania. 

Ambientes: estanques y lagos. 

Forma de vida: metafítica. 

Referencias: Bicudo et al., 2006; Bourrelly, 1981; Ettl, 1978; Novelo et al., 2009; Pascher et al., 1925.

Nota: se encuentra en grandes cantidades en cuerpos de agua con un alto contenido de hierro y valores ácidos de pH (Ettl, 1978).

Ellipsoidion Pascher 

Ellipsoidion oocystoides Pascher, 1938 (figs. 7, 8)

Células elipsoidales con extremos redondeados, generalmente 1.5 veces más largas que anchas, pared celular lisa, un plastidio laminar parietal. Las células miden 5.8-6.5 µm de largo y 2.9-3.8 µm de ancho. 

Distribución en México: primer registro en Estado de México (presa Ignacio Ramírez) y México. Mundial: Alemania, Australia, Austria, Brasil, Corea del Norte, Eslovaquia, España, Islandia, Japón, República Checa, Rumania, Rusia y Tayikistán.

Ambientes: lagos y suelos.

Formas de vida: metafítica, edáfica.

Nota: común en aguas y suelos ácidos (Ettl, 1978).

Referencias: Bourrelly 1981; Ettl, 1978; Starmach, 1968.

Monodus Chodat 

Monodus guttula Pascher, 1938 (figs. 9-11)

Células solitarias globosas u ovadas, puntiagudas en un extremo, ligeramente curvas, pared lisa y delgada, un plastidio laminar parietal. Las células miden 3.8-4.9 µm de largo y 2.2-2.9 µm de ancho.

Distribución en México: primer registro en Ciudad de México (Cantera Oriente). Mundial: Alemania, Bulgaria, Eslovaquia, España, Islas Shetland del Sur, Moldavia, República Checa, Rumania y Rusia.

Ambientes: lagos. 

Formas de vida: metafítica.

Nota: se encuentran en lugares húmedos y zanjas en las cordilleras entre Alemania y la República Checa (Ettl, 1978). 

Referencia: Bourrelly, 1981; Ettl, 1978; Pascher et al., 1925, Starmach, 1968.

Tetraplektron Fott 

Tetraplektron torsum (Turner) Dedusenko Ščegoleva, 1962 (fig. 12) 

Células solitarias, tetraédricas aplanadas, cada lado termina en una espina, un lado enmascara otro, pared celular lisa y gruesa, varios plastidios discoidales. Las células miden 44.2- 46.6 µm de largo y 22.1-22.9 µm de ancho.

Distribución en México: Morelos (El Rodeo), Michoacán y Yucatán. Mundial: Alemania, Australia, Bangladesh, Brasil, Costa de Marfil, EUA, Italia, Myanmar, Países Bajos, Paraguay, Suecia y Ucrania.

Ambientes: lagos.

Formas de vida: Planctónica, perifítica y metafítica.

Referencias: Bourrelly, 1981; Ettl, 1978; Islam e Irfanullah, 2001; John et al., 2002; Starmach, 1968. 

Pseudogoniochloris (Pascher) Krienitz, Hegewald, Reymond et Peschke

Pseudogoniochloris tripus (Pascher) Krienitz, Hegewald, Reymonds et Peschke, 1993 (fig. 13).

Células triangulares irregulares (ligeramente torcidas) con bordes agudos, lados cóncavos, pared celular lisa o ligeramente ornamentada, 3-5 plastidios (puede haber más) discoidales, parietales. Las células miden 19.5-28.3 µm por lado. 

Distribución en México: Ciudad de México (Xochimilco), Tlaxcala (Atlangatepec), Tabasco y Nayarit. Mundial: Alemania, Argentina, Australia, Austria, Bangladesh, Bélgica, Bielorrusia, Botsuana, Brasil, China, Eslovaquia, EUA, Estonia, Francia, India, Irlanda, Israel, Japón, Países Bajos, Paraguay, Reino Unido, República Checa, Rumania, Rusia, Suecia, Sudáfrica, Turquía y Ucrania.

Ambientes: lagos.

Formas de vida: planctónica y metafítica.

Referencias: Bicudo et al., 2006; Bourrelly 1952, 1981; Ettl, 1978; Krienitz et al., 1993; Starmach, 1968.

Isthmochloron Skuja 

Isthmochloron lobulatum (Nägeli) Skuja, 1948 (fig. 14)

Células solitarias, cuadrangulares con lados cóncavos que se dividen dicotómicamente al final, pared celular lisa, varios plastidios discoidales, parietales. Las células miden 7.8-11.7 en la parte central, sin brazos y miden 28.2-34.7 µm de cada lado con brazos. 

Distribución en México: Morelos (Coatetelco), Tabasco y Nayarit. Mundial: en los 5 continentes. 

Ambientes: lagos.

Formas de vida: metafítica y planctónica.

Referencias: Bicudo et al., 2006; Bourrelly 1952, 1981; Ettl, 1978; John et al., 2002; Starmach, 1968.

Pseudopolyedriopsis Gollerbach

Pseudopolyedriopsis skujae Gollerbach, 1962 (fig. 15)

Células solitarias, aplanadas con 5 proyecciones angulosas, pared celular gruesa, ornamentación muy fina, varios plastidios discoidales parietales. Las células miden 9.3-17.1 µm de cada lado. Presentan 2-4 espinas de 13.2-18.6 µm en cada proyección.

Distribución en México: primer registro en México, Ciudad de México (Xochimilco). Mundial: Alemania, Australia, Bélgica, Bielorrusia, Brasil, EUA, Estonia, Francia, Países Bajos y Suecia.

Ambientes: lagos.

Formas de vida: metafítica.

Nota: los ejemplares observados sólo presentan espinas en campo, no en los cultivos.

Referencias: Bicudo et al., 2006; Bourrelly, 1981; Ettl, 1978; Hollerbach, 1962; Starmach, 1968. 

Botrydiopsidaceae D.J. Hibberd

Botrydiopsis Borzì 

Botrydiopsis arhiza Borzì, 1895 (figs. 16-18)

Células esféricas, generalmente en grupos unidos por mucílago incoloro o pardo, pared celular gruesa a muy gruesa, varios plastidios discoidales o rectangulares. Las células miden 13.6-23.5 µm de diámetro.

Distribución en México: Ciudad de México (Cantera Oriente), Jalisco. Mundial: EUA, Japón, India, Países Bajos, Portugal, Reino Unido, Rusia, Suecia y Ucrania.

Ambientes: suelos, lagos, arenas y charcos.

Formas de vida: edáfica, planctónica y metafítica.

