The number of native vascular plant species recorded in each of the 32 Mexican states was evaluated to identify and compare their floristic richness values and determine their floristic similarities. The floristic richness was further segregated to estimate the proportions documented for each of the 5 main biomes recognized in the country. We assumed that the floristic composition in the Mexican states follows a geographical association and that geographically close states will show assemblages defined by their floristic elements. The state of Oaxaca recorded the highest richness in all of Mexico and 3 biomes (Humid Mountain Forest, Temperate Forest, and Seasonally Dry Tropical Forest). Chiapas had the highest number of Tropical Humid Forest species, while Coahuila had the highest richness of Xerophytic Scrub species. Floristic similarities allowed the identification of well-defined groups, either when considering total floristic richness or when analyzing each of the main biomes. The floristic similarity is highly congruent between states with geographical proximity
Comparación de la riqueza florística entre los estados de México
Resumen
Se evaluó el número de especies de plantas vasculares nativas registradas en cada uno de los 32 estados mexicanos para identificar y comparar sus valores de riqueza florística, así como para determinar las similitudes florísticas entre ellos. Se segregó la riqueza para saber qué proporciones se documentan para cada uno de los 5 principales biomas reconocidos en el país. Postulamos que la composición florística en los estados mexicanos sigue una asociación geográfica y que los estados geográficamente cercanos entre sí mostrarán conjuntos definidos por sus elementos florísticos. Oaxaca destaca como el estado con la mayor riqueza total y la de 3 biomas (Bosque Húmedo de Montaña, Bosque Templado y Bosque Tropical Estacionalmente Seco). Chiapas contiene la mayor cantidad de especies del Bosque Tropical Húmedo, mientras que Coahuila ocupa el primer lugar por su número de especies del Matorral Xerófilo. Las similitudes permitieron identificar grupos florísticos bien definidos, independientemente de si se analizaba toda la riqueza florística o la documentada en cada uno de los principales biomas. Se observa una congruencia entre la proximidad geográfica de los estados y su similitud florística.
Biodiversity knowledge requires a good inventory of taxa in the region of interest. Mexico has the fifth richest flora in the world with more than 24,000 species (Sosa et al., 2023; Ulloa-Ulloa et al., 2017; Villaseñor, 2016; Villaseñor & Meave, 2022), which is distributed throughout a wide range of habitats. This richness results from the country’s heterogeneous geography, which causes a varied topography and climatic regimes.
Regional diagnoses put floristic knowledge into perspective and can be informative as strategies to improve biodiversity knowledge at that scale. To date, such diagnoses have been performed for northern Mexico (González-Elizondo et al., 2017) and the Yucatán Peninsula (Pérez-Sarabia et al., 2017). On the other hand, the National Commission for the Knowledge and Use of Biodiversity (Conabio) has coordinated a series of publications entitled State Studies, which contain a diagnosis of biodiversity, including plants, for each state. By 2022, the official Conabio website reported the publication of 24 state studies, which provides an idea of the magnitude of plant diversity in each of the evaluated states (https://www.biodiversidad.gob.mx/region/EEB/estudios). However, 60% of these studies unfortunately do not include a floristic inventory, which limits their usefulness for the specific characterization and comparison of flora across states.
Mexico’s floristic knowledge, although still fragmented, is approaching a level that allows the identification of diversity patterns that would have been impossible to achieve 2 or 3 decades ago. At present, in addition to the biodiversity information discussed in the state studies, floristic inventories have been published for 24 of the 32 Mexican states. This has increased from the 18 state inventories counted by Villaseñor (2016), adding Sinaloa (Vega-Aviña et al., 2021), Hidalgo (Villaseñor et al., 2022), Coahuila, Nuevo León, and Tamaulipas (Villaseñor et al., 2023). Furthermore, regional and local inventories provide additional information that helps to synthesize the floristic richness of each state where they were carried out (Villaseñor & Meave, 2022).
Inventories at the state level help to understand floristic diversity in various ways, for example, to comprehend the taxonomic composition, the environments within the state where species are distributed, the levels of endemism (at both the national and state levels) or restrictedness (non-endemic known from a single state), etc. In addition, the decisions on the conservation of biodiversity are carried out alternately between the federal and state governments (Íñiguez-Dávalos et al., 2015). Hence, a good knowledge of a state’s flora is essential for the success of conservation strategies.
In this study, we used a database of the floristic knowledge of the Mexican flora at the state level to examine patterns of floristic similarities. The database included the occurrence by state of all vascular plants recognized as constituting the flora of Mexico. Species were grouped by state occurrence to generate maps of total diversity and the richness documented in each main biome. We focused on determining variations in floristic composition among the 32 Mexican states.
This paper postulates that floristic composition in the Mexican states follows a geographical association and that states that are geographically close to each other will show assemblages that are defined by their floristic elements (species). In addition, these assemblages (floristic units or regions) are related to the biomes found in their territory in response to the abiotic features (climate, soil, topography, etc.) that characterize each biome. We used a descriptive approach to note floristic similarities between states, as a classification exercise to understand species’ distributions.
Materials and methods
We compiled a database containing the list of known species for each Mexican state (Operational Geographic Unit or OGU), which was an update of the information reported in recent inventories (Villaseñor, 2016; Villaseñor & Meave, 2022) and summarized in Abamap (Serrano-Estrada et al., 2022, https://abamap2.abaco2.org/). It included the species richness for each state. For each species, we also included the biome(s) (Villaseñor & Ortiz, 2014) where it has been recorded, based on literature review or specimens housed in different herbaria in Mexico and abroad, provided as online resources (Conabio, www.conabio.gob.mx; IBdata, https://www.ibdatav4pgsql.virtualhalls.net/web/; TROPICOS, www.tropicos.org).
We used the records to build an incidence matrix to evaluate floristic similarities. Using the states as OGUs, we carried out a floristic similarity analysis utilizing the Sørensen-Dice similarity coefficient and WPGMA as the grouping method. The Sørensen-Dice coefficient is among the most used and recommended to analyze presence-absence data (e.g., Vellend, 2001), and WPGMA is the preferred clustering method, since it weights the contributions of the groupings considering the number of terminal nodes (states) they contain, ensuring that each contributes equally to each nesting to which it belongs (González-Orozco et al., 2014). The analyses were carried out using NTSYS-pc software, version 2.21 (Rohlf, 2007). The floristic similarities among the states and the biomes were explored and mapped. On one hand, this allowed us to evaluate floristic relationships among the states and to identify potential floristic regions (assemblages or floristic units); but, most importantly, it allowed us to identify the main floristic elements (species) that characterize each chorology (floristic unit).
We used information on the species’ occurrence by biome to evaluate floristic similarities among the states according to the number of species recorded in each of the 5 major biomes in Mexico (Villaseñor & Ortiz, 2014). For this analysis, we included only the species occurring in 3 or fewer biomes; those recorded in 4 or 5 biomes were discarded. This selection was intended to evaluate just those species characterizing the biome and at least 2 contiguous biomes. All these floristic assessments were compared to evaluate possible similarities between the floristic groups obtained based on total richness and those based on the subset of species occurring in the different biomes found in the state.
Results
A total of 23,412 native species were documented and analyzed (Supplementary material). This figure does not include 1,118 species recorded as exotic (introduced) and naturalized; although they are part of the country’s floristic diversity, this study focused on native species. The greatest number of species occurred in the states located in southeastern Mexico: Oaxaca (10,534), Chiapas (9,313), and Veracruz (8,992, Table 1). The median number of species per state is 4,335.5, ranging from a minimum of 1,479, recorded in Tlaxcala, to a maximum of 10,534, recorded in Oaxaca.
Figure 1 shows the quartile of species richness for each state. The states located on both peninsulas (Baja California and Yucatán) had lower species richness than the more continental states. The 4 states with the smallest area (Aguascalientes, Colima, Mexico City, and Tlaxcala) had comparatively low richness. Morelos, which is similar in area to these states, had greater species richness, placing it in the second quartile. The states located in the north of the country, except Durango, had lower richness than those in the south, with Oaxaca standing out as the state with the greatest plant richness.
Richness by biome. Table 1 shows the number of species in each state by biome. The 14,915 species that are documented as present in 3 or fewer biomes, which were considered for analyses by biome, accounted for 63.7% of the total richness. Not all biomes occur in each state (Table 1). However, we classified for the biome any species recorded in another state where it positively occurs. For example, in Baja California there are no Humid Mountain Forests (HMF) or Humid Tropical Forests (HTF), but 64 species recorded in the state are distributed in HMF and 49 in HTF in other states. In Tabasco, Xerophytic Scrub (XER) is not documented, but 164 species that are characteristic of the XER are documented in its flora, mainly associated with coastal communities.
The greatest richness of species by biome did not always follow the same pattern as the total richness. When considering richness by biome, the 3 richest states for each biome were as follows: for Humid Mountain Forest (HMF) Oaxaca, Chiapas, and Veracruz; for Humid Tropical Forest (HTF), Chiapas, Veracruz, and Oaxaca; for Seasonally Dry Tropical Forest (STF), Oaxaca, Guerrero, and Michoacán; for Temperate Forests (TEM), Oaxaca, Jalisco, and Veracruz; and for Xerophytic Scrub (XER), Coahuila, Chihuahua, and San Luis Potosí. Oaxaca was among the 3 richest states in 4 biomes (HMF, HTF, STF, and TEM), Veracruz in 3 (HMF, HTF, and TEM), and Chiapas in 2 (HMF, HTF). Six other states had significant richness in 3 biomes: Guerrero and Michoacán in STF; Jalisco in TEM; and Chihuahua, Coahuila, and San Luis Potosí in XER.
The dominance of species by biome in some states indicates a geographical influence on richness. For example, the STF is better represented in states facing the Pacific Ocean (Guerrero, Michoacán, and Oaxaca). In contrast, the Humid Mountain Forests (HMF) and Humid Tropical Forests (HTF) are richer in species towards the southeast of the country, in Chiapas, Oaxaca, and Veracruz. Likewise, the Xerophytic Scrub (XER) is better represented in the north-central part of Mexico, especially in Chihuahua, Coahuila, and San Luis Potosí.
Floristic similarities. Most species characterize floristic units that are consistent with their geographic distribution (Table 2, Fig. 2A). The 2 peninsulas —Baja California (comprising the states of Baja California and Baja California Sur) and Yucatán (including the states of Campeche, Quintana Roo, and Yucatán)— aggregated as floristic units (Table 2, Fig. 2A). Tabasco was more floristically related to the Yucatán Peninsula than to any floristic region in eastern Mexico. The other states divide the country into 4 important floristic groups: one includes the northwestern states (Chihuahua, Durango, Nayarit, Sinaloa, and Sonora); a second group includes the states located in the central east and northeast (Aguascalientes, Coahuila, Guanajuato, Hidalgo, Nuevo León, Querétaro, San Luis Potosí, Tamaulipas, and Zacatecas); a third group includes the states located in west-central (Colima, Guerrero, Jalisco, México, and Michoacán); and the fourth group includes the southeastern states (Chiapas, Oaxaca, Puebla, and Veracruz). The 2 states with the lowest number of species recorded (Mexico City and Tlaxcala) are positioned as outliers; however, due to their geographical position and their richness shared with other states, they can be placed in the third group (both states share a greater number of species with the Estado de México). Table 2 provides a summary of the identified floristic groups, and the number of species recorded; it also includes the number of species only known in their territory (restricted species).
Table 1
Floristic richness recorded in the Mexican states overall and in each of the major biomes. V2016 = Species according to Villaseñor (2016), Species = figures reported in this study, HMF = Humid Mountain Forest, HTF = Humid Tropical Forest, STF = Seasonally Dry Tropical Forest, TEM = Temperate Forest, XER = Xerophytic Scrub. The full names of the states are indicated in Figure 1. An asterisk indicates the absence of the biome in the state.
State
V2016
Species
HMF
HTF
STF
TEM
XER
AGS
1,871
2,251
367*
64*
553
1,068
930
BC
2,336
2,408
64*
49*
453
543
1,542
BCS
1,988
2,108
92*
106*
735
440
1,256
CAMP
2,369
2,472
495*
1,275
787
299
210*
CHIS
8,790
9,313
3,781
4,047
2,064
2,621
751*
CHIH
4,291
5,055
625*
227*
1,239
2,403
2,317
CDMX
1,978
1,979
549
69*
332*
1,032
633
COAH
3,780
4,097
456*
134*
596
1,795
2,444
COL
4,333
2,812
652
574
1,073
767
323
DGO
4,472
5,701
956
457*
1,578
2,761
2,094
GTO
3,206
3,551
714*
171*
828
1,633
1,393
GRO
6,551
7,120
2,279
1,551
2,548
2,901
1,090
HGO
4,734
5,195
1,706
752
1,015
2,312
1,632
JAL
7,155
7,608
1,983
1,257
2,621
3,400
1,530
MEX
5,177
5,557
1,524
671
1,681
2,612
1,223
MICH
5,885
6,458
1,768
1,054
2,364
2,734
1,209
MOR
3,491
3,848
975
464*
1,228
1,560
793
NAY
3,964
4,391
1,034
835
1,591
1,680
689
NL
3,740
4,161
604
179*
613
1,855
2,110
OAX
10,229
10,534
3,889
3,352
2,964
3,934
1,727
PUE
5,232
6,638
2,180
1,416
1,782
2,659
1,710
QRO
4,411
4,609
1,252
567*
1,006
1,943
1,593
QROO
2,276
2,393
465*
1,235
747
264*
183*
SLP
5,413
5,673
1,390
856
1,243
2,286
2,154
SIN
3,736
4,280
844
575
1,689
1,671
950
SON
4,106
4,661
508*
266*
1,364
1,932
2,136
TAB
2,826
3,641
1,105
2,194
778*
551*
164*
TAMS
4,278
5,107
1,041
706
1,034
1,953
1,983
TLAX
1,297
1,479
403*
42*
214
781
495
VER
8,497
8,992
3,339
3,362
1,914
3,020
1,584
YUC
1,900
2,042
322*
953
727
217*
219
ZAC
3,705
3,894
660*
206*
1,007
1,890
1,552
Total
23,314
23,412
5,922
5,031
5,414
8,912
6,008
Southeastern Mexico (floristic group VI in Table 2) contained the largest number of total species and restricted species. In contrast, the 2 peninsulas had lower richness values, although the Baja California Peninsula (floristic group I) had a significant number of restricted species, comparable to continental regions.
When species richness was segmented by biome, the same general floristic groups were recovered (Fig. 2B-F). Several of these groups remain constant regardless of whether the entire flora or groups of species by biome are analyzed. For example, the floristic composition of group I (Table 2), corresponding to the Baja California Peninsula, was identified chorologically as a cohesive floristic unit in all analyses (Figs. 2, 3). Similarly, the Yucatán Peninsula plus Tabasco (group II) formed a floristic unit in all the analyses, except for HTF species, in which Tabasco was placed with the southeastern states, which had the highest richness in this biome (Figs. 2C, 3C).
Figure 3 shows the relationships between the states obtained through the cluster analysis in the geographical space. This representation shows that neighboring states shared a greater number of species, which sorted them into the same floristic group.
Discussion
The first step toward achieving a comprehensive Flora of Mexico is to have a functional and accessible list of species; Villaseñor’s (2016) contribution aimed at this effort. Although the current number of species accepted and that of Villaseñor (2016) is practically identical (Table 1), differences in taxonomic circumscriptions (accepted species) are not shown here. Such differences are mainly the result of the description of new taxa, the revision of taxonomic groups, and other products of taxonomic work that sometimes result in a substantial number of species now considered synonyms, especially when the species are harmonized with the nomenclature accepted by the World Checklist of Vascular Plants (wcvp.science.kew.org, Murguía-Romero et al., 2023). Therefore, a review of the list of species that reflect all these taxonomic and nomenclatural changes is needed.
Table 2
Floristic groups identified with clustering analysis. The restricted species occur only in the floristic group.
Floristic group
Recorded species
Restricted species
I. Baja California Peninsula (Baja California, Baja California Sur)
3,270
1,144 (35.0%)
II. Yucatán Peninsula (Campeche, Quintana Roo, Tabasco, Yucatán)
4,630
171 (3.7%)
III. Northwestern (Chihuahua, Durango, Nayarit, Sinaloa, and Sonora)
9,281
1,144 (12.3%)
IV. Central-Northeastern (Aguascalientes, Coahuila, Guanajuato, Hidalgo, Nuevo León, Querétaro, San Luis Potosí, Tamaulipas, and Zacatecas)
10,507
1,457 (13.9%)
V. West-Central (Colima, Guerrero, Jalisco, México, Mexico City, Michoacán, Morelos, and Tlaxcala)
11,051
1,490 (13.5%)
VI. Southeastern (Chiapas, Oaxaca, Puebla, and Veracruz)
14,673
3,967 (27.0%)
In this work, we present an update of the figures published more than 7 years ago (Villaseñor, 2016), and evaluate changes in floristic composition at the state level (Table 1). Although the use of political divisions is not the most recommended for the analysis of richness and diversity per se, they are important because currently in Mexico, political boundaries define the basis and scope of most conservation decisions, which is one of the main uses of floristic information. The results shown here do not constitute a measurement of the real species distribution; a species can be recorded in a state only in a small fraction of its territory. Consequently, occurrence in each state only reflects their distribution across Mexican territory. More precise assessments of species distribution at the within-state level will reflect additional patterns of richness and distribution at more local scales (see for example Villaseñor et al., 2022, 2023).
Figure 1. Species richness by state represented by quartiles (see Table 1 for raw values). Gray = first quartile (Q1 = 2,726.5 species), yellow = second quartile (Q2 = 4,335.5), red = third quartile (Q3 = 5,680 species), and purple = fourth quartile (Q4 = 10,534 species). AGS = Aguascalientes, BC = Baja California, BCS = Baja California Sur, CAMP = Campeche, COAH = Coahuila, COL = Colima, CHIS = Chiapas, CHIH = Chihuahua, CDMX = Mexico City, DGO = Durango, GTO = Guanajuato, GRO = Guerrero, HGO = Hidalgo, JAL = Jalisco, MEX = Estado de México, MICH = Michoacán, MOR = Morelos, NAY = Nayarit, NL = Nuevo León, OAX = Oaxaca, PUE = Puebla, QRO = Querétaro, QROO = Quintana Roo, SLP = San Luis Potosí, SIN = Sinaloa, SON = Sonora, TAB = Tabasco, TAMPS = Tamaulipas, TLAX = Tlaxcala, VER = Veracruz, YUC = Yucatán, ZAC = Zacatecas. Map by E. Ortiz.
Table 1 shows that the hierarchical placement of the states has not changed compared to the figures published by Villaseñor (2016). The 10 richest states in this study were the same as in Villaseñor (2016); the only change was the number of species recorded. On average, more than 400 species have been added to each state inventory since 2016, although 14 states show figures below this average. Several states have a better knowledge of their flora (for example, Mexico City or the states of the Baja California and Yucatán peninsulas); this can be inferred by the fewer new species described and added as new records. In contrast, states like Durango and Puebla record many additions to their inventory, several of them constituting recently described species. It is necessary to have more precise analyses at the state level to know the addition rates of both new species and new records to its flora.
Richness by biome. The occurrence of species among states responds to their biome fidelity; the more widely represented the biome in the state, the broader the species’ distribution (Fig. 3). The richness of species by state and region is associated with the diversity of existing habitats (heterogeneity), as well as their latitudinal position. The greater environmental heterogeneity observed in Chiapas, Oaxaca, and Veracruz, which are located at lower latitudes than Chihuahua, Coahuila, and Sonora, is undeniable. This heterogeneity helps to explain the greater species richness in the former than in the latter.
The use of political states as units of study provides valuable information to begin to understand differences in richness and the probable causes of such inequality (Table 1). For example, there are more biomes in the states of Chiapas and Oaxaca than in Campeche or Chihuahua. In the first 2, there are large areas of humid forests, both lowland (HTF) and mountain (HMF), forming a colorful mosaic where they mix with other biomes, which helps to explain their important species richness. Meanwhile, Campeche and Chihuahua contain fewer biomes, and although they have important floristic richness, their distribution is more homogeneous, forming broad and continuous patches; this explains their lower species richness.
Figure 2. Floristic similarities among Mexican states. A, Total floristic richness; B, Humid Mountain Forest (HMF); C, Humid Tropical Forest (HTF); D, Seasonally Dry Tropical Forest (STF); E, Temperate Forest (TEM); F, Xerophytic Scrub (XER). Figure 3. Geographical arrangement of the floristic groups recovered in the cluster analyses (Fig. 2) based on overall floristic richness and richness by biome. A, Total floristic richness; B, Humid Mountain Forest; C, Humid Tropical Forest; D, Seasonally Dry Tropical Forest; E, Temperate Forest; F, Xerophilous Scrub. The gray shading in figures B-F shows the distribution of the corresponding biome. Maps by E. Ortiz.
Floristic similarities. We observe congruence between the geographic proximity of states and their floristic similarities, supporting our initial postulate, regardless of whether the analysis considered total richness or was divided by biome. A similar analysis 2 decades ago showed similar results (Espinosa-García et al., 2004). Since then, the floristic cohesiveness of the peninsulas of Baja California and Yucatán (including Tabasco) has been apparent. The differences in the classification of some states between the 2 studies are indicative of the poor floristic knowledge available a couple of decades ago. For example, in that study, Nayarit and Sinaloa were grouped with states located along the Pacific slope, but currently form a floristic group that is more closely related to the northwestern states. The floristic sampling of both states 2 decades ago was biased toward the Pacific slope, especially in the municipality of Culiacán in Sinaloa (Vega-Aviña, 2002), and around the influence of the Aguamilpa hydrological project in Nayarit (Téllez-Valdés, 1995), which mainly covered tropical regions of that slope. Currently, the floras of both states are better known, with much more exploration in their mountainous regions, where the influence of the Sierra Madre Occidental shows greater floristic similarity with the northwestern states of the country.
The identified floristic groups (Figs. 2, 3) share a particular floristic composition, with a significant number of species restricted to their territory (Table 2). Once the flora of each floristic unit is known, it is possible to carry out other analyses considering the set of species that characterizes each one. For example, 3,967 species (out of 14,673) are only known from floristic group VI (Table 2); Oaxaca is first for total floristic richness, but Chiapas slightly surpasses it in exclusive species (2,316 in Chiapas, 2,255 in Oaxaca). If we consider the proportions of exclusive species by state relative to the total in the region, Chiapas contains 58%, Oaxaca 56%, Veracruz 30%, and Puebla 14%. However, although Chiapas and Oaxaca show similar proportions of restricted species, it is interesting to note that only 961 of them are shared (24% of the total), suggesting a high species turnover from one state to the other (i.e., high beta diversity). Species shared between these 2 states include Clethra pachecoana Standl. & Steyerm., Dendrosida breedlovei Fryxell, Saurauia matudae Lundell, Senegalia mirandae (L. Rico) Seigler & Ebinger, and Triplaris melaenodendron (Bertol.) Standl. & Steyerm.
The same exercise in floristic group II, which has only 171 exclusive species, shows that 70% are found in Quintana Roo, 65% in Yucatán, 57% in Campeche, and 15% in Tabasco. Eighty-six species are shared between Quintana Roo and Yucatán (50% of the total), which suggests lower beta diversity compared to group VI. The species shared between Quintana Roo and Yucatán include Harpalyce yucatanense Miranda ex São-Mateus & M.Sousa, Morisonia quintanaroensis (Iltis & Cornejo) Christenh. & Byng, Macroscepis yucatanensis Morillo, Ruellia macrophylla Vahl, Manfreda petskinil R.A.Orellana, L.Hern. & Carnevali, and Wittmackia mesoamericana (I.Ramírez, Carnevali & Cetzal) Aguirre-Santoro. The greater beta diversity in floristic group VI compared to group II suggests higher environmental heterogeneity in the former, which implies a more restricted distribution of its exclusive species than in the latter.
The combination of data from available databases and the use of multivariate techniques currently allow for more robust, refutable, and less intuitive analyses (Kreft & Jetz, 2010). Likewise, the consistent use of the same coefficient in different studies will maximize their comparability, and therefore our understanding of floristic patterns and other ecological attributes (Vellend, 2001). This allows a better knowledge of the geographical distribution of the species and the identification of species assemblages or floristic groups (Table 2), as well as the species characterizing them (floristic elements). Without a doubt, the results obtained in this way will facilitate their use in other lines of research, such as historical biogeography and conservation. The hierarchical patterns found in this study, despite using political divisions, seem to define clear floristic regions, supported even by quite a few exclusive species.
Mexico has a long tradition of interest in floristics. Thanks to this, we currently have a good knowledge of our plant diversity at a national and state level. However, recent explorations and advances in plant systematics strongly highlight the need to periodically synthesize discoveries and changes. This work focused on updating the data on floristic knowledge in each of the states and on analyzing the floristic similarities between them. The data provided here highlight the importance of good floristic knowledge at the regional level, the role played by inventories at the state level, and the botanists involved in their compilation.
Acknowledgments
The manuscript was improved by comments from Miguel Murguía. We appreciate Lynna Kiere’s insightful language revision.
