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Population structure and demographic parameters of Pinus hartwegii in a high mountain forest of the Trans-Mexican Volcanic Belt

José Luis Reyes-Ortiz a y Lauro López-Mata b, *

a Colegio de Postgraduados, Secretaría de Ciencia, Humanidades, Tecnología e Innovación, Posgrado en Botánica, Campus Montecillo, Carretera Federal México-Texcoco Km. 36.5 Montecillo, 56264 Texcoco de Mora, Estado de México, México
b Colegio de Postgraduados, Posgrado en Botánica, Campus Montecillo, Carretera Federal México-Texcoco Km. 36.5 Montecillo, 56264 Texcoco de Mora, Estado de México, México

*Autor de correspondencia: lauro@colpos.mx (L. López-Mata)

Recibido: 13 agosto 2025; aceptado: 8 abril 2026

Resumen

En México, Pinus hartwegii Lindl. define el límite altitudinal de la distribución arbórea cuyos bosques están amenazados por disturbios naturales y antropogénicos, principalmente, debido al cambio climático. Los objetivos del estudio fueron: a) analizar la estructura poblacional de P. hartwegii en el monte Tláloc, Estado de México y su variabilidad en 3 niveles altitudinales, y b) examinar las fuentes y los riesgos de mortalidad. Se establecieron 12 parcelas circulares de 19.95 m de radio, en 3 altitudes. Se censaron y midieron todos los árboles de P. hartwegii con diámetro a la altura del pecho ≥ 1 cm y el diámetro del cuello de rebrotes e individuos ≤ 1.4 m de altura. Además, se censaron los rebrotes, árboles reproductivos dañados y muertos y las posibles causas de daño y muerte. La estructura del bosque reveló una regeneración continua, similar a una J-invertida. La densidad de plántulas fue baja, pero la de rebrotes fue alta, lo que alude al nicho de persistencia como estrategia de regeneración vegetativa complementaria, al nicho de regeneración vía semillas. Ambos nichos son funcionalmente complementarios y aseguran que la regeneración natural y las tasas de reemplazo ocurran temporalmente a distintas tasas.

Palabras clave: Regeneración; Plántulas; Persistencia; Rebrotes; Reclutamiento; Daños; Mortalidad

Abstract

In Mexico, the forests of Pinus hartwegii Lindl. determine the upper altitudinal limit of tree distribution or treeline, which are at risk due to both natural and human-induced disturbances, mainly climate change, and could threaten their population viability. The objectives of this study were: a) to analyze the population structure of P. hartwegii on Mount Tláloc, Estado de México, and its variability at 3 different altitudinal levels, and b) to examine the sources and risks of mortality. Twelve circular plots with a radius of 19.95 m were set up at 3 altitudes. All P. hartwegii trees with a diameter at breast height ≥ 1 cm, as well as the collar diameter of sprouts and individuals ≤ 1.4 m height, were surveyed and measured. In addition, sprouts, reproductive trees, damaged and dead trees, and the possible causes of damage and death were recorded. The structure of the forest revealed a continuous regeneration, similar to an inverted J. Seedling density was low, but sprouting density was high, suggesting the persistence niche as a complementary vegetative regeneration strategy to seed-based regeneration niche. Both niches are functionally complementary and ensure that natural regeneration and replacement rates occur at different paces over time.

Keywords: Regeneration; Seedlings; Persistence; Sprouting; Recruitment; Damages; Mortality

Introducción

Entre las coníferas, Pinus es de los géneros más diversos (Gernandt y Pérez de la Rosa, 2014), con amplia distribución en el hemisferio norte (Keeley, 2012), de afinidad con el reino Paleártico y de enorme importancia para la humanidad (Critchfield y Little, 1966; MacDonald et al., 1998; Richardson y Rundel, 1998; Richardson et al., 2007). México alberga la más alta concentración de especies del género Pinus del mundo con 61 especies, de las cuales aproximadamente 50% son nativas del país (Farjon, 2017; Gernandt y Pérez de la Rosa, 2014). Pinus hartwegii Lindl. es una especie que, en México, define el límite altitudinal de la distribución arbórea, entre 4,150 y 4,300 m snm (Beaman, 1962; Lauer, 1978; Steinmann et al., 2021). Sin embargo, se han registrado individuos excepcionalmente aislados de P. hartwegii en las estribaciones de los volcanes Citlaltépetl y Popocatépetl a 4,500 m snm (Steinmann et al., 2021).

Los bosques de P. hartwegii dominan las cumbres de alta montaña de las regiones volcánicas de México (Beaman, 1962; Miranda y Hernández-Xolocotzi, 1963). Se distribuyen en la sierra Madre Occidental, la sierra Madre Oriental, la Faja Volcánica Transmexicana, la sierra Madre del Sur y la sierra de Chiapas y América Central (Farjon y Styles, 1997; Farjon, 2017). Toleran bajas temperaturas, nevadas frecuentes, vientos fuertes (Farjon, 2017; Rzedowski, 1978), suelos someros, rocosos y pobres en nutrientes minerales (Rzedowski, 1978). Esta especie rebrota profusamente después de perturbaciones ocasionadas por incendios, presenta una serie de adaptaciones para resistir el fuego (Rodríguez- Trejo, 2004) y se estima que su ciclo semillero ocurre cada 6 o 7 años (Patiño, 1973). Además, provee servicios ambientales hidrológicos, de captura de carbono y promueve la formación del suelo (Endara-Agramont et al., 2013; Rojas-García et al., 2019). Recientemente, se estimó que el bosque maduro de P. hartwegii en el país ocupa una extensión cercana a 5,584 km2 (Sáenz-Ceja et al., 2022). Sin embargo, se anticipa una reducción en su extensión y en su crecimiento, como respuesta al cambio climático (Astudillo-Sánchez et al., 2017; García-Amorena et al., 2021; Gómez-Pineda et al., 2020; Manzanilla-Quiñones et al., 2019; Ricker et al., 2007).

La cobertura actual del bosque de P. hartwegii en el monte Tláloc, Estado de México, alcanza, aproximadamente, 81.18 km² (Endara-Agramont et al., 2022). Investigaciones en esta zona han mostrado que el crecimiento de la especie se ve principalmente afectado por el aumento de la temperatura en las cotas más bajas de su distribución (Astudillo-Sánchez et al., 2017). Se estima que aproximadamente 22.73 km2 (28%) del bosque de P. hartwegii en el monte Tláloc está infestado por Arceuthobium vaginatum (Humb. et Bonpl. ex Willd.) J.Presl y A. globosum Hawksw. et Wiens. Esta infestación por muérdago varía con la altitud, siendo más evidente en áreas de menor cobertura forestal y en individuos con diámetro mayor a 7.5 cm (Endara-Agramont et al., 2022). Debido a la relevancia ecológica, usos, manejo y amenazas antropógenas (Pérez-Suárez et al., 2022), es pertinente investigar la estructura poblacional de P. hartwegii, que incluya a todos los estadios de desarrollo que conforman su ciclo de vida, como base para analizar y proyectar su dinámica poblacional (Bader et al., 2007; Chapman y Reiss, 1999; Hutchings, 1996; White, 1985).

El bosque de P. hartwegii está sujeto a perturbaciones naturales y antropógenas. Entre las primeras se encuentran: vientos fuertes, incendios de diferente magnitud, intensidad y frecuencia, y la incidencia de parásitas como el muérdago. Entre las segundas están las ocasionadas por usos locales (extracción de leña y madera), manejo, cambio en el uso del suelo, turismo y las ocasionadas por el cambio climático. Debido a estas, se infiere que la estructura poblacional de P. hartwegii dentro de su rango de distribución altitudinal en el monte Tláloc es heterogénea. Asimismo, se espera que factores como la frecuencia de rebrotes y la infestación por muérdago varíen significativamente con la altitud, lo cual podría incidir en la estructura y regeneración del bosque. Los objetivos de este trabajo fueron: a) estimar la estructura y densidad poblacional de P. hartwegii en 3 niveles altitudinales del bosque; b) comparar estos atributos poblacionales entre niveles altitudinales; c) determinar cuáles son los potenciales factores que podrían influir en estos atributos de la especie; y d) evaluar la variación en la frecuencia de rebrotes y la infestación por muérdago en diferentes niveles altitudinales, analizando su relación con la estructura y densidad del bosque. La hipótesis de trabajo es que las poblaciones de P. hartwegii presentan diferencias estructurales significativas, asociadas a la altitud y a las perturbaciones antropogénicas, principalmente las debidas a extracciones de árboles de talla comercial.

Materiales y métodos

El bosque de P. hartwegii en el monte Tláloc, Estado de México, se localiza entre las coordenadas 19°23’43” – 19°28’37” N, 98°42’51” – 98°48’12” O, a elevaciones de 3,500 a 4,100 m snm. El clima de la región es templado húmedo, con una temporada de lluvias de mayo a octubre y una época seca de noviembre a abril, aunque con lluvias intermitentes. La precipitación anual promedio oscila entre 900 y 1,000 mm, con presencia frecuente de niebla, rocío y nevadas esporádicas. La temperatura media anual varía entre 6.5 y 10 °C (García, 2004; Morgado-González et al., 2019). Desde 1955, se ha reportado un aumento de 2 °C en la temperatura máxima y una disminución de 62 mm en la precipitación (Astudillo-Sánchez et al., 2017). Los suelos del área son de origen volcánico, con colores que van del marrón grisáceo oscuro al muy oscuro. Son profundos y presentan variabilidad en su contenido de materia orgánica que oscila entre 7% y 36%, con una textura que puede ser franco o franco-arenoso y un pH que varía de 4.5 a 6.3 (Sánchez-González y López-Mata, 2003).

En la franja de distribución natural de P. hartwegii, se seleccionaron 3 niveles altitudinales: superior a 3,850 m snm., inferior a 3,550 m snm e intermedio a 3,750 m snm. En éstos, se establecieron 4 parcelas permanentes de observación (PPO) de 1,250 m2 (5,000 m2 por nivel altitudinal) de forma circular, con radio de 19.95 m.

En cada PPO, todos los árboles de P. hartwegii con diámetro a la altura del pecho (DAP) ≥ 1.0 cm fueron censados, etiquetados, numerados y su DAP medido con cinta diamétrica. De cada individuo en pie de P. hartwegii se registró su estado: vivo, muerto, dañado, tipo de daño (curvo, inclinado, postrado, recto y roto, dañado del ápice, infestado por muérdago) y los factores de riesgo de los individuos muertos (curvo, inclinado, roto, seco y tocón). Además, se confirmó la presencia o ausencia de conos y su dehiscencia en árboles reproductivos como medida aproximada de la fenología reproductiva más reciente. Así mismo, a todos los individuos de P. hartwegii con DAP < 1 cm se les midió la altura al ápice y el diámetro del cuello (DC) en su base, medido con un vernier digital. Adicionalmente, a todos los tocones en las PPO se les midieron 2 diámetros perpendiculares y se contaron como árboles extraídos o aprovechados. Simultáneamente, se contabilizó el número de rebrotes que emergieron de los tocones después de un incendio superficial inducido y se midió el diámetro del cuello con un vernier digital y la altura del rebrote dominante con una cinta métrica. En presencia de rebrotes múltiples en el mismo tocón progenitor y ante la ausencia de un rebrote dominante, se estimó su cobertura del grupo de rebrotes. Los rebrotes múltiples se integraron a la primera categoría (definida más adelante), junto con las plántulas y los arbolitos, ya que, en conjunto todos ellos representan el potencial de regeneración del bosque. En todos los individuos censados de P. hartwegii, se estimó cualitativamente y a simple vista el porcentaje de infestación y especie de muérdago (Arceuthobium vaginatum o A. globosum) que lo produjo. El criterio empleado fue cualitativo y enteramente subjetivo, designándose visualmente la presencia y el porcentaje de infestación sobre el árbol huésped, incluyendo su tallo y ramas parasitadas. Se realizó la prueba de Kruskal-Wallis para contrastar el porcentaje de infestación entre niveles altitudinales. Previamente, se verificaron los supuestos de normalidad (prueba de Shapiro-Wilk) y homogeneidad de varianzas (prueba de Levene). Cuando se detectaron diferencias significativas (p < 0.05), se aplicó la prueba post-hoc de Dunn, con corrección de Bonferroni para identificar posibles contrastes entre niveles altitudinales con el paquete “Tydiverse” en R v4.0.1 (Wickham et al., 2019).

Con base en la información obtenida, se analizó la densidad y estructura diamétrica de los individuos vivos y muertos, tanto para el bosque (12 PPO) como por nivel altitudinal (4 PPO). Estos análisis se evaluaron para los distintos estadios de desarrollo o DAP de los árboles agrupados en las siguientes categorías o clases diamétricas: plántulas, rebrotes, arbolitos, juveniles, prerreproductivos precoces y adultos. En este trabajo, consideramos a las plántulas como aquellos individuos desarrollados a partir de semillas o de altura < 10 cm. Rebrotes, son renuevos vegetativos que emergen de yemas periféricas generalmente de la base remanente del tallo primario extraído o tocón o ambos y después de un incendio superficial (Del Tredici, 2001). Las plántulas provienen de semillas, son de origen sexual y los rebrotes son de origen vegetativo, pero ambos representan vías de regeneración alternas con probabilidades distintas de supervivencia y crecimiento. Los arbolitos son individuos pequeños, con altura ≥ 10 y ≤ 140 cm y DC ≤ 2 cm. Los rebrotes múltiples sin tallo dominante se integraron a la primera categoría, junto con las plántulas y los arbolitos, ya que, en conjunto todos ellos representan el potencial de regeneración del bosque. Juveniles son los individuos con DAP ≥ 2.1 y ≤ 10 cm. Los árboles prerreproductivos tienen DAP ≥ 10.1 cm y ≤ 20 cm. Los adultos, son árboles con DAP ≥ 20.1 cm, los cuales fueron reproductivos activos o no activos, agrupados en clases diamétricas a intervalos de 10 cm por categoría.