Referencias: Bourrelly, 1981; Ettl, 1978; John et al., 2002; Novelo et al., 2009; Pascher et al., 1925; Starmach, 1968.

Tribonematales Pascher

Tribonemataceae Pascher

Tribonema Derbès et Solier

Tribonema minus Wille (Hazen), 1902 (fig. 19)

Filamentos uniseriados, cortos, rectos o curvos. Células cilíndricas con septos definidos y sin constricción, pared celular lisa, 2 a 3 plastidios laminares, parietales. Las células miden 4.4-5.9 µm de ancho y 17.5-26.3 µm de largo. 

Distribución en México: Ciudad de México (Cantera Oriente). Mundial: Alemania, Arabia Saudita, Austria, Brasil, Canadá, España, EUA, Estonia, Grecia, Hungría, Nigeria, Países Bajos, Polonia, Reino Unido, Suecia, Ucrania y Uzbekistán. 

Ambientes: ríos, arroyos, lagos, humedales, charcos, estanques, embalses y turberas.

Formas de vida: bentónica, metafítica, planctónica.

Referencias: Bicudo et al., 2006; Bourrelly, 1981; Ettl, 1978; Ettl y Gärtner, 1995; John et al., 2002; Starmach, 1968.

Eustigmatophyceae D.J. Hibberd et Leedale

Eustigmatales D.J. Hibberd

Monodopsidaceae D.J. Hibberd

Nannochloropsis D.J. Hibberd

Nannochloropsis limnetica Krienitz, Hepperle, Stich et Weiler, 2000 (figs. 20, 21)

Células esféricas, ovaladas o en forma de gota, pared celular lisa, 1-2 plastidios discoidales, parietales. Las células miden 3.1-3.4 µm de diámetro. 

Distribución en México: Ciudad de México (Cantera Oriente). Mundial: Alemania, Canadá, China, Curazao, Dinamarca, Eslovenia, EUA, Finlandia, Francia, Grecia, Israel, Noruega, Polonia, Reino Unido, Rusia y Suecia.

Ambientes: lagos.

Forma de vida: metafítica.

Referencias: Krienitz et al., 2000.

Characiopsidaceae Pascher

Characiopsis Borzì 

Characiopsis anabaenae Pascher, 1938 (figs. 22, 23)

Células solitarias, pequeñas, fusiformes, con un lado más convexo que el otro, terminación aguda de un extremo en donde se encuentra el disco basal, pared celular lisa, 2 plastidios laminares. Las células miden 10.7-18.6 µm de largo y 2.0-5.9 µm de ancho.

Distribución en México: primer registro en México, Hidalgo (Presa Requena). Mundial: Afganistán, Alemania, Brasil, Países Bajos, Portugal, Rumania, Rusia y Ucrania.

Ambientes: lagos. 

Forma de vida: metafítica.

Referencias: Bicudo et al., 2006; Bourrelly, 1981; Ettl, 1978; Ettl y Gärtner, 1995; Starmach, 1968.

Goniochloridales K.P. Fawley, M. Eliás et M.W. Fawley

Goniochloridaceae

Goniochloris Pascher

Goniochloris mutica (A. Braun) Fott, 1960 (fig. 24)

Células solitarias, triangulares regulares con bordes redondeados, lados cóncavos, pared celular ornamentada con pequeñas verrugas, 2-3 plastidios discoidales. Las células miden 5.8-9.8 µm de cada lado. 

Distribución en México: Ciudad de México (Xochimilco), Tlaxcala (Atlangatepec), Tabasco y Nayarit. Mundial: Alemania, Australia, Argentina, Bangladesh, Bélgica, Bielorrusia, Botswana, Brasil, Burindi, Canadá, China, Costa de Marfil, Eslovaquia, España, EUA, Estonia, Francia, India, Irak, Irán, Israel, Italia, Niger, Nueva Zelanda, Países Bajos, Portugal, Reino Unido, República Checa, Rumania, Rusia, Sudán, Suecia, Taiwán, Tayjikistán, Turquía y Ucrania. 

Ambientes: humedales y lagos. 

Formas de vida: planctónica y metafítica. 

Referencias: Bicudo et al., 2006; Bourrelly 1952, 1981; Ettl, 1978; John et al., 2002; Starmach, 1968.

Goniochloris iyengarii (Ramanathan) Ettl, 1977 (fig. 25)

Células solitarias, triangulares con terminaciones agudas, lados ligeramente cóncavos, pared celular gruesa con ornamentación escrobiculada, varios plastidios discoidales, parietales. Las células miden 22.3-26.4 µm de cada lado. 

Distribución en México: Ciudad de México (Xochimilco), Morelos (Coatetelco), Tlaxcala (Atlangatepec), Tabasco. Mundial: Alemania, Brasil, Francia (Guadaloupe), India y Países Bajos. 

Ambientes: charcos y lagos. 

Formas de vida: metafítica.

Referencias: Bourrelly 1981; Ettl, 1978; John et al., 2002; Starmach, 1968.

Pseudostaurastrum Chodat

Pseudostaurastrum limneticum (Borge) Guiry, 2021 (fig. 26)

Células solitarias, tetraédricas con cuerpo central ligeramente amplio que termina en 4 brazos radiados, bifurcados en los extremos, pared celular lisa y gruesa, varios plastidios discoidales y parietales. Las células miden 29.3-34.9 µm de cada lado. 

Distribución en México: Tlaxcala (Atlangatepec) y Estado de México. Mundial: Alemania, Argentina, Australia, Bangladesh, Bioelorrusia, Brasil, Canadá, China, Cuba, España, EUA, Estonia, India, Irak, Irlanda, Israel, Japón, Latvia, Mianmar, Nueva Zelanda, Países Bajos, Paquistán, Portugal, Reino Unido, República Checa, Rumania, Rusia, Sudán, Suecia, Taiwán, Turquía, Ucrania y Venezuela.

Ambientes: lagos. 

Formas de vida: planctónica y metafítica. 

Referencias: Bourrelly, 1981; Ettl, 1978; John et al., 2002; Starmach, 1968.

Tetraedriella Pascher 

Tetraedriella acuta Pascher, 1930 (fig. 27)

Células solitarias, tetraédricas, con lados convexos y bordes ligeramente afilados, pared celular gruesa ornamentada en forma de panal con bordes aún más engrosados, 4 plastidios discoidales. Las células miden 10.3-13.7 µm de cada lado. 

Distribución en México: Tabasco y Ciudad de México (Xochimilco). Mundial: Alemania, Brasil, Bulgaria, Costa de Marfil, España, Estonia, Francia, Países Bajos y República Checa. 