References
Espinosa-García, F. J., Villaseñor, J. L., & Vibrans, H. (2004). Geographical patterns in native and exotic weeds of Mexico. Weed Technology, 18 (Suppl.), 1552–1558. https://doi.org/10.1614/0890-037X(2004)018[1552:GPINAE]2.0.CO;2
González-Elizondo, M. S., González-Elizondo, M., López-Enríquez, I. L., Tena-Flores, J. A., González-Gallegos, J. G., Ruacho-González, L. et al. (2017). Diagnóstico del conocimiento taxonómico y florístico de las plantas vasculares del norte de México. Botanical Sciences, 95, 760–779. https://doi.org/10.17129/botsci.1865
González-Orozco, C. E., Thornhill, A. H., Knerr, N., Laffan, S., & Miller, J. T. (2014). Biogeographical regions and phytogeography of the eucalypts. Diversity and Distributions, 20, 46–58. https://doi.org/10.1111/ddi.12129
Íñiguez-Dávalos, L. I., Jiménez-Sierra, C., Sosa-Ramírez, J., & Ortega-Rubio, A. (2015). Valoración de las diferentes categorías de las Áreas Naturales Protegidas en México. In A. Ortega-Rubio, M. J. Pinkus-Rendón, & I. C. Espitia-Moreno (Eds.), Las áreas naturales protegidas y la investigación científica en México (pp. 67–84). La Paz, Baja California Sur, México: Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, S.C.
Kreft, H., & Jetz, W. (2010). A framework for delineating biogeographical regions based on species distributions. Journal of Biogeography, 37, 2029–2053. https://doi.org/10.1111/j.1365-2699.2010.02375.x
Murguía-Romero, M., Ortiz, E., Serrano-Estrada, B., & Villaseñor, J. L. (2023). The Kew’s “World Checklist of Vascular Plants” and its relevance to the knowledge of the flora of Mexico. Botanical Sciences, 101, 632–653. https://doi.org/10.17129/botsci.3223
Pérez-Sarabia, J. E., Duno-de Stefano, R., Carnevali Fernández-Concha, G., Ramírez-Morillo, I., Méndez-Jiménez, N., Zamora-Crescencio, P. et al. (2017). El conocimiento florístico de la Península de Yucatán, México. Polibotánica, 44, 39–49. https://doi.org/10.18387/polibotanica.44.3
Rohlf, R. (2007). NTSYS pc version 2.21. Numerical taxonomy analysis system for windows. New York: Exeter Softwares.
Serrano-Estrada, B., Ortiz, E., Murguía-Romero, M., &Villaseñor, J. L. (2022). Abamap: un tour electrónico para conocer la distribución de las especies de la flora de México. Macpalxóchitl, 1, 59–64.
Sosa, V., Alvarado-Cárdenas, L. O., Duno-de Stefano, R., González-Gallegos, J. G., Hernández-Sandoval, L., Jiménez-Rosenberg, R. et al. (2023). The online Flora of Mexico: eFloraMEX. Botanical Sciences, 101, 324–340. https://doi.org/10.17129/botsci.3123
Téllez-Valdés, O. (1995). Flora, vegetación y fitogeografía de Nayarit, México(Tesis de maestría). Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México. México D.F.
Ulloa-Ulloa, C., Acevedo-Rodríguez, P., Beck, S., Belgrano, M. J., Bernal, R., Berry, P. E. et al. (2017). An integrated assessment of the vascular plant species of the Americas. Science, 358, 1614–1617. https://doi.org/10.1126/science.aao0398
Vega-Aviña, R. (2002). Flora del municipio de Culiacán, Sinaloa (México): un estudio preliminar para evaluar futuras áreas de protección(Tesis doctoral). Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México. México D.F.
Vega-Aviña, R., Vega-López, I. F., & Delgado-Vargas, F. (2021). Flora nativa y naturalizada de Sinaloa. México D.F.: Universidad Autónoma de Sinaloa/ Colegio de Posgraduados.
Vellend, M. (2001). Do commonly used indices of β-diversity measure species turnover? Journal of Vegetation Science, 12, 545–552. https://doi.org/10.2307/3237006
Villaseñor, J. L. (2016). Checklist of the native vascular plants of Mexico. Revista Mexicana de Biodiversidad, 87, 559–902. https://doi.org/10.1016/j.rmb.2016.06.017
Villaseñor, J. L., Encina-Domínguez, J. A., Estrada-Castillón, E., Hinton, G. S., Mora-Olivo, A., Ortiz, E. et al. (2023). Diversidad florística de la región noreste de México, estados de Coahuila, Nuevo León y Tamaulipas. Botanical Sciences, 101, 1301–1319. https://doi.org/10.17129/botsci.3328
Villaseñor, J. L., & Meave, J. A. (2022). Floristics in Mexico today: insights into a better understanding of biodiversity in a megadiverse country. Botanical Sciences, 100 (Special No.), 14–33. https://doi.org/10.17129/botsci.3050
Villaseñor, J. L., & Ortiz, E. (2014). Biodiversidad de las plantas con flores (División Magnoliophyta) en México. Revista Mexicana de Biodiversidad, 85, 134–142. https://doi.org/10.7550/rmb.31987
Villaseñor, J. L., Ortiz, E., & Sánchez-González, A. (2022). Riqueza y distribución de la flora vascular del estado de Hidalgo, México. Revista Mexicana de Biodiversidad, 93, e933920. https://doi.org/10.22201/ib.20078706e.2022.93. 3920
Daniel López-Sandoval a, b, *, Griselda Montiel-Parra a, Tila M. Pérez a
a Universidad Nacional Autónoma de México, Instituto de Biología, Departamento de Zoología, Colección Nacional de Ácaros, Tercer Circuito Exterior s/n, Ciudad Universitaria, Coyoacán, 04510 Ciudad de México, Mexico
b Universidad Nacional Autónoma de México, Posgrado en Ciencias Biológicas, Instituto de Biología, Departamento de Zoología, Colección Nacional de Ácaros, Tercer Circuito Exterior s/n, Ciudad Universitaria, Coyoacán, 04510 Ciudad de México, Mexico
*Corresponding author: danielbiologia@comunidad.unam.mx (D. López-Sandoval)
Received: 19 April 2024; accepted: 30 October 2024
Five samples of mosses and 2 samples of lichens were collected within the Cantera Oriente, in southern Mexico City. In total, 110 tardigrades and 27 eggs, belonging to 2 orders (Apochela and Parachela), 4 families (Milnesiidae, Hypsibiidae, Macrobiotidae, and Ramazzottiidae), 6 genera (Milnesium, Hypsibius, Notahypsibius, Minibiotus, Paramacrobiotus, and Ramazzottius) and 9 species were recorded. Milnesium longiungue Tumanov, 2006, Notahypsibius pallidoides Pilato, Kiosya, Lisi, Inshina and Biserov, 2011 and Paramacrobiotus gadabouti Kayastha, Stec, Mioduchowska and Kaczmarek, 2023, represent new records for Mexico. The species Paramacrobiotuspuma sp. nov. is new to science and its description is provided and supported by phase contrast light microscopy (PCM), scanning electron microscopy (SEM) and analysis of nucleotide sequences of 3 nuclear and 1 mitochondrial markers. The new records increase the diversity of the phylum to 87 species in the country.
Keywords: Tardigrada; Diversity; REPSA; Mexico City
Nuevos registros de tardígrados de México con la descripción de Paramacrobiotus puma sp. nov. (Eutardigrada: Macrobiotidae)
Resumen
Se recolectaron 5 muestras de musgo y 2 muestras de líquenes dentro de la Cantera Oriente en el sur de la Ciudad de México. En total, se registraron 110 tardígrados y 27 huevos pertenecientes a 2 órdenes (Apochela y Parachela), 4 familias (Milnesiidae, Hypsibiidae, Macrobiotidae y Ramazzottiidae), 6 géneros (Milnesium, Hypsibius, Notahypsibius, Minibiotus, Paramacrobiotus y Ramazzottius) y 9 especies. Milnesiumlongiungue Tumanov, 2006, Notahypsibiuspallidoides Pilato, Kiosya, Lisi, Inshina y Biserov, 2011 y Paramacrobiotusgadabouti Kayastha, Stec, Mioduchowska y Kaczmarek, 2023, representan nuevos registros para México. La especie Paramacrobiotuspuma sp. nov. es nueva para la ciencia y se proporciona su descripción, respaldada por microscopía óptica de contraste de fases (MCF), microscopía electrónica de barrido (MEB) y análisis de secuencias de nucleótidos de 3 marcadores nucleares y 1 mitocondrial. Estos nuevos registros incrementan la diversidad del grupo a 87 especies en el país.
Palabras clave: Tardigrada; Diversidad; REPSA; Ciudad de México
Introduction
Tardigrades (tardus = slow, gradus = step or “slow-stepper”) have commonly been called “water bears” due to their bear-like appearance, legs with claws, and slow lumbering gait (Nelson et al., 2015, 2018). These micrometazoans are found in a wide variety of marine, freshwater and terrestrial habitats, such as tropical forests and polar and arid deserts, from mountains to the depths of the oceans, and inhabit mainly mosses and lichens (Nelson & Marley, 2000; Nelson et al., 2015; Ramazzotti & Maucci, 1983). Being hydrophilic organisms, they need an aqueous medium to move and carry out their life cycle. Particularly terrestrial tardigrades depend on water films that adhere to the substrates where they live (Glime, 2017; Nelson et al., 2015).
To date, more than 1,400 species of tardigrades have been described in 3 classes (Eutardigrada, Heterotardigrada, and Mesotardigrada) (Bertolani et al., 2014; Degma & Guidetti, 2024; Guidetti & Bertolani, 2005). As for Mexico, 83 species have been recorded in 16 of the 32 states: Baja California, Chiapas, Chihuahua, Coahuila, Mexico City, Michoacán, Morelos, Nuevo León, Oaxaca, Quintana Roo, San Luis Potosí, Sinaloa, Sonora, Estado de México, Tamaulipas and Yucatán (Anguas-Escalante et al., 2020; Beasley, 1972; Beasley et al., 2008; Dueñas-Cedillo et al., 2020, 2024; García-Román et al., 2022; Heinis, 1911; Kaczmarek et al., 2011; León-Espinosa et al., 2017, 2019; Moreno-Talamantes & León-Espinosa, 2019; Moreno-Talamantes et al., 2015, 2019, 2020; May, 1948; Núñez et al., 2021; Pérez-Pech et al., 2017, 2018, 2020; Pilato, 2006; Pilato & Lisi, 2006; Ramazzotti & Maucci, 1983; Schuster, 1971). The presence of tardigrades in the rest of the Mexican territory is unknown. In this article, we present new records of tardigrades found in samples of mosses and lichens collected in the Cantera Oriente, buffer zone that belongs to the Pedregal de San Angel Ecological Reserve (REPSA), southern Mexico City. We describe a new species, Paramacrobiotus puma sp. nov., by using an integrative approach, including morphological analysis with phase-contrast microscopy (PCM), scanning electron microscopy (SEM) as well as DNA sequencing.
Materials and methods
Five samples of mosses and 2 samples of lichens were collected within the Cantera Oriente (19°19’00.5” N, 99°10’21.5” W; 2,260 m asl) on October 2, 2015, and August 30, 2016, respectively. The area is composed mainly of high elevation xerophilic scrub and is located in southern Mexico City and corresponds to the Buffer Zone (A3) of the Pedregal de San Ángel Ecological Reserve (REPSA) (Fig. 1), produced by the Xitle Volcano’s eruption approximately 1,670 years ago. This ecological reserve is a conservation area created in 1983 within the campus of the Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM). The objective of the reserve is to maintain an area of biological and cultural diversity containing the last remnants of natural ecosystems in the southern Mexico Basin (Palacio & Guilbaud, 2015). The samples covered an area of approximately 5 cm2 and were deposited in brown paper bags and taken to the laboratory for examination. The specimens were collected under the Scientific Collector Permits FAUT-0027 and FAUT-209 granted by Semarnat and with project 361 issued by the Executive Secretariat of REPSA. Tardigrade specimens were deposited in the Colección de Tardígrados associated with the Colección Nacional de Ácaros (CNAC), Instituto de Biología, UNAM, Mexico City.
Tardigrades and eggs were extracted from the samples using the technique described by Dastych (1985). Specimens for light microscopy were mounted on slides with Hoyer’s liquid and were observed under the microscope Nikon Optiphot-2 using phase contrast microscopy (PCM). Some specimens were separated for Scanning Electron Microscopy (SEM) and were prepared according to the technique described by Stec et al. (2015). Images were obtained in a SEM Hitachi, model SU 1510 at the Laboratorio Nacional de la Biodiversidad (LANABIO), Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México.
Figure 1. View of collection site within the buffer zone (A3), and map indicating location of the Cantera Oriente and Pedregal de San Ángel Ecological Reserve (REPSA), CDMX, Mexico. Map by D. López-Sandoval.
The sample size for morphometrics was chosen following recommendations by Stec et al. (2016). All measurements are in micrometers (µm). For the measurements, terminology of the structures and claws of the buccopharyngeal apparatus follow Pilato and Binda (2010) and Michalczyk and Kaczmarek (2003). The claw measurements were according to Beasley et al. (2008) and Kaczmarek and Michalczyk (2017). The macroplacoid length sequence was determined according to Kaczmarek, Cytan et al. (2014) and Kaczmarek and Michalczyk (2017). The terminology and measurements for Apochela follow Tumanov (2006), Michalczyk et al. (2012a, b), and Pilato et al. (2016). The pt ratio is the relation between the length of a given structure and the length of the buccal tube, expressed as a percentage (Pilato, 1981). Morphometric data was managed using templates “Parachela” and “Apochela”. Versions 1.2 for both templates are available in the Tardigrada Register (Michalczyk & Kaczmarek, 2013). Tardigrade taxonomy follows Bertolani et al. (2014) and Stec et al. (2021). The morphometric data is given in supplementary material (SM1).
The specimens examined were identified with taxonomic keys and compared with original species descriptions and other useful literature: Tumanov (2006, 2020), Pilato and Lisi (2006), Claxton (1998), Guidetti et al. (2009, 2022), Pilato and Binda (2010), Michalczyk et al. (2012a, b), Pilato et al. (2016), Kaczmarek et al. (2017), Gąsiorek, Stec, Morek et al. (2018), Stec, Morek et al. (2018), Moreno-Talamantes et al. (2019, 2020), Dueñas-Cedillo et al. (2020), Morek and Michalczyk (2020), Stec, Morek et al. (2018), Stec, Roszkowska et al. (2018), Stec, Kristensen et al. (2020), Stec, Krzywański et al. (2020), Rocha et al. (2022), Kayastha, Mioduchowska et al. (2023), Kayastha, Stec et al. (2023). For comparison with the new species, we also examined the following type material deposited at the Institute of Zoology and Biomedical Research, Jagiellonian University, Gronostajowa, Kraków, Poland: Paramacrobiotusareolatus (Murray, 1907) (slides NO.385.63 – NO.385.71, NO.385.75 – NO.385.78 and NO.385.81) and P. lachowskae Stec, Roszkowska, Kaczmarek and Michalczyk, 2018 (slides CO.018.04 – CO.018.21).
Before DNA extraction, specimens were mounted in water on a glass slide and examined under a Nikon Optiphot-2 optical microscope to confirm identification. The DNA was extracted from individual animals following a modified protocol by Casquet et al. (2012), using the Chelex® 100 resin (Bio-Rad) extraction method. Each specimen was placed individually in a 1.5 ml Eppendorf microcentrifuge tube, in 50 μl of a 5% suspension of 75-150 μm wet bead size Chelex® 100 resin (Bio-Rad) in ddH2O with the addition of 3.5 μl Proteinase K (A&A Biotechnology) and incubated at 56 ºC for 1 h. Then, tubes were incubated at 95 ºC for 30 min and centrifuged at 4,500 rpm for 15 min. After that, the supernatant was transferred to new 1.5 ml tubes and stored at -20 ºC. After the extraction, the hologenophores (Pleijel et al., 2008), were mounted in Hoyer’s medium. Four DNA fragments were sequenced: the small ribosome subunit (18S rRNA, nDNA), the large ribosome subunit (28S rRNA, nDNA), the internal transcribed spacer 2 (ITS-2, nDNA), and the cytochrome oxidase subunit I (COI, mtDNA). Primers and original references for specific PCR programs for amplification of the fragments are listed in Table 1.
For every PCR reaction, the solution contained 9.5 μl ddH2O, 3 μl 5x MyTaq Reaction Buffer (Bioline™), 0.2 μl 10 mM forward primer, 0.2 ml 10 mM reverse primer, 0.1 μl MyTaq™ DNA Polymerase, (Bioline™) (5U/μl), and 2 μl of genomic DNA extract. The PCR products were controlled by 1.5% agarose gel electrophoresis stained with GelRed Nucleic Acid Gel Stain, 10,000X (Biotium™) and purified with the ExoSap-IT enzyme (Applied Biosystems), following the manufacturer’s instructions. The sequence reaction was prepared with 4 μl of water, 2 μl of Buffer 5X, 2 μl of big dye Terminator v3.1 (Applied Biosystems), 1 μl of the primer, and 2.5 μl of the purified product. The reaction was placed in a PCR 2720 with the program suggested by the manufacturer. When finished, they were purified with Sephadex CentriSep™ plates (Princeton) and read in a 3730xl sequencer (Applied Biosystems), at the LANABIO.
All sequences were assembled, manually inspected, and processed in SeqTrace (Stucky, 2012) and submitted to GenBank.
The identity of the obtained sequences was verified using the Basic Local Alignment Search Tool (Altschul et al., 1990). As a support for the morphological comparisons between the new species and other Paramacrobiotus species, several sequences deposited in GenBank of the 4 sequenced markers were used to calculate the uncorrected genetic distances (p-distance), applying the program MEGA X (Kumar et al., 2018). The distance matrices are provided in the supplementary material (SM2).
In order to establish the phyletic position of the new species, a phylogenetic tree was constructed using the concatenated 18S rRNA + 28S rRNA + ITS-2 + COI sequences of the genus Paramacrobiotus with the sequences of 2 Minibiotus species as an outgroup (Table 2). Sequences of the newly barcoded species and sequences of species obtained from GenBank were aligned with the MAFFT algorithm version 7 (Katoh et al., 2002) implemented in the MAFFT online service (Katoh et al., 2019). Sequences were checked by visual inspection and translated to amino acids by using the invertebrate mitochondrial code implemented in MEGA X (Kumar et al., 2018) to check for the presence of pseudogenes. The sequences were concatenated using SequenceMatrix (Vaidya et al., 2011) and before partitioning, the concatenated alignment was divided into 6 data blocks constituting 3 separate blocks of ribosomal markers and 3 separate blocks of 3 codon positions in the COI data set. We selected the best scheme of partitioning with the program ModelFinder (Kalyaanamoorthy et al., 2017) and the best substitution model for the posterior phylogenetic analysis using ModelTest-NG (Darriba et al., 2020). The best-fit substitution model for each partition under the Bayesian Information Criterion (BIC) was: GTR+G4 for the first and the second codon positions and GTR+I+G4 for the third codon position in COI data set. As for the ribosomal markers the best-fit model was: HKY+G4 for ITS2 marker data set, HKY+I+G4 for 28S marker data set and HKY+I for 18S marker data set. Bayesian inference (BI) marginal posterior probabilities were calculated using MrBayes version 3.2 (Ronquist & Huelsenbeck, 2003). The analysis was run for 10 million generations using random starting trees and sampling the Markov chain every 1,000 generations. An average standard deviation of split frequencies of < 0.01 was used as a guide to ensure the 2 independent analyses had converged. To ensure Markov chains had reached stationarity and to determine the correct “burn-in” for the analysis (which was the first 10% of generations), the program Tracer version 1.7 (Rambaut et al., 2018) was used. The ESS values were > 200 and the consensus tree was obtained after summarizing the resulting topologies and discarding the “burn-in”. Additionally, a maximum likelihood (ML) analysis was run using Iqtree2 (Minh et al., 2020) and the branch support values of the ML tree were measured using 1,000 ultrafast bootstrap replicates (UFBoot) (Hoang et al., 2018). The final consensus trees were viewed and edited in FigTree version 1.4.4 available from http://tree.bio.ed.ac.uk/software/figtree
Results
We obtained 110 tardigrades and 27 eggs from the class Eutardigrada. The specimens examined belong to 2 orders (Apochela and Parachela), 4 families (Milnesiidae, Hypsibiidae, Macrobiotidae, and Ramazzottiidae), 6 genera (Milnesium, Hypsibius, Notahypsibius, Minibiotus, Paramacrobiotus, and Ramazzottius) and 9 species are recorded. We found 3 species which correspond to new records for Mexico and for Mexico City, and 1 species is new to science.
Class Eutardigrada Richters, 1926
Order Apochela Schuster, Nelson, Grigarick and Christenberry, 1980
Family Milnesiidae Ramazzotti, 1962
Genus Milnesium Doyère, 1840
Milnesium longiungue Tumanov, 2006
(Fig. 2A-C)
Taxonomic summary
Type locality: Hymalaia, India.
Material examined: Mexico: Mexico City: Cantera Oriente (19°19’00.5” N, 99°10’21.5” W; 2,260 m asl), 8 specimens (CNAC-Tar000243 – CNAC-Tar000250). Coll. D. López and G. Montiel.
Habitat: high elevation xerophilic scrub. Elevation: 2,260 m asl.
Microhabitat: mossesof the species Thuidium delicatulum (Hedw.) Schimp. collected on a rock.
Remarks. The specimens examined correspond well to the original description by Tumanov (2006). The cuticle is smooth and white colored, the eyes are present, 6 peribuccal lamellae are present, accessory points on primary branches are absent, secondary branches of external claws I-III and of posterior claws IV with 3 points (claw configuration [3-3] – [3-3]), pt of the primary branch IV length is between 82-91% and cuticular bars under the I-III are present. This species has been recorded previously in China (Beasley & Miller, 2007). This is the second record of the species outside the type locality in Hymalaia, India. New record for Mexico.
Milnesium cf. reductum
Taxonomic summary
Material examined: Mexico: Mexico City: Cantera Oriente (19°19’00.5” N, 99°10’21.5” W; 2,260 m asl), 5 specimens (CNAC-Tar000238 – CNAC-Tar000242). Coll. D. López and G. Montiel.
Table 1
PCR primers for amplification of the 4 DNA fragments sequenced in the present study.
DNA marker
Primer name
Primer direction
Primer sequence (5’-3’)
Source
PCR programme source
18S rRNA
SSU01_F
forward
AACCTGGTTGATCCTGCCAGT
Sands et al.(2008)
Zeller (2010)
SSU82_R
reverse
TGATCCTTCTGCAGGTTCACCTAC
28S rRNA
28S_Eutar_F
forward
ACCCGCTGAACTTAAGCATAT
Gąsiorek, Stec, Zawierucha et al. (2018)
Stec, Kristensen et al. (2020)
28SR0990
reverse
CCTTGGTCCGTGTTTCAAGAC
Mironov et al. (2012)
ITS-2
ITS2_Eutar_Ff
forward
CGTAACGTGAATTGCAGGAC
Stec, Morek et al. (2018)
Stec, Kristensen et al. (2020)
ITS2_Eutar_Rr
reverse
TCCTCCGCTTATTGATATGC
COI
COI_Para_F
forward
GGTCAACAAATCATAAAGATATTGG
Gąsiorek et al. (2017)
Michalczyk et al. (2012a)
COI_Mac_Rr
reverse
TAAACTTCAGGGTGACCAAAAAATCA
Stec, Krzywański et al. (2020)
Table 2
Accession numbers sequences used for phylogenetic analysis downloaded from GenBank.