Las diferencias en la densidad total de individuos vivos y muertos entre los 3 niveles altitudinales se evaluaron con la prueba de chi-cuadrada, seguida de comparaciones por pares con corrección de Bonferroni con significancia p = 0.05. Posteriormente, se aplicó una prueba de chi-cuadrada de homogeneidad para analizar la asociación entre el nivel altitudinal y la distribución de los estadios de desarrollo. Ante la presencia de diferencias significativas se utilizaron los residuales ajustados, como análisis post-hoc, considerándose significativos aquellos con |valor| > 1.96, p < 0.05.

El análisis estructural basado en estas categorías es fundamental para recuperar datos ligados a las consecuencias de las extracciones, el uso, manejo y dinámica poblacional de P. hartwegii en el monte Tláloc. Las distribuciones de las frecuencias diamétricas observadas en los individuos vivos y muertos se ajustaron a una distribución log-normal con el paquete “fitdistrplus” de R v4.0.1 (Delignette-Muller y Dutang, 2015). Para evaluar las diferencias en la densidad de individuos reproductivos (con presencia de conos) entre categorías diamétricas, se ajustó un modelo lineal generalizado con distribución binomial negativa (GLM- NB). Este modelo, implementado con el paquete “MASS” (Venables y Ripley, 2002), se aplicó a los conteos por categoría debido a la sobredispersión observada en los datos (θ = 1.44). Se aplicaron contrastes polinómicos ortogonales para identificar tendencias significativas y se realizaron comparaciones post-hoc de Tukey con el paquete “multcomp” (Hothorn et al., 2008), ajustando los p-valores mediante el método de una etapa. Las medias marginales estimadas, junto con sus intervalos de confianza asimétricos de 95%, se calcularon en escala logarítmica y se transformaron a la escala original de conteos. La agrupación por letras, que indica diferencias significativas entre categorías (p < 0.05), se obtuvo utilizando el paquete “emmeans” (Lenth, 2025). Todos los análisis estadísticos se realizaron con el software R, versión 4.0.1 (R Core Team, 2020).

Resultados

El número total de individuos vivos en las 12 PPO (15,000 m2) fue de 1,412 (tabla 1), equivalente a 941 individuos ha-1. De éstos, 0.92% pertenece a la categoría de plántulas (n = 13); el 9.3% son rebrotes (n = 132) y el 19.4% son arbolitos (n = 274). El 30.3% pertenece a la clase juvenil con DAP de 2.1 a 10 cm (n = 424); 17.4% son árboles con DAP de 10.1 a 20 cm (n = 246) y contienen a aquellos que se reproducen por primera vez en la población; 11.3% son árboles reproductivos con DAP de 20.1 a 30 cm (n = 159), y 11.6% son árboles reproductivos (n = 164), agrupados en 5 categorías a intervalos de 10 cm de DAP (fig. 1).

Los individuos más pequeños, que incluyen los estadios de plántula, rebrote, arbolitos y juveniles son los más abundantes, mientras que las categorías diamétricas más grandes disminuyen paulatinamente a medida que los diámetros se incrementan. La distribución diamétrica de P. hartwegii a escala del bosque (1.5 ha) corresponde a un patrón sesgado a la derecha (fig. 1c), el cual tiende a repetirse solo en los niveles altitudinales superior e intermedio (fig. 2a, c). En el nivel inferior, la distribución de frecuencias diamétricas fue muy diferente debido a la baja densidad de plántulas, rebrotes, arbolitos y juveniles (fig. 2e), aunque la función probabilística de su modelo poblacional se ajusta a una función similar (fig. 2f). Los resultados mostraron que no existen diferencias estadísticamente significativas en la distribución de frecuencias diamétricas entre los 3 niveles altitudinales (χ2 = 0.656, p = 0.721). La distribución log-normal ajustada describe un proceso decreciente de densidad poblacional en función de las categorías diamétricas (fig. 2b, d, f).

Por otra parte, el número total de árboles que presentaron algún tipo de daño fue de 481 (34%) (fig. 3). De éstos, los árboles adultos fueron los más dañados (37%, n = 179), seguidos de las categorías prerreproductivos precoces (28.1%, n = 135) y juvenil (28.3%, n = 136) (fig. 3a). El daño fue estadísticamente significativo (χ2 = 311.55, gl = 18, p < 0.001), indicando que éste varía entre los estadios de desarrollo a lo largo de los 3 niveles altitudinales. El daño se triplicó del nivel superior (12.4%) al intermedio (37.5%) y se quintuplicó del superior al inferior (62.3%). Los individuos adultos y prerreproductivos precoces mostraron proporciones de daño (55.4% y 54.9%) significativamente mayores que las de los rebrotes (0.8%), arbolitos (10.9%) y juveniles (32.1%). El daño se incrementó 70 veces desde el estadio más joven (rebrote) hasta el más maduro (adultos). Los daños principales fueron ocasionados por la infestación de 2 especies de muérdagos enanos: Arceuthobium vaginatum y A. globosum (76.6%, n = 383). La presencia de infestación por A. globosum ocurrió solo en los niveles altitudinales superior e intermedio, mientras que la de A. vaginatum se restringió al nivel inferior. La infestación por los muérdagos enanos mostró diferencias significativas entre los niveles altitudinales (Kruskal-Wallis: χ2 = 7.30, p = 0.030, gl = 2, n = 1,412). El análisis post-hoc de Dunn mostró que el nivel inferior presentó mayor infestación que el nivel superior (z = 2.48, p = 0.019), con valores promedio de 15 vs. 10%, respectivamente. No hubo diferencias significativas entre otros pares de niveles (p > 0.05). En segundo lugar, se encuentran los árboles con el tallo roto (8%, n = 40), la mayoría de éstos en la categoría prerreproductiva. Por último, los individuos postrados en el suelo corresponden a las categorías arbolitos y juveniles (7.8%, n = 39; fig. 3b).

La tabla 1 muestra que las proporciones de individuos vivos son de 36% en el nivel superior (n = 508), 40.1% en el nivel intermedio (n = 567) y 23.9% en el nivel inferior (n = 337). El análisis de la densidad total de individuos reveló diferencias altamente significativas entre niveles altitudinales (χ2 = 60.64, gl = 2, p < 0.001). El análisis post hoc con corrección de Bonferroni para comparaciones múltiples mostró diferencias significativas en la densidad de individuos entre el nivel inferior y los demás niveles (p < 0.001). La comparación entre los niveles intermedio y superior no fue significativa (p = 0.216). Además, la frecuencia relativa de los estadios de desarrollo difiere entre niveles altitudinales (χ2 = 203.41, gl = 12, p < 0.001), considerándose significativos los residuales ajustados con |valor| > 1.96 (p < 0.05). Por ejemplo, las plántulas están ausentes en el nivel inferior (n = 0; residual = -2.02), pero su abundancia es mayor en el nivel intermedio (n = 12; residual = 3.84). En cuanto a los rebrotes, son más abundantes en el nivel superior (n = 99; residual = 9.57) en comparación con el nivel intermedio (n = 32; residual = 3.82) e inferior (n = 1; residual = -6.38). El número máximo de rebrotes múltiples provenientes de un mismo individuo alcanzó 71 en el nivel superior y 29 en el nivel intermedio. El estadio comprendido por los árboles adultos es más abundante en el nivel inferior con 9.2% (n = 137; residual = 8.31), seguido del nivel intermedio con 7.9% (n = 112; residual = -2.14) y del nivel superior con 5.2% (n = 74; residual = -5.20).

El número de árboles reproductivos, con presencia de conos, sumó 170 (29.9%), de los cuales 4.7% (n = 27) son árboles que se reprodujeron por primera vez, pertenecientes a la categoría prerreproductivos precoces < 20 cm de DAP (tabla 1). De los árboles reproductivos, solo 16 (9.4%) se reprodujeron en el nivel superior, 70 (41.2%) en el nivel intermedio y 84 (49.4%) en el nivel inferior, con diferencias entre los 3 niveles altitudinales (F = 6.952; p = 0.0001). La prueba de Tukey indicó que las diferencias ocurrieron entre el nivel superior y los otros 2 niveles (p = 0.0001), pero no entre los niveles intermedio e inferior (p = 0.545). Por otra parte, el modelo binomial negativo indicó que el número de individuos reproductivos varió significativamente entre las categorías diamétricas (devianza = 142.42-84.32 = 58.10, χ2 = 58.10, gl = 6, p < 0.001). Los valores de las medias ajustadas y los intervalos de confianza asimétricos de 95% se emplearon para detectar diferencias significativas (p > 0.05) entre categorías mediante la prueba de Tukey (fig. 4). Los árboles adultos de P. hartwegii producen conos consistentemente a partir de un DAP ≥ 20 cm. Debe mencionarse que, dentro de las PPO, se encontraron 4 árboles reproductivos con DAP < 10 cm, pero no se incluyeron en su categoría diamétrica porque fueron considerados árboles aberrantes, creciendo sobre roca y bajo condiciones estresantes. Estos individuos son árboles cuya edad está asociada con su reproducción, pero no su DAP, como el resto de los individuos reproductivos en las PPO.

El total de árboles muertos de P. hartwegii en las 12 parcelas fue de 265 (tabla 2), que representan 15.8% del total de árboles censados (n = 1,677; vivos y muertos). De los árboles muertos, 15.5% (n = 41) murieron en el nivel superior, 48.7% (n = 129) en el intermedio y 35.8% (n = 95) en el inferior. El análisis de la densidad total de individuos muertos reveló diferencias altamente significativas entre niveles altitudinales (χ2 = 44.59, gl = 2, p < 0.001). El nivel inferior presentó una mortalidad significativamente menor que los niveles intermedio y superior (p < 0.001). No se encontraron diferencias significativas entre los niveles intermedio y superior (p < 0.069). El porcentaje máximo de muertes ocurrió en el nivel intermedio, en la categoría juvenil (64%, n = 169) y fue significativamente más abundante (residual = 6.61) comparado con los adultos y los prerreproductivos (residuales = -5.11 y -3.78, respectivamente). De los 169 juveniles muertos, 40% se presentó en el nivel intermedio (n = 106), 9.4% en el superior (n = 25) y 14.3% en el inferior (n = 38). La prueba de χ2 indicó diferencias significativas entre los niveles altitudinales (χ2 = 67.18, gl = 2, p < 0.001). El nivel intermedio presentó diferencias significativas con los niveles inferior y superior (p < 0.001), mientras que estos últimos no difieren entre sí (p = 0.304). El estadio prerreproductivo siguió en mortalidad con solo 54 árboles muertos (20.4%). La distribución de frecuencias de árboles muertos por clase diamétrica en las 1.5 ha muestreadas corresponde a un patrón de J-invertida, con reducciones progresivas de mortalidad en función de las categorías diamétricas (fig. 5a). El patrón probabilístico de densidad de árboles muertos decrece monotónicamente a través de las categorías diamétricas (fig. 5b). Sin embargo, este patrón, no fue evidente al examinarse por nivel altitudinal (0.5 ha-1) debido a la presencia de cambios discretos, abruptos o ausencias de mortalidad entre algunas categorías diamétricas (fig. 6).

Los factores de muerte identificados fueron: árboles secos (66.04%, n = 175), rotos (16.60%, n = 44), extraídos o tocones (12.83%, n = 34), encorvados (3.02%, n = 8) y árboles inclinados (1.51%, n = 4). Los factores de muerte de mayor frecuencia (secos y rotos) se presentaron en diferente proporción entre los estadios juvenil (n = 123) y prerreproductivos (n = 14), los cuales fueron los más afectados. De las causas de muerte, los árboles secos estaban en pie y sin daños físicos visibles. En cambio, los árboles rotos presentaron daños en el ápice o en el tronco.

Discusión

El patrón observado de distribución diamétrica en el bosque sugiere una alta capacidad de regeneración de P. hartwegii, en el que la densidad individual de las categorías iniciales asegura el reemplazo generacional. La regeneración puede deberse al establecimiento de nuevos individuos a partir de semillas o rebrotes de individuos con el tallo principal dañado, extraído o muerto. Este modelo probabilístico de densidad, corresponde a una estructura poblacional característica de una especie cuya regeneración ocurre mediante el proceso de abatimiento progresivo de diámetros a medida que estos incrementan su tamaño. Tal distribución y la ausencia de cambios abruptos o discretos entre categorías diamétricas sugieren que el reclutamiento es relativamente continuo en el bosque y en los 3 niveles altitudinales y corresponde a un patrón J-invertida o sigmoide-rotado (Leak, 1965).

Los trabajos realizados por Alfaro-Ramírez et al. (2017), Bermúdez-Rodríguez (2018) y Murrieta- Hernández et al. (2014) manifestaron la existencia de una mayor densidad poblacional en categorías diamétricas menores a 20 cm. Nuestros resultados confirman este patrón, aunque con densidades diferentes. En este trabajo, 60% de los individuos (562 ind. ha-1) se concentraron en la categoría diamétrica inicial (≤ 10 cm). Esta densidad es notablemente menor a los 4,730 ind. ha-1 documentados por Bermúdez-Rodríguez (2018) para DAP < 7.5 cm, mientras que la proporción relativa (60%) es comparable con 49.9% reportado por Murrieta-Hernández et al. (2014) para la categoría diamétrica de 0.5 a 10.4 cm. Estos autores sugieren que este patrón de distribución diamétrica es el resultado de la extracción selectiva, legal e ilegal, de individuos de talla comercial, que ocasiona la baja densidad actual de árboles adultos.