Ambientes: lagos. 

Formas de vida: metafítica. 

Nota: valores ácidos de pH (Ettl, 1978). 

Referencias; Bourrelly, 1981; Ettl, 1978; Starmach, 1968. 

Trachydiscus Ettl 

Trachydiscus minutus (Bourrelly) Ettl, 1964 (fig. 28)

Células solitarias, pentagonales redondeadas en los ángulos, pared celular delicadamente ornamentada, 4 a 5 plastidios discoidales. Las células miden 6.8-9.8 µm de diámetro.

Distribución en México: Tlaxcala (Atlangatepec) y Tabasco. Mundial: Argentina, Australia, Bélgica, Bulgaria, Canadá, China, Colombia, Corea del Sur, EUA, Finlandia, Francia, Grecia, Polonia, Reino Unido, República Checa, Suecia, Turquía y Ucrania.

Ambientes: estanques, lagos. 

Formas de vida: planctónica, metafítica.

Referencias: Bourrelly 1952, 1981; Ettl, 1978; Starmach, 1968.

Trachydiscus lenticularis Ettl, 1964 (fig. 29)

Células solitarias, lenticulares, biconvexas, pared celular ornamentada con verrugas pequeñas, 3 plastos discoidales. Las células miden 8.6-9.8 µm de diámetro.

Distribución en México: primer registro en México, Tlaxcala (Atlangatepec). Mundial: Alemania, Bélgica, España, Francia, Irlanda, Países Bajos, República Checa y Reino Unido. 

Ambientes: estanques, lagos. 

Formas de vida: planctónica, metafítica.

Referencias: Bourrelly 1952, 1981; Ettl, 1978; Starmach, 1968. 

Discusión 

Los registros previos de especies de las Xanthophyceae y Eustigmatophyceae en los sitios seleccionados de la región central de México se muestran en la tabla 4. En la Ciudad de México, de las 8 especies registradas, confirmamos la presencia actual de 3 de ellas, Botrydiopsis arhiza, Chloridella cystiformis y Tribonema minus. B. arhiza ha sido reportada en 3 trabajos, el primero, en el catálogo de algas de Ortega (1984); el segundo, como un taxón a comparar que se encuentra por periodos en distintos cuerpos de agua siendo parte de distintas comunidades: fitoplancton, metafiton y perifiton (Novelo et al., 2009); nosotros la encontramos en un cuerpo de agua estancado dentro de la Cantera Oriente, en octubre, formando un crecimiento evidente en la superficie casi monoespecífico de fitoplancton; el tercer registro, menciona la especie como parte de las algas de la cuenca de la ciudad (Figueroa, 2009). Previamente registrada en EUA, varios países de Europa, Rusia, Japón e India.

C. cystiformis fue registrada por primera vez en la Cantera Oriente como una especie de ambientes templados y ácidos (Novelo et al., 2009); en este trabajo se registra en el mismo sitio, lago Mexcalpique, en el metafiton, corroborando su presencia y crecimiento en la misma comunidad, sin embargo, las condiciones no son similares pues los valores de pH no son ácidos (como se ha registrado previamente en localidades de Europa), sino básicos en el sitio donde la observamos (tabla 2), además también la encontramos en el lago Huetzalín (PEX) y en sitios con valores de pH básico.

En el caso de T. minus, se ha reportado en más ocasiones, ejemplo de la desigualdad de trabajos que registran especies de mayor talla, en este caso filamentosas que especies unicelulares, en canales de Xochimilco (Figueroa, 2009; Figueroa et al., 2015; Flores, 1980; González-Barrera, 1991) y en Cantera Oriente (Ponce et al., 2019). Esta especie ha sido registrada previamente en localidades frías de Europa, pero también en templadas o cálidas como EUA y Brasil. 

Como nuevos registros de la Ciudad de México se tienen a Monodus guttula y Pseudopolydriopsis skujae. La primera descrita para el lago Mexcalpique en la Cantera Oriente, con registros previos en Europa y la segunda para el canal El Bordo en Xochimilco, presente en Europa y en Brasil. Por último, algunos registros que no estaban reportados en las zonas seleccionadas, pero sí en el país son: Stipitococcus capensis, en el Bordo, en Xochimilco, con registros en Europa, Norteamérica y Asia, en México se había descrito en Oaxaca. Pseudogoniochloris tripus, previamente registrado en Tabasco (Agredano, 2019; Mireles, 2019; Pedraza, 2020) y Nayarit (Ochoa, 2023), de amplia distribución mundial, se encontró en el canal Bordo; Nannochloropsis limnetica, se registra en el lago Mexcalpique, es una especie que ha proliferado en muchos ambientes en el mundo, ahora como primer registro en Cantera Oriente. En el lago Huetzalín, se observaron en el metafiton a Goniochloris mutica, con registros previos en los canales de Xochimilco (Tavera y Diez, 2009), Tabasco (Mireles, 2019) y Nayarit (Ochoa, 2023) y amplia distribución mundial; así como a G. iyengarii con registro anterior en Tabasco (Mireles, 2019) y con poca distribución mundial; y a Tetraedriella acuta, con registro previo en Tabasco (Mireles, 2019), en Europa y Brasil. 

Tabla 4

Especies registradas previamente en las zonas de la región central de México.

De los registros en el Estado de México (10) no corroboramos ninguna de las especies de la tabla 4. Favari et al. (2002) reportan para la presa Ignacio Ramírez a Chlorocloster pyreniger, en este estudio con la observación de material de campo tanto vivo como fijado, no se corroboró su presencia. En el caso de Ellipsoidion oocystoides, se registra por primera vez en el país, con reportes previos en zona templada de Europa, Japón y zonas tropicales como Brasil, Australia y Nueva Zelanda. 

Para la presa Requena, Hidalgo, no existían registros publicados sobre este grupo de algas, en la revisión de las muestras de este estudio encontramos a Characiopsis anabaenae, primer registro para México, previamente descrito en Europa, Asia y Brasil.

En Morelos, los 4 registros previos de algas doradas no se corroboraron, incluso en el sitio que visitamos, El Rodeo. En el lago Coatetelco identificamos Goniochloris mutica (mencionada para Huetzalín) e Isthmochloron lobulatum que ya tenía registros previos en Tabasco (Mireles, 2019) y Nayarit (Ochoa, 2023) y con amplia distribución mundial. En el lago El Rodeo, también identificamos a I. lobulatum y Tetraplektron torsum, esta última se había registrado en Michoacán (Martínez, 2016) y Yucatán (López-Adrián y Catzim, 2010), en parte de Europa, Sudamérica y Asia. Pseudostaurastrum limneticum, previamente registrada en el Estado de México (Jiménez, 2010) y con amplia distribución mundial.