Taxon
18S rRNA
28S rRNA
ITS-2
COI
Source
Paramacrobiotus aff. richtersi BR.009 1
MH664934
MH664952
MH666082
MH676000
Stec, Krzywański et al. (2020)
Paramacrobiotus aff. richtersi BR.009 2
–
–
–
MH676001
Stec, Krzywański et al. (2020)
Paramacrobiotus aff. richtersi BR.009 3
–
–
–
MH676002
Stec, Krzywański et al. (2020)
Paramacrobiotus aff. richtersi HU.012 1
MH664936
MH664954
MH666084
MH676005
Stec, Krzywański et al. (2020)
Paramacrobiotus aff. richtersi HU.012 2
–
–
–
MH676006
Stec, Krzywański et al. (2020)
Paramacrobiotus aff. richtersi MG.002 1
MH664938
MH664956
MH666086
MH676008
Stec, Krzywański et al. (2020)
Paramacrobiotus aff. richtersi MG.002 2
–
–
MH666087
–
Stec, Krzywański et al. (2020)
Paramacrobiotus aff. richtersi NO.386
MH664939
MH664957
MH666088
MH676009
Stec, Krzywański et al. (2020)
Paramacrobiotus aff. richtersi NZ.001
MH664940
MH664958
MH666089
MH676010
Stec, Krzywański et al. (2020)
Paramacrobiotus aff. richtersi TZ.018
MH664933
MH664951
MH666095
MH676017
Stec, Krzywański et al. (2020)
Paramacrobiotus arduus Guidetti et al., 2019
MK041032
–
–
MK041020
Guidetti et al. (2019)
Paramacrobiotus areolatus (Murray, 1907)
MH664931
MH664948
MH666080
MH675998
Stec, Krzywański et al. (2020)
Paramacrobiotus bengalenseis Basu et al., 2023
ON923868
–
–
OP531839
Basu et al. (2023)
Paramacrobiotus bifrons (Pontremoli) 1 Brandoli et al., 2024
–
–
PP240910
PP236542
Brandoli et al. (2024)
Paramacrobiotus bifrons (Pontremoli) 2 Brandoli et al., 2024
–
–
PP240911
PP236543
Brandoli et al. (2024)
Paramacrobiotus bifrons (Pontremoli) 3 Brandoli et al., 2024
–
–
PP240912
PP236544
Brandoli et al. (2024)
Paramacrobiotus bifrons (Pontremoli) 4 Brandoli et al., 2024
–
–
PP240913
PP236545
Brandoli et al. (2024)
Paramacrobiotus bifrons (Gombola) 1 Brandoli et al., 2024
–
–
–
PP236546
Brandoli et al. (2024)
Paramacrobiotus bifrons (Gombola) 2 Brandoli et al., 2024
–
–
PP240914
PP236547
Brandoli et al. (2024)
Paramacrobiotus bifrons (Gombola) 3 Brandoli et al., 2024
–
–
PP240915
PP236548
Brandoli et al. (2024)
Paramacrobiotus bifrons (Gombola) 4 Brandoli et al., 2024
–
–
PP240916
PP236549
Brandoli et al. (2024)
Paramacrobiotus bifrons (Gombola) 5 Brandoli et al., 2024
–
–
PP240917
PP236550
Brandoli et al. (2024)
Paramacrobiotus bifrons (Gombola) 6 Brandoli et al., 2024
–
–
PP240918
PP236551
Brandoli et al. (2024)
Table 2. Continued
Taxon
18S rRNA
28S rRNA
ITS-2
COI
Source
Paramacrobiotus bifrons (Sassi di Varana) Brandoli et al., 2024
–
–
–
PP236552
Brandoli et al. (2024)
Paramacrobiotus bifrons (Monte Sant’Angelo) 1 Brandoli et al., 2024
–
–
PP240919
PP236553
Brandoli et al. (2024)
Paramacrobiotus bifrons (Monte Sant’Angelo) 2 Brandoli et al., 2024
–
–
PP240920
PP236554
Brandoli et al. (2024)
Paramacrobiotus bifrons (Monte Sant’Angelo) 3 Brandoli et al., 2024
–
–
PP240921
PP236555
Brandoli et al. (2024)
Paramacrobiotus celsus Guidetti et al., 2019
MK041031
–
–
MK041019
Guidetti et al. (2019)
Paramacrobiotus cf. klymenki IT.048
MH664937
MH664955
MH666085
MH676007
Stec, Dudziak et al. (2020)
Paramacrobiotus cf. klymenki PT.006
MH664943
MH664960
MH666092
MH676013
Stec, Dudziak et al. (2020)
Paramacrobiotus depressus Guidetti et al., 2019
MK041030
–
–
MK041015
Guidetti et al. (2019)
Paramacrobiotus experimentalis Kaczmarek et al., 2020
MN073468
MN073465
MN073464
MN097837
Kaczmarek et al. (2020)
Paramacrobiotus fairbanksi
MH664941
MH664950
MH666090
MH676011
Stec, Krzywański et al. (2020)
Paramacrobiotus filipi 1Dudziak et al., 2020
MT261913
MT261904
–
MT260372
Stec, Dudziak et al. (2020)
Paramacrobiotus filipi 2 Dudziak et al., 2020
–
–
–
MT260373
Stec, Dudziak et al. (2020)
Paramacrobiotus gadabouti MD50.1 Kayastha et al., 2023
OP394210
–
–
OP394113
Kayastha, Stec et al. (2023)
Paramacrobiotus gadabouti MD50.4 Kayastha et al., 2023
OP394212
–
–
OP394114
Kayastha, Stec et al. (2023)
Paramacrobiotus gadabouti AU.044 Kayastha et al., 2023
MH664932
MH664949
MH666081
MH675999
Stec, Krzywański et al. (2020)
Paramacrobiotus gadabouti FR.077 1 Kayastha et al., 2023
MH664935
MH664953
MH666083
MH676003
Stec, Krzywański et al. (2020)
Paramacrobiotus gadabouti FR.077 2 Kayastha et al., 2023
–
–
–
MH676004
Stec, Krzywański et al. (2020)
Paramacrobiotus gadabouti PT.048 1 Kayastha et al., 2023
MH664944
MH664961
MH666093
MH676014
Stec, Krzywański et al. (2020)
Paramacrobiotus gadabouti PT.048 2 Kayastha et al., 2023
–
–
–
MH676015
Stec, Krzywański et al. (2020)
Paramacrobiotus gadabouti TN.014 Kayastha et al., 2023
MH664945
MH664962
MH666094
MH676016
Stec, Krzywański et al. (2020)
Paramacrobiotus lachowskae Stec et al., 2018
MF568532
MF568533
MF568535
MF568534
Stec, Roszkowska et al. (2018)
Paramacrobiotus metropolitanus Sugiura et al., 2022
LC637243
LC649795
LC649794
LC637242
Sugiura et al. (2022)
Paramacrobiotus puma sp. nov.
PP416751
PP416752
PP416753
PP414782
Present study
Paramacrobiotus richtersi (Murray, 1911)
MK041023
–
–
MK040994
Guidetti et al. (2019)
Paramacrobiotus richtersi S38 (Murray, 1911)
OK663224
OK663235
OK663213
OK662995
Vecchi et al. (2022)
Table 2. Continued
Taxon
18S rRNA
28S rRNA
ITS-2
COI
Source
Paramacrobiotus spatialis Guidetti et al., 2019
MK041024
–
–
MK040996
Guidetti et al. (2019)
Paramacrobiotus spatialis S107 Guidetti et al., 2019
OK663225
OK663236
OK663214
OK662996
Vecchi et al. (2022)
Paramacrobiotus tonolli US (Ramazzotti, 1956)
MH664946
MH664963
MH666096
MH676018
Stec, Krzywański et al. (2020)
Minibiotus ioculator Stec et al. 2020
MT023998
MT024041
MT024000
MT023412
Stec, Kristensen et al. (2020)
Minibiotus pentannulatus Londoño et al., 2017
MT023999
MT024042
MT024001
MT023413
Stec, Kristensen et al. (2020)
Habitat: high elevation xerophilic scrub. Elevation: 2,260 m asl.
Microhabitat: mossesof the species Thuidium delicatulum collected on a rock.
Remarks. The 5 specimens examined present a smooth and reddish colored cuticle, the eyes are present, 6 peribuccal lamellae are present, secondary branches of external claws I-III and of posterior claws IV with 2 points (claw configuration [2-3] – [3-2]), pt of the primary branch IV length is between 65-69% and the cuticular bars under legs I-III are present. Those characters correspond to the original description of Milnesium reductum Tumanov, 2006 (Tumanov, 2006); however, we were unable to confirm the presence or absence of accessory points on primary branches in all specimens. Therefore, due to the lack of a greater number of specimens for examination, for morphometric measurements and for sequencing of genetic material, this species cannot be identified with certainty.
Order Parachela Schuster, Nelson, Grigarick and Christenberry, 1980
Superfamily Hypsibioidea Pilato, 1969
Family Hypsibiidae Pilato, 1969
Subfamily Hypsibiinae Pilato, 1969
Genus Hypsibius Ehrenberg, 1848
Hypsibius cf. dujardini
Taxonomic summary
Material examined: Mexico: Mexico City: Cantera Oriente (19°19’00.5” N, 99°10’21.5” W, 2,260 m asl), 3 specimens (CNAC-Tar000224 – CNAC-Tar000226). Coll. D. López and G. Montiel.
Habitat: high elevation xerophilic scrub. Elevation: 2,260 m asl.
Microhabitat: mossesof the species Amblystegium varium (Hedw.) Lindb. collected on a rock.
Remarks. The specimen traits correspond to the redescription of Hypsibius dujardini (Doyère, 1840) made by Gąsiorek, Stec, Morek et al. (2018). However, we cannot confirm the presence or absence of cuticular bars on legs I-III in all specimens. Therefore, due to the lack of a greater number of specimens for morphometric measurements and for sequencing of genetic material, this species cannot be identified with certainty.
Subfamily Pilatobiinae Bertolani, Guidetti, Marchioro, Altiero, Rebecchi and Cesari, 2014
Genus Notahypsibius Tumanov, 2020
Notahypsibius pallidoides Pilato, Kiosya, Lisi, Inshina and Biserov, 2011
(Fig. 2D-F)
Taxonomic summary
Type locality: Ukraine.
Material examined: Mexico: Mexico City: Cantera Oriente (19°19’00.5” N, 99°10’21.5” W; 2,260 m asl), 10 specimens (CNAC-Tar000214 – CNAC-Tar000223). Coll. D. López and G. Montiel.
Habitat: high elevation xerophilic scrub. Altitude: 2,260 m asl.
Microhabitat: mossesof the species Orthostichella rigida (Müll. Hal.) B.H. Allen & Magill collected on a rock.
Remarks. The specimens examined present Ramazzottius-like claws (Fig. 2E), a smooth cuticle, the pt of the stylet support insertion point between 56.9-57.8%, the eyes are present, a pharyngeal bulb with 2 elongated macroplacoids and a minute dot-like septulum is present (Fig. 2E). The accessory points on primary branches and the lunules under the claws are present (Fig. 2F). The cuticular bars on all legs are absent. Specimen traits correspond to the original description of Notahypsibius pallidoides by Pilato et al. (2011). Also, they were compared with the redescription by Tumanov (2020). The species represents a new record for Mexico.
Family Ramazzottiidae Sands, McInnes, Marley, Goodall-Copestake, Convey and Linse, 2008
Genus Ramazzottius Binda & Pilato, 1986
Ramazzottius cf. oberhaeuseri
Taxonomic summary
Material examined: Mexico: Mexico City: Cantera Oriente (19°19’00.5” N, 99°10’21.5” W; 2,260 m asl), 11 specimens (CNAC-Tar000227 – CNAC-Tar000237) and 3 eggs (CNAC-Tar000282 – CNAC-Tar000284). Coll. D. López, G. Montiel, L. Piña and M. Hernández.
Habitat: high elevation xerophilic scrub. Elevation: 2,260 m asl.
Microhabitat: lichensof the species Heterodermia sp. collected on a tree.
Remarks. The specimens and eggs traits correspond to the redescription of Ramazzottius oberhaeuseri (Doyère, 1840) made by Stec, Morek et al. (2018). However, due to the lack of a greater number of specimens for morphometric measurements and for sequencing of genetic material, this species cannot be identified with certainty.
Superfamily Macrobiotoidea Thulin, 1928
Family Macrobiotidae Thulin, 1928
Genus Minibiotus R.O. Schuster, 1980
Minibiotus cf. continuus
Taxonomic summary
Material examined: Mexico: Mexico City: Cantera Oriente (19°19’00.5” N, 99°10’21.5” W; 2,260 m asl), 7 specimens (CNAC-Tar000282 – CNAC-Tar000288) and 3 eggs (CNAC-Tar000289 – CNAC-Tar000291). Coll. D. López and G. Montiel.
Habitat: high elevation xerophilic scrub. Elevation: 2,260 m asl.
Microhabitat: mossesof the species Syntrichia amphidiacea (Müll. Hal.) R.H. Zander collected on a tree.
Remarks. The traits of the specimens and eggs correspond to the original description of Minibiotuscontinuus Pilato and Lisi, 2006 (Pilato & Lisi, 2006). However, the eggs examined differ in size from the egg in the original description, which has a diameter of 46.2 µm excluding the processes, and 52.2 µm including them. In contrast, the eggs examined in the present study the diameter is between 42.5 – 44.3 µm excluding the processes and between 49.8 – 51.9 µm including them. Therefore, due to the lack of a greater number of specimens for morphometric measurements, this species cannot be identified with certainty.
Genus Paramacrobiotus Guidetti, Schill, Bertolani, Dandekar and Wolf, 2009
Paramacrobiotus gadabouti Kayastha, Stec, Mioduchowska and Kaczmarek, 2023
(Fig. 2G-I)
Taxonomic summary
Type locality: Portugal.
Material examined: Mexico: Mexico City: Cantera Oriente (19°19’00.5” N, 99°10’21.5” W; 2,260 m asl), 7 specimens (CNAC-Tar000204 – CNAC-Tar000210), 3 eggs (CNAC-Tar000211 – CNAC-Tar000213) and 2 eggs were prepared for SEM. Coll. D. López and G. Montiel.
Habitat: high elevation xerophilic scrub. Elevation: 2,260 m asl.
Microhabitat: mossesof the species Syntrichia amphidiacea collected on a tree.
Remarks. The specimens examined lack eyes, and present a smooth cuticle, a pt of the stylet support insertion point between 77.2-80.5%, granulation on the external surface of legs I-III, smooth lunules under all claws and accessory points on primary branches. The eggs are areolated, of richtersi type with a single ring of 10-12 areolae around each process. The top endings of the processes present cap like structures. Specimens and eggs traits correspond to the original description of Paramacrobiotus gadabouti (Kayastha, Stec et al., 2023), also they were examined following the diagnostic key by Kayastha, Mioduchowska et al. (2023). In addition to the type locality in Madeira Island, Portugal, this species has also been recorded in Australia, France and Tunisia (Kayastha, Stec et al., 2023). A new record for Mexico.
Figure 2. Tardigrade species that represent new records for Mexico. A-C, Milnesium longiungue: A, habitus; B, claws II; C, claws IV. D-F, Notahypsibiuspallidoides: D, habitus; E, buccopharyngeal apparatus; F, claws III; white arrows indicate the thickened region on the lunule margin. G-I, Paramacrobiotusgadabouti: G, habitus; H, egg seen on PCM; I, egg seen on SEM. Scale bars = μm.
Paramacrobiotus puma López-Sandoval, Montiel-Parra and Pérez sp. nov.
Type locality: Cantera Oriente (19°19’00.5” N, 99°10’21.5” W; 2,260 m asl). Mexico City, Mexico.
Material examined: Mexico: Mexico City: Cantera Oriente (19°19’00.5” N, 99°10’21.5” W; 2,260 m asl). Coll. D. López, G. Montiel, L. Piña and M. Hernández.
Microhabitat: lichens of the species Heterodermia cf. tremulans, collected from a tree trunk.
Type material. Holotype and 55 paratypes (32 specimens and 23 eggs). Additionally, 2 specimens and 2 eggs were prepared for SEM photographs, and 2 specimens were processed for DNA sequencing.
Holotype (CNAC-TTar000011). Mexico City, Mexico: Reserva Ecológica del Pedregal de San Ángel, Cantera Oriente (19°19’00.5” N, 99°10’21.5” W; 2,260 m asl).
Paratypes. (CNAC- TTar000001 – CNAC- TTar000056). The same data as for the holotype.
Type specimen’s depositories. Holotype (CNAC-TTar000011) and 51 paratypes (30 specimens and 21 eggs) (CNAC-TTar000001 – CNAC-TTar000056) are deposited at the Tardigrada Collection associated with the National Collection of Mites (CNAC) of the Instituto de Biología, UNAM, Mexico City (Mexico). Additionally, 4 paratypes (2 specimens and 2 eggs) (slides CNAC-TTar000030, CNAC-TTar000032, CNAC-TTar000050 and CNAC-TTar000053) are deposited in the Department of Animal Taxonomy and Ecology, Institute of Environmental Biology, Adam Mickiewicz University, Poznań, Poland, and 4 paratypes (2 specimens and 2 eggs) (slides CNAC-TTar000029, CNAC-TTar000031, CNAC-TTar000040 and CNAC-TTar000043) are deposited in the Institute of Zoology and Biomedical Research, Jagiellonian University, Kraków, Poland.
Etymology. The new species is named after the Puma, the official mascot which is the emblem of the National Autonomous University of Mexico (UNAM).
Description (measurements and statistics in Table 3).
White body in live specimens, transparent in specimens mounted in Hoyer’s medium (Fig. 3A-C). Eyes are present in live adult animals (present in 18 of the 25 specimens examined mounted in Hoyer’s medium) and absent in a hatching specimen examined (Fig. 3C). Cuticle smooth, without gibbosities, papillae, pores, spines, or ornaments. Small areas of granulation in the first 3 pairs of legs are present, specifically on the external surfaces near the claw bases, and as for the hind legs, the granulation is extended from the claws onto the entire dorsal surface of the legs (Fig. 4). Claws robust, of the hufelandi type (Fig. 4A, B). Smooth lunules are present under all claws (Fig. 4C, D). Accessory points on primary branches are present. Cuticular bars under the claws are absent.
Table 3
Measurements (in μm), and values of the pt index, of some structures of the holotype and paratypes of Paramacrobiotus puma sp. nov.
Character
N
Range
Mean
Sd
Holotype
µm
pt
µm
pt
µm
pt
µm
pt
Body length
25
364-678
814-1106
470
944
76
75
576
958
Buccal tube
Length
25
36-61.3
–
49.7
7.2
–
60.1
–
Stylet support insertion point
25
27.2-46.5
74.4-81.2
38.6
77.8
5.3
1.4
45.9
76.3
External width
25
5.6-11.8
15.6-25.2
9.6
19.3
1.6
1.2
10.5
17.5
Internal width
25
4.3-9.7
11.6-20
7.4
14.9
1.3
1.2
8.1
13.5
Ventral lamina length
15
21.7-40.3
54.8-75.5
30
62
5.6
3
34
56.6
Placoid lengths
Macroplacoid 1
25
5.5-12.7
13.8-20.7
8.6
17.2
1.9
1.5
11.7
19.5
Macroplacoid 2
25
4.9-9.6
10.5-18.4
6.6
13.3
1.4
1
8.6
14.3
Macroplacoid 3
25
5.7-13
15.8-21.5
9.5
19
2.2
1.8
12.8
21.3
Macroplacoid row
25
18-35.9
49.4-67.3
27.8
55.8
5
2.5
33.4
55.6
Claw 1 lengths
External primary branch
25
8.8-17.6
16.8-31.4
12.8
25.9
1.8
1.8
14.4
24
External secondary branch
22
7-12.8
13.4-26.2
9.6
19.2
1.4
2
11.2
18.6
Internal primary branch
23
6.4-14.8
12.2-28.9
11.6
23.5
1.7
1.7
14.1
23.5
Internal secondary branch
21
3.2-11.7
6.1-24.7
8.2
16.6
1.3
2
10.4
17.3
Claw 2 lengths
External primary branch
24
10.3-17.4
22-31.4
13.1
26.4
2.1
2.6
15.1
25.1
External secondary branch
25
6.4-12.9
12.2-25.3
9.8
19.7
1.8
2.1
12.8
21.3
Internal primary branch
25
7.2-16
13.8-28.9
12
24.1
2.1
1.8
14.8
24.6
Internal secondary branch
25
5.6-12.8
10.7-23.6
9.3
18.7
1.9
2.2
11.6
19.3
Claw 3 lengths
External primary branch
24
11.2-18.4
24.3-31.9
14.1
28.4
2
1.4
16
26.6
External secondary branch
23
8-13.2
15.7-24.5
10.3
20.7
1.7
1.5
13
21.6
Internal primary branch
23
9.6-17.6
23.6-31.5
13.3
26.9
2.1
2.1
15.2
25.3
Internal secondary branch
22
7.7-12.6
17-22.6
9.6
19.5
1.5
1.5
11.2
18.6
Claw 4 lengths
Anterior primary branch
24
10.2-20.8
19.5-33.9
14.7
29.6
2.3
1.8
17.6
29.3
Anterior secondary branch
23
5.6-15.2
10.7-24.8
10.6
21.2
2
1.7
13.6
22.6
Posterior primary branch
25
11.4-21.6
21.7-35.2
15.6
31.4
2.5
1.4
19.2
31.9
Posterior secondary branch
24
7.2-16
13.8-27.4
11.5
23.2
1.7
1.7
13.1
21.8
N = Number of specimens/structures measured; Range = the smallest and the largest structure among all measured specimens; Sd = standard deviation.
Table 4
Measurements (μm) of morphological structures of eggs of Paramacrobiotus puma sp. nov.
Character
N
Range
Mean
Sd
Diameter of egg without processes
22
72-107.1
89.9
8.1
Diameter of egg with processes
22
94.4-131.9
117.1
10.4
Process height
66
11.2-27
16.5
3.2
Process base width
66
9.9-21.1
15.7
2.3
Process base/height ratio
66
49%-144%
97%
18%
Distance between processes
66
5.6-10.4
7.8
1.1
Number of processes on the egg circumference
19
12-15
13.1
0.8
N = Number of eggs/structures measured; Range = the smallest and the largest structure among all measured specimens; Sd = standard deviation.
Figure 3. Paramacrobiotus puma sp. nov. Habitus: A, dorso-ventral projection of the entire animal (holotype, PCM); B, dorsal view of the entire animal (paratype, SEM); C, juvenile hatching from the egg (paratype); arrowhead indicates a sclerified line after the third macroplacoid. Scale bars = μm. Figure 4. Paramacrobiotuspuma sp. nov. Claws and leg granulation: A-B, claws II and IV, respectively (holotype PCM); C-D, claws II and IV, respectively, with smooth lunules seen in SEM (paratype); E-F, claws III seen in PCM (holotype) and SEM (paratype) respectively; arrows indicate the granulation on the external surface of the legs. Scale bars = μm.
Mouth antero-ventral with 10 peribuccal lamellae. Buccopharyngeal apparatus of the Macrobiotus type with ventral lamina present (Fig. 5A). The oral cavity armature is composed of 3 bands of teeth (Fig. 6). The first band of teeth consists of small cones (granules in PCM) positioned at the base of the buccal lamellae. The second band of teeth is composed of larger cones arranged in one row around the oral cavity and positioned in the rear of the oral cavity between the ring fold and the third band of teeth. The third band of teeth is positioned just before the buccal tube opening and is composed of dorsal and ventral transversal ridges, organized into 2 large lateral ridges and a smaller median ridge (Fig. 6C, D).
Figure 5. Paramacrobiotuspuma sp. nov. Buccopharyngeal apparatus (dorso-ventral projection in PCM): A, general view (paratype); B, dorsal placoids (paratype); arrows indicate the subterminal constriction in the third macroplacoid; arrowhead indicates a sclerified line and a rudimentary microplacoid-like thickening after the third macroplacoid. Scale bars = μm.
The pharyngeal bulb is spherical, with triangular apophyses and 3 rod-shaped macroplacoids (Fig. 5B). Macroplacoid length sequence is 2 < 1 < 3. The first macroplacoid is without constrictions but narrower anteriorly. The second macroplacoid is of uniform width and without constrictions. The third macroplacoid presents a sub-terminal constriction. Microplacoid is absent, however, a sclerified line and a rudimentary microplacoid-like thickening are present after the third macroplacoid in adult specimens (Fig. 5A, B). In the hatching specimen examined, the microplacoid-like thickening is also present (Fig. 3C).
Eggs (measurements and statistics in Table 4).Eggs of the richtersi type. Laid free, white, spherical, and with 12-15 cone-shaped processes on the circumference with a variable termination (Figs. 3C; 7A-D; 9A-F). The apices can be very short or thin and long (Fig. 8A-D). The labyrinth layer between the walls of the processes is visible under PCM as a reticular pattern (Fig. 8B). Between 12 and 14 areolae around each process. The internal surface of the areolae is sculpted with a reticular pattern with pores (Figs. 7D; 9E, F).
DNA sequences. We obtained DNA sequences for all 4 molecular markers from 1 hologenophore (voucher number: CNAC-TTar000033). The sequence length and GenBank accession number of each marker are as follows: 18s rRNA (GenBank: PP416751), 1632-bp long; 28s rRNA (GenBank: PP416752), 737-bp long; ITS-2 (GenBank: PP416753), 419-bp long; COI (GenBank: PP414782), 631-bp long.
Figure 6. Paramacrobiotuspuma sp. nov. Oral cavity armature: A-B, dorsal and ventral views, respectively (paratype, PCM); C-D, dorsal and ventral views, respectively (paratypes, SEM); the arrow indicates teeth of the first band; flat arrowheads indicate teeth of the second band; indented arrowheads indicate teeth of the third band; letters indicate lateral (L) and median (M) crests. Scale bars = μm.
Phenotypic differential diagnosis. The genus Paramacrobiotus is divided into 2 morphologically distinct species groups: the richtersi group (species with a microplacoid in the pharynx) and the areolatus group (species without a microplacoid or with rudimentary structures in the place of microplacoid in the pharynx). Also, there are 7 types of eggs, being the areolatus and richtersi the most common types (Kaczmarek et al., 2017; Kayastha, Mioduchowska et al., 2023). Since the microplacoid is absent in Paramacrobiotus puma sp. nov., it belongs to the areolatus group along with 12 other species: P. areolatus (Murray, 1907), P. bifrons Brandoli, Cesari, Massa, Vecchi, Rebecchi and Guidetti, 2024, P. centesimus (Pilato, 2000), P. csotiensis (Iharos, 1966), P. derkai (Degma, Michalczyk & Kaczmarek, 2008), P. huziori (Michalczyk & Kaczmarek, 2006), P. intii Kaczmarek, Cytan, Zawierucha, Diduszko and Michalczyk, 2014, P. klymenki Pilato, Kiosya, Lisi and Sabella, 2012, P. lachowskae Stec, Roszkowska, Kaczmarek and Michalczyk, 2018, P. spinosus Kaczmarek, Gawlak, Bartels, Nelson and Roszkowska, 2017, P. tonollii (Ramazzotti, 1956) and P. walteri (Biserov, 1998) (Biserov, 1998; Brandoli et al., 2024; Degma et al., 2008; Iharos, 1966; Kaczmarek, Michalczyk et al., 2014, 2017; Michalczyk & Kaczmarek, 2006; Murray, 1907; Pilato, 2000; Pilato et al., 2012; Ramazzotti, 1956; Stec, Roszkowska et al., 2018). Moreover, Paramacrobiotus puma sp. nov., presents the richtersi type of egg, and is most similar to 7 species within the areolatus group: P. areolatus, P. centesimus, P. intii, P. klymenki, P. lachowskae, P. spinosus and P. walteri. Nevertheless, the new species can be differentiated specifically from all species mentioned above by the following traits.