La densidad poblacional de P. hartwegii reportada por Colohua-Citláhua et al. (2024), Murrieta-Hernández et al. (2014), Alfaro-Ramírez et al. (2017) y Bermúdez Rodríguez (2018), varía ampliamente (25-5,300 árboles ha-1). Estas densidades reflejan diferencias ecológicas asociadas a variaciones en altitud y heterogeneidad ambiental de las localidades y a diferencias metodológicas en el tamaño de la unidad de muestreo, en los criterios de inclusión de los individuos o en la extrapolación a valores por hectárea. En el Cofre de Perote, Murrieta-Hernández et al. (2014) emplearon 20 parcelas de 100 m² e identificaron microhábitats de alta regeneración (2,150-5,300 árboles ha-1). En este trabajo, 49.4% de los individuos tuvieron diámetros de 0.5 a 10.4 cm, a lo que ellos sugirieron llamar dominancia de juveniles tempranos. Sin embargo, extrapolar linealmente la densidad poblacional a partir de parcelas pequeñas podría sobreestimar dichas densidades y subestimar la heterogeneidad de las categorías diamétricas que se presentan en superficies y espacios de mayor tamaño. Por otra parte, Colohua-Citláhua et al. (2024) caracterizaron la estructura de P. hartwegii en rodales en el Parque Nacional Pico de Orizaba. Su trabajo se realizó a 3,700 y 3,900 m snm en 8 zonas con 3 sitios de 1,000 m2 por zona y 4 exposiciones (norte, sur, este y oeste). En su análisis se incluyeron árboles con DAP ≥ 5 cm, lo que excluyó a las plántulas y juveniles tempranos, con DAP < 5 cm, limitando con ello la caracterización de la regeneración natural. Las densidades reportadas por estos autores variaron de 113 a 593 árboles ha-1.

En el Nevado de Toluca, Alfaro-Ramírez et al. (2017) establecieron 30 parcelas de 400 m² y registraron una densidad promedio de 37 árboles por parcela (925 árboles ha-1) a una altitud de 4,043 m. Estos autores también reportaron que la densidad de P. hartwegii se redujo gradualmente a lo largo del gradiente altitudinal, registrando hasta un árbol por parcela a una altitud de 4,096 m (25 árboles ha-1). Si bien se reportan individuos clasificados como regeneración (DN ≤ 10 cm; altura 0.3-4.0 m), estos corresponden en realidad a juveniles pequeños (altura ≥ 1.3 m) y no a regeneración temprana propiamente dicha. Esto genera un vacío de información sobre estadios clave como el de establecimiento de plántulas, la supervivencia inicial y la transición crítica hacia el estrato juvenil (≥ 1.3 m de altura). Asimismo, Bermúdez-Rodríguez (2018) registró una densidad promedio de 192 árboles ha-1 con DAP > 7.5 cm, con valores mínimos de 158 árboles ha-1 entre 3,400 y 3,500 m snm y máximos de 233 árboles ha-1 a 3,900 m snm. Este mismo autor reportó una amplia variación en la densidad de plántulas de P. hartwegii, que va desde 31 a 216 individuos ha-1 a lo largo del gradiente altitudinal analizado (3,400 a 4,100 m snm). Dicha estimación se obtuvo mediante muestreo en transectos con un área de 142.72 m². Bermúdez-Rodríguez (2018) consideró como plántulas a individuos con una altura < 30 cm, aunque esta altura podría incluir a individuos de otros estadios de desarrollo, lo que sugiere una sobreestimación en la densidad de plántulas. Con el muestreo extensivo de 1.5 ha (12 PPO de 1,250 m2) e intensivo, que incluyó a todos los estadios desde plántulas, rebrotes, arbolitos, juveniles y prerreproductivos hasta las categorías de adultos, se registró una mayor heterogeneidad espacial. Este enfoque complementado con la interpolación a 1 ha proporciona bases más sólidas para estimar la densidad poblacional, caracterizar la estructura poblacional y los procesos de regeneración natural del bosque de P. hartwegii. Por otra parte, la extrapolación de la densidad de plántulas de áreas pequeñas a hectáreas puede resultar sesgada ya que se excluye una proporción de la variabilidad espacial asociada al proceso de regeneración natural en bosques con topografía accidentada y gradientes locales pronunciados. Por tanto, excluir de los análisis a los estadios iniciales del ciclo de vida de P. hartwegii, omite componentes críticos de su dinámica poblacional y sesga la percepción de su resiliencia, después de perturbaciones, extracciones o eventos climáticos extremos.

La densidad de plántulas es un indicador del número potencial de individuos que podrían establecerse, crecer, reproducirse y llegar a ser componentes de los bosques dominados por una especie. Sin embargo, se desconoce el nicho de regeneración sensu Grubb (1977) de P. hartwegii, entendido como aquellos requerimientos necesarios del ambiente físico y biológico asociados con la germinación de semillas, la supervivencia y establecimiento de las plántulas. La noción del nicho de regeneración está íntimamente relacionada con los riesgos de mortalidad en el estadio de plántula, así como la proporción de daños durante su establecimiento.

En el monte Tláloc, los estadios de plántula y rebrote varían entre los niveles altitudinales e influyen en la estructura poblacional de P. hartwegii. La densidad de plántulas fue mayor en el nivel intermedio (3,750 m snm) y tuvo limitaciones significativas en los extremos altitudinales. Este patrón sugiere la presencia de condiciones ecológicas satisfactorias en altitudes intermedias, mientras que en los extremos superior e inferior podrían estar experimentando umbrales críticos para su establecimiento.

En cambio, en el Nevado de Toluca a 3,880 m snm, Rojas-García (2020) consignó un promedio de 5,414 ± 50.45 plántulas por ha-1 en un rodal con exposición este y 0 plántulas en uno con exposición oeste. Con este estudio, tal discrepancia podría atribuirse a que el último año semillero de P. hartwegii ocurrió hace 5 o 6 años, por lo que es probable que la gran mayoría de esa cohorte de plántulas haya muerto. Por ello, resulta crucial evaluar el nicho de regeneración sensu (Grubb, 1977) de P. hartwegii a fin de comprender íntegramente sus patrones de supervivencia, riesgos de mortalidad y factores causales asociados a esta.

Mientras Rojas-García (2020) incluyó a todos los individuos con altura < 30 cm sin tomar en cuenta su origen (semillas o rebrotes), nuestro enfoque consistió en definir previamente una plántula como aquellos individuos desarrollados de semilla, con un solo tallo y altura a su ápice < 10 cm. Este criterio excluye no solo plantas con altura ≥ 10 cm, sino también aquellas con ramificaciones laterales o de origen vegetativo. Este criterio, concentra el conteo numérico de individuos desde los estadios iniciales del desarrollo y dependientes de las reservas de la semilla. Así, la densidad registrada en este trabajo, refleja únicamente la regeneración natural inicial, mientras que Rojas-García (2020) incluyó un rango más amplio de regeneración, considerando individuos de mayor tamaño.

La capacidad de producción de rebrotes en árboles dañados y, en especial, en coníferas, es un suceso relativamente común (Burrows, 2021). De acuerdo con Yerena-Yamallel et al. (2023), la regeneración por rebrote, después de un incendio, es más eficiente en individuos jóvenes de Pinus que en árboles de mayor edad. El rebrote, por lo tanto, podría resultar en una estrategia funcional que contribuya a restablecer más rápidamente la estructura poblacional de P. hartwegii después de perturbaciones ocasionadas por extracciones seguidas de incendios superficiales de los pastos en el estrato rasante. Esto sugiere que la capacidad de rebrote en P. hartwegii está ligada preponderantemente con la persistencia de los árboles dañados, e impacta positivamente su resiliencia y la del bosque a expensas de cambios en la estructura de sus rodales. Las plántulas y los rebrotes deben resistir daños frecuentes, como incendios superficiales o severos de copa, que pueden retrasar su reclutamiento en el estrato arbóreo.

Ante la ocurrencia de incendios frecuentes, las semillas deben germinar, desarrollar y producir suficientes reservas radiculares para sobrevivir al siguiente incendio. Sin embargo, dado que los incendios en el bosque de P. hartwegii suelen ser frecuentes (Rodríguez-Trejo, 2004), los rebrotes deben crecer rápidamente para evitar daños irreversibles. El rebrote a partir de tejidos vegetativos remanentes es una estrategia que asegura la persistencia prolongada de individuos de P. hartwegii y compensa la regeneración del bosque donde la producción de semillas podría ser un factor limitante. La producción de rebrotes como estrategia de persistencia, compensa el crítico proceso demográfico de la mortalidad de semillas, la germinación y el establecimiento de plántulas en años semilleros, los cuales fluctúan a intervalos periódicos entre 6 y 7 años (Patiño, 1973).

De acuerdo con Del Tredici (2001), en los límites de distribución de una especie, la producción de un número grande de rebrotes de un árbol muerto o dañado puede garantizar que un rebrote llegue a dominar en el individuo. En el monte Tláloc, se observaron contrastes marcados en la capacidad de rebrote entre los 3 niveles altitudinales. La mayor intensidad de rebrote en el nivel superior sugiere una respuesta para enfrentar perturbaciones bajo condiciones ambientales más restrictivas que en los otros 2 niveles.

La regeneración por rebrotes podría compensar la ausencia de regeneración por plántulas entre años semilleros o en años limitados por la producción de semillas. Bond y Midgley (2001) propusieron la hipótesis del nicho de persistencia, que complementa, pero difiere ecológica y sustancialmente del nicho de regeneración de Grubb (1977). El nicho de persistencia es un concepto multidimensional de condiciones ambientales y biológicas bajo las cuales se alcanza la estabilidad demográfica multigeneracional, mediante el reclutamiento episódico exitoso y resiliencia funcional frente a disturbios estacionales o prologados (incendios, heladas, sequías). Bond y Midgley (2001) sugieren emplear el concepto de nicho de persistencia para estudiar los modos en que las plantas establecidas persisten in situ por generaciones conservando su constitución genética. Claramente, cuando un árbol muere y cae, o es talado, los claros de luz generados pueden ser colonizados por plántulas y por los rebrotes de árboles caídos, dañados o extraídos. Estos rebrotes tienen intrínsecamente capacidad para crecer más rápido que las plántulas, por lo que pueden rellenar más rápidamente el claro de luz que les dio origen.

De acuerdo con Bond y Midgley (2001), la habilidad de rebrotar puede tener un fuerte impacto en la dinámica poblacional de las especies. Esta capacidad disminuye los efectos de las perturbaciones y compensa la dependencia de las semillas para mantener y promover la persistencia de la población. Los rebrotes impactan directamente, las transiciones de un estadio o tamaño a otro de menor envergadura, incrementando la probabilidad de supervivencia y crecimiento de ese estadio e incrementando la eventual reproducción de esos individuos. Por lo que, las probabilidades de transición demográfica en estas tasas vitales contribuirán a una mejor comprensión de la regulación y la dinámica poblacional de P. hartwegii. Evidentemente, los rebrotes aprovechan y hacen uso de los recursos almacenados en el tallo remanente o en el tejido subterráneo del árbol dañado o muerto (Del Tredici, 2001).

La producción de conos de P. hartwegii presentó un patrón inversamente proporcional a la altitud. A mayor altitud, menor producción y viceversa. Andrade- Gómez (2019) observó un patrón similar en el número de individuos reproductivos en el monte Tláloc y el Nevado de Toluca. La producción de conos disminuye con el aumento de la altitud, lo cual fortalece la idea de la compensación mediante la producción de rebrotes de árboles dañados de P. hartwegii en el monte Tláloc. La regeneración natural vía producción de semillas y éxito relativo del nicho de regeneración puede compensarse mediante el proceso vegetativo del nicho de persistencia de los árboles dañados en rodales de P. hartwegii. Bajo el predominio de las perturbaciones antropógenas y naturales, tanto el nicho de regeneración (Grubb, 1977) como el nicho de persistencia (Bond y Midgley, 2001) se complementan como impulsores cruciales de la dinámica poblacional de P. hartwegii. En este contexto, P. hartwegii podría compensar su reclutamiento hasta el dosel a tasas y velocidades variables (rebrotes vs. semillas) asegurando su regeneración natural y con el tiempo, mantener o incrementar su diversidad genética.

En cuanto a los daños por muérdagos, nuestros resultados revelaron que 34% de los árboles censados de P. hartwegii presentaron infestación por Arceuthobium spp., con mayor incidencia en adultos. La afectación por A. globosum ocurre en los niveles altitudinales superior e intermedio, mientras que la de A. vaginatum se restringió al nivel inferior. Esto sugiere que la infestación por ambas especies depende en gran medida de diferencias significativas en sus requerimientos ecológicos. Los individuos adultos son los más afectados, seguidos de los estadios juvenil y prerreproductivo, lo cual indica baja vulnerabilidad en etapas tempranas. Esta infestación diferencial podría tener explicación en el mecanismo de dispersión de ambas especies de Arceuthobium, cuyas semillas pueden ser dispersadas por un vector biológico, preferentemente aves, viento o ambas.