En Tlaxcala, en el lago Atlangatepec, identificamos 6 especies: Pseudogoniochloris tripus, Goniochloris mutica, G. iyengarii, Pseudostaurastrum limneticum, Trachydiscus minutus y T. lenticularis. T. minutus, con registro previo en Tabasco (Pedraza, 2020), Europa y Argentina, muy escasos son los trabajos con esta especie. Mientras, que T. lenticularis, es primer registro en México y solo se ha reportado en ambientes fríos de Europa, Alemania, Bélgica, España, Francia, Irlanda, Países Bajos, República Checa y Reino Unido (Ettl, 1978; Starmach, 1968).

En relación con los sitios de muestreo y las variables ambientales, el dendrograma obtenido muestra que los sitios más parecidos son: Mexcalpique, presa Ignacio Ramírez y Atlangatepec (localidades 2, 4 y 8, respectivamente), esto resulta así pues los valores ambientales son cercanos en 3 variables, conductividad, oxígeno disuelto y concentración de clorofila a. Los sitios: Huetzalín y El Rodeo (1 y 7, respectivamente) presentan valores cercanos de pH y de oxígeno disuelto. Finalmente, el último grupo, Bordo, presa Requena y Coatetelco (3, 5 y 6 respectivamente), presentan valores cercanos de conductividad y de concentración de clorofila a. 

La distribución de las especies utilizando una matriz de presencia/ausencia y aplicando el índice de Jaccard, dio como resultado valores entre 0 y 0.33, estos valores indican una similitud de especies nula o baja entre los sitios (Magurran, 2004). Huetzalín (1) muestra valores 0 con la presa Ignacio Ramírez (4), Presa Requena (5), Coatetelco (6) y El Rodeo (7), un valor de 0.14286 con los lagos El Bordo (3) y Atlangatepec (8) y un valor de 0.167 con Mexcalpique, esto indica una similitud bastante baja, pues solo comparten una especie (Goniochloris mutica) y la mayoría de las especies son diferentes entre sitios. Los valores 0, nos indican que los elementos son 100% diferentes, mientras que en los otros sitios son casi 90% diferentes. Los sitios que muestran los valores más altos (0.334) son El Bordo (3) y Atlangatepec (8), esto es debido a que comparten la presencia de 3 especies (Pseudogoniochloris tripus, Goniochloris mutica y Goniochloris iyengarii). La presencia de especies en cada sitio prácticamente es única, esto se explica por la variación en las condiciones ambientales que pueden limitar el crecimiento de algunas especies y la distancia entre los sitios es lo suficiente para no compartir especies (Magurran, 2004). 

Se esperaba que los grupos que se formaron en el dendrograma coincidieran con los sitios con más similitud con la presencia de especies, sin embargo, no ocurrió, lo que nos indica que son conjuntos casi únicos (Real y Vargas, 1996). 

Todas las algas son un reto en su identificación, las algas doradas presentadas en este trabajo son un ejemplo de la diversidad que aún desconocemos en distintos sitios del país, seguir estudiando la flora dorada es indispensable en el avance de una solución taxonómica, en un contexto integral. 

Agradecimientos

Al Posgrado en Ciencias del Mar y Limnología, UNAM, por los estudios dirigidos a la obtención del grado de Doctor. Al apoyo recibido de Conahcyt (beca con clave 2020-000026-02NACF). A Guadalupe Vidal Gaona por su apoyo en el laboratorio y en campo. A Beatriz Lira Hernández por su apoyo en campo. A Silvia Espinosa Matías de la Facultad de Ciencias por el procesamiento de muestras y obtención de imágenes con el microscopio electrónico de barrido Jeol JSM-5310LV. A María Berenit Mendoza Garfias del Laboratorio Nacional de Biodiversidad del Instituto de Biología por su servicio en el procesamiento de muestra y obtención de imágenes con el microscopio electrónico de barrido Hitachi SU1510. A los revisores, que nos dieron sugerencias para mejorar el manuscrito.

Referencias 

Adrián-Serrano, J. (2024). Estudio de la biodiversidad fitoplanctónica del Canal Japón, Xochimilco, México D. F. (Tesis). Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México. Ciudad de México.

Agredano, Z. O. (2019). Ficoflora de la laguna El Camarón en Villahermosa, Tabasco, México (Tesis). Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México. Ciudad de México. 

Aguirre-Cavazos, D. E., Moreno-Limón, S. y Salcedo-Martínez, S. M. (2018). Especies de algas de ríos de Nuevo León, México. Nuevos registros para el estado. Polibotánica, 46, 1–25. https://doi.org/10.18387/polibotanica.46.1

Alcocer, J. y Escobar-Briones, E. (1992). The aquatic biota of the now extinct lacustrine complex of Mexico basin. Freshwater forum, 2, 171–183.

Alvarado-Villanueva, R. (2003). Dinámica estacional y circadiana del fitoplancton en el Lago Zirahuén, Michoacán, México (Tesis de maestría). Facultad de Biología, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. Morelia.

Amateco-Rivero, F. S. (2011). Composición del fitoplancton del lago de Catemaco, Veracruz, México (Tesis). Facultad de Estudios Superiores Iztacala, Universidad Nacional Autónoma de México. Estado de México. 

Banderas-Tarabay, A. G. (1994). Limnología del lago El Sol, Nevado de Toluca, México (Tesis doctoral). Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México. México D.F. 

Banderas-Tarabay, A. G. (1997). Phycoflora of the tropical high-mountain lake El Sol, Central Mexico, and some biogeographical relationships. Hydrobiologia, 354, 17–40. https://doi.org/10.1023/A:1003082500767 

Bicudo, D. C., Bicudo, C. E. M., Oliveira, A. M., Ferragut, C., Fonseca, B. M., Lopes, M. R. M. et al. (2006). Criptógamos do Parque Estadual das Fontes de Ipiranga, São Paulo, S.P. Algas, 21: Xanthophyceae. Hoehnea, 33, 291–316.

Bojorge, G. M. G., Carmona, J. J., Beltrán, M. Y. y Cartajena, A. M. G. (2010). Temporal and spatial distribution of macroalgal communities of mountain streams in Valle de Bravo Basin, central Mexico. Hydrobiologia, 641, 159–169. https://doi.org/10.1007/s10750-009-0074-5 

Bonilla-Rodríguez, M., Garduño Solórzano, G., Martínez-García, M., Campos, J. E., Monsalvo Reyes, A. C. y Quintanar-Zúñiga, R. E. (2013). Vaucheria zapotecana (Xanthophyceae), a new species from Oaxaca, Mexico. Phycologia, 52, 550–556. https://doi.org/10.2216/13-162.1 

Bourrelly, P. (1952). Xanthophycées rares ou nouvelles. Bulletin du Museum National d´Histoire Naturelle, Série 2, 23, 666–672.