Figure 7. Paramacrobiotus puma sp. nov. Eggs seen in PCM: A-B, midsection; C, the surface of the egg seen in PCM; D, a closer look at the areolation around a process; the arrows indicate the smaller areoles. Scale bars = μm.
Paramacrobiotus puma sp. nov. differs from P. areolatus, restricted only to Svalbard and Greenland (McInnes, 1994; Stec, Krzywański et al., 2020), by the presence of smooth lunules under the IV claws (crenate in P. areolatus) and a different type of egg (richtersi type in P. puma sp. nov. vs. areolatus type in P. areolatus). From P. bifrons, recorded only in Italy (Brandoli et al., 2024), by the presence of smooth lunules under the IV claws (clearly indented larger lunules on legs IV in P. bifrons) and by a different type of egg (richtersi type in P. puma sp. nov. vs. 2 egg types in P. bifrons: areolatus type and csotiensis type). From P. centesimus, recorded only in Brazil and Ecuador (Kaczmarek et al., 2015; Pilato, 2000), by a different type of egg (richtersi type in P. puma sp. nov. vs. areolatus type in P. centesimus), longer egg processes (11.2-27.0 μm in P. puma sp. nov. vs. 7.0-11.0 μm in P. centesimus), and by larger full egg diameter (94.4-131.9 μm in P. puma sp. nov. vs. 76.0-91.0 μm in P. centesimus).From P. csotiensis, recorded only in Hungary (Iharos, 1966), by a different type of egg (egg processes shape blunt with a transparent cover [csotiensis type] in P. csotiensis vs egg processes shape conical without a transparent cover [richtersi type] in P. puma sp. nov.), and by different egg diameters (diameters with processes of 75-80 μm and without processes of 60-65 μm in P. csotiensis vs 94.4-131.9 μm with processes and of 72.0-107.1 μm without processes in P. puma sp. nov.).From P. derkai, recorded only in Colombia and Peru (Degma et al., 2008; Kaczmarek et al., 2016), by less protruding accessory points on primary branches, for a different type of egg (richtersi type in P. puma sp. nov. vs huziori type in P. derkai), spaces between neighbor areolae (narrower than areolae widths in P. puma sp. nov. vs. usually broader than the areolae widths in P. derkai), and by longer egg processes (11.2-27.0 μm P. puma sp. nov. vs. 8.0-17.1 μm in P. derkai). From P. huziori, recorded only in Costa Rica (Michalczyk & Kaczmarek, 2006; Kaczmarek, Michalczyk et al., 2014), by leg granulation in aggregations of small granules or cones absent (present in P. huziori), a different type of egg (richtersi type in P. puma sp. nov. vs. huziori type in P. huziori), shorter egg processes (11.2-27 μm in P. puma sp. nov. vs. 20.0-33.0 in P. huziori), and by the number of egg processes (12-15 in P. puma sp. nov. vs. 9-11 in P. huziori). From P. intii, recorded only in Peru (Kaczmarek, Cytan et al., 2014), by the oral cavity armature, showing bands I to III in PCM (only I and II in P. intii), a different type of egg (richtersi type in P. puma sp. nov. vs. areolatus type in P. intii), shorter egg processes (11.2-27 μm in P. puma sp. nov. vs. 15.4-24.4 in P. intii), and by the number of egg processes (12-15 in P. puma sp. nov. vs. 9-10 in P. intii). From P. klymenki, recorded only in Belarus (Pilato et al., 2012), by presenting eyes (absent in P. klymenki), lunules IV smooth (crenate in P. klymenki), a different type of egg (richtersi type in P. puma sp. nov. vs. areolatus type in P. klymenki), and by the number of egg processes (12-15 in P. puma sp. nov. vs. 10-11 in P. klymenki). From P. lachowskae, recorded only in Colombia (Stec, Roszkowska et al., 2018), by macroplacoid length sequence (2 < 1 < 3 in P. puma sp. nov. vs. 2 < 3 ≤ 1 in P. lachowskae), a different type of egg (richtersi type in P. puma sp. nov. vs. areolatus type in P. lachowskae), egg processes shape (conical processes with filaments not covered with hairs in P. puma sp. nov. vs. dome-like, wrinkled, and with long flexible spines/filaments covered by fine short hairs in P. lachowskae). From P. spinosus, recorded only in Ecuador (Kaczmarek et al., 2017), by the presence of eyes (absent in P. spinosus), egg processes shape (conical processes with transverse annulations smooth in P. puma sp. nov. vs. transverse annulations associated with short spines in the upper parts of egg processes in P. spinosus), by the number of egg processes (12-15 in P. puma sp. nov. vs. 10-11 in P. spinosus), and by the number of areolae on egg surface (between 12 and 14 areolae around each process in P. puma sp. nov. vs. 10 areolae in P. spinosus). From P. tonollii, recorded in Lapland (Finland), USA, and Canada (McInnes, 1994), by a different type of egg (richtersi type in P. puma sp. nov. vs. tonollii type in P. tonollii) and by the number of egg processes (12-15 in P. puma sp. nov. vs. 8-10 in P. tonollii). And from P. walteri, known only from Russia (Biserov, 1998), by the presence of smooth lunules under claws IV (dentate in P. walteri), and by a different type of egg (richtersi type in P. puma sp. nov. vs. areolatus type in P. walteri).
Genotypic differential diagnosis. The ranges of uncorrected genetic p-distances from the most to the least conservative between the new species and other species of the genus Paramacrobiotus for which sequences are available from GenBank, are as follows: 18S rRNA: 0.06-5.02% (1.66% on average), with the most similar being Paramacrobiotus lachowskae from Magdalena Province, Colombia (MF568532), and the least similar being a haplotype attributed to P. danielae (Pilato, Binda, Napolitano & Moncada, 2001) from undetermined location (MZ081363). In the 28S rRNA: 0.00-8.57% (5.98% on average), being identical to Paramacrobiotus lachowskae from Magdalena Province, Colombia (MF568533), and the least similar being P. tonollii (Ramazzotti, 1956) from the East Tennessee State University campus, USA (MH664963). In the ITS-2: 10.36-35.69% (25.29% on average), with the most similar being Paramacrobiotus lachowskae from Magdalena Province, Colombia (MF568535), and the least similar P. tonollii (Ramazzotti, 1956) from Oregon, USA (GQ403679). In the COI: 11.33-26.94% (21.78% on average), with the most similar being Paramacrobiotus lachowskae Stec, Roszkowska, Kaczmarek and Michalczyk, 2018 from Magdalena Province, Colombia (MF568534), and the least similar being a haplotype attributed to P. richtersi (Murray, 1911) from China (unpublished) (GU339056).
Figure 8. Paramacrobiotus puma sp. nov. Egg processes morphology seen in PCM: A, midsection of 2 processes; B, reticulum within the process walls; C-D, midsection of 2 processes with different apices. Scale bars = μm.
Phylogenetic analysis. The phylogenetic reconstruction performed using BI and ML methods resulted in trees with similar topology and mostly well supported nodes, although the lowest support values corresponded to the ML tree (Fig. 10). The results show that the Paramacrobiotus richtersi morphogroup was recovered as paraphyletic, and the areolatus morphogroup as polyphyletic, as the sequences of the new species obtained in this study clustered together with P. lachowskae from Colombia within the clade of the richtersi morphogroup. These results are largely consistent with the phylogenies previously presented by Stec, Krzywański et al. (2020) and Kayastha, Stec et al. (2023). Paramacrobiotus areolatus and P. tonolli from the USA are found at the base of the areolatus morphogroup clade and interestingly, P. cf. klymenky IT.048 from Italy was clustered with P. bifrons also from Italy, being P. cf. klymenky PT.006 from Portugal a sister lineage to that cluster.
Figure 9. Paramacrobiotus puma sp. nov. Egg seen in SEM: A-B, chorion; C, processes; D, areolae between the processes; E-F, a closer look at the areolation between 2 processes; the arrows indicate the pores inside the areolae. Scale bars = μm.
Discussion
To date, 83 species of tardigrades have been reported for Mexico. Particularly for the genus Milnesium, 5 species have been previously reported: Milnesium barbadosense Meyer and Hinton, 2012 (Moreno-Talamantes et al., 2019), M. cassandrae Moreno-Talamantes, Roszkowska, García-Aranda, Flores-Maldonado and Kaczmarek, 2019 (Moreno-Talamantes et al., 2019), M. fridae Moreno-Talamantes, León-Espinosa, García-Aranda, Flores-Maldonado and Kaczmarek, 2020 (Moreno-Talamantes et al., 2020), M. sp. (Moreno-Talamantes et al., 2020) and M. tardigradumtardigradum Doyère, 1840 (Schuster, 1971; Beasley, 1972; Kaczmarek et al., 2011; Moreno-Talamantes et al., 2019, 2020). However, currently, the geographical distribution of Milnesium tardigradum is restricted to Central and Western Europe (Kaczmarek et al., 2011; Michalczyk et al., 2012a, b; Morek et al., 2018), so the records provided by Schuster (1971) and Beasley (1972) are doubtful and it is necessary to inspect the specimens collected in Mexico since they are probably a different species. Milnesiumlongiungue and M. cf. reductum represent a new record for Mexico and the number of species of the genus Milnesium increases to 7.
Figure 10. Phylogeny constructed from concatenated sequences of the genus Paramacrobiotus (18S rRNA + 28S rRNA + ITS-2 + COI; Table 2). Numbers above branches indicate Bayesian posterior probabilities values (≥ 0.90), while number below branches indicate bootstrap support values (≥ 50). In agreement with previous phylogenies (Basu et al., 2023; Kayastha, Stec et al., 2023; Stec, Krzywański et al., 2020), taxa of the richtersi and areolatus morphogroups are indicated by blue and red branches, respectively. The outgroup is indicated in gray font. The new species is in bolded font. The scale bar represents substitutions per position.
Regarding the family Hypsibiidae, 4 subfamilies have been recorded: Diphasconinae, Hypsibiinae, Itaquasconinae and Pilatobiinae (Schuster, 1971; Ramazzotti & Maucci, 1983; Moreno-Talamantes et al., 2019; Dueñas-Cedillo et al., 2020). For the subfamily Hypsibiinae, 4 species belonging to the genus Hypsibius are present in the country: H. cf. convergens recorded by Schuster (1971), H. cf. microps and H. cf. pallidus recorded by Dueñas-Cedillo et al. (2020) and H. pallidus Thulin, 1911 recorded by Ramazzotti and Maucci (1983), and with the record of H. cf. dujardini, there are 5 species recorded for the genus. And as for the subfamily Pilatobiinae, Notahypsibius pallidoides represents the first species of this genus recorded for Mexico.
Specifically for the genus Paramacrobiotus, P. areolatus (Murray, 1907) and P. richtersi (Murray, 1911) were recorded by Schuster (1971), being the only 2 species of the genus that are present in Mexico. However, these records should be considered doubtful, because although both species were previously considered cosmopolitan (Kaczmarek et al., 2011, 2017), they are currently within 2 morphogroups of closely related species and their distribution is very restricted. Currently, Paramacrobiotusareolatus is restricted to Svalbard and Greenland (Stec, Krzywański et al., 2020), and P. richtersi to Ireland and Finland (Kayastha, Mioduchowska et al., 2023). Furthermore, in addition to the diagrams showing the buccopharyngeal apparatus and the egg type, Schuster (1971), did not provide more details of the chorion or the egg ornamentation. Therefore, it is necessary to inspect the specimens registered in Mexico that were attributed to P. areolatus and P. richtersi by Schuster, since they are most likely different species. Paramacrobiotusgadabouti is a new record for Mexico, and with the description of P. puma sp. nov., there are 4 species of the genus recorded for the country.
Phylogenetic analysis. The genus Paramacrobiotus has been studied on several occasions. Guidetti et al. (2009), erected the genus by separating it from Macrobiotus Schultze, 1834. Subsequently, the redescriptions of Paramacrobiotusrichtersi, the nominal taxon (Guidetti et al., 2019) and P. areolatus (Stec, Krzywański et al., 2020), contributed significantly by providing detailed morphological and molecular data from both species and several additional new species described. Recently, Basu et al. (2023) and Kayastha, Stec et al. (2023) described Paramacrobiotusbengalenseis and P. gadabouti, respectively, contributing to new phylogenetic hypotheses. Basu et al. (2023) demonstrated the monophyly of the richtersi group but found the areolatus group as paraphyletic, Kayastha, Stec et al. (2023) found the representatives of the areolatus group formed a paraphyletic group caused by P. lachowskae which was clustered together with the richtersi morphogroup.
In the present study, we found a tree topology very similar to those previously published by Stec, Krzywański et al. (2020) and Kayastha, Stec et al. (2023), however, the richtersi group was recovered as paraphyletic and the areolatus group as polyphyletic (Fig. 10). As for Paramacrobiotuspuma sp. nov., it was clustered together with P. lachowskae from Colombia, both species being the only neotropical representatives within the areolatus morphogroup along the phylogenies. These results indicate that Paramacrobiotuspuma sp. nov. is very close to P. lachowskae, as seen in the genetic distances (p-distances), particularly for the ribosomal marker 28s rRNA, which proved to be a similar haplotype between both species (see results above). Nevertheless, morphologically, several differences are found between both species, such as the macroplacoid length sequence, the type of eggs and the egg processes shape (see differential diagnosis).
Finally, according to the phylogenetic tree obtained, we recovered Paramacrobiotus cf. klymenky IT.048 from Italy, clustered with P. bifrons, which indicates that they may represent closely related species. Also, Paramacrobiotus cf. klymenky PT.006 is recovered as a sister taxon of that cluster (Fig. 10). In our study, the p-distances between Paramacrobiotus cf. klymenky IT.048 and P. bifrons, showed to be low (between 0.53-2.72%) for the COI marker, but very variable regarding the ITS-2 marker (between 0.55-6.55%) (Supplementary material, SM2). Stec, Krzywański et al. (2020) studied Paramacrobiotus cf. klymenky IT.048 along with P. cf. klymenky PT.006, where despite being morphologically identical (suggesting they were a single species), both species presented discordant genetic distances between the ITS-2 and COI markers. Moreover, regardless of the genetic distance method used, for the COI marker they were different species and as for the ITS-2 marker, they turned out to be the same species. Nevertheless, although in the different phylogenies they are clustered together (Basu et al., 2023; Kayastha, Stec et al., 2023; Stec, Krzywański et al., 2020), whether the Italian and the Portuguese populations are different, or the same species is difficult to answer so far, since a greater number of studies with an integrative approach are still needed to gradually gain a better resolution within this genus.
Acknowledgments
The first author thanks the Posgrado en Ciencias Biológicas, UNAM. Thanks to Francisco Martínez (deceased) for his support in obtaining the sample collections in the Cantera Oriente. To the Executive Secretary of REPSA for the permit granted. We thank the RMB Editor in chief and two anonymous reviewers for their comments and suggestions that improved our manuscript. We are grateful to Łukasz Michalczyk for kindly allowing DLS the inspection of type material of the genus Paramacrobiotus deposited at the Institute of Zoology and Biomedical Research, Jagiellonian University, which was used for morphological comparisons with the new species. To Lucero Piña and Mayreli Hernández for their help with the sample collections. To Dennis Escolástico for identifying the mosses. To Gustavo Epitacio for identifying the lichens. We are grateful for the service of the Laboratorio de Biología Molecular and the Laboratorio de Microscopía y Fotografía de la Biodiversidad I of the Instituto de Biología of the Universidad Nacional Autónoma de México, as part of the Laboratorio Nacional de Biodiversidad (LaNaBio) and in particular the technical support of Berenit Mendoza for her help with the SEM images and of A. Jiménez-Marin, N. López, and L. Márquez for their help with DNA extraction, amplification and sequencing.
References
Altschul, S. F., Gish, W., Miller, W., Myers, E. W., & Lipman, D. J. (1990). Basic local alignment search tool. Journal of Molecular Biology, 215, 403–410. https://doi.org/10.1016/S0022-2836(05)80360-2
Anguas-Escalante, A., Jesús-Navarrete, A., Demilio, E., Pérez-Pech, W. A., & Goulberg, J. H. (2020). A new species of Tardigrada from a Caribbean reef lagoon, Florarctusyucatanensis sp. nov. (Halechiniscidae: Florarctinae). Cahiers de Biologie Marine, 61, 377–385. https://doi.org/10.21411/CBM.A.CD1B185A
Basu, S., Babu, R., Siddique, A., & Purushothaman, J. (2023). Integrative description of Paramacrobiotus bengalensis sp. nov. (Tardigrada: Eutardigrada: Macrobiotidae), a new limno-terrestrial tardigrade species from the state of West Bengal, India. European Journal of Taxonomy, 890, 23–48. https://doi.org/10.5852/ejt.2023.890.2249
Beasley, C. W. (1972). Some tardigrades from Mexico. Southwestern Naturalist, 17, 21–29. https://doi.org/10.2307/3669835
Beasley, C. W., Kaczmarek, Ł., & Michalczyk, Ł. (2008). Doryphoribiusmexicanus, a new species of Tardigrada (Eutardigrada: Hypsibiidae) from Mexico (North America). Proceedings of the Biological Society of Washington, 121, 34–40. https://doi.org/10.2988/07-30.1
Beasley, C. W., & Miller, W. R. (2007). Tardigrada of Xinjiang Uygur Autonomous Region, China. Proceedings of the Tenth International Symposium on Tardigrada. Journal of Limnology, 66 (Suppl. 1), 49–55. https://doi.org/10.4081/jlimnol.2007.s1.49
Bertolani, R., Guidetti, R., Marchioro, T., Altiero, T., Rebecchi, L., & Cesari, M. (2014). Phylogeny of Eutardigrada: new molecular data and their morphological support lead to the identification of new evolutionary lineages. Molecular Phylogenetics and Evolution, 76, 110–126. https://doi.org/10.1016/j.ympev.2014.03.006
Biserov, V. I. (1998). Tardigrades of the Caucasus with a taxonomic analysis of the genus Ramazzottius (Parachela: Hypsibiidae). Zoologischer Anzeiger, 236, 139–159.
Brandoli, S., Cesari, M., Massa, E., Vecchi, M., Rebecchi, L., & Guidetti, R. (2024). Diverse eggs, diverse species? Production of two egg morphotypes in Paramacrobiotus bifrons, a new eutardigrade species within the areolatus group. The European Zoological Journal, 91, 274–297. https://doi.org/10.1080/24750263.2024.2317465
Casquet, J., Thebaud, C., & Gillespie, R. G. (2012). Chelex without boiling, a rapid and easy technique to obtain stable amplifiable DNA from small amounts of ethanol-stored spiders. Molecular Ecology Resources, 12, 136–141. https://doi.org/10.1111/j.1755-0998.2011.03073.x
Claxton, S. K. (1998). A revision of the genus Minibiotus (Tardigrada: Macrobiotidae) with descriptions of eleven new species from Australia. Records of the Australian Museum, 50, 125–160. https://doi.org/10.3853/j.0067-1975.50.1998.1276
Darriba, D., Posada, D., Kozlov, A., Stamatakis, A., Morel, B., & Flouri, T. (2020). ModelTest-NG: A new and scalable tool for the selection of DNA and protein evolutionary models. MolecularBiology and Evolution, 37, 291–294, https://doi.org/10.1093/molbev/msz189
Dastych, H. (1985). West Spitsbergen Tardigrada. Acta Zoologica Cracoviensia, 28, 169–214.
Degma, P., & Guidetti, R. (2024). Actual checklist of Tardigrada species (2009–2024, 43th Edition: 01-07-2024). Available from http://www.tardigrada.modena.unimo.it/miscellanea/Actual%20checklist%20of%20Tardigrada.pdf [accessed 10 March 2024]. https://dx.doi.org/10.25431/11380_1178608
Degma, P., Michalczyk, Ł., & Kaczmarek, Ł. (2008). Macrobiotus derkai, a new species of Tardigrada (Eutardigrada, Macrobiotidae, huziori group) from the Colombian Andes (South America). Zootaxa, 1731, 1–23. https://doi.org/10.11646/zootaxa.1731.1.1
Dueñas-Cedillo, A., Martínez-Méndez, E., García-Román, J., Armendáriz-Toledano, F., & Ruiz, E. A. (2020). Tardigrades from Iztaccíhuatl Volcano (Trans-Mexican Volcanic Belt), with the description of Minibiotuscitlalium sp. nov. (Eutardigrada: Macrobiotidae). Diversity, 12, 271. https://dx.doi.org/10.3390/d12070271
Dueñas-Cedillo, A., Venegas, I., García-Román, J., Jurado, E., Cuellar-Rodríguez, G., Villegas-Guzmán, G. A. et al. (2024). Towards an inventory of Mexican tardigrades (Tardigrada): a survey on the diversity of moss tardigrades with an emphasis in conifer forests from the Valley of Mexico Basin. Check List, 20, 471–498. https://doi.org/10.15560/20.2.471
García-Román, J., Dueñas-Cedillo, A., Cervantes-Espinoza, M., Flores-Martínez, J. J., Vargas-Mendoza, C. F., Ruiz, E. A. et al. (2022). A strategy to provide a present and future scenario of Mexican biodiversity of Tardigrada. Diversity, 14, 280. https://doi.org/10.3390/d14040280
Gąsiorek, P., Stec, D., Morek, W., & Michalczyk Ł. (2017). An integrative redescription of Echiniscus testudo (Doyère, 1840), the nominal taxon for the class Heterotardigrada (Ecdysozoa: Panarthropoda: Tardigrada). Zoologischer Anzeiger, 270, 107–122. https://doi.org/10.1016/j.jcz.2017.09.006
Gąsiorek, P., Stec, D., Morek, W., & Michalczyk, Ł. (2018). An integrative redescription of Hypsibius dujardini (Doyère, 1840), the nominal taxon for Hypsibioidea (Tardigrada: Eutardigrada). Zootaxa, 4415, 45–75. https://doi.org/10.11646/zootaxa.4415.1.2
Gąsiorek, P., Stec, D., Zawierucha, Z., Kristensen, R. M., & Michalczyk, Ł. (2018). Revision of Testechiniscus Kristensen, 1987 (Heterotardigrada: Echiniscidae) refutes the polar-temperate distribution of the genus. Zootaxa, 4472, 261–297. https://doi.org/10.11646/zootaxa.4472.2.3
Glime, J. M. (2017). Tardigrade survival. Chapter 5-1. In J. M. Glime (Ed.), Bryophyte ecology. Volume 2.Bryological Interaction. Ebook sponsored by Michigan Technological University and the International Association of Bryologists. Accessed June 21, 2024 from: http://digitalcommons.mtu.edu/bryophyte-ecology2/
Guidetti, R., & Bertolani, R. (2005). Tardigrade taxonomy: an updated checklist of the taxa and a list of characters for their identification. Zootaxa, 845, 1–46. https://doi.org/10.11646/zootaxa.845.1.1
Guidetti, R., Cesari, M., Bertolani, R., Altiero, T., & Rebecchi, L. (2019). High diversity in species, reproductive modes and distribution within the Paramacrobiotusrichtersi complex (Eutardigrada, Macrobiotidae). Zoological Letters, 5, 1–28. https://doi.org/10.1186/s40851-018-0113-z
Guidetti, R., Cesari, M., Giovannini, I., Ebel, C., Förschler, M. I., Rebecchi, L. et al. (2022). Morphology and taxonomy of the genus Ramazzottius (Eutardigrada; Ramazzottiidae) with the integrative description of Ramazzottiuskretschmanni sp. nov. The European Zoological Journal, 89, 346–370. https://doi.org/10.1080/24750263.2022.2043468
Guidetti, R., Schill, R. O., Bertolani, R., Dandekar, T., & Wolf, M. (2009). New molecular data for tardigrade phylogeny, with the erection of Paramacrobiotus gen. nov. Journal of Zoological Systematics and Evolutionary Research, 47, 315–321. https://doi.org/10.1111/j.1439-0469.2009.00526.x
Heinis, F. (1911). Beitrag zur Kenntnis der zentralamericanischen Moosfauna. Revue Suisse de Zoologie, 19, 253–266.
Hoang, D. T., Chernomor, O., von Haeseler, A., Minh, B. Q., & Vinh, L. S. (2018). UFBoot2: Improving the ultrafast bootstrap approximation. Molecular Biology and Evolution, 35, 518–522. https://doi.org/10.1093/molbev/msx281
Iharos, G. (1966). Neue Tardigraden-Arten aus Ungarn (Neuere Beitrage zur Kenntnis der Tardigraden Fauna Ungarns VI). Acta Zoologica Hungarica, 12, 111–122.