Las aves son un componente faunístico en el bosque de P. hartwegii del monte Tláloc, estas podrían tener preferencias de movimiento por el dosel de árboles altos y de copa grande versus árboles de altura más reducida y copa más pequeña. De este modo, los árboles más pequeños y de copa reducida podrían ser los menos favorecidos para el movimiento de aves en el bosque, frente a los más altos y de copa más amplia. Por otra parte, los vientos fuertes que son muy comunes en el monte Tláloc, a altitudes superiores a 3,500 m, podrían tener la capacidad de mover eficazmente las semillas de Arceuthobium entre las copas de los árboles adultos, a una distancia relativamente corta entre ellos. La velocidad del viento y la distancia mínima entre árboles para que la dispersión balística o la anemócora se presentaran como síndrome de dispersión de Arceuthobium, serían variables críticas para la infestación. Cabe señalar que estos mecanismos de dispersión son compatibles y pueden actuar simultáneamente en el bosque de P. hartwegii.

Un patrón similar de infestación por Arceuthobium se reportó por Queijeiro-Bolaños y Cano-Santana (2015) en el Parque Nacional Iztaccíhuatl-Popocatépetl, aunque se sugirió que no era una amenaza en ese momento. En cambio, Endara-Agramont et al. (2022) reportaron que en el Área de Protección de Flora y Fauna Nevado de Toluca y en el monte Tláloc, ambas especies de muérdago afectaron a individuos entre 10 y 25 cm de DAP. Además, existe un incremento en la infestación sobre individuos juveniles pasando de 4% reportado por Endara-Agramont et al. (2022) a 27% en esta investigación. Tal incremento podría explicarse por la falta de intervención de saneamiento precautorio en el bosque (comunicación personal de ejidatarios). La infestación creciente en el bosque, de no atenderse oportunamente, puede significar un factor de riesgo de mortalidad elevado con impacto negativo sobre su estructura.

La mortalidad de árboles es un proceso demográfico que impacta la estructura y dinámica poblacional del bosque de P. hartwegii. En el monte Tláloc, la acción de ventarrones y ráfagas intermitentes de vientos fuertes provoca la caída y desenraizamiento de árboles completos, o la ruptura de tallos de árboles altos. Ante esta situación, es muy probable que los daños en el ápice o el tronco de los juveniles se debieran a la caída de árboles desenraizados, a la caída de ramas grandes o tallos rotos por la acción de vientos fuertes.

El análisis de los factores de riesgo y causales de las tasas de mortalidad de individuos en el bosque permite comprender los procesos que, en gran medida, regulan la dinámica poblacional. Su estudio es clave para identificar las causas subyacentes, que modulan los patrones y tasas de supervivencia de los individuos en distintos estadios de desarrollo. El porcentaje de mortalidad de árboles en la categoría de juveniles indica claramente que estos son los más vulnerables y que su muerte impacta directamente el reclutamiento de árboles del dosel. Sin embargo, el decaimiento en mortalidad de individuos en todas las categorías diamétricas sigue un patrón que tiende a disminuir conforme se incrementa el diámetro de los árboles. En cambio, en otras investigaciones, el patrón de mortalidad específico del tamaño o diámetro es completamente distinto y evidente. Rubio-Camacho et al. (2023) encontraron que la mortalidad de individuos de P. montezumae entre 1989 y 1995 fue muy similar entre ellos, principalmente en individuos con diámetro menor a 30 cm. Por otra parte, Kuuluvainen et al. (2017) encontraron que 90.1% de los árboles muertos de P. sylvestris ocurrió en la categoría de 20-30 cm de diámetro, evidenciando un patrón de mortalidad específico del diámetro.

En el ámbito de la gestión forestal, prácticas como la extracción selectiva o el aclareo alteran la densidad arbórea, afectando la estabilidad de los árboles remanentes. Aunque ciertas intervenciones buscan mitigar riesgos, su éxito depende de un equilibrio entre intensidad, magnitud y frecuencia de las intervenciones. Gómez-Pineda et al. (2023) analizaron cómo las sequías exacerban los brotes de descortezadores en los bosques templados de México. La vulnerabilidad y riesgos de mortalidad varía según la etapa de desarrollo: individuos jóvenes y árboles maduros enfrentan presiones distintas. Mientras los primeros son sensibles a estrés hídrico y perturbaciones abruptas (Lalor et al., 2023; Lloret 2012; Nixon et al., 2025), los segundos pueden sufrir daños estructurales por eventos climáticos extremos prolongados (Bennett et al. 2015; Stovall et al., 2019).

En el trabajo experimental de Lalor et al. (2023) se mostró que la sequía y la presencia de olas de calor influyeron en la mortalidad de árboles juveniles de distintas especies. En cambio, a escala global, Bennett et al. (2015) mostraron que durante sequías severas los árboles de mayor tamaño presentan tasas de mortalidad más elevadas que árboles pequeños, lo que refleja un patrón de vulnerabilidad dependiente del tamaño o edad en varios biomas. Tal mortalidad se debe, en parte, a que los árboles más grandes pueden tener mayores demandas de agua y mayor vulnerabilidad hidráulica, que los hacen más sensibles a sequías prolongadas, además de presentar resiliencia reducida a mayor edad o tamaño.

Aunado a lo anterior, las perturbaciones como ráfagas de viento fuertes pueden causar daños mecánicos directos a árboles de mayor tamaño e inducir su mortalidad según su vulnerabilidad estructural individual. En presencia de perturbaciones físicas intensas, la mortalidad de árboles grandes puede estar influenciada por la profundidad de los suelos y sus propiedades físicas, por su patrón de crecimiento y por la heterogeneidad de especies arbóreas en la comunidad. Factores como plagas (principalmente descortezadores), enfermedades fúngicas, especies invasoras y contaminación, al interactuar con el estrés abiótico, exacerban el riesgo de mortalidad. La sequía, en particular, emerge como un detonante crítico al limitar recursos esenciales y debilitar la resistencia natural. En conjunto, estos elementos revelan un fenómeno multifactorial, donde la interacción entre disturbios, resiliencia biológica e intervenciones humanas pasadas define en gran medida el destino de los bosques.

Esta investigación caracterizó integralmente la estructura y los parámetros demográficos de Pinus hartwegii en 1.5 ha del monte Tláloc, incorporando el censo de todos los estadios de desarrollo. La distribución diamétrica mostró un patrón sesgado a la derecha, consistente con una J-invertida y un ajuste log-normal robusto, lo que sugiere un reclutamiento relativamente continuo y estabilidad estructural a corto y mediano plazo. La amplia base de individuos en estadios iniciales respalda un reemplazo generacional activo. Sin embargo, la densidad total fue menor que la reportada en parcelas pequeñas, lo que evidencia la importancia de muestreos extensivos para evitar sobreestimaciones de la regeneración y sesgos de extrapolación.

Aunque la distribución diamétrica no difirió significativamente entre los niveles altitudinales, sí se registraron diferencias en la densidad y la frecuencia relativa de los estadios de desarrollo. El nivel inferior presentó menor densidad y ausencia de plántulas; el intermedio, mayor abundancia de plántulas; y el superior, una elevada frecuencia de rebrotes. Esto indica que la altitud no influye en la estructura global del bosque, sino en la intensidad de los procesos demográficos subyacentes. En consecuencia, la hipótesis de diferencias estructurales relacionadas con la altitud se confirma parcialmente: la heterogeneidad se manifiesta principalmente en la composición por estadios de desarrollo, en contraste con la distribución diamétrica general.

La baja proporción de plántulas (0.92%) contrasta significativamente con la elevada frecuencia de rebrotes (9.3%), especialmente en el nivel superior, lo que evidencia la relevancia del nicho de persistencia como complemento del nicho de regeneración. En ambientes restrictivos, la regeneración vegetativa compensa la limitada regeneración sexual, asegurando la continuidad estructural incluso en ausencia de eventos semilleros recientes. La dinámica poblacional no depende exclusivamente del reclutamiento sexual, sino de la interacción funcional entre los nichos de persistencia y de regeneración.

La producción de conos disminuyó con el incremento de la altitud, con diferencias significativas entre el nivel superior y los otros 2 niveles. La reproducción ocurre de manera consistente a partir de árboles con DAP ≥ 20 cm, lo que define el umbral funcional de ingreso al estadio reproductivo. La menor proporción de árboles reproductores en el nivel superior refuerza la importancia demográfica de los rebrotes en condiciones extremas. Esta evidencia indica que la contribución relativa del nicho de regeneración frente al nicho de persistencia varía espacialmente a lo largo de los niveles altitudinales.

Cerca de un tercio de los individuos presentó daños, principalmente causados por muérdagos enanos (Arceuthobium vaginatum y A. globosum), responsables de 76.6% de los casos. La distribución altitudinal diferenciada de estas especies y el incremento de la infestación en juveniles sugieren una intensificación del parasitismo, potencialmente asociada a la falta de saneamiento. De persistir esta tendencia, podría reducir la supervivencia y la fecundidad en los estadios reproductivos, alterando gradualmente la estructura poblacional de P. hartwegii.

La mortalidad total de árboles fue moderada (15.8%) y se concentró en los juveniles (64%). Este hallazgo demográfico sugiere un posible cuello de botella en la transición de la categoría juvenil a la prerreproductiva. Aunque la estructura general actual sugiere estabilidad, la elevada mortalidad juvenil podría limitar el reclutamiento futuro bajo escenarios de mayor estrés. Las principales causas de muerte (árboles secos y rotos) reflejan la acción combinada del estrés fisiológico y las perturbaciones mecánicas, como los vientos fuertes, propios de la alta montaña.

Desde una perspectiva integradora, los resultados muestran que la estructura poblacional de P. hartwegii en el monte Tláloc está regulada por la interacción de 3 procesos demográficos: reclutamiento sexual episódico, persistencia vegetativa posperturbación y mortalidad dependiente del estadio de desarrollo. El balance actual entre estos procesos mantiene la estabilidad estructural, pero es sensible a perturbaciones acumulativas, incluidos el parasitismo y los disturbios antropogénicos, como incrementos térmicos o reducciones de la precipitación regional debidos al cambio climático. Las implicaciones ecológicas son claras: el bosque presenta resiliencia estructural sustentada en la complementariedad de nichos, pero dicha resiliencia es finita. La disminución de plántulas en el nivel inferior y la reducción de la reproducción en el nivel superior sugieren que el rango altitudinal completo podría experimentar desplazamientos diferenciales en escenarios de cambio climático. Asimismo, el aumento de la infestación por Arceuthobium podría amplificar la mortalidad en estadios reproductivos, lo que comprometería la regeneración futura.

En síntesis, el bosque de P. hartwegii en el monte Tláloc mantiene actualmente una estructura demográfica funcional y un reemplazo generacional activo. No obstante, la marcada variación altitudinal en densidad, regeneración, reproducción e infestación indica que su estabilidad depende de un delicado balance entre la regeneración sexual y la persistencia vegetativa. La vulnerabilidad diferencial de los juveniles y los adultos sugiere que los cambios en la frecuencia o la intensidad de las perturbaciones podrían alterar rápidamente su estabilidad. Por tanto, sugerimos que la conservación y el manejo adaptativo de estos bosques deben considerar la protección de estadios juveniles, el monitoreo sistemático de infestaciones de muérdago y la evaluación periódica de las tasas de reclutamiento y de mortalidad a lo largo de su gradiente altitudinal. Finalmente, la inclusión de todos los estadios de desarrollo de P. hartwegii, permitió detectar procesos ecológicos relevantes en el análisis demográfico integral que son indispensables para evaluar su viabilidad poblacional.

Agradecimientos

Agradecemos a los ejidatarios de “Pueblos Unidos de la Montaña” por permitirnos llevar a cabo esta investigación en el monte Tláloc. El primer autor agradece a la Secretaría de Ciencia, Humanidades, Tecnología e Innovación (Secihti) por la beca posdoctoral otorgada para realizar este proyecto. Agradecemos al Posgrado en Botánica del Colegio de Postgraduados por el apoyo financiero e infraestructura para desarrollar la presente investigación. Agradecemos el apoyo de Gabriel Arroyo, Teresa Terrazas y Natalia Castelán por su valiosa colaboración en la toma de datos de campo.

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Morfología y estados reproductivos de Peridiniopsis borgei (Dinophyceae: Peridiniopsidaceae), primer registro en México

Beatriz Lira a, Carolina Bustamante-Gil a, Alejandra Mireles-Vázquez b, Vladimir Betancourt b, Karim Benzerara c, Purificación López-García d, Christophe Thomazo e, Robin Havas e, Jeanne Caumartin c, Didier Jézéquel f, Rosaluz Tavera a, *

a Universidad Nacional Autónoma de México, Facultad de Ciencias, Departamento de Ecología y Recursos Naturales, Circuito Exterior s/n, Ciudad Universitaria, Coyoacán, 04510 Ciudad de México, Mexico
b Universidad Nacional Autónoma de México, Posgrado en Ciencias del Mar y Limnología, Facultad de Ciencias, Circuito Exterior s/n, Ciudad Universitaria, Coyoacán, 04510 Ciudad de México, Mexico
c Sorbonne Université, Museum National d’Histoire Naturelle, UMR CNRS 7590, Institut de Minéralogie, de Physique des Matériaux et de Cosmochimie, IMPMC, 75005 Paris, France
d Université Paris-Saclay, Ecologie Société Evolution, CNRS, AgroParisTech, 91190 Gif-sur-Yvette, France
e Université Bourgogne Europe, Biogéosciences, UMR CNRS 6282, 21000 Dijon, France
f Université de Paris, UMR CARRTEL, IPGP, CNRS UMR7154, INRAE-USMB, 74203 Thonon-les-Bains, France

*Corresponding author: r_tavera@ciencias.unam.mx (R. Tavera)

Received: 19 September 2025; accepted: 21 April 2026

Abstract

Peridiniopsis borgei is a species of the Peridiniopsidaceae family (dinophytes), commonly found in inland waters but previously unrecorded in Mexico. This study presents the first record of a P. borgei bloom in Lake La Preciosa, a subsaline, alkaline crater lake in Puebla State, Mexico. Its proliferation correlates with specific environmental conditions, including low salinity (~ 1.2 PSU) and total dissolved solids (~ 1.7-1.8 g L-1), high levels of dissolved oxygen in the epilimnion (≥ 6.0 mg L-1), and low concentrations of nutrients and iron. From a morphological perspective, the analyzed specimens exhibited well-defined diagnostic features, particularly in the apical region, thereby reinforcing their taxonomic identification. Microscopic observations revealed cell shapes associated with reproductive stages, including elongated and peanut-shaped forms, the biological significance of which remains unclear within Peridiniopsidaceae. No sexual processes were observed, suggesting that the observed stages could be part of post-germinative development. These findings suggest that P. borgei exhibits a dynamic life cycle with overlapping generations and responds to specific environmental conditions that could limit or control its distribution in ecosystems such as Lake La Preciosa. Such conditions position it as a model case for studying dinophytes in subsaline lakes within volcanic environments.