Bourrelly, P. (1981). Les algues d’eau douce. Initiation à la Systématique. II. Les algues jaunes et brunes. Chrysophycées, Phéophycées, Xanthophycées et Diatomées. París: Société Nouvelle des Éditions Boubée.

Cameron, R. E. (1960). Communities of soil algae ocurring in the Sonoran Desert in Arizona. Journal of the Arizona Academy of Sciences, 1, 85–88.

Cantoral, U. E. A., Carmona, J. J., González-González, J. y Montejano, Z. G. (1999). Algas indicadoras de la calidad del agua en el río la Magdalena, Delegación Magdalena Contreras, Distrito Federal, México. En D. Ponce-N. y M. V. Alegre (Eds.), Consejo de estudios para la restauración y valoración ambiental (aire-agua) (pp. 299–332). Ciudad de México: Gobierno del Distrito Federal.

Carmona-Jiménez, J. (1990). Ficoflora de manantiales de la Huasteca Postosina (Tesis). Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México, México. 

Carmona-Jiménez, J. y Montejano-Zurita, G. (1993). Carac-
terización ficológica en manantiales de la cuenca baja del sistema hidrológico de Pánuco, México. Boletín de la Sociedad Botánica de México, 53, 21–41. https://doi.org/10.17129/botsci.1414 

Carmona-Jiménez, J., Ramírez-Rodríguez, R., Bojorge-García, M., González-Hidalgo, B. Y. y Cantoral-Uriza, E. A. (2016). Estudio del valor indicativo de las comunidades de algas bentónicas: una propuesta de evaluación y aplicación en el río Magdalena, Ciudad de México. Revista Internacional de Contaminación Ambiental, 32, 139–152. https://doi.org/10.20937/RICA.2016.32.02.01 

Carmona-Jiménez, J. Salinas-Camarillo, V. H. y Caro-Borrego, A. (2022). The Macroalgae Ecological Quality Index (MEQI) in the Basin of Mexico: a proposal of aquatic bioindicators for peri-urban rivers. Revista Mexicana de Biodiversidad, 93, 1–17. https://doi.org/10.22201/ib.20078706e.2022.93.3899 

Ceballos, G., List, K., Garduño-Solórzano, G., López-Cano, R., Muñozcano-Quintanar, M. J., Collado, E. & San Román, J. E. (Eds.). (2009). La diversidad biológica del Estado de México. Estudio de estado. Toluca de Lerdo: Gobierno del Estado de México. 

Chávez, V., Zariñana, L., Novelo, E. y Tavera, R. (2005). Variación morfológica de algunas especies de Ophiocytium Nägeli (Xanthophyceae) de cuerpos de agua temporales del Estado de México. Hidrobiológica, 15, 311–320.

Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (Conabio). (2020). Sexto informe nacional al convenio sobre la diversidad biológica. Conabio. https://www.biodiversidad.gob.mx/media/1/planeta/internacional/files/6IN_WEB_CLOSE.pdf 

Esqueda-Lara, K., Sánchez, A. D. J., Valdés-Lagunes, G., Salcedo, M. Á., Franco-Torres, E. Y. y Florido, R. (2016). Fitoplancton en el humedal tropical Chaschoc en la cuenca baja del río Usumacinta. Revista Mexicana de Biodiversidad, 87, 1177–1188. https://doi.org/10.1016/j.rmb.2016.10.015

Ettl, H. (1978). Xanthophyceae. Teil 1. Stuttgart: Gustav Fischer Verlag. 

Ettl, H. et Gärtner, G. (1995). Syllabus der Boden, Luft- und Flechtenalgen. Stuttgart: Gustav Fischer Verlag.

Favari, L., López, E., Martínez-Tabché, L. y Diaz-Pardo, E. (2002). Effect of insecticides on plankton and fish of Ignacio Ramírez Reservoir (Mexico): a biochemical and biomagnification study. Ecotoxicology and Environmental Safety, 51, 177–186. https://doi.org/10.1006/eesa.2002.2142 

Figueroa, T. M. G. (2009). Algas de la cuenca de México. (Serie Académicos, CBS, UAM-Xochimilco). México D.F.: Universidad Autónoma Metropolitana. Unidad Xochimilco. 

Figueroa, T. M. G., Arana-Magallón, F., Almanza-Encarnación, S., Ramos-Espinosa, M. G. y Ferrara-Guerrero, M. J. (2015). Microalgas del área natural protegida ejidos de Xochimilco y San Gregorio Atlapulco, México. Ciencia UAT, 9, 15–29. 

Flechtner, V. R., Johansen, J. R. et Clark, W. H. (1998). Algal composition of microbiotic crusts from the central desert of Baja California, México. Great Basin Naturalist, 58, 295–311. https://doi.org/10.2307/41713069 

Flores-Granados, C. (1980). Variaciones estacionales en la composición florística del fitoplancton de dos canales de Xochimilco, D.F. México (Tesis). Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, Instituto Politécnico Nacional. México D.F.

Flórez, M. A. E. (2011). Composición y variación temporal de los grupos funcionales fitoplanctónicos en un embalse tropical (Tesis de maestría). Posgrado en Ciencias del Mar y Limnología (Limnología), Universidad Nacional Autónoma de México. México D.F.

García-Rodríguez, J. (2004). Distribución espacio tiempo del fitoplancton del lago Zempoala, Morelos, México durante un ciclo anual (Tesis de maestría). Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México. México D.F.

García-Rodríguez, J. y Tavera, R. (1998). Fitoplancton del Lago Zempoala. Boletín de la Sociedad Botánica de México, 63, 85–100. https://doi.org/10.17129/botsci.1570 

Garduño-Solórzano, G., Oliva-Martínez, M. G. y Ortega, M. (2009). Algas. En G. Ceballos, R. List, G. Garduño-Solórzano, R. López-Cano, M. J. Muñozcano-Quintanar, E. Collado et al. (Eds.), La diversidad biológica del Estado de México. Estudio de estado (pp. 153–161). Toluca de Lerdo: Gobierno del Estado de México.

Godínez-Ortega, J. L., Ortega, M. M., Garduño, G., Oliva, M. G. y Vilaclara, G. (2001). Traditional knowledge of Mexican continental algae. Journal of Ethnobiology, 21, 57–88.