Kaczmarek, Ł., & Michalczyk, Ł. (2017). The Macrobiotushufelandi (Tardigrada) group revisited. Zootaxa, 4363, 101–123. https://doi.org/10.11646/zootaxa.4363.1.4
Kaczmarek, Ł., Cytan, J., Zawierucha, K., Diduszko D., & Michalczyk, Ł. (2014). Tardigrades from Peru (South America), with descriptions of three new species of Parachela. Zootaxa, 3790, 357–379. https://doi.org/10.11646/zootaxa.3790.2.5
Kaczmarek, Ł., Diduszko, D., & Michalczyk, Ł. (2011). New records of Mexican Tardigrada. Revista Mexicana de Bio- diversidad, 82, 1324–1327. https://doi.org/10.22201/ib.20078706e.2011.4.754
Kaczmarek, Ł., Gawlak, M., Bartels, P. J., Neslon, D. R., & Roszkowska, M. (2017). Revision of the genus Paramacrobiotus Guidetti et al., 2009 with the description of a new species, re-descriptions and a key. Annales Zoologici, 67, 627–656. https://doi.org/10.3161/00034541ANZ2017.67.4.001
Kaczmarek, Ł., Michalczyk, Ł., & McInnes, S. J. (2014). Annotated zoogeography of non-marine Tardigrada. Part I: Central America. Zootaxa, 3763, 1–62. https://doi.org/10.11646/zootaxa.3763.1.1
Kaczmarek, Ł., Michalczyk, Ł., & McInnes, S. J. (2015). Annotated zoogeography of non-marine Tardigrada. Part II: South America. Zootaxa, 3923, 1–107. https://doi.org/10.11646/zootaxa.3923.1.1
Kaczmarek, Ł., Michalczyk, Ł., & McInnes, S. J. (2016). Annotated zoogeography of non-marine Tardigrada. Part III: North America and Greenland. Zootaxa, 4203, 1–249. https://doi.org/10.11646/zootaxa.4203.1.1
Kaczmarek, Ł., Roszkowska, M., Poprawa, I., Janelt, K., Kmita, H., Gawlak, M. et al. (2020). Integrative description of bisexual Paramacrobiotus experimentalis sp. nov. (Macrobiotidae) from republic of Madagascar (Africa) with microbiome analysis. Molecular Phylogenetics and Evolution, 145, 106–730. https://doi.org/10.1016/j.ympev.2019.106730
Kalyaanamoorthy, S., Minh, B., Wong, T., von Haeseler, A., & Jermiin, L. (2017). ModelFinder: fast model selection for accurate phylogenetic estimates. Nature Methods, 14, 587–589. https://doi.org/10.1038/nmeth.4285
Katoh K., Misawa, K., Kuma K., & Miyata, T. (2002). MAFFT: a novel method for rapid multiple sequence alignment based on fast Fourier transform. Nucleic Acids Research, 30, 3059–3066. https://doi.org/10.1093/nar/gkf436
Katoh, K., Rozewicki, J., & Yamada, K. D. (2019). MAFFT online service: multiple sequence alignment, interactive sequence choice and visualization. Briefings in Bioinformatics, 20, 1160–1166. https://doi.org/10.1093/bib/bbx108
Kayastha, P., Mioduchowska, M., Warguła, J., & Kaczmarek, Ł. (2023). A review on the genus Paramacrobiotus (Tardigrada) with a new diagnostic key. Diversity, 15, 977. https://doi.org/10.3390/d15090977
Kayastha, P., Stec, D., Sługocki, Ł., Gawlak, M., Mioduchowska, M., & Kaczmarek, Ł. (2023). Integrative taxonomy reveals new, widely distributed tardigrade species of the genus Paramacrobiotus (Eutardigrada: Macrobiotidae). Scientific Reports, 13, 2196. https://doi.org/10.1038/s41598-023-28714-w
Kumar, S., Stecher, G., Li, M., Knyaz, C., & Tamura, K. (2018). Mega X: molecular evolutionary genetics analysis across computing platforms. Molecular Biology and Evolution, 35, 1547–1549. https://doi.org/10.1093/molbev/msy096
León-Espinosa, G. A., Marley, N., Moreno-Talamantes, A., Nelson, D., & Rodríguez-Almaraz, G. (2017). Biodiversity of tardigrades in Mexico. Accessed November 18, 2023 from: https://www.researchgate.net/publication/320597470_Biodiversity_of_Tardigrades_in_Mexico
León-Espinosa, G. A., Moreno-Talamantes, A., & Rodríguez-Almaraz, G. A. (2019). Ositos de agua (Tardigrada) de México: los famosos desconocidos. Biología y Sociedad, 4, 61–70. https://doi.org/10.29105/bys2.4-40
May, R. M. (1948). Nouveau genre et espèce de tardigrade du Mexique: Haplomacrobiotushermosillensis. Bulletin de la Société Zoologique de France, 73, 95–97.
McInnes, S. J. (1994). Zoogeographic distribution of terrestrial/freshwater tardigrades from current literature. Journal of Natural History, 28, 257–352. https://doi.org/ 10.1080/00222939400770131
Michalczyk, Ł., & Kaczmarek, Ł. (2003). A description of the new tardigrade Macrobiotus reinhardti (Eutardigrada, Macrobiotidae, harmsworthi group) with some remarks on the oral cavity armature within the genus Macrobiotus Schultze. Zootaxa, 331, 1–24. https://doi.org/10.11646/zootaxa.331.1.1
Michalczyk, Ł., & Kaczmarek, Ł. (2006). Macrobiotus huziori, a new species of Tardigrada (Eutardigrada: Macrobiotidae) from Costa Rica (Central America). Zootaxa, 1169, 47–59. https://doi.org/10.11646/zootaxa.1169.1.3
Michalczyk, Ł., & Kaczmarek, Ł. (2013). The Tardigrada register: a comprehensive online data repository for tardigrade taxonomy. Journal of Limnology, 72, 175–181. https://doi.org/10.4081/jlimnol.2013.s1.e22
Michalczyk, Ł., Wełnicz, W., Frohme, M., & Kaczmarek, Ł. (2012a). Redescriptions of three Milnesium Doyère, 1840 taxa (Tardigrada: Eutardigrada: Milnesiidae), including the nominal species for the genus. Zootaxa, 3154, 1–20. https://doi.org/10.11646/zootaxa.3154.1.1
Michalczyk, Ł., Wełnicz, W., Frohme, M., & Kaczmarek, Ł. (2012b). Corrigenda of Zootaxa, 3154: 1–20 Redescriptions of three Milnesium Doyère, 1840 taxa (Tardigrada: Eutardigrada: Milnesiidae), including the nominal species for the genus. Zootaxa, 3393, 66–68. https://doi.org/10.11646/zootaxa.3393.1.6
Minh, B. Q., Schmidt, H. A., Chernomor, O., Schrempf, D. S., Woodhams, M. D., von Haeseler, A. et al. (2020). IQ-TREE 2. New models and efficient methods for phylogenetic inference in the Genomic Era. Molecular Biology and Evolution, 37, 1530–1534. https://doi.org/10.1093/molbev/msaa015
Mironov, S. V., Dabert, J., & Dabert, M. (2012). A new feather mite species of the genus Proctophyllodes Robin, 1877 (Astigmata: Proctophyllodidae) from the Long-tailed Tit Aegithalos caudatus (Passeriformes: Aegithalidae): morphological description with DNA barcode data. Zootaxa, 3253, 54–61. https://doi.org/10.11646/zootaxa.3253.1.2
Morek, W., & Michalczyk, Ł. (2020). First extensive multilocus phylogeny of the genus Milnesium (Tardigrada) reveals no congruence between genetic markers and morphological traits. Zoological Journal of the Linnean Society, 188, 681–693. https://doi.org/10.1093/zoolinnean/zlz040
Morek, W., Stec, D., Gąsiorek, P., Surmacz, B., & Michalczyk, Ł. (2018). Milnesium tardigradum Doyère, 1840: The first integrative study of interpopulation variability in a tardigrade species. Journal of Zoological Systematics and Evolutionary Research, 57, 1–23. https://doi.org/10.1111/jzs.12233
Moreno-Talamantes, A., & León-Espinosa, G. A. (2019). Nuevo registro de Diaforobiotusislandicus (Richters, 1904) (Eutardigrada: Richtersiidae) para México. Árido-Ciencia, 6, 5–12.
Moreno-Talamantes, A., León-Espinosa, G. A., García-Aranda, M. A., Flores-Maldonado, J. J., & Kaczmarek, Ł. (2020). The genus Milnesium Doyère, 1840 in Mexico with description of a new species. Annales Zoologici, 70, 467–486. https://doi.org/10.3161/00034541ANZ2020.70.4.001
Moreno-Talamantes, A., Roszkowska, M., García-Aranda, M. A., Flores-Maldonado, J. J., & Kaczmarek, Ł. (2019). Current knowledge on Mexican tardigrades with a description of Milnesiumcassandrae sp. nov. (Eutardigrada: Milnesiidae) and discussion on the taxonomic value of dorsal pseudoplates in the genus Milnesium Doyère, 1840. Zootaxa, 4691, 501–524. https://doi.org/10.11646/zootaxa.4691.5.5
Moreno-Talamantes, A., Roszkowska, M., Guayasamín, P. R., Flores, J. J., & Kaczmarek, Ł. (2015). First record of Dactylobiotus parthenogeneticus Bertolani, 1982 (Eutardigrada: Murrayidae) in Mexico. Check List, 11, 1723. http://dx.doi.org/10.15560/11.4.1723
Murray, J. (1907). XXV. Arctic Tardigrada, collected by Wm. S. Bruce. Earth Environ. Transactions of the Royal Society of Edinburgh, Earth Sciences, 45, 669–681.
Nelson, D. R., Bartels, P. J., & Guil, N. (2018). Tardigrade ecology. In R. O. Schill (Ed.), Water bears: the biology of tardigrades (pp. 163–210). Cham: Springer.
Nelson, D., Guidetti, R., & Rebecchi, L. (2015). Chapter 17 – Phylum Tardigrada. In J. Thorp, & Rogers, C. (Eds.), Thorp and Covich’s freshwater invertebrates (Fourth edition) (pp. 347–380). San Diego: Academic Press.
Nelson, D., & Marley, N. J. (2000). The biology and ecology of lotic Tardigrada. FreshwaterBiology, 44, 93–108. https://doi.org/10.1046/j.1365-2427.2000.00586.x
Núñez, P. G., León-Espinosa, G. A., Vázquez, R., Peña-Salinas, M. E., Rodríguez-Almaraz, G. A., & Moreno-Talamantes, A. (2021). First tardigrade records from San Pedro Mártir, Baja California, Mexico. Check List, 17, 1131–1136. https://doi.org/10.15560/17.4.1131
Palacio, P. J. L., & Guilbaud, M. N. (2015). Patrimonio natural de la Reserva Ecológica del Pedregal de San Ángel y áreas cercanas: sitios de interés geológico y geomorfológico al sur de la Cuenca de México. Boletín de la Sociedad Geológica Mexicana, 67, 227–244.
Pérez-Pech, W. A., Anguas-Escalante, A., Cutz-Pool, L. Q., & Guidetti, R. (2017). Doryphoribiuschetumalensis sp. nov. (Eutardigrada: Isohypsibiidae) a new tardigrade species discovered in an unusual habitat of urban areas of Mexico. Zootaxa, 4344, 345–356. http://dx.doi.org/10.11646/zootaxa.4344.2.9
Pérez-Pech, W. A., Anguas-Escalante, A., De Jesús-Navarrete, A., & Hansen, J. G. (2018). Primer registro genérico de tardígrados marinos en costas de Quintana Roo, México. Academia Journal, 10, 1909–1912.
Pérez-Pech, W. A., De Jesús-Navarrate, A., Demilio, E., Anguas-Escalante, A., & Hansen, J. G. (2020). Marine Tardigrada from the Mexican Caribbean with the description of Styraconyxrobertoi sp. nov. (Arthrotardigrada: Styraconyxidae). Zootaxa, 4731, 492–508. http://dx.doi.org/10.11646/zootaxa.4731.4.3
Pleijel, F., Jondelius, U., Norlinder, E., Nygren, A., Oxelman, B., Schander, C. et al. (2008). Phylogenies without roots? A plea for the use of vouchers in molecular phylogenetic studies. Molecular Phylogenetics and Evolution, 48, 369–71. http://dx.doi.org/10.1016/j.ympev.2008.03.024
Pilato, G. (1981). Analisi di nuovi caratteri nello studio degli Eutardigradi. Animalia, 8, 51–57.
Pilato, G. (2000). Macrobiotus centesimus, new species of eutardigrade from the South America. Bollettino delle Sedute della Accademia Gioenia di Scienze Naturali in Catania, 33, 97–101.
Pilato, G. (2006). Remarks on the Macrobiotus polyopus group, with the description of two new species (Eutardigrada, Macrobiotidae). Zootaxa, 1298, 37–47. https://doi.org/10.11646/zootaxa.1298.1.4
Pilato, G., & Binda, M. G. (2010). Definition of families, subfamilies, genera and subgenera of the Eutardigrada, and keys to their identification. Zootaxa, 2404, 1–54. https://doi.org/10.11646/zootaxa.2404.1.1
Pilato, G., Kiosya, Y., Lisi, O., Inshina, V., & Biserov, V. (2011). Annotated list of Tardigrada records from Ukraine with the description of three new species. Zootaxa, 3123, 1–31. https://doi.org/10.11646/zootaxa.3123.1.1
Pilato, G., Kiosya, Y., Lisi, O., & Sabella, G. (2012). New records of Eutardigrada from Belarus with the description of three new species. Zootaxa, 3179, 39–60. https://doi.org/10.11646/zootaxa.3179.1.2
Pilato, G., & Lisi, O. (2006). Notes on some tardigrades from southern Mexico with description of three new species. Zootaxa, 1236, 53–68. https://doi.org/10.11646/zootaxa.1236.1.4
Pilato, G., Sabella, G., & Lisi, O. (2016). Two new species of Milnesium (Tardigrada: Milnesiidae). Zootaxa, 4132, 575–587. https://doi.org/10.11646/zootaxa.4132.4.9
Ramazzotti, G. (1956). Tre nouve specie di Tardigradi ed altre specie poco comuni. Atti della Società Italiana di Scienze Naturali e del Museo Civico di Storia Naturale di Milano, 10, 284–291.
Ramazzotti, G., & Maucci, W. (1983). Il Phylum Tardigrada. 3th Edition. Memorie dell’ Istituto Italiano di Idrobiologia, 41, 1–1012.
Rambaut, A., Drummond, A. J., Xie, D., Baele, G., & Suchard. M. A. (2018). Posterior summarisation in Bayesian phylogenetics using Tracer 1.7. Systematic Biology, 67, 901–904. https://doi.org/doi:10.1093/sysbio/syy032
Rocha, A. M., González-Reyes, A. X., Ostertag, B., & Lisi, O. (2022). The genus Milnesium (Eutardigrada, Apochela, Milnesiidae) in Argentina: description of three new species and key to the species of South America. European Journal of Taxonomy, 822, 1–54. https://doi.org/10.5852/ejt.2022.822.1807
Ronquist, F., & Huelsenbeck, J. P. (2003). MrBayes 3: Bayesian phylogenetic inference under mixed models. Bioinfor- matics, 19, 1572–1574. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btg180
Sands, C. J., McInnes, S. J., Marley, N. J., Goodall-Copestake, W. P., Convey, P., & Linse, K. (2008). Phylum Tardigarda: an “individual” approach. Cladistics, 24, 1–18. http://dx.doi.org/10.1111/j.1096-0031.2008.00219.x
Schuster, R. O. (1971). Tardigrada from Barranca del Cobre, Sinaloa and Chihuahua, Mexico. Proceedings of the Biological Society of Washington, 84, 2130–224.
Stec, D., Dudziak, M., & Michalczyk, Ł. (2020). Integrative descriptions of two new Macrobiotidae species (Tardigrada: Eutardigrada: Macrobiotoidea) from French Guiana and Malaysian Borneo. Zoological Studies, 59, e23. https://doi.org/10.6620/ZS.2020.59-23
Stec, D., Gąsiorek, P., Morek, W., Kosztyła, P., Zawierucha, K., Michno, K. et al. (2016). Estimating optimal sample size for tardigrade morphometry. Zoological Journal of the Linnean Society, 178, 776–784. https://doi.org/10.1111/zoj.12404
Stec, D., Kristensen, R. M., & Michalczyk, Ł. (2020). An integrative description of Minibiotusioculator sp. nov. from the Republic of South Africa with notes on Mini- biotuspentannulatus Londoño et al., 2017 (Tardigrada: Macrobiotidae). Zoologischer Anzeiger, 286, 117–134. https://doi.org/10.1016/j.jcz.2020.03.007
Stec, D., Krzywański, Ł., Zawierucha, K., & Michalczyk, Ł. (2020). Untangling systematics of the Paramacrobiotus areolatus species complex by an integrative redescription of the nominal species for the group, with multilocus phylogeny and species delineation in the genus Paramacrobiotus. Zoological Journal of the Linnean Society, 188, 694–716. https://doi.org/10.1093/zoolinnean/zlz163
Stec, D., Morek, W., Gąsiorek, P., & Michalczyk, Ł. (2018). Unmasking hidden species diversity within the Ramazzottius oberhaeuseri complex, with an integrative redescription of the nominal species for the family Ramazzottiidae (Tardigrada: Eutardigrada: Parachela). Systematics and Biodiversity, 16, 357–376. https://doi.org/10.1080/14772000.2018.1424267
Stec, D., Roszkowska, M., Kaczmarek, Ł., & Michalczyk, Ł. (2018). Paramacrobiotus lachowskae, a new species of Tardigrada from Colombia (Eutardigrada: Parachela: Macrobiotidae). New Zealand Journal of Zoology, 45, 43–60. https://doi.org/10.1080/03014223.2017.1354896
Stec, D., Smolak, R., Kaczmarek, Ł., & Michalczyk, Ł. (2015). An integrative description of Macrobiotus paulinae sp. nov. (Tardigrada: Eutardigrada: Macrobiotidae: hufelandi group) from Kenya. Zootaxa, 4052, 501–526. https://doi.org/10.11646/zootaxa.4052.5.1
Stec, D., Vecchi, M., Calhim, S., & Michalczyk, Ł. (2021). New multilocus phylogeny reorganises the family Macrobiotidae (Eutardigrada) and unveils complex morphological evolution of the Macrobiotus hufelandi group. Molecular Phylogenetics and Evolution, 160, 106987. https://doi.org/10.1016/j.ympev.2020.106987
Stucky, B. J. (2012). SeqTrace: a graphical tool for rapidly processing DNA sequencing chromatograms. Journal of Biomolecular Techniques, 23, 90–93. https://doi.org/10.7171/jbt.12-2303-004
Sugiura, K., Matsumoto, M., & Kunieda, T. (2022). Description of a model tardigrade Paramacrobiotus metropolitanus sp. nov. (Eutardigrada) from Japan with a summary of its life history, reproduction and genomics. Zootaxa, 5134, 92–112. https://doi.org/10.11646/zootaxa.5134.1.4
Tumanov, D. V. (2006). Five new species of the genus Milnesium (Tardigrada, Eutardigrada, Milnesiidae). Zootaxa, 1122, 1–23. https://doi.org/10.11646/zootaxa.1122.1.1
Tumanov, D. V. (2020). Integrative redescription of Hypsibiuspallidoides Pilato et al., 2011 (Eutardigrada: Hypsibioidea) with the erection of a new genus and discussion on the phylogeny of Hypsibiidae. European Journal of Taxonomy, 681, 1–37. https://doi.org/10.5852/ejt.2020.681
Vaidya, G., Lohman, D. J., & Meier, R. (2011). SequenceMatrix: concatenation software for the fast assembly of multi-gene datasets with character set and codon information. Cladistics, 27, 171–180. https://doi.org/10.1111/j.1096-0031.2010.00329.x
Vecchi, M., Stec, D., Vuori, T., Ryndov, S., Chartrain, J., & Calhim, S. (2022). Macrobiotusnaginae sp. nov., a new xerophilous tardigrade species from Rokua Sand Dunes (Finland). Zoological Studies, 61, e22. https://doi.org/10.6620/ZS.2022.61-22
Zeller, C. (2010). Untersuchung der phylogenie von Tardigraden anhand der Genabschnitte 18S rDNA und Cytochrom c Oxidase Untereinheit 1 (COX I) (MSc. Thesis). Technical University of Applied Sciences Wildau. Wildau, Germany.
Yolanda Arana-Gabriel a, Cristina Burrola-Aguilar a, Roberto Garibay-Orijel b, *, Adriana Montoya c
a Universidad Autónoma del Estado de México, Facultad de Ciencias, Centro de Investigación en Recursos Bióticos, Carretera Toluca-Atlacomulco Km 14.5, 50200 Toluca, Estado de México, México
b Universidad Nacional Autónoma de México, Instituto de Biología, Departamento de Botánica, Circuito Exterior s/n, Ciudad Universitaria, Coyoacán, 04510 Ciudad de México, México
c Universidad Autónoma de Tlaxcala, Centro de Investigación en Ciencias Biológicas, Km 10.5 Autopista Texmelucan-Tlaxcala, 90120 Ixtacuixtla, Tlaxcala, México
*Autor para correspondencia: rgaribay@ib.unam.mx (R. Garibay-Orijel)
Recibido: 22 septiembre 2023; aceptado: 11 diciembre 2024
Resumen
Las especies del género Lyophyllum son ampliamente valoradas por su importancia cultural y biotecnológica. Las especies de la sección Difformia son polimórficas debido a su plasticidad fenotípica, lo que dificulta su correcta determinación; en el centro de México estas especies se conocen tradicionalmente como “clavitos”. En el presente trabajo se describe la morfología macroscópica y microscópica, filogenia, interacción ecológica, importancia cultural y se presentan los resultados preliminares de bioensayos de fructificación de Lyophyllum herrerae sp. nov. dentro de la sección Difformia. Lyophyllum herrerae se encuentra entre las 10 especies con mayor importancia cultural en el centro de México, es saprótrofa y altamente variable (aun en cultivo); crece, predominantemente, en bosques de pino aunque también en bosques de oyamel y encino. Aquí demostramos que esta especie es susceptible de cultivo, obteniendo cuerpos fructíferos a nivel experimental. Adicionalmente, se presenta una clave taxonómica para las especies de la sección Difformia. Estos hallazgos representan una alternativa en el aprovechamiento de este patrimonio biocultural, generando beneficios alimenticios y económicos para las comunidades locales contribuyendo a la soberanía alimentaria.
Lyophyllum herrerae sp. nov, one of the most cultural important mushrooms of Central Mexico with potential for cultivation
Abstract
Lyophyllum species are widely valued for their cultural and biotechnological importance. Species of Difformia section are polymorphic due to their phenotypic plasticity, which makes their correct identification difficult; in central Mexico, these species are traditionally known as “clavitos”. This paper describes the macroscopic and microscopic morphology, phylogeny, ecological interactions, and cultural importance of Lyophyllum herrerae sp. nov. within the section Difformia, and presents preliminary results of fruiting bioassays. Lyophyllum herrerae is among the 10 most culturally important species in central Mexico. It is saprotrophic and highly variable (even in cultivation); it grows predominantly in pine forests, although it also grows in fir and oak forests. Here, we demonstrate that this species is susceptible to cultivation, obtaining fruiting bodies experimentally. Additionally, a taxonomic key is presented for the species in the Difformia section. These findings represent an alternative for harnessing this biocultural heritage, generating nutritional and economic benefits for local communities and contributing to food sovereignty.
A nivel mundial, algunas especies del género Lyophyllum P. Karst., como L. aggregatum (Schaeff.) Kühner, L. connatum (Schumach.) Singer, L. decastes (Fr.)Singer, L. fumosum (Pers.)P.D. Orton, L. shimeji (Kawam.) Hongo, L. sykosporum Hongo y Clémençon, y L. ulmarium (Bull.) Kühner, son utilizadas como alimento y/o como medicina (Boa, 2009; Ukawa et al., 2000). Lyophyllum shimeji es una de las especies comestibles más costosas y buscadas en los mercados internacionales junto con otras especies como Tuber melanosporum Vittad., Tricholoma matsutake (S. Ito y S. Imai) Singer, Boletus edulis Bull., Cantharellus cibarius Fr., Amanita caesarea (Scop.) Pers. y Lactarius deliciosus (L.) Gray. Lyophyllum shimeji es conocido como “honshimeji” y es considerado como un manjar en Japón y China (Wang y Chen, 2015). A L. decastes y L. semitale (Fr.) Kühner se les atribuyen propiedades medicinales por sus efectos antineoplásicos e hipoglucémicos (Ukawa et al., 2000). El cultivo de Lyophyllum sigue siendo un proceso complejo y largo. Lyophyllum shimeji se cultiva de manera comercial, mientras que L. connatum y L. decastes de manera experimental (Sánchez y Mata, 2012).
En México se han citado 5 especies de Lyophyllum con uso alimentario: L. aggregatum, L. decastes, L. fumosum, L. loricatum y L. aff. shimeji; éstas fructifican entre junio y agosto en bosques de Abies religiosa, Pinus, Quercus, Abies-Pinus y Pinus-Alnus (Burrola-Aguilar et al., 2012; Estrada-Martínez et al., 2009; Montoya et al., 2004; Garibay-Orijel y Ruan-Soto, 2014; Servín-Campuzano y Alarcón-Cháires, 2018). Las 5 especies son apreciadas por su sabor y, en conjunto, se reportan dentro de las 10 especies con mayor importancia cultural en diversas localidades de estudio, junto con A. caesarea s.l., Cantharellus cibarius s.l. y Lactarius indigo (Garibay-Orijel y Ruan-Soto, 2014). Burrola-Aguilar et al. (2012) reportan a L. decastes y Lyophyllum sp. entre los hongos más difíciles de encontrar por los recolectores en Amanalco, Estado de México; sin embargo, Montoya et al. (2004) mencionan que Lyophyllum sp. es muy abundante en el Parque Nacional La Malinche, Tlaxcala.