Keywords: Algal bloom; Asexual multiplication; Crater lakes; Dinophyta; Salinity gradient; Thermal stratification

Resumen

Peridiniopsis borgei es una especie de la familia Peridiniopsidaceae (Dinophyta), común en aguas continentales, pero sin registros previos para México. Este estudio presenta el primer registro de una proliferación de P. borgei en el lago La Preciosa, un lago crateriforme subsalino y alcalino del estado de Puebla, México. Su proliferación se correlacionó con condiciones ambientales específicas, entre ellas baja salinidad (~ 1.2 PSU) y sólidos disueltos totales (~ 1.7-1.8 g L-1), altas concentraciones de oxígeno disuelto en el epilimnio (≥ 6.0 mg L-1) y bajas concentraciones de nutrientes y hierro. Los ejemplares analizados mostraron caracteres diagnósticos bien definidos, particularmente en la región apical, lo que respalda su identificación taxonómica. Las observaciones microscópicas revelaron formas celulares asociadas con etapas reproductivas, incluidas formas alargadas y con aspecto de cacahuate, cuyo significado biológico dentro de Peridiniopsidaceae permanece incierto. No se observaron procesos sexuales, lo que sugiere que estas etapas podrían formar parte del desarrollo posgerminativo. Estos hallazgos indican que P. borgei presenta un ciclo de vida dinámico con generaciones superpuestas y responde a condiciones ambientales específicas como las de La Preciosa. Tales condiciones lo convierten en un caso modelo para el estudio de dinofitas en lagos subsalinos de origen volcánico.

Palabras clave: Floración algal; Multiplicación asexual; Lagos cráter; Dinophyta; Gradiente de salinidad; Estratificación térmica

Introduction

The family Peridiniopsidaceae comprises 35 recognized species of dinoflagellates found in tropical to temperate environments in continental waters worldwide (Guiry & Guiry, 2025). This family is taxonomically distinct from the large and more diverse Peridiniaceae family, primarily due to the characteristic presence of 6 cingular plates and zero to 2 intercalary plates, as well as its presumed preference for continental environments (Gottschling et al., 2017). The genus Peridiniopsis Lemmermann (type genus of Peridiniopsidaceae) has a broad global distribution (Ascencio et al., 2020; Bourrelly, 1968; Carty, 2014; Krakhmalny et al., 2000; Moestrup & Calado, 2018; Zhang et al., 2012). Its holotype, Peridiniopsis borgei Lemmermann, has a wide geographical distribution across non-saline and brackish continental ecosystems in Europe, Asia, North America, and Oceania. Despite its broad distribution, knowledge about the life cycle of P. borgei remains limited, and its ecological role within phytoplankton communities is still poorly understood (Calado & Moestrup, 2002; Carty, 2014; Entz, 1926; Gätz & Schagerl, 1990; Krakhmalny, 2014; Krakhmalny et al., 2000; Ling & Tyler, 2000; Ling et al., 1989; Pollingher & Hickel, 1991; Zhang et al., 2012).

There are only 105 records of continental dinophyte taxa (species and varieties) in Mexico (Novelo & Tavera, 2025). Hence, dinoflagellate diversity likely remains limited in the region. Peridiniopsis borgei has not been previously recorded in Mexican inland waters, and this is the case in much of Latin America as well. This absence of records contrasts with its reported presence in other regions and highlights a significant gap in the knowledge of its geographic distribution, particularly in understudied tropical inland systems. Therefore, documenting its occurrence in Mexico represents an important contribution to understanding its biogeography (Ascencio et al., 2015, 2018, 2020; Boltovskoy, 1973, 1975, 1999, 2003; Bustamante-Gil et al., 2021; Cavalcante et al., 2017; Samanez, 2015). Mexico is home to numerous crater lakes that stand out within the trans-Mexican volcanic belt (TMVB) (Armienta et al., 2008; Benzerara et al., 2023; Cruz-Aviña et al., 2021; Havas et al., 2023, 2025; Iniesto et al., 2022; Zeyen et al., 2021). In these lakes, phytoplankton is an important component of biodiversity and serves as a sensitive indicator of ecological changes (Iniesto et al., 2022). The occurrence of P. borgei may be temporarily associated with specific physicochemical conditions in the water columns of crater lakes, such as vertical stratification and nutrient gradients. For example, dinophytes share the vertical migration patterns of other flagellated algae, responding to circadian rhythms and adjusting to photon flux density (high at the surface) and nutrient and iron availabilities. These features are typically stratified in crater lakes, with the latter occurring higher in the water column near the chemocline, as in Lake La Preciosa (Benzerara et al., 2023; Havas et al., 2023; Raven & Lavoie, 2021; Rengenfors & Kremp, 2018; Rohrlack, 2020).

Peridiniopsis borgei was observed to form blooms during the stratified phase of Lake La Preciosa. In October 2022, live samples revealed cells at various stages of division. Although efforts to establish cultures were unsuccessful, the observed diverse division stages suggested asexual reproduction. However, due to limited knowledge about this species’ life cycle, we could not determine a precise sequence of these stages. This study aims to provide a taxonomic description of P. borgei and to document its reproductive stages, thereby expanding our understanding of its biology and ecological relevance in subsaline volcanic lake systems.

Materials and methods

Located on the Central Plateau of Mexico, the Eastern Basin is one of the country’s largest endorheic basins, spanning 5,250 km2 and encompassing parts of Veracruz, Puebla, and Tlaxcala (Alcocer & Bernal-Brooks, 2019). Within this basin, to the east of Puebla State, lies the Llanos de San Juan Plain, where Lake La Preciosa is located at 19°22’17.91” N, 97°23’13.99” W, at an elevation of 2,330 m asl (Fig. 1). Lake La Preciosa is a warm, monomictic maar-type crater lake with a maximum depth of 46 m. It is characterized as subsaline according to Fritz (2013) with ~ 1.2 PSU and total dissolved solids ~ 1.7-1.8 g L-1 (athalassohaline type). The lake exhibits an alkaline pH (8.5-9.6) and is generally considered oligotrophic to low mesotrophic, with chlorophyll a concentration below 3 to 6 μg L-1. The eukaryotic plankton community responds dynamically to variations in dissolved oxygen levels in the water column (Havas et al., 2022, 2023; Iniesto et al., 2022; Sigala et al., 2017; Zeyen et al., 2021).

Sampling campaigns were conducted in September and October 2022 (during lake stratification) and January 2023 (during lake mixing). On September 22 and January 23, water samples were collected at 6 depths (2, 5, 10, 15, 20, and 30 m) using a 3-liter horizontal Van Dorn-La Motte bottle (Chestertown, USA). At each depth, environmental parameters including temperature, pH, dissolved oxygen, conductivity, underwater irradiance, and chlorophyll a concentration were measured with a multiparameter probe (Hydrolab, Kempten, Germany). We monitored underwater irradiance with a time-recording device (HOBO, Bourne, USA) attached to the probe. Surface irradiance values were estimated based on standard solar radiation conditions and converted to photon flux density (PPFD) using published lux-to-PPFD conversion factors (e.g., Thimijan & Heins, 1983). Calculations were performed using an online conversion tool (Waveform Lighting, https://www.waveformlighting.com/horticulture/convert-lux-to-ppfd-online-calculator), assuming full sunlight conditions. Due to the qualitative nature of the observations and the limited number of sampling points, statistical analyses were not applied.

Cell morphology and multiplication stages were examined on a sample of living material under a phase-contrast light microscope (Nikon Eclipse 80i, Melville, USA). Part of the sample was prepared for scanning electron microscopy (SEM) analyses by filtering 5 ml aliquots on 5 µm pore polycarbonate filters. The filters were fixed in 2% glutaraldehyde (GTA) and rinsed with phosphate-buffered saline (PBS); the cellular material was then dehydrated in an ascending series of ethanol (30, 50, 70, 90, 95, and 100%) for 15 min each. Subsequently, samples were transferred to a Petri dish with amyl acetate for 2-3 h and dried using CO2 critical-point drying (BAL-TEC CPD-030, New York, US). The dried material was sputter-coated with gold using a Denton Vacuum Desk II sputter coater (New Jersey, USA) and observed with a Jeol JSM-5310LV scanning electron microscope (SEM, MA, USA). The SEM was operated at 15 kV and secondary electrons as the detection mode.

Results

During the stratification period of the water column (October 2022), several stages of the reproductive process of Peridiniopsis borgei were observed, mainly in samples collected at depths of 5 and 10 m. In contrast, samples collected during the mixed water column period (January 2023) revealed a small population, consisting mainly of vegetative cells, with no reproductive stages observed.

Peridiniopsis borgei cells display a gonyaulacoid/peridinioid morphology and thecal structure and are slightly flattened dorsoventrally and rounded toward the antapex. The apex displays a pronounced conical shape resulting from the union of the apical plates. The epitheca is triangular and symmetrical along the sagittal plane; the hypotheca is rounded. The dinokaryon-like nucleus is observed in the cell’s hypocone, and a red, vertically oriented stigma is visible on the ventral side (Fig. 2A, B). Numerous discoidal chloroplasts, a pusular sac, and a notably large extraplastidial pyrenoid are present in the cell’s epicone (Fig. 2C).

Cell dimensions from each observation (n = 20) range from 33.2-39.5 µm in length and 28.2-37.0 µm in transdiameter. The apex presents a complex apical pore consisting of an apical pore (Po) surrounded by a covering plate (cp) and a pore plate (pp). The thecal formula is Po (cp, pp), 4’, 6’, 5’’’, 6C, 5S, 2’’’’; the epitheca has 10 plates (Po, 4’, 6’’). (Fig. 2D-F). Plate 1’ is hexagonal and diamond-shaped, while plates 2’ and 4’ are pentagonal. We consider plate 3’ as the apical plate because it is in contact with the pore across the suture between 2’ and 4’ (Fig. 2F).

The cingulum is excavated and descends by approximately half its width; the sulcus appears deep and widens toward the bottom of the sulcal cleft; the left sulcal plate has a flap decorated with pores that cover part of the posterior sulcal plate. Another sulcal flap was observed in the posterior portion of the suture between plate 5’’’ and the posterior sulcal plate. The posterior sulcal plate appears wide and does not reach the antapex (Fig. 3A).

Only a few specimens exhibited a marginal ridge between the sutures of plates 2’ and 4’; conspicuous apical marginal ridges and intercalary bands with transverse striations between the sutures were observed. Coinciding with the presence or absence of intercalary bands, most specimens exhibited reticular ornamentation with a pore in each reticulum (Fig. 3B). Specimens lacking intercalary bands displayed a poorly developed reticulum and scattered pores over the theca (Fig. 3C).

Reproductive stages were recorded in samples collected during the stratified period (October 2022). The dominant stage was the motile vegetative cell. Before cell division, cells release from the theca (eleutheroschisis). Immediately, pyrenoid fission was observed (Fig. 4A). Nucleus division was also observed (Fig. 4B), followed by the formation of a cleavage furrow in the cell’s pellicular layer, which participated in cytokinesis (Fig. 4C). This division (desmoesquisis) resulted in 2 daughter cells that eventually separated (Fig. 4D).

Small vegetative cells were also observed, lacking the theca, and surrounded by the pellicular layer (~ 35-50 µm long × 25-27 µm wide); the so-called peanut shape was recognized in these immobile cells (Fig. 4E). Other cells, also immobile, displayed an undefined morphology. They were rare and similarly lacked the theca and were also surrounded by the pellicular layer (Fig. 4F). There was no discernible sequence among these cellular shapes (Fig. 4E, F) and the stages observed during division (Fig. 4A-E). Moreover, a brief eleutheroschisis sequence was observed with cell ecdysis. Initially, the cell rearranged itself within the pellicular layer, demonstrating considerable flexibility and a partial loss of its typical shape. The cell, released through a pore in the pellicular layer, was immediately motile and of the size of the adult cell. Although theca was not visible, a shape close to that typical of a thecate cell was observed (Fig. 5A-F), indicating rapid synthesis of the cell’s new pellicular layer, which largely maintained its shape.

In the same sample, double-walled resistance cysts were observed (Fig. 6A). We also observed temporary cysts (Fig. 6B) approximately the same size as vegetative cells. Resistance cysts, however, were larger (40-60 µm long × 26-40 µm wide). No hatching events of any cystic stage were observed.

During the stratification of the water column in September 2022, temperature and dissolved oxygen profiles showed coinciding clines (Fig. 7A). In contrast, during the mixing period of January 2023, both parameters were homogeneous throughout the water column (Fig. 8A). Chlorophyll a concentration in the water column, measured in both periods (Table 1), had a median from 3.52 (September) to 3.54 (January) mg L-1. During water-column mixing in January 2023, chlorophyll a concentration exhibited a more homogeneous distribution across the depth profile and was consistent with irradiance values. However, during lake stratification in September 2022, a marked decrease in chlorophyll a concentration was observed over depth, consistent with the oxycline and thermocline, and especially also with irradiance/PAR values (Figs. 7B, 8B; Table 1).