Godínez-Ortega, J. L., Oliva-Martínez, M. G., Escobar-Oliva, M. A. y Mendoza-Garfias, B. (2017). Diversidad algal del Parque Nacional Lagunas de Zempoala, México, excepto diatomeas. Hidrobiológica, 27, 45–58. https://doi.org/10.24275/uam/izt/dcbs/hidro/2017v27n1/Godinez 

GBIF: The Global Biodiversity Information Facility. (2024). What is GBIF? Recuperado el 10 de diciembre, 2024 de: https://www.gbif.org/what-is-gbif 

González-Barrera, A. (1991). Contribución al estudio ficológico estacional de la laguna de Tlila y canales adyacentes, Xochimilco, México, D.F. (Tesis). Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México. México D.F.

González-González, J. y Novelo, E. (1986). Algas. En A. Lot y F. Chiang (Eds.). Manual de herbario. Administración y manejo de colecciones, técnicas de recolección y preparación de ejemplares botánicos (pp. 47–54). Consejo Nacional de Flora de México, México D.F.

Guiry, M. D. y Guiry, G. M. (2025). AlgaeBase. World-wide electronic publication, University of Galway. Recuperado el 03 de marzo, 2025 de: https://www.algaebase.org 

Hammer, Ø., Harper, D. A. T. y Ryan, P. D. (2001). PAST: Paleontological Statictics software package for education and data análisis. Paleontologia Electronica, 4, 9.

Hernández-Morales, R., Ortega-Murillo, M. R., Alvarado-Villanueva, R., Sánchez-Heredia, J. D. y Medrano-Zarco, F. (2008). Variación anual del fitoplancton en el lago cráter la Alberca de Tacámbaro, Michoacán, México. Biológicas, 10, 5–17. 

Hernández-Morales, R., Ortega-Murillo, R., Sánchez, J. D., Alvarado-Villanueva, R. y Aguilera, M. S. (2011). Distribución estacional del fitoplancton en un lago cálido monomíctico en Michoacán, México. Biológicas, 13, 21–28.

Hollerbach, M. M. (1962). De vi taxonomica Polyedriopsis spinulosae Schmidle et genere novo Xanthophytorum pseudopolyedriopsis Hollerb. notula. Botanicheskij Mater-
ialy, 15, 62–67.

Islam, A. K. M. N. e Irfanullah, H. M. (2001). Some new records of algae for Bangladesh: Cyanarcus, Chloremys, Myrmecia, Selenodictyum, Tetraplektron, and Pseudostaurastrum. Bangladesh. Journal of Plant Taxonomy, 8, 1–7.

Jaccard, P. (1901). Étude comparative de la distribution florale dans une portion des Alpes et des Jura. Bulletin of the New York Botanical Garden, 3, 1–46. https://doi.org/10.5169/SEALS-266450 

Jiménez, A. G. (2010). Variaciones en la dominancia de grupos fitoplanctónicos en la capa de mezcla/zona trofogénica de un embalse tropical eutrófico con cambios significativos de nivel (Tesis de maestría). Posgrado en Ciencias del Mar y Limnología. Universidad Nacional Autónoma de México. México D.F.

John, D. M., Whitton, B. A. y Brook, A. J. (2002). The freshwater algal flora of the British Isles: an identification guide to freshwater and terrestrial algae. Cambridge University Press. U.K. 

Krienitz, L., Hegewald, E., Reymond, O. L. y Peschke, T. (1993). Variability of LM, TEM and SEM characteristics of Pseudogoniochloris tripus gen. et comb. nov. (Xanthophyceae). Archiv für Hydrobiologie Supplement, 97, 67–82.

Krienitz, L., Hepperle, D., Stich, H. B. y Weiler, W. (2000). Nannochloropsis limnetica (Eustigmatophyceae), a new species of picoplankton from freshwater. Phycologia, 39, 219–227. https://doi.org/10.2216/i0031-8884-39-3-219.1 

López-Adrián, S. J. y Barrientos-Medina, R. C. (2005). Diversidad y distribución del fitoplancton de agua dulce en la península de Yucatán, México. Ibugana. Boletín IBUG, 13, 3–13.

López-Adrián, S. J. y Catzim, C. L. A. (2010). Microalgas dulceacuícolas. En R. Durán García y M. E. Méndez González (Eds.), Biodiversidad y desarrollo humano en Yucatán (pp. 185–186). Mérida: CICY/ PPD-FMAM/ Conabio/ SEDUMA. 

López-Adrián, S. J., Barrientos-Medina, R. C., Tavera, R. y Novelo, E. (2017). Ficoflora de la zona urbana y conurbada de Yucatán. En S. J. López-Adrián y E. Novelo-Maldonado (Eds.), Microalgas de la península de Yucatán (pp. 28–38). Mérida: Edición privada. 

López-Segovia, E., Pérez-Díaz, J., Del Moral-Flores, L. F. y Hernández-Arellano, T. (2024). New records on the distribution of the Mexclapique, Girardinichthys viviparus (Bustamante, 1837) (Cyprinodontiformes, Goodeidae), an endangered species in Mexico. Neotropical Biology and Conservation, 19, 347–359. https://doi.org/10.3897/neotropical.19.e126767 

Lot, A. (2007). Guía ilustrada de la Cantera Oriente. Caracterización ambiental e inventario biológico. México D.F.: Secretaría Ejecutiva de la Reserva Ecológica del Pedregal de San Ángel, Coordinación de la Investigación Científica, UNAM.

Macedonio, F. J. (2024). El lago de Coatetelco como patrimonio biocultural. En A. García-Flores, H. Colín-Bahena y J. M. Rivas-González (Coord.), Conocer para conservar: estudios de la diversidad biocultural en Coatetelco, Morelos (pp. 47–66). Cuernavaca: Universidad Autónoma del Estado de Morelos. 

Magurran, A. E. (2004). Measuring biological diversity. London: Blackwell Publishing. 

Martínez, M. M. (2016). Estructura de la microflora planctónica y perifítica en el lago de Cuitzeo (Tesis de maestría). Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, Morelia. México.

Mendoza-González, A. C. (1985). Estudio florístico ficológico estacional de la laguna Victoria o de Santiago Tilapa, México. Phytologia, 58, 479–487.

Mendoza-González, A. C., Huerta-Múzquiz, L. y Flores-Granados, C. (1985). Estudio florístico del fitoplancton del lago Ziruahuén, Michoacán, México. Phytologia, 59, 1–8.