El género Lyophyllum es polifilético, de acuerdo con Bellanger et al. (2015). Las especies morfológicas agrupadas en este género se sitúan en 5 clados diferentes (clados: I, Va, Vb, IX, XI) cada uno de los cuales merecería un rango genérico al incluirse miembros de otros géneros como: Hypsizygus, Tephrocybe, Clitocybe, Calocybe y Rugosomyces. El clado Va corresponde a Lyophyllum sección Lyophyllum y el clado Vb a Lyophyllum sección Difformia (Bellanger et al., 2015). Las especies con uso comestible se encuentran dentro de la sección Difformia, un clado bien soportado por estudios como los deBellanger et al. (2015), Sundberg (2010) y Larsson y Sundberg (2011). La sección Difformia es monofilética y está integrada por L. loricatum, L. decastes s.l., L. fumosum y L. shimeji (Kalamees, 2004; Knudsen y Vesterholt, 2008; Li et al., 2019; Sundberg, 2010). Bellanger et al. (2015) consideran dentro del clado Difformia a L. decastes s.l., L. fumosum y L. shimeji, especies morfogenéticas e incluyen en la sección 2 filoespecies crípticas no nombradas formalmente. Lavorato y Contu (2015) incluyeron en esta sección a L. mariae y Wei et al. (2023) a L. subdecastes.
Lyophyllum sección Difformia se caracteriza porque sus especies presentan forma tricolomatoide o clitocyboide, hábito fasciculado, conado u ocasionalmente solitario; el contexto del esporoma no tiene tonos de color azul ni se ennegrece, en ocasiones es ligeramente pardo; las láminas presentan “hematomas”, las basidiosporas tienen la pared lisa, la forma puede variar de globosas a elipsoides (Kalamees, 2004; Knudsen y Vesterholt, 2008). Su interacción ecológica es muy variada, se ha reportado que L. shimeji es una especie micorrizógena facultativa que se asocia con Pinus y Quercus (Larsson y Sundberg, 2011; Pera y Alvares, 1995; Yamada et al., 2001) ycon Quercus serrata (Yamanaka, 2009); L. fumosum se asocia con P.silvestris (Yamada et al., 2001), mientras que L. loricatum se ha reportado como saprótrofa y L. decastes como saprótrofa y como micorrízica con P. pinaster (Pera y Álvarez, 1995; Yamada et al., 2001).
Las especies dentro de la sección Difformia han sido reportadas como polimórficas, trabajos como los de Bellanger et al. (2015), Hofstetter et al. (2002) y Moncalvo et al. (2000) mencionan que esta variación morfológica puede estar sujeta a factores como su plasticidad fenotípica o evolución paralela de algunas especies. Esto dificulta su estudio taxonómico, ya que ocasiona confusión en la determinación de las especies generando un gran número de sinonimias.
Dada su importancia cultural y potencial de cultivo, es fundamental realizar taxonomía integral para resolver la problemática de las especies del género. Aspectos como su distribución, interacción ecológica, cultivo y aspectos culturales proporcionan datos relevantes para la delimitación de las especies. Esto permitirá contribuir con el conocimiento del patrimonio micocultural y a desarrollar estrategias de aprovechamiento con enfoques biotecnológicos en beneficio de la seguridad alimentaria y económica de las comunidades locales y originarias.
Por lo tanto, el presente trabajo, tiene como objetivo el empleo de análisis filogenéticos, características macro y micromorfológicas, interacciones ecológicas, aspectos culturales y biotecnológicos (asociados a bioensayos de fructificación)(Wang et al., 2013) para describir a Lyophyllum herrerae como una nueva especie con importancia cultural y biotecnológica en el centro de México.
Materiales y métodos
Los ejemplares se recolectaron en bosques de Abies religiosa (Kunth) Schltdl. y Cham., Pinus spp., Quercus spp. y bosques mixtos en Tlaxcala, Estado de México y Ciudad de México. Algunos ejemplares se obtuvieron a partir de un muestreo dirigido con ayuda de la población local y otros se compraron en mercados tradicionales (tabla 1).
La descripción de caracteres macroscópicos se realizó en fresco de acuerdo con las sugerencias de Delgado et al. (2005). Los colores se registraron en fresco considerando los códigos de Kornerup y Wanscher (1978). Los ejemplares fueron fotografiados en fresco y herborizados a no más de 60 ºC de acuerdo con Cifuentes et al. (1986). Posteriormente, se etiquetaron y se depositaron en la Colección de Hongos del Herbario Nacional de México en el Instituto de Biología, UNAM (MEXU-HO), Herbario Universitario TLXM y en el Centro de Investigación en Recursos Bióticos de la Universidad Autónoma del Estado de México.
Para la descripción de caracteres microscópicos y evidenciar la granulación siderófila se utilizó acetocarmín; así como KOH (10%), agua, azul de algodón, rojo Congo y Melzer para la caracterización de basidios, basidiosporas, subhimenio, trama himenoforal, pileipellis y estipitipellis (Largent et al., 1977). Para las medidas de las esporas (n = 20) se realizaron preparaciones temporales a partir de cortes de las láminas y se obtuvo el cociente de forma (Q = largo/ancho) (Largent et al., 1977); para los basidios y células marginales (n = 20) se realizaron cortes transversales de las láminas. Todas las preparaciones se observaron con aumento de 1,000x con un microscopio óptico Motic® y el software Motic digital Microscope DMB3-223 (Motic China Group Co., Ltd., 2001-2004).
Debido a la alta variabilidad morfológica en las basidiosporas de los ejemplares estudiados, se citan los valores promedios y extremos del holotipo y también los tamaños extremos en el resto de los ejemplares revisados de la siguiente manera: (Al) al-Cl-bl (Bl) × (Aa) aa-Ca-ba (Ba). Donde: Cl es el promedio del largo del holotipo, al y bl son los extremos de las medidas de largo del holotipo; Ca es el promedio del ancho del holotipo, aa y ba son los extremos del ancho del holotipo; Al, Bl son las medidas extremas del largo de todos los ejemplares revisados, Aa y Ba son las medidas extremas del ancho de todos los ejemplares revisados. El cociente de las esporas se representa como: Qa-Qc-Qb; donde Qa es el valor mínimo del cociente entre las medias de todos los ejemplares, Qc es el valor del holotipo y Qb corresponde al valor máximo del cociente entre las medias de todos los ejemplares.
Todos los análisis estadísticos se realizaron en el software R (R Core Team, 2024). Se utilizaron las pruebas de Shapiro-Wilk y Lilliefors para determinar la normalidad de los datos; así como la prueba de Levene para la homocedasticidad de varianza. Para el caso en el que los datos no presentaron una distribución normal, se utilizó la prueba no paramétrica de Kruskal-Wallis y para los casos de normalidad se realizó un Anova de Welch para determinar diferencias significativas del largo, ancho y Q de los ejemplares analizados. Para la diferencia entre los grupos se realizó la prueba de Dunn (p < 0.05), además de la prueba de Bonferroni para corregir los errores en las comparaciones múltiples. Los resultados obtenidos fueron graficados utilizando la función ggplot. Las librerías utilizadas en el software R fueron, “car” (Fox y Weisberg, 2019), “ggplot 2” (Wickham, 2016), “readr” (Wickham et al., 2022)., “dunn.test” (Dunn, 1964), “FSA” (Ogle et al., 2023), “dplyr” (Wickham et al., 2023) y “viridis” (Garnier et al., 2024).
Tabla 1
Ejemplares estudiados.
Número de recolecta
Número de herbario
Nombre común
Vegetación
Fecha de recolecta
Estado
Región
GO-2009-278
MEXU 26748
Clavitos
desconocida
Edo. Mex.
Mercado de Amecameca
HC-PNNT-078
MEXU 26594
Clavo de oyamel
Bosque de Abies religiosa
23/07/2008
Edo. Mex.
Zinacantepec
HC-PNNT-246
MEXU 26689
Clavitos
Bosque de Pinus sp.
29/08/2008
Edo. Mex.
Zinacantepec
A. Montoya 3005
TLXM 7001
Xolete regadito
Bosque de Pinus sp.
Tlaxcala
A. Montoya 3022
TLXM 7002
sin nombre
Bosque de Quercuscrasifolia, Q. laeta, Q. laurina
_______
Tlaxcala
_______
Jaime-Salinas 24
TLXM 7003
Xolete de encino
Bosque de Quercus sp.
_______
Tlaxcala
Tlaxco
Jaime-Salinas 36
TLXM 7004
Hongo blanco de monte, xolete blanco
_______
_______
Tlaxcala
Parque Nacional La Malinche
Lorant-Flores A. 47
MEXU 30216
Clavito, Hongo de mata, Güeritos, Negritos, Hongo blanco
______
12/07/2017
CdMx
Milpa alta, Santa Ana Tlacotenco
Lorant-Flores A. 49
MEXU 30357
Clavito de encinal
Bosque de Quercus sp.
13/07/2017
CdMx
Milpa alta, Santa Ana Tlacotenco
Lorant-Flores A. 52
MEXU 30358
Cuaresmeño
_______
13/07/2017
CdMx
Milpa alta, Santa Ana Tlacotenco
Lorant-Flores A. 66
MEXU 30217
Clavitos
_______
05/08/2017
CdMx
Milpa alta, Santa Ana Tlacotenco
Lorant-Flores A. 42
MEXU 30359
Clavito de encinal
Bosque de Quercus sp.
05/07/2017
CdMx
Milpa alta, Santa Ana Tlacotenco
AGYLyo-5.3
MEXU 28149
Clavitos
Bosque de Abies religiosa
01/07/2015
Edo. Mex.
Zinacantepec
CIRB-H01
CIRB HO1
Clavo
Bosque de Pinus sp.
20/07/2019
Edo. Mex.
Coatepec Harinas
CIRB-H02 (holotipo)
MEXU 30365
Clavitos
Bosque de Pinus sp.
25/07/2019
Edo. Mex.
Isidro Fabela
CIRB-H03
CIRB H03
Clavitos
Bosque de Pinus sp.
25/07/2019
Edo. Mex.
Otzolotepec
CIRB-H04
CIRB HO4
Clavo
Bosque de Pinus sp.
27/07/2019
Edo. Mex.
Toluca
CIRB-H05
MEXU 30368
Clavo
Bosque de Pinus sp.
27/07/2019
Edo. Mex.
Zinacantepec
CIRB-H06
CIRB H06
Clavitos
Bosque de Pinus sp.
25/07/2019
Edo. Mex.
Capulhuac
CIRB-H07-cultivo
MEXU 30360
______
Ejemplares cultivados de la cepa IE 983 del ejemplar MEXU 28149
13/06/2023
_______
__________
Para la extracción de ADN, amplificación por PCR y secuenciación Sanger se usaron los protocolos de Sambrook et al. (1989) y Sánchez-Ledesma et al. (2022). El ADN se extrajo de ejemplares secos por el método CTAB y se amplificó por PCR en reacciones de 25 μl. Para los análisis filogenéticos se usó la región de los espaciadores transcritos internos ribosomales (ITS), pues ha demostrado discriminar adecuadamente las especies en L. sección Difformia (Kalamees, 2004; Knudsen y Vesterholt, 2008; Lavorato y Contu, 2015; Li et al., 2019; Sundberg, 2010; Wei et al., 2023). La región de los ITS se amplificó con los oligonucleótidos ITS1F e ITS4. La amplificación se llevó a cabo en un termociclador MiniAmp Plus (Applied Biosystems, EUA). Los productos de PCR se limpiaron con ExoSAP-IT (Thermofisher, EUA). Las secuencias de los ITS se obtuvieron en el Laboratorio de Secuenciación de la Biodiversidad y la Salud del Instituto de Biología de la UNAM, utilizando BigDye Terminator 3.1 (Thermofisher), en ambas direcciones.
Las secuencias de ADN se editaron y alinearon en Geneious Prime 2023 con el algoritmo de Muscle 5.1 (Edgar, 2004). Las secuencias de ADN nuevas se depositaron en GenBank (tabla 2). El alineamiento para los análisis filogenéticos (material suplementario 1) incluyó las secuencias generadas en este estudio, las incluidas previamente en análisis de Lyophyllum sección Difformia y secuencias de alta similitud de nucleótidos obtenidas de GenBank con el algoritmo Blast (Altschul et al., 1990; tabla 2). Se alinearon un total de 60 secuencias de 11 taxones de la sección Difformia y 3 especies de Tephrocybe como grupo externo. El alineamiento tuvo 540 posiciones, éste se revisó manualmente y las regiones de alineamiento ambiguo fueron excluidas.
Se realizaron análisis filogenéticos por el método de inferencia bayesiana y el de máxima verosimilitud. Primero, se eligió el modelo evolutivo más adecuado con Jmodel test 2 (Darriba et al., 2012), que resultó el HKY85 con proporción de sitios invariables. Los valores de probabilidad posterior bayesiana (PPB) se obtuvieron en MrBayes 3.2.6 (Ronquist y Huelsenbeck, 2003), se corrieron 4 cadenas de Monte Carlo con 10 millones de generaciones, se muestreó cada 100 y se descartó el primer 10% de los árboles. Se usó Tracer 1.7 para calcular el tamaño efectivo de muestra (ESS, por sus siglas en inglés) y para visualizar la convergencia de las cadenas (Rambaut et al., 2018). Los valores de máxima verosimilitud (MV) se obtuvieron en PhyML 3.3.2 (Guindon et al., 2010) con mil réplicas de bootstrap y optimizando tanto la topología del árbol como el largo de las ramas. Estos análisis se implementaron en Geneiuos Prime 2023.
Se realizó una clave taxonómica con base en caracteres morfológicos e interacción ecológica para las especies que han sido reportadas dentro de la sección Difformia. Se realizó una revisión bibliográfica detallada sobre las investigaciones enfocadas en el conocimiento micológico tradicional (CMT) en México, con atención en las especies reportadas del género Lyophyllum para recabar información relacionada a sus usos, nombres comunes, interacción ecológica, época de fructificación e importancia cultural.
Los cuerpos fructíferos obtenidos de cultivo experimental fueron donados por MycoSeta® para su caracterización macro y microscópica en el presente estudio y para evidenciar la plasticidad morfológica en sus diferentes etapas de desarrollo. Los cuerpos fructíferos fueron obtenidos a partir de la cepa IE 983 aislada de MEXU 28149.
Resultados
Los análisis filogenéticos de máxima verosimilitud y bayesianos de Lyophyllum sección Difformia resultaron en la misma topología. Para los análisis bayesianos, todos los parámetros de las cadenas convergieron con un ESS siempre mayor a 4,592. En la figura 1 se observan 2 clados principales: el primero con muy buen soporte (PPB/MV = 1/98) en donde se encuentran L. littoralis, L. loricatum y L. decastes s.l., el segundo clado no tiene soporte y en él se encuentran 3 clados que incluyen a: L. shimeji, L. fumusum y Lyophyllum herrerae. Los ejemplares de esta especie resultaron en un clado monofilético no descrito previamente y bien soportado con PPB = 0.95 y soporte de bootstrap moderado de MV = 78%; es un clado con características morfológicas y microscópicas diagnósticas particulares. Por lo que, a continuación, se describe a Lyophyllum herrerae como nueva especie.
Tabla 2
Secuencias de DNA usadas en el análisis filogenético
Especie
GenBank
Voucher
Referencia
Lyophyllum aff. fumosum
KT875064
CB08330
este trabajo
Lyophyllum aff. fumosum
KT875066
AR09641
este trabajo
Lyophyllum aff. fumosum
KY195931
IE981
este trabajo
Lyophyllum cf. lanzonii
KP192546
LIP: PAM060928030
Bellanger et al. (2015)
Lyophyllum conglobatum var. albidopallidum
KP192602
FR2014020
Bellanger et al. (2015)
Lyophyllum decastes
AB269928
Miyagi LD1 Gou
Babasaki et al. (2007)
Lyophyllum decastes
AB285107
Miyagi LD1 Gou (Variety No. 8121)
Babasaki et al. (2007)
Lyophyllum decastes
AB301605
NBRC 33134
Maeta et al. (2008)
Lyophyllum decastes
AF357059
JM87/16(T1)
Hofstetter et al. (2002)
Lyophyllum decastes
FJ810160
dd08054
no publicado
Lyophyllum decastes
HM119485
Ld418
no publicado
Lyophyllum decastes
HM572547
LAS06-152
Larsson y Sundberg (2011)
Lyophyllum decastes
JN983979
Ldec6Q106
Visnovsky et al. (2014)
Lyophyllum decastes
JN983983
Ldec3Q106
Visnovsky et al. (2014)
Lyophyllum fumosum
HM572537
Sundberg090813
Larsson y Sundberg (2011)
Lyophyllum fumosum
HM572538
Lipovac090903
Larsson y Sundberg (2011)
Lyophyllum fumosum
HM572539
SJ02-006
Larsson y Sundberg,(2011)
Lyophyllum fumosum
HM572540
Aase810721
Larsson y Sundberg, (2011)
Lyophyllum fumosum
HM572541
LAS00-144
Larsson y Sundberg, (2011)
Lyophyllum fumosum
JF908340
16077
Osmundson et al. (2013)
Lyophyllum fumosum
JN983977
LfumNlf24
Visnovsky et al. (2014)
Lyophyllum fumosum
JX966309
L2010512370
no publicado
Lyophyllum fumosum
JX966310
L2010512371
no publicado
Lyophyllum herrerae
KT875068
HC-PNNT-078
este trabajo
Lyophyllum herrerae
KT875069
GO-2009-278
este trabajo
Lyophyllum herrerae
KT875070
HC-PNNT-246
este trabajo
Lyophyllum herrerae
KY195933
UBC F-32192
este trabajo
Lyophyllum herrerae
OR116953
am3005a
este trabajo
Lyophyllum herrerae
OR116954
am3022
este trabajo
Lyophyllum herrerae
OR116955
CIRB-H01
este trabajo
Lyophyllum herrerae holotipo
OR116956
CIRB-H02
este trabajo
Lyophyllum herrerae
OR116957
CIRB-H03
este trabajo
Lyophyllum herrerae
OR116958
CIRB-H04
este trabajo
Lyophyllum herrerae
OR116959
CIRB-H05
este trabajo
Lyophyllum herrerae
OR116960
CIRB-H06
este trabajo
Lyophyllum herrerae
OR116961
Jasq24
este trabajo
Lyophyllum herrerae
OR116962
Jasq36
este trabajo
Lyophyllum herrerae
OR116963
Lorant-FloresA.47
este trabajo
Tabla 2. Continúa
Especie
GenBank
Voucher
Referencia
Lyophyllum herrerae
OR116964
Lorant-FloresA.49
este trabajo
Lyophyllum herrerae
OR116965
Lorant-FloresA.52
este trabajo
Lyophyllum herrerae
OR116966
Lorant-FloresA.66
este trabajo
Lyophyllum herrerae
OR116967
Lorant-FloresA.92
este trabajo
Lyophyllum littoralis
JX280410
CA20091210
no publicado
Lyophyllum loricatum
JF908336
13175
Osmundson et al. (2013)
Lyophyllum loricatum
JX280406
CA20090202.03
no publicado
Lyophyllum loricatum f. subxanthum holotipo
JX280407
01.12.09
no publicado
Lyophyllum shimeji
HM572522
“Cultivar”
Larsson y Sundberg (2011)
Lyophyllum shimeji
HM572530
Olsen821006
Larsson y Sundberg (2011)
Lyophyllum shimeji
HM572536
Fallman090927
Larsson y Sundberg (2011)
Lyophyllum shimeji
JN983958
AT608
Visnovsky et al. (2014)
Lyophyllum shimeji
JN983959
AT713
Visnovsky et al. (2014)
Lyophyllum shimeji
JN983967
JS10
Visnovsky et al. (2014)
Lyophyllum shimeji
JN983975
INA1
Visnovsky et al. (2014)
Lyophyllum shimeji
JN983985
NZ4Q88
Visnovsky et al. (2014)
Lyophyllum shimeji
MF955187
UBC F-32192
no publicado
Lyophyllum sp.
KF702394
ql-6
no publicado
Lyophyllum tenebrosum
KP192615
LIP:RC11100801
Bellanger et al. (2015)
Tephrocybe ambusta
AF357057
CBS452.87
Hofstetter et al. (2002)
Tephrocybe anthracophila
AF357055
HC79/132
Hofstetter et al. (2002)
Tephrocybe atrata
AF357053
CBS709.87
Hofstetter et al. (2002)
Descripción
Lyophyllum herrerae Arana-Gabriel, Burrola-Aguilar, Garibay-Orijel y Montoya, sp.nov.
Fig. 2a-m
Mycobank: MB858523
Diagnosis. Cap of 30-90 (-195) mm in diameter; its surface is dry in most cases, but it can be humid or hygrophanous, in a dark brown color. As it matures, the color turns clearer, predominately light pale yellow, pastel grey or brownish-orange, predominately with a greyish-brown, with yellowish-brown to champagne color spots; from convex to flat-convex; incurved margin to straight margin with a crenulated wavy edge; generally showing dark brown, radial fibrils. Gills are subdecurrent to adherent, edge generally smooth to slightly wavy or fimbriated, lamellulae attenuated; in cream color, greyish-white or pale yellow, in some cases, they present champagne-colored spots. Stipe of 30-100 (-270) mm long and 5-20 mm wide, central, and sinuous with fibrilous surface; with a cream to yellowish, pale greyish yellow, with some champagne-colored spots that, in certain occasions when manipulating, accentuate to dark brown. Basidia (22.3) 26.6-30.5-33.3 (36.7) × (4.6) 5.3-6.8-9.0 (9.3), 3-4 sterigmata. Basidiospores (3.7) 4.3-4.8-6.0 (7.0) ± 0.58 × 2.3-3.4-4.3 (5.7) ± 0.51 μm, Q = 1.2-1.4-1.6 ± 0.19, ellipsoid to amplified ellipsoid to elongated, hyaline, uni or two-guttulated, cyanophilic and inamyloid. Marginal cells (cheilocystidia) 22.9-41.0 × 3.0-5.2 μm, inconspicuous, filiform-fusiform to cylinder-flexuous, hyaline and they can even be absent in some specimens.
Esporoma: píleo de 30-90 mm de diámetro, en algunos casos alcanza los 195 mm; en estado juvenil es convexo, conforme madura es plano-convexo, en algunos casos llega a ser plano o giboso, con el disco obtuso, vista apical orbicular; margen de incurvado a decurvado o recto dependiendo del estado de maduración; borde ondulado, crenulado o entero. La superficie es de seca a húmeda, higrófana o ligeramente aceitosa; generalmente tiene fibrillas del mismo color que el píleo, en algunos casos glabra. Unión con el contexto homogénea. El color es muy variable en las diferentes etapas de maduración, por la exposición y la vegetación asociada. En estado juvenil es color café claro en el margen (6D5, 6D3) con el disco café oscuro (5F4-6F5-6F3) y con algunas manchas café claro (5D3, 5E4, 5D1) en todo el píleo (fig. 2a, f). En muchos casos este color puede prevalecer en estado adulto; sin embargo, en algunos otros casos el color es más claro, llegando a ser amarillo claro (4A4), gris pastel (5C1) o naranja parduzco (5C3), predomina el color café grisáceo (5E2) (fig. 2b, c); a veces con manchas de color café amarillento (5F6) a champán (4B4) (fig. 2h, i, l). También pueden ser café oscuro (6F8) a café (8F6) (fig. 2d, e) o crema (4A3) (fig. 2j, l) con tonos grises (5C1) (fig. 2m) o con el disco color café oscuro (6F4) (fig. 2g, k).
Figura 1. Árbol de máxima verosimilitud de Lyophyllum sección Difformia. En los nodos se muestran los valores de soporte de probabilidades posteriores bayesianas/porcentaje de bootstrap de máxima verosimilitud.
Contexto del píleo y estípite: blanco (A1), sólido, sin cambios de color al maltrato, olor dulce.
Láminas: juntas, subadheridas, adheridas, en algunos casos subdecurrentes, o sinuadas, anchas; borde liso a ligeramente ondulado o fimbriado; con lamélulas atenuadas, color crema (4A3), blanco grisáceo (30B1), amarillo pálido (4A3) o blanco amarillento (2A2), en algunos casos con manchas de color champán (4B4). Esporada blanquecina-crema (4A3).
Estípite: 30-100 mm × 5-20 mm, en algunos casos alcanza los 270 mm de longitud; generalmente central a excéntrico; recto, sinuoso, en algunos casos atenuado a la base; superficie fibrilosa, consistencia carnosa-fibrosa, contexto sólido. Color blanco (A1), crema (4A3), blanco grisáceo (30B1), amarillo pálido(4A3) o blanco amarillento (2A2) igual que las láminas, con algunas manchas de color champán (4B4) o café claro (5D3, 5E4, 5D1), las cuales pueden acentuarse a café oscuro (6F8) con la manipulación; en algunos ejemplares se observa tomento basal o cordones miceliares.