Discussion

According to the literature, Peridiniopsis borgei is a common species in inland waters. However, the lack of information regarding its physiology and the environmental conditions under which it occurs prevents us from profiling its ecological responses. While P. borgei has occasionally been described as a bloom-forming species (e.g., Schagerl et al., 2010; Zohary et al., 1994), we have observed blooms of this species only in Lake La Preciosa, among the 10 lakes investigated by the TMVB. However, P. borgei has also occurred rarely, in small populations, in Lake Quechulac (located in the same eastern basin) during thermal stratification of the water column. The crater lakes of Puebla State share several hydrological characteristics and a specific geological origin, and they are geographically proximate. Despite these similarities, they also present marked differences, for example, in salinity and alkalinity. It has been established that the lakes of the TMVB, and in particular those in Puebla, exhibit a positive correlation between salinity and alkalinity (Zeyen et al., 2017, 2021). The values in La Preciosa, subsaline (PSU 1.17-1.41; TA 14.13-14.40 mM), are higher than in Quechulac, freshwater (PSU 0.45-0.41; TA 6.55-6.68 mM) and much lower than in Atexcac, hyposaline (PSU 2.4-8.73; TA 30.9-31.8 mM) and Alchichica, hyposaline (PSU 8.19-10.1; TA 42.81-43.94 mM) (Havas et al., 2023; Iniesto et al., 2022; Zeyen et al., 2019). Our observations suggest that although P. borgei occurs at low abundance in freshwater environments such as Lake Quechulac, it develops as blooms at salinity and alkalinity levels similar to those in Lake La Preciosa. These limnological differences are likely key factors determining the distribution and abundance of P. borgei in inland aquatic systems in Mexico. Furthermore, based on the existing literature on dinophytes and the conditions at La Preciosa, we propose that mainly during the stratified period, vertical migration occurs in response to gradients in light, nutrients, and iron availability, and constitutes a key ecological strategy for P. borgei (Raven & Lavoie, 2021; Stanković et al., 2024; Torres et al., 2023). Iron availability appears to be crucial for some microbial species at La Preciosa. For example, the cyanobacterium Cyanocatena sp. has been shown to localize iron as extracellular precipitates rich in Fe, Mn, and Si, contributing to iron cycling in the water column (Benzerara et al., 2023). Our observations suggest that P. borgei occurs under specific environmental conditions. In this context, previous metagenomic analyses from Lake La Preciosa have detected 18S rRNA gene sequences identical to those of Peridiniopsis borgei in earlier years (Supplementary material: Fig. S1), suggesting that this species may occur intermittently in the system, although a direct link to the present morphologically identified population remains to be confirmed.

The morphological diversity described in the literature for the apical region of P. borgei cells was also observed in our specimens. For example, according to Ascencio et al. (2020) and Boltovskoy (1999), we identified the 3’ plate as the apical plate. The extension of the suture crest that continues from the apex to the 3’ plate and which integrates it as part of the apical complex can be of variable length. In our specimens, it was relatively long. Accordingly, the studied population lacked intercalary plates. We also detected elongated cells with dividing nuclei and pyrenoids (Fig. 4A, B), as well as peanut-shaped cells (Fig. 4E). These forms resemble those described in species of the genus Parvodinium Carty, though their exact taxonomic significance remains uncertain. In both traditional and recent dinophyte literature, Parvodinium species with elongated and peanut-shaped cells are proposed to be yet unconfirmed reproductive stages within the sexual cycle, perhaps related to the germination of planozygotes or hypnozygotes, and which could represent morphological differences between meiosis 1 and meiosis 2 (Lehner et al., 2025; Pfiester et al., 1984; Sako et al., 1986).

Regarding the reproductive stages, we were unable to observe sexual processes such as syngamy or direct products of zygote germination. Thus, the different cell forms that we observed have been identified and described as part of vegetative multiplication (i.e., asexual reproduction). Classic works on the Dinophyta group have reported these forms, which appear to be common, although they have not yet been located in the life cycle (Entz, 1926). In P. borgei at La Preciosa, these might represent stages of the division process after the germination of hypnozygotes. Hence, only a few of these have been observed suspended in the water column (Fig. 6A, B). Therefore, it remains unclear whether these stages represent meiotic events. Consequently, the observed eleutheroschisis process will also have to wait until we obtain clonal cultures of Peridiniopsis borgei and determine its life cycle.

Overall, our observations suggest that P. borgei may have a short life cycle with overlapping generations under lake conditions associated with subsaline water (~ 1.2 PSU), alkaline water (~ 14 mM TA), and epilimnetic dissolved oxygen availability ≥ 6.0 mg L-1. The rarity of this species in Mexican limnological records could be attributed to its narrow ecological niche and the specific conditions required for bloom formation, if P. borgei in La Preciosa follows a vertical migration strategy driven by the availability of light, oxygen, nutrients, and iron. This lake satisfies the limiting factors that could restrict its growth. Therefore, its population dynamics are regulated by both microbial and geochemical processes.

Acknowledgments

We are grateful for A. Boltovskoy’s review and insightful comments, which substantially improved the article. To financial support from the MITI interdisciplinary programs of the CNRS and the French National Research Agency (ANR) under the Microbialite grant ANR-18-CE02-0013-01, and from the Postdoctoral Fellowship Program of the General Directorate of Academic Personnel Affairs of the UNAM, awarded to CBG. To Guadalupe Vidal’s (LACET) support with laboratory sample processing and Silvia Espinosa’s (Faculty of Sciences) assistance in obtaining electron micrographs.

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Comparison of the morphological traits and body condition of the Clay-colored Thrush (Turdus grayi) in two localities with different degrees of urbanization in the municipality of Centro, Tabasco

José Carlos Burelos-Peralta ^{a, *}, Judith Andrea Rangel-Mendoza ^a, Claudia Isabel Rodríguez-Flores ^b, Iliana Tamara Cibrián-Llanderal ^c, Rafael Ávila-Flores ^a, Alba Zulema Rodas-Martínez ^a y Juan Manuel Koller-González ^a

^a Universidad Juárez Autónoma de Tabasco, División Académica de Ciencias Biológicas, Carretera Villahermosa-Cárdenas Km. 0.5 s/n, Entronque a Bosques de Saloya, 86039 Villahermosa, Tabasco, México
^b El Colegio de la Frontera Sur, Unidad Villahermosa, Carretera Villahermosa-Reforma Km 15.5 s/n, Ranchería Guineo, 2ª Sección, 86280 Villahermosa, Tabasco, México
^c Universidad Veracruzana, Instituto de Neuroetología, Avenida Dr. Luis Castelazo s/n, Col. Industrial Ánimas, Km. 3.5 Carretera Xalapa-Veracruz, 91190 Xalapa, Veracruz, México

*Autor para correspondencia: jose.burelos@gmail.com (J.C. Burelos-Peralta)

Recibido: 10 enero 2026; aceptado: 17 abril 2026

Resumen

Los ambientes urbanos pueden ejercer presiones selectivas sobre la morfología de los organismos, generando respuestas variables entre especies. En aves, la urbanización puede provocar cambios en el tamaño corporal y en rasgos asociados al uso del hábitat. El objetivo de este estudio fue evaluar si la morfología y la condición corporal del mirlo café (Turdus grayi) difieren entre 2 hábitats con distinto grado de urbanización en el municipio de Centro, Tabasco. Para ello, se registraron la longitud de ala, tarso y pico, así como la masa corporal, de 48 individuos capturados con redes de niebla entre mayo de 2023 y febrero de 2024. Los resultados mostraron que los individuos del sitio más urbanizado presentaron menores valores promedio de longitud de ala, tarso, pico y condición corporal en comparación con los registrados en el sitio menos urbanizado. Asimismo, los análisis estadísticos indicaron que el sitio y la edad influyeron significativamente sobre las variables morfológicas evaluadas. Estos resultados sugieren que las condiciones asociadas al grado de urbanización pueden influir en la variación morfológica y en la condición corporal de las poblaciones de T. grayi. Este estudio aporta evidencia sobre los efectos potenciales de la urbanización en aves residentes.

Palabras clave: Ecomorfología; Antropización; Aves urbanas; Turdidae; Passeriformes

Abstract

Urban environments can exert selective pressures on organism morphology, generating variable responses among species. In birds, urbanization may cause changes in body size and traits associated with habitat use. The objective of this study was to evaluate whether the morphology and body condition of the Clay-colored Thrush (Turdus grayi) differ between 2 habitats with different degrees of urbanization in the municipality of Centro, Tabasco. To achieve this, wing, tarsus, and bill length, as well as body mass, were recorded from 48 individuals captured with mist nets between May 2023 and February 2024. Results showed that individuals from the more urbanized site presented lower average values of wing, tarsus, and bill length, as well as poorer body condition, compared to those recorded in the less urbanized site. Statistical analyses also indicated that site and age significantly influenced the morphological variables evaluated. These findings suggest that conditions associated with the degree of urbanization may influence morphological variation and body condition in populations of T. grayi. This study provides evidence of the potential effects of urbanization on resident bird species.

Keywords: Ecomorphology; Anthropization; Urban birds; Turdidae; Passeriformes

Introducción

La actividad humana ha transformado significativamente los ambientes naturales, generando cambios profundos en la estructura y funcionamiento de los ecosistemas (Chamberlain et al., 2009; Jetz et al., 2007; Shochat et al., 2006). Estas transformaciones pueden afectar la diversidad biológica y alterar la distribución y abundancia de numerosas especies (Jetz et al., 2007; Lepczyk et al., 2023; McDonald et al., 2020; Vitousek et al., 1997). Uno de los procesos más importantes asociados a estas modificaciones es el cambio de uso de suelo, particularmente la conversión de áreas naturales en paisajes urbanos o agrícolas, lo que modifica las condiciones ambientales y la disponibilidad de recursos para las especies (Laurance et al., 2014; Wigginton et al., 2016).

Los cambios en el entorno pueden influir en diversos rasgos biológicos de los organismos, incluyendo características morfológicas asociadas con su desempeño ecológico. En este contexto, la ecomorfología estudia la relación entre la forma de los organismos y las funciones ecológicas que desempeñan, permitiendo comprender cómo determinadas características morfológicas pueden favorecer el uso de ciertos recursos o hábitats (Wainwright, 1991). En aves, rasgos como la longitud del ala, la forma del pico o el tamaño corporal pueden estar relacionados con aspectos como la movilidad, la eficiencia en la obtención de alimento o el uso del espacio (Amiot et al., 2022; Chávez-Zichinelli et al., 2013; Evans et al., 2009; Santos et al., 2023).

Las especies con mayor tolerancia a distintos tipos de hábitat y alta plasticidad fenotípica tienen mayores probabilidades de persistir en entornos urbanos (Santini et al., 2019; Sol et al., 2013). En este contexto, la variación de rasgos morfológicos a lo largo de gradientes de urbanización puede estar influenciada tanto por factores ecológicos como por la historia evolutiva de cada especie (Evans et al., 2010; Lowry et al., 2013; Merckx et al., 2018). Las aves representan un grupo particularmente adecuado para estudiar estas respuestas debido a su alta movilidad, sensibilidad a los cambios ambientales y capacidad de adaptación a ambientes modificados por el ser humano (Bonier et al., 2007; Evans et al., 2010; Sol et al., 2020). En este grupo, rasgos como la forma del ala, la longitud del tarso y la estructura del pico se relacionan estrechamente con la locomoción, el uso del hábitat y las estrategias de forrajeo (Durant et al., 2003; Luther y Greenberg, 2014; Zeffer et al., 2003). Por ello, el análisis de la variación morfológica puede proporcionar información relevante sobre cómo las aves responden a las condiciones ambientales asociadas a la urbanización (Benmazouz et al., 2023; Caizergues et al., 2018; Dulisz et al., 2016; Liker et al., 2008; Meillère et al., 2015; Mena et al., 2025).

Se han documentado diferencias en la morfología de las aves asociadas a los entornos urbanos. Por ejemplo, en el mirlo común (Turdus merula) se observaron variaciones en el tamaño corporal, donde las aves de ambientes urbanos presentaron cuerpos más compactos y alas más cortas, posiblemente relacionadas con las condiciones estructurales propias de estos ambientes (Evans et al., 2009). De manera similar, en el abanico maorí (Rhipidura fuliginosa), los individuos de zonas urbanas mostraron picos más cortos (Amiot et al., 2022). Asimismo, en el rascador viejita (Melozone fusca) se registraron valores más bajos de condición corporal en ambientes urbanos (Chávez-Zichinelli et al., 2013). En conjunto, estos estudios evidencian que la urbanización puede generar cambios en distintos rasgos morfológicos de las aves, los cuales pueden estar asociados tanto a procesos adaptativos, como mejoras en el desplazamiento o el uso de recursos, así como a restricciones ecológicas relacionadas con la disponibilidad de alimento, la estructura del hábitat y las condiciones ambientales (Revelo-Hernández et al., 2016; Schoener, 1974; Winkler, 1988).

En este contexto, el mirlo café (Turdus grayi) es una especie adecuada para explorar los efectos de la urbanización sobre la morfología debido a que se distribuye ampliamente en Mesoamérica y es común en distintos tipos de hábitat, incluyendo áreas urbanas, suburbanas y rurales del sureste de México (Peterson y Chalif, 1989). Su presencia frecuente en ambientes modificados por el ser humano la convierte en un organismo óptimo para evaluar cómo las condiciones asociadas a la urbanización pueden influir en rasgos morfológicos y en la condición corporal de las aves.