Mireles, V. A. (2019). Aspectos ecológicos de algas metafíticas en dos lagos de Tabasco, México (Tesis de maestría). Posgrado en Ciencias del Mar y Limnología. Universidad Nacional Autónoma de México. México D.F.

Montejano-Zurita, G., Carmona-Jiménez, J. y Cantoral-Uriza, E. A. (2000). Algal communities from calcareous springs in La Huasteca, central Mexico: a synthesis. En M. Munawar, S. G. Lawrence, I. F. Munawar y D. F. Malley (Eds.), Aquatic ecosystems of Mexico. Status and scope (pp. 135–149). Leiden: Backhuys Pub. 

Montejano-Zurita, G., Cantoral-Uriza, E. A. y Carmona-Jiménez, J. (2004). Algas de ambientes lóticos en la cuenca baja del río Pánuco. En I. Luna, J. J. Morrone y D. Espinosa (Eds.), Biodiversidad de la Sierra Madre Oriental (pp. 111–126). Las Prensas de Ciencias, México D.F.: Universidad Nacional Autónoma de México.

Mora-Navarro, M. R. (2004). Fitoplancton del lago de Chapala, Jalisco-Michoacán, México (Tesis doctoral). Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, Universidad de Guadalajara. 

Mora-Navarro, M. d. R., Vázquez-García, J. A. y Vargas, Y. L. (2004). Ordenación de comunidades de fitoplancton en el lago de Chapala, Jalisco-Michoacán, México. Hidrobiológica (Iztapalapa), 14, 91–103.

Mora-Navarro, M. R., Vázquez-García, J. A., Guzmán-Arroyo, M., Mora-Navarro, M. A., Núñez-Márquez, I. G. y Reyes-González, M. E. (2006). Fitoplancton del lago de Chapala, Jalisco-Michoacán, México. En M. R. Mora-Navarro, J. A. Vázquez-García, Y. L. Vargas-Rodríguez y R. M. Hernández-Herrera (Eds.), Algas del occidente de México. Florística y ecología (pp. 8–29). Guadalajara: Universidad de Guadalajara (CUCBA)/ Fundación Gonzalo Río Arronte/ Sociedad Ficológica de México.

Moreno, C. R. y Palacios, D. C. E. (1987). Estudio ficoflorístico preliminar en la presa de La Concepción, Tepotzotlán, Estado de México (Tesis). Facultad de Estudios Superiores-Iztacala, Universidad Nacional Autónoma de México. México.

Moreno-Ruiz, J. L. (1985). Contribución al estudio básico (análisis inicial de la diversidad alimenticia) de Ictiobus merinionalis Günter (Cypriniformes: Catastomidae), en algunas localidades de la cuenca baja del río Papaloapan (Tesis). Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México. México D.F.

Moreno-Ruiz, J. L. (2005). Fitoplancton. En J. Bueno, F. Álvarez y S. Santiago (Eds.), Biodiversidad del estado de Tabasco (pp. 33–63). México D.F.: Conabio/ Instituto de Biología, UNAM. 

Moreno-Ruiz, J. L., Tapia-García, M., González-Macías, M. C. y Figueroa-Torres, M. G. (2008). Fitoplancton del río Tehuantepec, Oaxaca, México y algunas relaciones biogeográficas. Revista de Biología Tropical, 56, 27–54.

Novelo, E. (1998). Floras ficológicas del Valle de Tehuacán, Puebla (Tesis doctoral). Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México. México D.F. 

Novelo, E. (2014). Heterokontophyta Hoek. Flora del Valle de Tehuacán-Cuicatlán. Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México. México D.F. 

Novelo, E. y Tavera, R. (2025). BdLACET Base de datos de algas continentales. Facultad de Ciencias. Universidad Nacional Autónoma de México. México D.F. Consultado el 19 de octubre, 2024 en: https://bdlacet.mx/ 

Novelo, E., Tavera, R. y Lira, B. (2023). Un estudio a largo plazo de la flora algal en lagos urbanos. Revista Mexicana de Biodiversidad, 94, e945149. https://doi.org/10.22201/ib.20078706e.2023.94.5149 

Novelo, E., Ponce, M. E. y Ramírez, R. (2009). Las microalgas de la Cantera Oriente. En A. Lot y Z. Cano-Santana (Eds.), Biodiversidad del ecosistema del Pedregal de San Ángel (pp. 71–79). Libro conmemorativo del 25 aniversario de la Reserva Ecológica de Ciudad Universitaria (1983-2008). México D.F: Universidad Nacional Autónoma de México. 

Núñez-Márquez, I. G. y Reyes-González, M. E. (1995). Contribución al conocimiento del fitoplancton del lago de Chapala, Jalisco, México, durante el período de febrero a mayo de 1989, 90 y 91 (Tesis). Universidad de Guadalajara, CUCBA, División de Ciencias Biológicas y Ambientales.

Ochoa, Z. G. G. (2023). Ficoflora de sistemas lóticos y lénticos de Nayarit (Tesis de maestría). Universidad Autónoma de Nayarit. Tepic.

Ortega, M. M. (1984). Catálogo de algas continentales recientes de México. México D.F: Universidad Nacional Autónoma de México.

Ortega-Murillo, M. R., Aguilar-Gómez, M. E., Alvarado-Villanueva, R., Hernández-Morales, R. y Díaz-Martínez, N. T. (2014). Riqueza específica de las microalgas de la subcuenca del río Cupatitzio, Michoacán, México. Boletín de la Sociedad Mexicana de Ficología, 4, 10–20.

Osorio, S. J. J. y López, P. R. (2005). Diversidad y distribución del fitoplancton de la laguna El Balsón, Tabasco, México (Tesis). División Académica de Ciencias Biológicas. Universidad Juárez Autónoma de Tabasco. Villahermosa.

Pascher, A., Schiller, J. y Migula, W. (1925). Heterokontae, Phaeophyta, Rhodophyta, Charophyta. Die Süsswasserflora Deutschlands, Österreichs und der Schweiz, Heft 11. Jena. https://doi.org/10.5962/bhl.title.21607 

Pedraza, A. C. I. (2020). Relación de la comunidad fitoplanctónica y los factores abióticos del lago Cantemual en Tabasco (Tesis de maestría). Posgrado en Ciencias del Mar y Limnología, Universidad Nacional Autónoma de México. México D.F.

Pérez-Gutiérrez, R. M., Martínez-Flores, A., Vargas-Solís, R. y Jiménez, J. (2008). Two new antibacterial norabietane diterpenoids from cyanobacteria, Microcoleus lacustris. Journal of Natural Medicines, 62, 328–331. https://doi.org/10.1007/s11418-008-0238-z 

Ponce, M. M. E., Ramírez, R. R. y Ramírez, V. M. (2019). Algas de la Cantera Oriente, Reserva Ecológica del Pedregal de San Ángel. Guía de campo y laboratorio. Las Prensas de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México, México. 