Figura 2. Variación morfológica en los esporomas silvestres de Lyophyllum herrerae. a, HC-PNNT-078; b, HC-PNNT-246; c, AGYLyo-5.3; d, GO-2009-278; e, Lorant-Flores A. 66; f, CIRB-H02 (holotipo); g, CIRB H01; h, CIRB H03; i, CIRB H06; j, Lorant-Flores A. 47; k, CIRB H05; l, Jaime-Salinas 24; m, Jaime-Salinas 36. Barras de escala: 20 mm.
Basidios: (22.3) 26.6-30.5-33.3 (36.7) × (4.6) 5.3-6.8-9.0 (9.3) μm, claviformes, de 3-4 esterigmas, con fíbulas basales, hialinos y con granulación siderófila (fig. 3a-c).
Basidiosporas: (3.7) 4.3-4.8-6.0 (7.0) ± 0.58 × 2.3-3.4-4.3 (5.7) ± 0.51 μm, Q = 1.2-1.4-1.6 ± 0.19, de elipsoides a ampliamente elipsoides a elongadas; hialinas, con pared delgada y lisa, uni o bigutuladas, cianófilas e inamiloides (fig. 3d-f).
En algunos casos se observan células marginales de 22.9-41.0 × 3.0-5.2 μm, filiforme-fusiformes a cilindro-flexuosas, hialinas, inconspicuas (fig. 4a-e). Subhimenio ramificado. Trama himenóforal regular. Pileipellis compuesta por hifas paralelas o ligeramente entrelazadas, de (2.0-) 5.1 (-6.8) μm de diámetro, con pigmentación intraparietal de color marrón grisáceo (6E3) con tonalidades café (5F4), la pared de las hifas es gruesa (1 μm), presentan abundantes fíbulas, con algunas hifas tromboplerosas (hifas oleíferas). Estipitipellis, cutis con hifas alargadas y con presencia de fíbulas. Fíbulas presentes en la mayoría de las hifas (fig. 4f).
Figura 3. Himenio de Lyophyllumherrerae. a-c, Basidios con 3 y 4 esporas; d-f, esporas de Lyophyllum herrerae. Tinción con rojo Congo a 1,000x. Barras de escala: 10 μm. Figura 4. Otras estructuras microscópicas de Lyophyllumherrerae. a-e, Células marginales de tipo filiforme-fusiforme y cilindro-flexuoso (cada flecha muestra células marginales); f, fíbulas del subhimenio. Tinción con rojo Congo a 1,000 x. Barras de escala: 10 μm.
Resumen taxonómico
Holotipo: México, Estado de México, Isidro Fabela, Las Palomas, julio 25, 2019, MEXU 30365, GenBank OR116956. Figura 2f.
Especímenes examinados: México, Estado de México: Zinacantepec, Agua Blanca, julio 23, 2008, recolectados en APFFNT (Área de Protección de Flora y Fauna Nevado de Toluca), Sergio Franco Maass, HC-PNNT-078 (MEXU 26594) (fig. 2a), julio 01, 2015, Yolanda Arana Gabriel, AGYLyo-5.3 (MEXU 28149) (fig. 2c); raíces, agosto 29, 2008, José Enrique Figueroa Morales, HC-PNNT-246 (MEXU 26689) (fig. 2b). México, Estado de México: Amecameca, mercado de Amecameca, junio 6, 2009, recolecta, Roberto Garibay Orijel, GO-2009-278 (MEXU 26748) (fig. 2d). Ciudad de México: Milpa Alta, julio, Santa Ana Tlacotenco, julio 12, 2017, recolecta, Angélica Lorant Flores Lorant-Flores A. 47 (MEXU 30216) (fig. 2j), Lorant-Flores A. 66 (MEXU 30217) (fig. 2e), Lorant-Flores A.49 (MEXU 30357), Lorant-Flores A. 52 (MEXU 30358), Lorant-Flores A. 42 (MEXU 30359). México, Estado de México: Coatepec Harinas, paraje de las placas, julio 7, 2019, compra en el seminario, Toluca, CIRB-H01 (fig. 2g); Zinacantepec, Llano Redondo, julio 27, 2019, compra en el seminario, Toluca, CIRB-H05 (MEXU 30368) (fig. 2k); Capulhuac, julio 25, 2019, compra en Otzolotepec, CIRB-H06 (fig. 2i); Otzolotepec, julio 25, 2019, compra en Otzolotepec, CIRB-H03 (fig. 2h); Isidro Fabela, Las Palomas, julio 25, 2019, compra en Temoaya, CIRB-H02 (holotipo MEXU 30365) (fig. 2f). México, Tlaxcala: mercado de Huamantla, Tlaxcala, mayo 27, 2005, recolectados en el PNLM (Parque Nacional La Malinche), Cándida Rodríguez, A. Montoya3005 (TLXM 7001) (fig. 5); 1 km al NO de San Mateo Huexoyucan, julio 18, 2015, A. Montoya, 3022 (TLXM 7002); Tlaxco, El Peñón, sin fecha, Maricarmen Jaime Salinas, Jaime-Salinas 24 (TLXM 7003) (fig. 2l); Parque Nacional La Malinche, 4-7 km al O de Javier Mina, julio 5, 2018, Maricarmen Jaime, Salinas Jaime-Salinas 36 (TLXM 7004) (fig. 2m). Ejemplares cultivados de la cepa IE 983 del ejemplar MEXU 28149, CIRB-H07-cultivo (MEXU 30360) (fig. 6).
Etimología: en honor al Dr. Teófilo Herrera, pionero de la Micología en México quien falleció en el año 2020.
Hábito de crecimiento: pueden presentar crecimiento epigeo o subhipogeo con crecimiento cespitoso, connado, a veces solitario.
Interacción ecológica y distribución: es una especie saprótrofa, crece predominantemente en bosques de Pinus spp. (entre las acículas o en la base del zacatonal), aunque también puede encontrarse en bosques de Abies religiosa y ocasionalmente en bosque de Quercus spp.
Nombres comunes: clavitos, clavo, clavo de oyamel, xolete regadito, xolete de encino, hongo blanco de monte, xolete blanco, hongo de mata, güeritos, negritos, hongo blanco, ahuaxulet, ocoxulet, cuaresmeño.
Cepa: el micelio crece en medio EMA-PL (agar extracto de malta adicionado con peptona y levadura) a 18 ºC, es de color blanco, forma circular, margen fimbriado.
Cultivos: depositados en el INECOL, Xalapa, México, IE 983 aislado de MEXU 28149 (fig. 2c).
Extype culture: IE 983
Observaciones: el tamaño y la forma de las esporas de L. herrerae no es homogéneo entre los ejemplares analizados. Las pruebas de normalidad de Shapiro-Wilk y Lilliefors indican que los datos de largo y ancho de las esporas presentan una distribución no normal (p < 0.05) y el valor de Q una distribución normal (p > 0.05). De acuerdo con la homocedasticidad de las varianzas basadas en la prueba de Levene se presenta homogeneidad en el largo (F15, 304 = 1.6644, p > 0.05) y ancho (F15, 304 = 0.9572, p > 0.05) de las esporas y heterogeneidad para el valor de Q (F15, 304 = 2.9504, p < 0.05). Para el ancho (χ2 = 79.094, gl = 14, p < 0.05) y largo (χ2 = 91.417, gl = 14, p < 0.05) de las esporas la prueba de Kruskal-Wallis y Welch de ANOVA para valor de Q (F14 = 7.8179, p < 0.05) arrojaron que hay diferencias significativas entre los ejemplares analizados (fig. 7).
La similitud nucleotídica intraespecífica en el ITS entre los ejemplares de L. herrerae va de 99 a 100%. Mientras que la similitud interespecífica con L. shimeji es alrededor de 2% y con L. fumosum, L. conglobatum y L. tenebrosum, es de 3%.
Clave taxonómica para las especies reportadas dentro de Lyophyllum sección Difformia
1a Cociente de las esporas Q > 1.2 ……………………………………………………………………………………………………………………………… 2
1b Cociente de las esporas Q < 1.2 ……………………………………………………………………………………………………………………………… 3
2a Esporas de 5-6 × 4-5 μm, globosas a ampliamente elipsoides, Q = 1-1.4, lisas; basidios con 4 esporas. Laminas separadas, ventricosas, adheridas; estípite cilíndrico a clavado, en ocasiones retorcido, hueco con superficie pruinosa, y habito solitario ……………………………………………………………………………………………………………………………… L. mariae
2b Esporas de 4.3-6.0 × 3.0-4.5 μm, elipsoides, ampliamente elipsoides a elongadas, Q = 1.23-1.49, lisas; basidios con 3 a 4 esporas. Píleo con fibrillas, láminas de subdecurrentes a adheridas; estípite sinuoso con superficie fibrilosa, saprótrofo, y habito cespitoso o connado ……………………………………………………………………………………………………………………………… L. herrerae
3a Pleurocistidios presentes y dispersos de 2.63-47.57 × 5.23-11.19 μm, fusoide-ventricosos. Esporas de 3.7-5.0 μm, globosas a subglobosas, Q = 1.0-1.1, lisas; basidios con 4 esporas, raramente 2, y hábito gregario ……………………………………………………………………………………………………………………………… L. subdecastes
4a Píleo viscoso, higrófano, cartilaginoso. Láminas emarginadas, algunas veces cambian de color a marrón cuando se maltratan. Estípite cilíndrico o ensanchado de la base, algunas veces ligeramente radicante. Esporas de 5-7 × 4.5-6 μm, globosas a subglobosas, Q = 1-1.1, lisas, saprótrofo, y hábito fasciculado ……………………………………………………………………………………………………………………………… L. loricatum
4b Píleo deprimido o umbonado ……………………………………………………………………………………………………………………………… 5
5a Píleo deprimido o umbonado y fibriloso. Láminas emarginadas, estípite cilíndrico a clavado, a menudo excéntrico, fibriloso, pruinoso. Esporas de 5-6 × 4.5-5.5 μm, globosas a globosas-elipsoides, Q = 1-1.2, lisas, forma micorrizas con Pinus, saprótrofo, y habito fasciculado ……………………………………………………………………………………………………………………………… L. decastes
5b Píleo de color café a café obscuro ……………………………………………………………………………………………………………………………… 6
6a Píleo de color gris, gris oscuro o marrón grisáceo hemisférico a convexo o plano con margen incurvado, superficie lisa. Láminas con una ligera depresión o ligeramente decurrentes, estípite ventricoso a cilíndrico y esporas globosas; forma micorrizas con Pinus y Quercus, yhabito fasciculado ……………………………………………………………………………………………………………………………… L. shimeji
6b Píleo de color café, café oscuro o café grisáceo, con fibrillas, margen tomentoso incurvado y enrollado. Láminas adheridas a decurrentes. Estípite cilíndrico con la base ensanchada, en ocasiones excéntrico, ligeramente tomentoso-pruinoso; forma micorrizas con Pinus y hábito connado ……………………………………………………………………………………………………………………………… L. fumosum
Figura 5. Lyophyllum herrerae en el mercado de Huamantla, Tlaxcala, recolectado en el Parque Nacional La Malinche.
Conocimiento tradicional
Lyophyllum es uno de los géneros más utilizados con fines comestibles y/o alimenticios en el centro de México, sus especies son recolectadas para venta y autoconsumo (Garibay-Orijel y Ruan-Soto, 2014); cada especie utilizada recibe más de un nombre común. Diferentes investigaciones reportan el uso comestible de L. decastes, L. fumosum, L. loricatum, L. sp. y Lyophyllum aff. shimeji. Los clavitos, macoyitas, hongo de mata, montones o xolete, nombres con los que comúnmente se les conocen, se encuentran dentro de las 10 especies con mayor importancia etnomicológica y económica en México (Burrola-Aguilar et al., 2012; Estrada-Martínez et al., 2009; Montoya et al., 2004; Ramírez-Carbajal, 2017; Servín-Campuzano y Alarcón-Cháires, 2018).
Bioensayos de fructificación
Los esporomas obtenidos en bioensayos de fructificación (MEXU 30360) (fig. 6) presentaron variaciones morfológicas y de crecimiento asociadas con las condiciones ambientales. En las primeras etapas de desarrollo los píleos presentan una forma convexa con margen incurvado y coloración café (30E5, 5A5), con el borde ondulado o entero; conforme maduran, el píleo se torna plano-convexo y de coloración más clara siendo amarillo claro (4A4) o naranja parduzco (5C3) con el centro del píleo de color café claro (5D3). En las primeras etapas de desarrollo tanto el píleo como el estípite presentan fibrillas de color café (5D3), las cuales suelen perderse conforme maduran; en algunos otros casos, prevalecen durante todo el tiempo. El estípite puede ser de 2 formas, central o excéntrico. Presentaron un crecimiento epigeo y subhipogeo con hábito cespitoso y solitario. Actualmente, se continúa trabajando con adecuaciones en el cultivo, para identificar las condiciones que se requieren para el desarrollo óptimo de la especie y producción de cuerpos fructíferos bajo condiciones controladas.
Comentarios taxonómicos
Lyophyllum herrerae se ubica dentro de L. sección Difformia, es un clado no descrito previamente y de gran importancia cultural que recibe los nombres genéricos de xolete o clavito en el centro de México. Su posición filogenética y la combinación de sus caracteres morfológicos y ecológicos permiten distinguirla como una nueva especie con potencial de fructificación en cultivo.
Plasticidad morfológica. Lyophyllum herrerae presenta variación en la coloración, tamaño, forma y ornamentación del esporoma, así como el tamaño y forma de las esporas. Esta variación se observa en los diferentes estados de maduración y asociado a las condiciones sometidas en los bioensayos de fructificación (fig. 6). Otras variables como la vegetación, origen geográfico y factores ambientales también influyen en su morfología como se ha reportado para otras especies de la sección Difformia (Bellanger et al., 2015; Hofstetter et al., 2002; Moncalvo et al., 2000). En estados juveniles la coloración del píleo es más oscura y conforme madura la coloración se vuelve más clara hasta tomar tonalidades crema o amarillo claro o amarillo grisáceo; la presencia de fibrillas de color café en el píleo y el estípite fibriloso son las características que más prevalecen en la mayoría de los ejemplares en particular en estado inmaduro; sin embargo, éstas pueden estar ausentes o perderse en ejemplares maduros. Al igual que las otras especies de la sección Difformia (Kalamees, 2004; Knudsen y Vesterholt, 2008), esta especie no presenta cambio de coloración en el contexto al maltrato, pero sí presenta algunas manchas cafés en las láminas y estípite, las cuales en ocasiones son más evidentes con la manipulación.
En la mayoría de los casos, las láminas son subadheridas, adheridas, en algunos casos subdecurrentes o sinuadas. Lyophyllum herrerae se distingue por presentar el estípite central o excéntrico, recto, sinuoso, uniforme o atenuado hacia la base. El hábito de crecimiento es otra de sus características distintivas. Lyophyllum herrerae presenta hábito cespitoso y connado e incluso pueden llegar a presentarse de manera solitaria, de aquí el nombre común de xolete regadito (tabla 1). Las variaciones morfológicas de L. herrerae son comunes en los taxones que integran la sección Difformia (Kalamees, 2004; Larsson y Sundberg, 2011; Yamanaka, 2009), lo cual genera confusión pues comparten caracteres morfológicos en alguna etapa de desarrollo. Esto se atribuye a que las especies de la sección Difformia son polimórficas debido a la plasticidad fenotípica intraespecífica y homoplasia (Hofstetter et al., 2002; Moncalvo et al., 1990), hábitat en el que se desarrollan y origen geográfico (Bellanger et al., 2015; Larsson y Sundberg, 2011).
En relación con las características microscópicas, las especies de esta sección presentan esporas de pared lisa, con forma globosa, subglobosa a ampliamente elipsoide (Q = 1-1.2). En contraste, Lyophyllum herrerae presenta esporas con una forma distinta; el largo y ancho de las esporas es más grande y variable entre ejemplares y son ampliamente elipsoides a elongadas (fig. 7a, b). Para la descripción de la especie se utilizaron las medidas del holotipo y los extremos son los valores mínimos y máximos del resto de los ejemplares. Como se muestra en la figura 7a, el ejemplar CIRB-H01 tiene esporas considerablemente menos largas y los ejemplares CIRB-H07-cultivo y Lorant-Flores A 47 tienen esporas significativamente más largas que el holotipo. En cuanto al ancho de las esporas, el ejemplar CIRB-H04 tiene esporas significativamente menos anchas que el resto de los ejemplares y los ejemplares CIRB-H07-cultivo y HC-PNNT-078 tienen esporas significativamente más anchas que el holotipo (fig. 7b). En cuanto a la forma de las esporas, hay 3 rangos (fig. 7c); en el primero se encuentran los ejemplares CIRB-H01 y HC-PNNT-246 con esporas ampliamente elipsoides (Q = 1.2), el segundo, que es mayoritario e incluye al holotipo y a los ejemplares cultivados CIRB-H07-cultivo (tanto esporas de esporada como de cuerpos fructíferos) tiene esporas elipsoides (Q = 1.3-1.5) y el tercer rango (ejemplar CIRB-H04) tiene esporas elongadas (Q = 1.6) (fig. 7c). En los mapas de calor se muestran todas las comparaciones significativas entre los ejemplares para el largo (material suplementario 2a), ancho (material suplementario 2b) y valor de Q (material suplementario 2c), lo que refuerza aún más la variación en el tamaño y la forma de las esporas.
Figura 6. Variación morfológica en los esporomas cultivados de Lyophyllum herrerae Cultivo de la cepa IE 983 obtenida del esporoma MEXU 28140.
Los basidios e hifas de la pileipellis se encuentran dentro del rango de tamaño y forma de las especies de la sección (2-15 μm). Los basidios al igual que los del resto de la sección presentan de 3-4 esporas (fig. 3a-c) (Kalamees, 2004; Knudsen y Vesterholt, 2008; Li et al., 2019; Sundberg, 2010). Sin embargo, L. herrerae en contraste con las otras especies de la sección (Kalamees, 2004; Knudsen y Vesterholt, 2008; Li et al., 2019; Sundberg, 2010), sí presenta células marginales y son de tipo filiforme-fusiforme a cilindro-flexuoso (fig. 4a-e). Las células marginales pueden estar ausentes o si se presentan suelen ser inconspicuas, por lo que se recomienda poner atención en la caracterización microscópica. Sin embargo, éstas no son exclusivas de L. herrerae, ya que en otras especies del género han sido reportados como en L. turcicium, L. atrofuscum, L. subdecastes, L. fuscobrunneum, L. impudicum, L. rosa-mariae (Dähncke at al., 2011; Kalamees, 2004; Sesli et al., 2015; Vizzini y Contu, 2010; Wei et al., 2023).
Interacción ecológica de Lyophyllum herrerae. En cuanto a su nutrición, L. decastes ha sido reportada como saprótrofa y formando ectomicorrizas; L. loricatum como saprótrofa, L. fumosum y L. shimeji como ectomicorrizógenas. Para L. subdecastes y L. mariae no se reporta interacción; su distribución es en bosque subalpino donde predomina Picea crassifolia (Wei et al., 2023) y en bosque de Pinus halepensis x brutia, Quercus ilex y Quercus virgiliana (Lavorato y Contu, 2015), respectivamente. Nosotros consideramos a L. herrerae como saprótrofa debido a que puede completar su ciclo de vida en cultivo y no se ha reportado que realice asociación simbiótica con alguna especie arbórea. El crecimiento del micelio en cultivo in vitro ha sido en medios de cultivo generalistas como EMA y PDA (Arana-Gabriel et al., 2018) y para la obtención de cuerpos fructíferos en cultivo experimental, tampoco se ha requerido de establecer una micorrización.
Lyophyllum herrerae tiene un intervalo amplio de distribución y habita en los bosques templados del centro de México, se ha recolectado en bosques de Abies religiosa, Pinus spp. y Quercus spp. Se reporta su presencia en primavera, ya que son los primeros en fructificar en la temporada de lluvia (Burrola-Aguilar et al., 2012; Caamal-Caamal et al., 2016; Domínguez et al., 2015; Estrada-Martínez et al., 2009, Franco-Maass et al., 2012; Lara-Vázquez et al., 2013; Montoya et al., 2004; Ramírez-Carbajal, 2017; Servín-Campuzano y Alarcón-Cháires, 2018). En general, las especies de la sección Difformia se desarrollan en bosques de Pinus y Quercus; la similitud en el entorno en el que crecen podría ser una de las principales causas para que ocurra una evolución paralela a pesar de que se encuentran en diferentes puntos geográficos generando así la plasticidad morfológica que tanto dificulta la correcta determinación de las especies.
Figura 7. Diagrama de caja y bigotes del largo (a), ancho (b) y Q (c) de las esporas de los ejemplares de Lyophyllum herrerae. El diagrama de caja muestra la mediana (“línea en negrita”), el primer y tercer cuartiles (“bisagras”) y los valores atípicos (puntos negros). El asterisco (*) corresponde al holotipo.
La distribución geográfica e interacción ecológica puede resultar un carácter importante para discriminar entre especies de la sección Difformia (Larson y Sundberg, 2011). Wei et al. (2023) mencionan que existen caracteres morfológicos que son diferentes entre ejemplares dependiendo de la zona donde se encuentran, la altitud y la vegetación. En especies como L. subdecastes, la distribución es en áreas de gran altitud en el noroeste de China, generalmente a una elevación de 3,000 m. Su distribución subalpina en Asia ayudaría a distinguirla de especies morfológicamente parecidas de Europa y EUA (Wei et al., 2023). La condición saprótrofa de Lyophyllum herrerae que permite obtener cuerpos fructíferos en condiciones controladas sin necesidad de establecer una micorrización, podría ser considerado un carácter que la distinga de especies como L. shimeji.
Importancia cultural de los clavitos (Lyophyllum spp.) en México. Debido a la plasticidad morfológica de las especies de la sección Difformia existe imprecisión en la determinación de las especies en trabajos taxonómicos o etnomicológicos.Los ejemplares de L. herrerae habían sido anteriormente identificados como L. decastes, L. aff. shimeji y Lyophyllum sp. Por lo tanto, es importante corroborar la identidad de las especies estudiadas debido a la importancia cultural, económica y biotecnológica del género Lyophyllum en México.
Lyophyllum es uno de los géneros más utilizados con fines alimenticios en el centro de México, sus especies son recolectadas para venta y autoconsumo (fig. 5), y a una sola especie se le puede asignar incluso más de un nombre común. Para la región de la Sierra Nevada L. decastes s.l.es una de las especies más consumidas por los pobladores, principalmente por su sabor (Estrada-Martínez et al., 2009; Montoya et al., 2004; Ramírez-Carbajal, 2017), se encuentra dentro de las 10 especies con mayor importancia etnomicológica y económica. Incluso los habitantes de la comunidad p’urhépecha de Comachuén, Nahuatzen, Michoacán, consideran que los hongos dan identidad y espiritualidad a las personas. Ellos mencionan que es un honor que compartan atapakua (platillo regional) de terékua pachakua / pa- chakua / Lyophyllum aff. decastes en la fiesta de Corpus (Servín-Campuzano y Alarcón-Cháires, 2018). Lyophyllum spp. alcanza precios en el mercado de hasta $200 pesos por kilo y un mínimo de $100 pesos dependiendo de su disponibilidad (Ramírez-Carbajal, 2017). En algunas zonas como en Amanalco en el Estado de México, los clavitos se conservan en almíbar para consumirlos en otra temporada (Burrola-Aguilar et al., 2012), este es uno de los pocos reportes de este tipo de prácticas con Lyophyllum. Estos hongos también son deshidratados para la elaboración de collares o rosarios por su peso y dimensiones (Moreno-Fuentes, 2013). Los diferentes nombres comunes que se les asigna a las especies de la sección Difformia están relacionados a la vegetación en la que se desarrollan como clavito de encino o cholete de encinar y clavo de oyamel; en cuanto al hábito de crecimiento y forma, se les nombran macoyitas, clavitos, nchjo chixtyu (clavito de acotalera o mata), pata gorda, lengua de vaca, hongo rugoso y para el caso de L. herrerae, xolete regadito, haciendo referencia a su hábito solitario u hongo de mata a su hábito cespitoso y connado.
De acuerdo con la temporada en la que aparecen, en la región de los Tlahuicas, en el Estado de México, L. decastes s.l. es nombrado cómo nchjo nda que se traduce al español como clavito vidrioso. Su nombre también se relaciona con el agua debido a que se desarrollan en temporada de lluvia o de acuerdo con otros caracteres morfológicos como el color, negritos, hongo blanco de monte, xolete blanco, güeritos (para L. herrerae, debido a que llega a presentar coloraciones más claras). Algunos otros nombres con los que se les conocen son: cuaresmeño, auexolete, montones, kanghamundo, tablero, chompuetawi o chonjeki (matlatzinca) y uachitas (Burrola-Aguilar et al., 2012; Caamal-Caamal et al., 2016; Domínguez et al., 2015; Estrada-Martínez et al., 2009; Lara-Vázquez, et al., 2013; Molina-Castillo et al., 2019; Montoya et al., 2004; Ramírez-Carbajal, 2017; Salinas-Rodríguez et al., 2017; Servín-Campuzano y Alarcón-Cháires, 2018).