La expansión urbana registrada en las últimas décadas en el municipio de Centro (Tabasco, México) ha transformado el paisaje drásticamente, reduciendo la cobertura de vegetación natural y modificando la dinámica de los cuerpos de agua (Barragán-Vázquez et al., 2014; Mihart et al., 2019). Estos cambios han generado un mosaico de ambientes con distintos grados de urbanización, lo que ofrece un escenario adecuado para evaluar posibles variaciones morfológicas en especies que habitan estos entornos.

El objetivo de este estudio fue analizar las diferencias en rasgos morfológicos y condición corporal de individuos de Turdus grayi que habitan en 2 ambientes con distinto grado de urbanización en el municipio de Centro, Tabasco. Dado que diversos estudios han documentado que el entorno urbano puede influir en la morfología de las aves (Chace y Walsh, 2006; Luther y Greenberg, 2014; McKinney, 2002; Revelo-Hernández et al., 2016), se planteó la hipótesis de que los individuos que habitan en ambientes con menor grado de urbanización presentarán valores mayores en las medidas morfométricas y mejor condición corporal en comparación con aquellos que viven en ambientes más urbanizados.

Materiales y métodos

La fase de campo se llevó a cabo del 23 de mayo de 2023 al 22 de febrero de 2024 en 2 sitios del municipio de Centro, Tabasco, México: el Parque Tomás Garrido Canabal (PTGC) y la Unidad de Manejo para la Conservación de la Vida Silvestre Bioparque Saraguatos (UBS) (fig. 1). El PTGC es un parque urbano con una extensión de 6 ha, caracterizado por áreas verdes fragmentadas, vegetación ornamental, presencia constante de actividad humana e infraestructura recreativa (17°59’51.18” N, 92°56’19.74” O); la UBS es un área con menor grado de urbanización y mayor cobertura vegetal, con una extensión de 16 ha, conformada por vegetación más densa y heterogénea, con menor perturbación antrópica (17°55’21.87” N, 92°59’08.07” O). La distancia entre ambos sitios es de 9.68 km, lo que reduce la probabilidad de desplazamiento de individuos entre áreas (Wysocki et al., 2004).

El municipio de Centro presenta un clima cálido húmedo con lluvias en verano (AM) y en algunas zonas al sur, colindantes con Teapa y Jalapa, se observa clima cálido-húmedo con lluvias todo el año (AF) (Instituto Nacional de Estadística y Geografía, 2014). En la mayor parte del municipio las temperaturas máximas suelen oscilar entre 32 °C y 37 °C, alcanzando hasta 40-42 °C en eventos extremos; las mínimas van de 20 °C a 25 °C en promedio, con descensos ocasionales de 12-16 °C en eventos fríos y la media anual típica supera los 26 °C (Weather Atlas, 2025). Los valores de precipitación se sitúan en ~ 2,200 mm al año (entre 2,190 y 2,237 mm), con máximo mensual en septiembre (~ 300 mm) y mínimo en abril (~ 50 mm) (Servicio Meteorológico Nacional, 2015).

Los sitios de estudio y sus alrededores se caracterizaron mediante variables ambientales obtenidas a través de sensores satelitales (Buermann et al., 2008). MODIS (Moderate Resolution Imaging Spectroradiometer) es un sensor a bordo de los satélites Terra y Aqua. Este instrumento captura datos en 36 bandas espectrales que abarcan desde el visible hasta el infrarrojo térmico, con resoluciones espaciales de 250 m, 500 m y 1 km, y proporciona cobertura global casi diaria, lo que lo hace adecuado para el monitoreo de variables ambientales (Justice et al., 1998). Se empleó el paquete MODISTools (Tuck et al., 2014) en el programa estadístico R (RStudio Team, 2023) para descargar 3 productos MODIS utilizados en la caracterización de la vegetación en los sitios de estudio durante el periodo de muestreo (mayo de 2023 a febrero de 2024). Los productos seleccionados fueron: 1) el índice de área foliar (LAI, por sus siglas en inglés), que cuantifica la cantidad total de área foliar por unidad de superficie de suelo, expresado como m² de hoja por m² de suelo (m²/m²) y cuyos valores típicamente oscilan entre 0 y 10; 2) la fracción de radiación fotosintéticamente activa absorbida por la vegetación (FPAR, por sus siglas en inglés), la cual representa la proporción de radiación utilizada en procesos fotosintéticos, es adimensional y toma valores entre 0 y 1 (o de 0 a 100% cuando se expresa en porcentaje) (Pu et al., 2024); y 3) la cobertura vegetal continua (VCF, por sus siglas en inglés), que estima el porcentaje de cobertura vegetal en 3 componentes: vegetación arbórea, vegetación no arbórea y áreas sin vegetación, expresado en porcentaje (%) y con valores que van de 0 a 100 (DiMiceli et al., 2011).

Los productos LAI y FPAR se obtuvieron con una resolución espacial de 500 m y una resolución temporal de 8 días (Myneni et al., 2021), mientras que el VCF se obtuvo con una resolución espacial de 250 m y una periodicidad anual (DiMiceli et al., 2011). Los valores descargados fueron reescalados de acuerdo con los factores de escala establecidos para cada producto MODIS, ya que estos se distribuyen en formato entero para optimizar su almacenamiento y procesamiento. En particular, los valores de LAI se dividieron entre 10 y los de FPAR entre 100, conforme a la documentación del producto, con el fin de expresarlos en sus unidades reales y permitir su correcta interpretación ecológica (Myneni et al., 2021).

Las aves fueron capturadas en ambos sitios mediante redes de niebla de 12 m de largo, 2 m de altura y 4 bolsas, con luz de malla de 2 cm (Ralph et al., 1997). Se utilizaron un total de 6 redes por sitio, las cuales se colocaron en zonas de forrajeo y refugios previamente identificados mediante observación directa. En la UBS, las redes se colocaron con una separación de 50 m entre sí, mientras que en el PTGC se dispusieron a una distancia de 15 m, de acuerdo con la extensión de cada área de estudio. Las capturas se realizaron 2 días por semana (1 día por sitio), de 06:00 a 12:00 h, durante toda la fase de campo. Las redes fueron revisadas cada 30 min (Mena-Mora, 2020). Para evitar la recaptura de individuos, se realizó un corte en forma de “V” en una de las plumas rectrices de cada ave. Tras la captura de los individuos de mirlo café, se determinó la edad con base en características del plumaje y coloración ocular, considerando como inmaduros a aquellos con patrón moteado amarillento en el plumaje y ojos de color gris, y como adultos a los individuos con plumaje uniforme y ojos de color marrón (Pyle, 2008) (fig. 2A, B, F, G).

En cada individuo se registraron las siguientes medidas morfométricas con ayuda de un vernier: longitud alar no aplanada, manteniendo su curvatura natural (Pyle, 2008); longitud del tarso, medida desde la articulación con la tibia hasta el borde distal de la última escama completa antes de los dedos, los cuales se colocaron en un ángulo de 90°; longitud del pico, medida desde la punta hasta su inserción en el cráneo (De Beer et al., 2001; Gosler, 2004; NABC, 2001) (fig. 2C-E, H-J). El peso corporal se obtuvo utilizando una báscula digital con precisión de ± 0.1 g; cada individuo fue colocado en una bolsa de tela previamente tarada para evitar errores de medición (Liker et al., 2008; Mena-Mora, 2020). Todas las mediciones fueron realizadas por una misma persona, con el fin de reducir la variabilidad asociada al observador.

Para estimar la condición corporal de los individuos del mirlo café, se empleó el índice de masa escalada (SMI, por sus siglas en inglés) propuesto por Peig y Green (2009), el cual permite estandarizar la masa corporal en función del tamaño estructural del organismo. Este índice es ampliamente utilizado como una medida del estado energético de los individuos (Brown y Sherry, 2006; Schulte-Hostedde et al., 2005), ya que ajusta el peso corporal con respecto a una variable morfométrica independiente del contenido inmediato de alimento. Se calculó según la siguiente ecuación:

SMI = M_X (L₀ / L_x)^b_SMA

donde:
M_X → Peso del individuo.
L₀ → Media del tarso de la población. Se calculó de manera independiente para cada población, obteniéndose valores de L₀ = 3.00 cm para la localidad urbana (PTGC) y L₀ = 2.79 cm para la localidad no urbana (UBS).
L_x → Longitud del tarso del individuo.
b_SMA → Componente de escala estimado, calculado a partir de la pendiente de la regresión del peso en función de la longitud del tarso dividida entre el coeficiente de correlación de Pearson entre dichas variables.

Debido a que en aves silvestres no existe un valor absoluto universal que defina una condición corporal óptima, se empleó un criterio basado en la distribución poblacional del SMI. Se consideró como condición corporal óptima a los valores del SMI cercanos al promedio poblacional, definidos dentro del rango de variación natural delimitado por 1 desviación estándar alrededor de la media. Para este estudio, dicho intervalo correspondió a 70.08-71.72 g en individuos adultos y a 65.36-67.60 g en individuos inmaduros. Los valores por debajo de estos rangos se interpretaron como indicativos de una condición corporal baja (Labocha y Hayes, 2012; Peig y Green, 2009).

La normalidad de las variables morfométricas (longitud de ala, tarso y pico) y de la condición corporal se evaluó mediante la prueba de Shapiro-Wilk, y la homogeneidad de varianzas mediante la prueba de Bartlett. Posteriormente, se analizaron las diferencias entre estas variables mediante pruebas t de Student, utilizando los datos de individuos juveniles y adultos (Rodríguez-Flores y Stiles, 2005). Estas pruebas y análisis se realizaron con el software STATGRAPHICS Centurion v.18.0 (Statpoint Technologies, Inc., 2021), empleando un nivel de significancia de α = 0.05.

Con la finalidad de reducir la dimensionalidad de los datos, identificar relaciones entre variables y explorar patrones de variación morfológica, se realizó un análisis de componentes principales (PCA, por sus siglas en inglés) empleando las variables: longitud de ala, longitud de tarso, longitud de pico y condición corporal. Los análisis se realizaron en R (R Core Team, 2024) mediante el paquete stats, utilizando RStudio como interfaz (RStudio Team, 2023).

Finalmente, se evaluaron los efectos del sitio y la edad, así como su interacción sobre las variables morfométricas y condición corporal mediante un análisis de varianza multivariado (Manova, por sus siglas en inglés), implementado en R (R Core Team, 2024) con funciones del paquete stats y RStudio como interfaz (RStudio Team, 2023). La variable edad se incluyó en el análisis debido a que las diferencias ontogénicas pueden influir en la morfología y la condición corporal de las aves (Liker et al., 2008; Peig y Green, 2010), por lo que su consideración permite una mejor interpretación de las variaciones observadas entre los grupos.

La captura de aves de este proyecto se llevó a cabo conforme a la licencia de colecta científica expedida por la Dirección General de Vida Silvestre de la Subsecretaría de Política Ambiental y Recursos Naturales (Semarnat), bajo el oficio Núm. SPARN/DGVS/04276/23 y oficio Núm. SPARN/DGVS/07129/23.

Resultados

El PTGC presentó valores de LAI de 2.5 m²/m² y de FPAR de 0.25 (25%), lo que indica una baja cobertura vegetal y una reducida capacidad de aprovechamiento de la radiación solar para la fotosíntesis, características asociadas a ambientes urbanizados (Scurlock et al., 2001). Por su parte, la UBS registró un valor de LAI de 5.17 m²/m², lo que sugiere una mayor superficie foliar por unidad de área de suelo y, por ende, una mayor cobertura vegetal. En cuanto al FPAR, se obtuvo un valor de 0.61 (61%), indicando una mayor proporción de radiación fotosintéticamente activa absorbida por la vegetación, lo que refleja una estructura vegetal más densa y funcional en este sitio en comparación con el PTGC.

En cuanto al VCF, el PTGC presentó 8% de cobertura arbórea, 63% de vegetación no arbórea y 29% de áreas sin vegetación, lo que indica una baja proporción de estrato arbóreo y una mayor presencia de superficies abiertas o modificadas. A su vez, la UBS registró 58% de cobertura arbórea, 36% de vegetación no arbórea y 6% de áreas sin vegetación, lo que refleja una mayor dominancia del estrato arbóreo y una cobertura vegetal más continua.

Se capturó un total de 48 individuos de mirlos cafés, de los cuales 30 correspondieron a la UBS y 18 al PTGC. En la UBS se registraron 20 adultos y 10 inmaduros, mientras que en el PTGC se capturaron 12 adultos y 6 inmaduros. La longitud de ala, longitud de tarso, longitud de pico y la condición corporal de los mirlos cafés adultos (UBS: n = 20; PTGC: n = 12) difirieron significativamente entre las áreas de estudio (longitud de ala: t = -2.099, p = 0.04; longitud de tarso: t = -3.891, p = 0.001; longitud de pico: t = -5.413, p = 0.001; condición corporal: t = 3.877, p = 0.001). En específico, los individuos adultos de la UBS presentaron valores más altos de morfometría y condición corporal (longitud de ala: 12.04 ± 0.09 cm; longitud de tarso: 3.04 ± 0.03 cm; longitud de pico: 2.13 ± 0.03 cm; condición corporal: 70.90 ± 0.82 g) en comparación con los registrados en el PTGC (longitud de ala: 11.76 ± 0.06 cm; longitud de tarso: 2.88 ± 0.03 cm; longitud de pico: 1.89 ± 0.02 cm; condición corporal: 66.18 ± 0.75 g).