Quiroz-Castelán, H., Molina-Astudillo, F. I., García-Rodríguez, J. y Díaz-Vargas, M. (2007). Los lagos Zempoala y Tonatiahua del Parque Nacional Lagunas de Zempoala, Morelos. En G. De la Lanza-Espino y S. Hernández-Pulido (Eds.), Las aguas interiores de México: conceptos y casos (pp. 141–167). México D.F.: AGT Editor, S.A. 

Ramírez, L. J. E. (2010). Caracterización del ecosistema de ribera y su valor indicador del estado ecológico en la subcuenca Valle de Bravo-Amanalco, Estado de México (Tesis de maestría). Posgrado en Ciencias del Mar y Limnología, Universidad Nacional Autónoma de México. México D.F.

Real, R. y Vargas, J. M. (1996). The probabilistic basis of jaccard’s index of similarity. Systematic Biology, 45, 380–385. https://doi.org/10.1093/sysbio/45.3.380 

Ríos, T. R. M. (2009). Composición química de las aguas del cauce Tula-Moctezuma-Claro, estado de Hidalgo (Tesis de maestría). Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo. Texcoco, Estado de México.

Rodríguez, M. Z., Comin, C. H., Casanova, D., Bruno, O. M., Amancio, D. R., Costa, L. et al. (2019). Clustering algorithms: a comparative approach. Plos One, 14, e0210236. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0210236 

Rodríguez-Flores, R. (2014). Diversidad y distribución de algas macroscópicas en ríos de alta montaña de la cuenca de México (Tesis). Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México. México D.F.

Rodríguez-Flores, R. y Carmona, J. J. (2018). Ecology and distribution of macroscopic algae communities in streams from the Basin of Mexico. Botanical Sciences, 97, 63–75. https://doi.org/10.17129/botsci.1237

Rybalka, N. (2015). Assessing phylogenetic delineations of taxa of filamentous Xanthophyceae (Stramenopiles) using DNA sequence analyses and morphology. (Ph.D. dissertation). Kiel University. Kiel.

Sámano-Bishop, A. (1934). Contribución al conocimiento de las algas verdes de los lagos del Valle de México. Anales del Instituto de Biología. Universidad Nacional Autónoma de México, 5, 149–173.

Sánchez-Gómez, S. P. y Lara-Villa, M. A. (1986). Análisis fitoplanctónico e hidrológico de un cuerpo de agua dulce tropical: laguna de Amela, Colima, México (Tesis). Escuela Nacional de Estudios Profesionales-Zaragoza. Universidad Nacional Autónoma de México. México D.F.

Schmitter-Soto, J. J., Comín, F. A., Escobar-Briones, E., Herrera-Silveira, J., Alcocer, J., Suárez-Morales, E. et al. (2002). Hydrogeochemical and biological characteristics of cenotes in the Yucatán Peninsula (SE Mexico). Hydrobiologia, 467, 215–228. https://doi.org/10.1023/A:1014923217206 

Starmach, K. (1968). Flora slodkowodna Polski [Freshwater flora of Poland]. Volume 7. Chrysophyta III. Xanthophyceae Ròżnowiciowe. Varsovia: Państwowe Wydawn. 

Takano, Y. y Horiguchi, T. (2005). Acquiring scanning electron microscopical, light microscopical and multiple gene sequence data from a single dinoflagellate cell. Journal of Phycology, 42, 251–256. https://doi.org/10.1111/j.1529-8817.2006.00177.x 

Tavera, R. y Diez, B. (2009). Multifaceted approach for the analysis of the phototrophic microbial community in a freshwater recreational area of Xochimilco, México. Hydrobiologia, 636, 353–368. https://doi.org/10.1007/s10750-009-9965-8

Tavera, R., Novelo, E. y Orozco, C. (2018). Las diatomeas del Parque Ecológico de Xochimilco, México ¿Qué tan importante es la flora de un grupo de un pequeño lugar? Cymbella, 4, 3–46. https://cymbella.fciencias.unam.mx/articulos/V4/01/Las_diatomeas_del_Parque_Ecologico_de_Xochimilco_Mexico.html 

Valadez-Cruz, F. (1998). Empleo de crecimientos algales para la caracterización de ambientes lóticos en la cuenca baja del río Amacuzac, Morelos (Tesis de maestría). Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México.

Valadez-Cruz, F., Carmona, J. J. y Cantoral, U. E. (1996). Algas de ambientes lóticos en el Estado de Morelos, México. Anales del Instituto de Biología, Serie Botánica, 67, 227–282. https://repositorio.unam.mx/contenidos/28749 

Valadez-Cruz, F., Rosiles-González, G. y Ortega-Rubio, A. (2015). Potenciales bioindicadores del elenco ficológico de la Reserva de la Biosfera Sian Ka’an. En A. Ortega-Rubio, A. M. J. Pinkus-Rendón e I. C. Espitia-Moreno (Eds.). Las áreas naturales protegidas y la investigación científica en México (pp. 285–314). La Paz: Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste/ Universidad Autónoma de Yucatán/ Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo.

Valdez, S. Z. (2012). Diagnóstico ambiental en las inmediaciones del embalse Requena, municipio de Tepeji del Río, Hidalgo (Tesis). Facultad de Estudios Superiores – Iztacala, Universidad Nacional Autónoma de México. Estado de México.

Vázquez, G. y Blanco-Pérez, R. (2011). Microalgas dulceacuícolas. En Comisión Nacional para el Conocimiento y uso de la Biodiversidad (Ed.), La biodiversidad en Veracruz. Estudio de estado (pp. 77–88). México D.F.: Comisión Nacional para el Conocimiento y uso de la Biodiversidad/ Gobierno del Estado de Veracruz/ Universidad Veracruzana/ Instituto de Ecología, A.C. 

Yang, E. C., Boo, G. H., Kim, H. J., Cho, S. M., Boo, S. M., Andersen, R. A. et al. (2012). Supermatrix data highlight the phylogenetic relationships of photosynthetic Stramen-
opiles. Protist, 163, 217–231. https://doi.org/10.1016/j.protist.2011.08.001 

Zariñana-Leguízamo, M. L. 1997. Variación estacional de Ophiocytium parvulum (Perty) A. Braun 1855 en un sistema acuático inestable en el municipio de El Oro, Estado de México (Tesis). Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México. México D.F.