Al comparar los individuos inmaduros de los mirlos cafés entre sitios (UBS: n = 10; PTGC: n = 6), se encontró que las variables morfométricas y la condición corporal difirieron significativamente entre poblaciones (longitud de ala: t = -3.260, p = 0.005; longitud de tarso: t = -5.358, p = 0.001; longitud de pico: t = -5.850, p = 0.001; condición corporal: t = -5.632, p = 0.001). Específicamente, los individuos inmaduros de la UBS presentaron valores morfométricos y de condición corporal más altos (longitud de ala: 11.84 ± 0.11 cm; longitud de tarso: 2.91 ± 0.03 cm; longitud de pico: 1.86 ± 0.02 cm; condición corporal: 66.48 ± 1.12 g) en comparación con los registrados en el PTGC (longitud de ala: 11.31 ± 0.08 cm; longitud de tarso: 2.61 ± 0.04 cm; longitud de pico: 1.66 ± 0.02 cm; condición corporal: 58.06 ± 0.36 g).

El PCA mostró que los 2 primeros componentes explicaron 90.70% de la varianza total. El componente principal 1 (PC1) presentó cargas positivas similares para todas las variables (longitud de ala = 0.43, longitud de tarso = 0.52, longitud de pico = 0.50 y condición corporal = 0.53), lo que sugiere que este componente representa un gradiente general de tamaño corporal y condición fisiológica de los individuos (tabla 1). Por su parte, el componente principal 2 (PC2) estuvo dominado por la longitud de ala (0.78), con contribuciones negativas de la longitud de pico (-0.46) y la condición corporal (-0.36), lo que indica un eje de variación asociado a diferencias en la forma corporal, particularmente en la relación entre estructuras de vuelo y rasgos asociados a la alimentación y el estado corporal (tabla 1). Estos patrones sugieren que las diferencias entre grupos observadas en el espacio multivariado están principalmente asociadas a variaciones en el tamaño corporal general (PC1) y, en menor medida, a diferencias en la forma corporal (PC2).

El PCA separó a los individuos en 4 grupos definidos por la combinación de sitio (UBS y PTGC) y edad (adultos e inmaduros) (fig. 3). La separación entre grupos se observó principalmente a lo largo del PC1, asociado a un gradiente de tamaño corporal y condición fisiológica. En este eje, los adultos de la UBS (AU en la figura 3) se ubicaron hacia valores positivos, lo que indica mayores dimensiones corporales y mejor condición corporal en comparación con los demás grupos. En contraste, los individuos inmaduros del PTGC (IP en la figura 3) se agruparon hacia valores negativos del PC1, reflejando menores valores en las variables morfométricas y de condición corporal. Los individuos inmaduros de la UBS se posicionaron en una región intermedia, pero mantuvieron valores superiores a los inmaduros del PTGC, lo que confirma la tendencia observada en los análisis univariados. Por su parte, el PC2 contribuyó en menor medida a la separación de los grupos, reflejando variaciones asociadas principalmente a la longitud de ala.

Las variables sitio y edad tienen un efecto significativo sobre las variables morfológicas y de condición corporal a nivel general en las poblaciones de mirlos cafés (Manova, sitio (F(4,32) = 15.66, p = 0.001), edad (F(4,32) = 18.67, p = 0.001)). El análisis particular de cada variable de respuesta reveló el grado de influencia significativa que ejercen el sitio y la edad sobre la morfología de los individuos en ambas poblaciones (tabla 2), mientras que la interacción entre ambos factores no fue significativa (p > 0.05).

Discusión

Los resultados de este estudio muestran que las poblaciones de Turdus grayi presentan diferencias entre ambientes con distinto grado de urbanización. En particular, los individuos capturados en el sitio con menor influencia urbana (UBS) presentaron valores mayores en variables morfométricas y en el índice de condición corporal en comparación con aquellos registrados en el sitio más urbanizado (PTGC). Este patrón se observó tanto en individuos adultos como inmaduros, lo que sugiere que las características ambientales asociadas a cada sitio podrían influir en la forma corporal de las poblaciones.

Las variaciones morfológicas en aves han sido ampliamente documentadas como respuestas a las condiciones del ambiente que habitan. Rasgos como la longitud del ala, la masa corporal y la forma o longitud del pico están estrechamente vinculados con funciones ecológicas relacionadas con el desplazamiento, el uso del hábitat y la obtención de alimento (Revelo-Hernández et al., 2016; Schoener, 1974; Vágási et al., 2016; Winkler, 1988). En ambientes urbanos, diversos estudios han documentado cambios morfológicos asociados con modificaciones en la disponibilidad de recursos, la estructura del hábitat y las condiciones ambientales propias de estos sistemas (Benmazouz et al., 2023; Evans et al., 2009; Hahs et al., 2023; Seress y Liker, 2015).

En el presente estudio, los individuos capturados en el PTGC presentaron una menor longitud de ala en comparación con aquellos registrados en la UBS. Este patrón ha sido documentado en diversas especies de aves asociadas a ambientes urbanizados, como el gorrión doméstico (Passer domesticus), el carbonero común (Parus major), la chova cenicienta (Corvus cornix), el pinzón terrestre (Geospiza fulliginosa) y la reinita amarilla (Setophaga petechia aureola), en las que se han reportado variaciones en la morfología del ala en función del tipo de ambiente ocupado (Benmazouz et al., 2023; Caizergues et al., 2018; Dulisz et al., 2016; Liker et al., 2008; Meillère et al., 2017; Mena et al., 2025). Diversos autores sugieren que, en contextos urbanos, las aves presentan patrones de movimiento más restringidos y un mayor uso de espacios estructuralmente complejos, lo que favorece morfologías asociadas con vuelos de corta distancia o mayor maniobrabilidad (Dulisz et al., 2016; Shochat, 2004). En conjunto, las diferencias observadas en la longitud del ala podrían interpretarse como respuestas morfológicas relacionadas con las características del entorno urbano.

De manera similar, los individuos del PTGC presentaron menor longitud del tarso, un rasgo que puede modificarse en ambientes urbanizados en respuesta a cambios en los sustratos disponibles para posarse. Esto concuerda con lo reportado en especies como el luis bienteveo (Pitangus sulphuratus) y el tirano pipirí (Tyrannus melancholicus) (Martins-Oliveira et al., 2012; Santos et al., 2023). En entornos urbanos, las perchas naturales suelen ser reemplazadas por estructuras artificiales como cables, postes, señales o edificaciones (Martins-Oliveira et al., 2012; Santos et al., 2023; Sick, 1997). En este sentido, la reducción en la longitud del tarso podría reflejar una menor demanda de resistencia mecánica y, al mismo tiempo, favorecer una mayor agilidad o facilitar ciertos movimientos y posturas en sustratos urbanos, en contraste con las perchas naturales más irregulares o flexibles, como las ramas (Santos et al., 2023).

Respecto a la longitud del pico, los individuos registrados en el PTGC presentaron picos más cortos que aquellos capturados en la UBS. Cambios en la morfología del pico han sido reportados en especies como el luis bienteveo (Pitangus sulphuratus), el hornero común (Furnarius rufus), el zorzal charchalero (Turdus amaurochalinus), la calandria común (Mimus saturninus), el abanico maorí (Rhipidura fuliginosa) y el mirlo común (Turdus merula) (Cristaldi et al., 2017; Hensley et al., 2019). Dado que el pico constituye la estructura principal involucrada en la captura y procesamiento del alimento, su morfología suele reflejar adaptaciones asociadas al tipo y abundancia de recursos tróficos disponibles (Hsu et al., 2014; Winkler et al., 2016; Xu et al., 2023). En ambientes urbanos, donde la diversidad de artrópodos suele ser menor (Chatelain et al., 2023), estas diferencias podrían reflejar ajustes fenotípicos asociados a cambios en la dieta.

En relación con el índice de condición corporal, los individuos registrados en la UBS presentaron valores mayores en comparación con aquellos capturados en el PTGC. Este resultado podría estar relacionado con la mayor cobertura y diversidad vegetal presente en la UBS, lo cual puede favorecer la disponibilidad de recursos alimenticios de origen natural. Diversos estudios han señalado que hábitats con mayor complejidad estructural y riqueza vegetal tienden a albergar una mayor abundancia de insectos, lo que incrementa la disponibilidad de alimento para las aves (Benmazouz et al., 2023; Fernández et al., 2023; Paker et al., 2014; Seress et al., 2020; Winkler et al., 2016). En concordancia con lo anterior, especies como el chingolo común (Zonotrichia capensis), el rascador viejita (Melozone fusca) y la tortolita mexicana (Columbina inca) presentan una mejor condición corporal en ambientes conservados (Chávez-Zichinelli et al., 2013; Fernández et al., 2023; Ruiz et al., 2002). En consecuencia, en ambientes con mayor disponibilidad de recursos tróficos las aves pueden destinar menos esfuerzo a la búsqueda de alimento, lo que podría traducirse en mejores valores de condición corporal (Liker et al., 2008; Meillère et al., 2015; Olsson et al., 2000; Van de Crommenacker et al., 2011).

En ambientes antropogénicos, los recursos comúnmente accesibles (como restos de comida, semillas o frutos proporcionados por los humanos de forma voluntaria o involuntaria) suelen presentar un bajo contenido de nutrientes esenciales, como proteínas y vitaminas y, por consiguiente, ser ricos en grasas, carbohidratos y sales (García-Arroyo et al., 2023; Jones y Reynolds, 2008; Townsend et al., 2019). Esta composición nutricional se refleja en los menores valores de condición corporal que las aves suelen exhibir en ambientes urbanizados (Caizergues et al., 2018).

El PCA evidenció una separación de los individuos en función del sitio y la edad. La alta proporción de varianza explicada por los primeros 2 componentes sugiere que las variables consideradas capturan de manera consistente la variación morfológica presente en las poblaciones estudiadas. Esta separación entre grupos indica que las condiciones ambientales asociadas a cada sitio podrían estar influyendo de manera conjunta en múltiples rasgos morfológicos de los individuos. Cuando las variables presentan cargas similares en un mismo componente, este puede interpretarse como un gradiente general que resume la variación conjunta de los rasgos (Abdi y Williams, 2010). El PC1 obtenido en este estudio refleja un eje de morfología y condición corporal. Por otro lado, cuando los componentes presentan cargas opuestas entre variables, estos representan contrastes funcionales entre rasgos (Lever et al., 2017), lo cual es consistente con el PC2, donde la longitud de ala se opone a variables como la longitud de pico y la condición corporal. Este tipo de patrones ha sido ampliamente descrito en estudios ecológicos como representación de gradientes morfofuncionales (Nichols, 1977).

De manera complementaria, los resultados del Manova indicaron que tanto el sitio como la edad influyen significativamente en el conjunto de variables morfológicas evaluadas. Esto sugiere que las diferencias observadas entre poblaciones no se limitan a un solo rasgo, sino que involucran cambios coordinados en múltiples características corporales. Este tipo de patrón ha sido documentado en otras especies de aves que habitan gradientes de urbanización, donde las condiciones ambientales pueden afectar simultáneamente diversos rasgos morfológicos (Amiot et al., 2022; Evans et al., 2009; Meillère et al., 2015).

A pesar de que los resultados muestran diferencias claras entre los sitios evaluados, este estudio presenta algunas limitaciones que deben considerarse al interpretar los resultados. En primer lugar, el tamaño de muestra fue relativamente modesto y desigual entre sitios, lo que podría influir en el poder estadístico para detectar diferencias más sutiles, aunque el esfuerzo de muestreo fue estandarizado en términos de número de redes, frecuencia y horario de captura. En segundo lugar, el análisis se basó en únicamente 2 sitios de muestreo, lo que limita la capacidad de generalizar los patrones observados a otras poblaciones de la especie. Asimismo, no se controlaron variables potencialmente influyentes como el sexo, la temporalidad o el microhábitat dentro de cada sitio. Adicionalmente, no se realizó una caracterización detallada de la vegetación ni de la oferta de recursos a escala local, lo cual podría influir en las variaciones morfológicas observadas. Se recomienda que futuras investigaciones incorporen estas variables para evaluar con mayor precisión su efecto sobre las poblaciones de T. grayi a lo largo de gradientes de urbanización.

Los resultados de este estudio muestran que las poblaciones de Turdus grayi presentan diferencias en rasgos morfológicos y en la condición corporal entre ambientes con distinto grado de urbanización. En particular, los individuos capturados en el sitio con menor influencia urbana presentan valores mayores en variables morfométricas y en el índice de condición corporal en comparación con aquellos registrados en el sitio más urbanizado. Estos resultados respaldan la predicción inicial de que las aves que habitan en ambientes con menor grado de urbanización presentan valores morfológicos más altos que aquellas que ocupan ambientes más antropizados.

En conjunto, los hallazgos sugieren que las características del hábitat asociadas al grado de urbanización pueden influir en la variación morfológica y en la condición corporal de las poblaciones de esta especie. Este estudio aporta evidencia sobre cómo las modificaciones del paisaje urbano se relacionan con cambios en rasgos morfológicos de aves residentes, y resalta la importancia de considerar las características del hábitat en el estudio de la ecología de aves que habitan en ambientes urbanos.

Agradecimientos

A la Secretaría de Ciencias, Humanidades, Tecnología e Innovación (Secihti), por la beca de maestría otorgada al primer autor. Al Ayuntamiento de Centro, por permitirnos trabajar dentro del Parque Tomás Garrido Canabal y a Bernardo Mendoza y su hija, María Dolores Mendoza, directivos de la UMA Bioparque Saraguatos, quienes nos permitieron trabajar dentro de la unidad de manejo.

Referencias

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