Potencial económico de Lyophyllum herrerae. Debido a su importancia cultural y a su forma de nutrición, Lyophyllum es un género con potencial para cultivo comercial y, en particular, las especies que se localizan dentro de la sección Difformia, que además tienen propiedades funcionales y medicinales (Pokhrel et al., 2006). Lyophyllum shimeji se cultiva a nivel industrial pese a ser reportada como una especie micorrízica facultativa, por lo que las demás especies al ser saprótrofas o facultativas son altamente susceptibles para cultivarse (Sánchez y Mata, 2012). Este es el caso de L. herrerae que desarrolla cuerpos fructíferos bajo condiciones controladas a partir de cepas nativas de la región de alta montaña del Estado de México (fig. 6).
La domesticación de cepas nativas es una buena alternativa para el manejo regional de germoplasma adaptado a las condiciones climáticas y del sustrato donde se desarrolla de forma natural, eliminando la dependencia de cepas de otros países. El cultivo de Lyophyllumherrerae puede ser fomentado en las comunidades rurales en donde tiene importancia cultural y crece en los bosques aledaños. Esto como una estrategia para minimizar el impacto en las poblaciones naturales y para generar un beneficio, alimentario y económico para las familias. Sin embargo, aún es preciso realizar más investigaciones enfocadas en la caracterización de las propiedades nutricionales y medicinales, así como un proceso de domesticación para identificar las características deseables para el sector.
Agradecimientos
La caracterización molecular y análisis filogenéticos fueron apoyados financieramente a RGO por el proyecto PAPIIT-UNAM IN212521. El trabajo etnomicológico y la recolecta de ejemplares en el Estado de México formaron parte del proyecto “Valoración ecológica y etnomicológica de hongos comestibles silvestres de alta montaña en el Estado de México”, Ciencia de Frontera 2019 del Conacyt 140621 a cargo de CBA y YAG. Se agradece a Gala Viurcos por la elaboración de la versión final de la figura 1, al Dr. Armando Sunny por el apoyo en el análisis estadístico y a Myco Seta® por los cultivos de Lyophyllum herrerae.
Referencias
Altschul, S. F., Gish, W., Miller, W., Myers, E. W. y Lipman, D. J. (1990). Basic local alignment search tool. Journal of Molecular Biology, 215, 403–410. https://doi.org/10.1016/S0022-2836(05)80360-2
Arana-Gabriel, Y., Burrola-Aguilar, C., Garibay-Orijel, R., Matías-Ferrer, N., Franco-Maass, S. y Mata, G. (2018). Genetic characterization, evaluation of growth and pro- duction of biomass from wild edible mushrooms of Lyophyllum of Central Mexico. Brazilian Journal of Micro- biology, 49,632–640. https://doi.org/10.1016/j.bjm.2017.12.002
Babasaki, K., Neda, H. y Murata, H. (2007). MegB1, a novel macroevolutionary genomic marker of the fungal phylum Basidiomycota. Bioscience, Biotechnology, and Biochemistry, 71, 1927–1939. https://doi.org/10.1271/bbb.70144
Bellanger, J. M., Moreau, P. A, Corriol, G., Bidaud, A., Chalange, R., Dudova, Z. et al. (2015). Plunging hands into the mushroom jar: a phylogenetic framework for Lyophyllaceae (Agaricales, Basidiomycota). Genetica, 143, 169–194. https://dx.doi.org/10.1007/s10709-015-9823-8
Boa, E. (2005). Los hongos silvestres comestibles. Perspectiva global de su uso e importancia para la población. Roma: FAO.
Burrola-Aguilar, C., Montiel, O., Garibay-Orijel R. y Zizumbo-Villarreal, L. (2012). Conocimiento tradicional y aprovechamiento de los hongos comestibles silvestres en la región de Amanalco, Estado de México. Revista Mexicana de Micología, 35,1–16.
Caamal-Caamal, L. G., Montoya, A., Trejo-Hernández, L. y Castillo-Guevara, C. (2016). Estado del arte relativo al conocimiento tradicional de los hongos silvestres en el estado de Tlaxcala, México. Mexican Journal of Biotechnology, 1,1–14.
Cifuentes, B. J., Villegas, M. R. y Pérez, L. R. (1986). Hongos. En A. Lot y F. Chiang (Eds.), Manual de herbario: administración y manejo de colecciones, técnicas de recolección y preparación de ejemplares botánicos. México D.F.: Consejo Nacional de la Flora de México.
Dähncke, R. M., Contu, M. y Vizzini, A. (2011). Two new species of Lyophyllum s.l. (Basidiomycota, Agaricomycetes) from La Palma (Canary Islands, Spain). Mycotaxon, 115, 65–71.
Darriba, D., Taboada, G. L., Doallo, R. y Posada, D. (2012). jModelTest 2: more models, new heuristics and high-performance computing. Nature Methods, 9, 772. https://doi.org/10.1038/nmeth.2109
Delgado, F. A., Villegas, R. M. y Cifuentes, B. J. (2005). Glosario ilustrado de los caracteres macroscópicos en Basidiomycetes con himenio laminar. México D.F.: Las Prensas de Ciencias, Facultad de Ciencias, UNAM.
Domínguez, R. D., Arzaluz, R. J. I., Valdés, V. C. y Romero, P. N. P. (2015). Uso y manejo de hongos silvestres en cinco comunidades del municipio de Ocoyoacac, Estado de México. Tropical and Subtropical Agroecosystems, 18,133–143.
Dunn, O. J. (1964). Multiple comparisons using rank sums. Technometrics, 6, 241–252.
Edgar, R. C. (2004). MUSCLE: multiple sequence alignment with high accuracy and high throughput. Nucleic Acids Research, 32,1792–1797.
Estrada-Martínez, E., Guzmán, G., Cibrián-Tovar, D. y Ortega-Paczka, R. (2009). Contribución al conocimiento etnomicológico de los hongos comestibles silvestres de mercados regionales y comunidades de la sierra nevada (México). Interciencia, 34,25–33.
Franco-Maass, S., Burrola-Aguilar, C. y Arana-Gabriel, Y. (2012). Hongos comestibles silvestres: un recurso forestal no maderable del Nevado de Toluca. México D.F.: EON.
Fox, J. y Weisberg, S. (2019). An R companion to applied regression. Tercera edición. Thousand Oaks, CA: SAGE Publishing.
Garnier, S., Ross, N., Rudis, R., Camargo, P. A., Sciaini y Scherer, C. (2024). viridis(Lite) – Colorblind-Friendly color maps for R., viridis package version 0.6.5 https://sjmgarnier.github.io/viridis/, https://doi.org/10.5281/zenodo.4679423
Garibay-Orijel, R. y Ruan-Soto, F. (2014). Listado de hongos silvestres consumidos como alimento tradicional en México. En A. Moreno-Fuentes y R. Garibay-Orijel (Eds.), La etnomicología en México. Estado del arte (pp. 91–109). México D.F: Conacyt/ UAEH/ UNAM.
Guindon, S., Dufayard, J. F., Lefort, V., Anisimova, M., Hordijk, W. y Gascuel, O. (2010). New algorithms and methods to estimate maximum-likelihood phylogenies: assessing the performance of PhyML 3.0. Systematic Biology, 59,307–321.
Hofstetter, V., Clémençon, H., Vilgalys, R. y Moncalvo, J. M. (2002) Phylogenetic analyses of the Lyophylleae (Agaricales, Basidiomycota) based on nuclear and mitochondrial rDNA sequences. Mycological Research, 106, 1043–1059. https://doi.org/10.1017/S095375620200641X
Kalamees, K. (2004). Palearctic Lyophyllaceae (Tricholomatales) in Northern and Eastern Europe and Asia. Scripta Mycologica Tartu, 18,1.135.
Knudsen, H. y Vesterholt, J. (2008). Funga Nordica: Agaricoid, Boletoid and Cyphelloid Genera, Volumen 1. Dinamarca: Nordsvamp Publishers.
Kornerup, A. y Wanscher, J. H. (1978). Methuen handbook of color. 3rd Ed. London: Eyre Methuen Ltd.
Largent, D. L., Johnson, D. y Watling, R. (1977). How to identify mushrooms to genus III: microscopic features. Eureka, CA: Mad River Press.
Lara-Vázquez, F., Romero-Contreras, A. T. y Burrola-Aguilar, C. (2013). Conocimiento tradicional sobre los hongos silvestres en la comunidad otomí de San Pedro Arriba; Temoaya, Estado de México. Agricultura, Sociedad y Desarrollo, 10,305–333.
Larsson, E. y Sundberg, H. (2011). Lyophyllum shimeji, a species associated with lichen pine forest in northern Fennoscandia. Mycoscience, 52, 289–295. http://dx.doi.org/10.1007/s10267-010-0104-1.1
Lavorato, C. y Contu, M. (2015). Lyophyllum mariae: a new species of section Difformia with showy colours from Calabria Italy. Micologia e Vegetazione Mediterranea, 30,97–102.
Li, Q., Wang, Q., Jin, X., Chen, Z., Xiong, C., Li, P. et al. (2019). Characterization and comparison of the mitochondrial genomes from two Lyophyllum fungal species and insights into phylogeny of Agaricomycetes. International Journal of Biological Macromolecules, 121,364–372. https://doi.org/10.1016/j.ijbiomac.2018.10.037
Maeta, K., Ochi, T., Tokimoto, K., Shimomura, N., Maekawa, N., Kawaguchi, N. et al. (2008). Rapid species identification of cooked poisonous mushrooms by using real-time PCR. Applied and Environmental Microbiology, 74, 3306–3309. https://doi.org/10.1128/AEM.02082-07
Molina-Castillo, S., Thomé-Ortiz, T. y Espinoza-Ortega, A. (2019). Conocimiento ecológico tradicional y aprovechamiento de los hongos comestibles silvestres en el centro de México. Agro Productividad, 12,3–8.https://doi.org/10.32854/agrop.v0i0.1394
Moncalvo, J. M., Toriola, D. y Clémençon, H. (1990). Analyse taxonomique du complexe Lyophyllum decastes sensu lato (Agaricales, Basidiomycetes) sur la base des caractéres culturaux. Mycologia Helvetica, 3,397–415.
Moncalvo, J. M., Lutzoni, F., Rehner, S. A., Johnson, J. y Vilgalys, R. (2000). Phylogenetic relationships of agaric fungi based on nuclear large subunit ribosomal DNA sequences. Systematic Biology, 49,278–305. https://doi.org/10.1093/sysbio/49.2.278
Montoya, A., Kong, A., Estrada-Torres, A., Cifuentes, J. y Caballero, J. (2004). Useful wild fungi of La Malinche Nacional Park, Mexico. Fungal Diversity, 17, 115–143.
Moreno-Fuentes, A. (2013). Un recurso alimentario de los grupos originarios y mestizos de México: los hongos silvestres. Anales de Antropología, 48,241–272. https://doi.org/10.1016/S0185-1225(14)70496-5
Ogle, D. H., Doll, J. C., Wheeler, A. P. y Dinno, A. (2023). FSA: Simple fisheries stock assessment methods. R package version 0.9.5. https://CRAN.Rproject.org/package=FSA
Osmundson, T. W., Robert, V. A., Schoch, C. L., Baker, L. J., Smith, A., Robich, G. et al. (2013). Filling gaps in biodiversity knowledge for macrofungi: contributions and assessment of an herbarium collection DNA barcode sequencing project. Plos One, 8, e62419. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0062419
Pera, J. y Álvarez, I. F. (1995). Ectomycorrhizal fungi of Pinus pinaster. Mycorrhiza, 5,193–200. https://doi.org/10.1007/BF00203337
Pokhrel, C., Sumikawa, S., Iida, S. y Ohga, S. (2006). Growth and productivity of Lyophyllum decastes on compost enriched with various supplements. Micología Aplicada International, 18,21–28.
Rambaut, A., Drummond, A. J., Xie, D., Baele, G. y Suchard, M. A. (2018). Posterior summarization in Bayesian phylogenetics using Tracer 1.7. Systematic Biology, 67, 901–904. https://doi.org/10.1093/sysbio/syy032
Ramírez-Carbajal, E. (2017). Etnomicología en la zona Tlahuica-Pjiekakjoo del Estado de México (Tesis). Universidad Intercultural del Estado de México, México.
R Core Team (2024). R: a language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria.
Ronquist, F. y Huelsenbeck J. P. (2003). MrBayes 3: Bayesian phylogenetic inference under mixed models. Bioinformatics, 19,1572–1574. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btg180
Salinas-Rodríguez, M., Gómez-Reyes, V. y Blanco-García, A. (2017). Conocimiento tradicional de los hongos silvestres comestibles y venenosos de dos localidades del municipio de Pátzcuaro, Michoacán. Biológicas, 19,28–34.
Sambrook, J., Fritsch, E. y Maniatis, T. (1989). Molecular cloning: alaboratory manual. 2a Ed. Long Cold Island, Nueva York: Cold Spring Harbor Laboratory Press.
Sánchez, J. E. y Mata, G. (2012). Cultivo y aprovechamiento de macromicetos. Una tendencia global en crecimiento. En J. E. Sánchez y G. Mata (Eds.), Hongos comestibles y medicinales en Iberoamérica: investigación y desarrollo en un entorno multicultural. Xalapa: ECOSUR/ INECOL.
Sánchez-Ledesma, J. A., Guevara-Guerrero, G., Garibay-Orijel, R., Ángeles-Argáiz, R., Ávila-Rodríguez, V., Arreola-Ávila, J. G. et al. (2022). Tuber caryophilum, a new truffle species growing in Carya illinoinensis orchards. Revista Mexicana de Biodiversidad, 93, e934893. https://doi.org/10.22201/ib.20078706e.2022.93.4893
Servín-Campuzano, L. S. y Alarcón-Cháires, P. E. (2018). Conocimiento tradicional de los hongos silvestres comestibles en la comunidad p’urhépecha de Comachuén, Nahuatzen, Michoacán. Acta Universitaria, 28,15–29. https://doi.org/10.15174/au.2018.1277
Sesli, E., Vizzini, A. y Contu, M. (2015). Lyophyllum turcicum (Agaricomycetes: Lyophyllaceae), a new species from Turkey. Turkish Journal of Botany, 39,512–519. https://doi.org/10.3906/bot-1407-16
Sundberg, H. (2010). Phylogeny of Lyophyllum Section Difformia: Does Hon-shimeji (L. shimeji) occur in Sweden? Department of Plant and Environmental Sciences, Faculty of Science, Universidad de Gothenburg, Suecia.
Ukawa, Y., Ito, H. y Hisamatsu, M. (2000). Antitumor effects of (1–>3)-beta-D-glucan and (1–>6)-beta-D-glucan purified from newly cultivated mushroom, Hatakeshimeji (Lyophyllum decastes Sing.). Journal of Bioscience and Bioengineering, 90,98–104. https://doi.org/10.1016/S13891723(00)80041-9
Visnovsky, S. B., Cummings, N., Guerin-Laguette, A., Wang, Y., Yamada, A., Kobayashi, H. et al. (2014). Detection of the edible ectomycorrhizal fungus Lyophyllum shimeji colonising seedlings of cultivated conifer species in New Zealand. Mycorrhiza, 24, 453–463. https://doi.org/10.1007/s00572-013-0552-5
Vizzini, A. y Contu, M. (2010). Lyophyllum rosae-mariae sp. nov. (Basidiomycota, Agaricomycetes) from la Palma (Canary Islands, Spain). Mycosphere, 1,83–86.
Wang, X. Q., Zhou D. Q. y Zhang, X. L. (2013). Taxonomic study on the genus Lyophyllum in sustainable environment engineering. Applied Mechanics and Materials, 340,975–978. https://doi.org/10.4028/www.scientific.net/AMM.340.975
Wang, Y. y Chen, Y. L. (2015). Recent advances in cultivation of edible mycorrhizal mushrooms. En Z. M. Solaiman (Ed.), Mycorrhizal Fungi: use in sustainable agriculture and land restoration. Soil Biology, 41, 375–397. https://doi.org/10.1007/978-3-662-45370-4_23
Wei, S. W., Lu, B. Y., Wang, Y., Dou, W. J., Wang, Q. y Li, Y. (2023). Morphology and phylogeny of Lyophylloid mushrooms in China with description of four new species, Journal of Fungi, 9,77. https://doi.org/10.3390/jof9010077
Wickham, H. (2016). ggplot2: Elegant graphics for data analysis. New York: Springer-Verlag.
Wickham, H., Hester, J. y Bryan, J. (2022). readr: Read rectangular text data. https://readr.tidyverse.org, https://github.com/tidyverse/readr
Wickham, H., François, R., Henry, L., Müller, K. y Vaughan, D. (2023). dplyr: a grammar of data manipulation. R package version 1.1.4. https://github.com/tidyverse/dplyr; https://dplyr.tidyverse.org
Yamada, A., Ogura, T. y Ohmasa, M. (2001). Cultivation of mushrooms of edible ectomicorrhizal fungi associated with Pinus densiflora by in vitro mycorrhizal synthesis. Mycorrhiza, 11,59–66. https://doi.org/10.1007/s005720000093
Yamanaka, K. (2009). Commercial cultivation of Lyophyllum shimeji. En J. I. Lelley y J. A. Buswell (Eds.), Mushroom biology and mushroom products. Proceedings of the 6th International Conference on Mushroom Biology and Mushroom Products. Bonn, Alemania.
María Camila Bagliani a, b, Gisela Mariel Via do Pico a, Viviana G. Solis-Neffa a, b y Ercilia María Sara Moreno a, b, *
a Universidad Nacional del Nordeste, Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas, Instituto de Botánica del Nordeste, Sargento Cabral 2131, c.c. 209, 3400 Corrientes, Argentina
b Universidad Nacional del Nordeste, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales y Agrimensura, Av. Libertad 5460, 3400 Corrientes, Argentina
*Autor para correspondencia: em.sara.moreno@exa.unne.edu.ar (E.M.S. Moreno)
Recibido: 23 septiembre 2024; aceptado: 8 enero 2025
Resumen
Elionurus muticus posee un gran potencial industrial y capacidad de producción; no obstante, se carece de información sobre sus requerimientos ecológicos. Aquí analizamos su distribución potencial actual y futura en América del Sur mediante modelado de nicho ecológico para establecer estrategias de muestreo, identificar regiones óptimas de cultivo y evaluar el impacto del cambio climático en su distribución. Se estimó una distribución potencial de 4,573,895.843 km2. Las áreas de mayor probabilidad de presencia fueron el noroeste de la Sabana Uruguaya, Chaco Húmedo, Campos y Malezales, norte de la Sabana Inundada del Paraná, suroeste del Espinal y sureste de la Pampa Húmeda. Las variables bioclimáticas presentaron una mayor amplitud comparadas con las edáficas. La temperatura mínima del mes más frío, la precipitación del mes más cálido y el pH del suelo mostraron el mayor porcentaje de contribución al modelo. En las 12 combinaciones de escenarios futuros analizados, la distribución se mantuvo estable. La mayoría de las variables mostraron intervalos de valores uniformes. El suroeste del Cerrado, oeste de la Sabana Uruguaya, y Campos y Malezales destacaron como áreas altamente potenciales y estables propicias para el muestreo, cultivo y aprovechamiento eficiente de E. muticus en América del Sur.
Palabras clave: Distribución potencial; Cambio climático; Modelado de nicho; Cobertura de suelo
Exploratory analysis of the environmental amplitude and ecological requirements to identify potential sampling and cultivation areas for Elionurus muticus (Poaceae) in South America
Abstract
Elionurus muticus has a high industrial potential and production capacity. However, information on its ecological requirements is lacking. Here we analyze its current and future potential distribution in South America using ecological niche modelling to establish sampling strategies, identify optimal growing regions, and assess the impact of climate change on its distribution. A potential distribution of 4,573,895.843 km2 was estimated. The areas with the highest probability of occurrence were the northwest of the Uruguayan Savannah, Humid Chaco, Campos and Malezales, north of the Paraná Flooded Savannah, southwest of the Espinal and southeast of the Humid Pampa. The bioclimatic variables showed a greater amplitude compared to the edaphic variables. Minimum temperature of the coldest month, precipitation of the warmest month and soil pH showed the highest percentage contribution to the model. In the 12 combinations of future scenarios analyzed, the distribution remained stable. Most variables showed uniform ranges of values. The southwest of the Cerrado, west of the Uruguayan Savannah, and Campos and Malezales stood out as highly potential and stable areas, suitable for sampling, cultivation and efficient utilization of E. muticus in South America.
Keywords: Potential distribution; Climate change; Niche modeling; Land cover
Introducción
Elionurus muticus (Spreng.) Kuntze (Andropogoneae, Poaceae) es la especie más ampliamente distribuida del género, encontrándose en América, África y Asia. Esta especie constituye un valioso recurso renovable con múltiples aplicaciones. Bajo un manejo adecuado, que generalmente implica el uso del fuego para mejorar la palatabilidad de las hojas, E. muticus puede ser utilizada como forrajera para la alimentación del ganado (Nicola y Rúgolo-de Agrasar, 1987). Además, se han reportado varios usos en la medicina popular (Stuckert, 1904; Tredgold, 1986), así como su potencial como antioxidante natural y fuente de compuestos bioactivos útiles (Dzingirai et al., 2007). Debido a su actividad antibacteriana, antifúngica, citotóxica y antimicrobiana, también se ha sugerido su uso como alternativa a los fungicidas sintéticos en la agroindustria (Cacciabue et al., 2005; Hess et al., 2007; Sabini et al., 2006). Una de las características más interesantes de E. muticus es su potencial como productor de aceites aromáticos, ya que su resina contiene más del 90% de citral, un compuesto con un fuerte aroma cítrico, fácil de extraer (Castro y Ramos, 2003). Por este motivo, se ha propuesto a esta especie como un sucedáneo de la citronela o como una fuente alternativa de extracción de aceite (Fester et al., 1961; Füller et al., 2014; Vidal, 1954). El citral es utilizado como materia prima en la industria farmacéutica para sintetizar iononas, una de las cuales se emplea para la síntesis de vitamina A (Koshima et al., 2006), lo que confiere a esta especie un gran interés para la industria aromática, alimentaria y cosmética (Heydorn et al., 2003; Kolb et al., 2007).
A pesar de su amplia distribución, su capacidad de producción en diferentes agroecosistemas, sus propiedades bioactivas y el potencial productivo de sus aceites esenciales, E. muticus permanece subexplotada. Se carece de información detallada sobre los requerimientos ecológicos y los factores, tanto naturales como antrópicos (usos agropecuarios de la tierra, avance de los cascos urbanos, silvicultura, entre otros), que influyen en su distribución geográfica. Este tipo de información es fundamental para establecer bases que permitan proponer estrategias de muestreo de campo, identificar las regiones más adecuadas para su cultivo, y evaluar el impacto de diferentes escenarios futuros de cambio climático en la distribución de la especie. La distribución espacial y temporal de una especie refleja sus interacciones con el entorno (Brown et al., 1995), influyen sus requisitos ecológicos específicos y su tolerancia a las desviaciones de condiciones óptimas (Hirzel et al., 2002). Las predicciones acerca de la distribución geográfica de las especies pueden basarse en modelos matemáticos que relacionan las observaciones de campo con un conjunto de variables ambientales (Hirzel et al., 2006; Kirkpatrick et al., 1997). Estos factores ambientales pueden afectar de manera diferente la distribución de las especies a distintas escalas espaciales. A escala regional, el clima es el principal factor limitante, mientras que, a escala local, la distribución de los organismos puede estar condicionada por las características geomorfológicas y edáficas (Bray y Curtis, 1957; Hutchinson, 1957; Whittaker, 1956). Entre las múltiples aplicaciones que tienen los modelos de distribución de especies, los análisis de modelado de nicho ecológico (MNE) han sido empleados para analizar la distribución potencial de diversas especies cultivadas, así como para identificar las áreas óptimas para su cultivo y de especies con potencial para el cultivo (Akpoti et al., 2020; d’Eeckenbrugge et al., 2014; Ghehsareh Ardestani et al., 2021; Hao et al., 2012; Hernández et al., 2018; Idohou et al., 2017; Lentz et al., 2008; Nagahama y Bonino, 2020; Plath et al., 2016; Ramírez-Cabral et al., 2016; Ramírez-Gil et al., 2018; Vitali et al., 2015). Los análisis de distribución basados en MNE permiten describir la influencia de las condiciones ambientales actuales en la distribución geográfica real y potencial de las especies (Pulliam, 2000; Soberón y Peterson, 2005). En especies cultivadas, el MNE se ha utilizado para estudiar el impacto de los cambios climáticos sobre su distribución potencial e incluso para comprender cómo los factores antropogénicos, junto con los ambientales, influyen en el nicho ecológico realizado de las especies (Beck, 2013; Jing-Song et al., 2012; Kodis et al., 2018; Lopes et al., 2017; Spooner et al., 2010). Las predicciones espaciales realizadas a partir de los MNE permiten incrementar la eficiencia y reducir los esfuerzos y costes de muestreo en el terreno, mediante la identificación de localidades con altos valores de idoneidad del hábitat. Sobre esta base, es posible hacer predicciones y orientar estrategias de uso sostenible de los recursos naturales (Guisan et al., 2005, 2006).
En este contexto, el presente trabajo se enfocó en el modelado de la distribución potencial, actual y futura de E. muticus en América del Sur. El objetivo principal fue generar un modelo predictivo que identifique las áreas más probables de ocurrencia de la especie, determinar sus requerimientos ecológicos, contribuir a la comprensión del efecto de los cambios climático-ambientales y del uso y cobertura del suelo sobre sus patrones de distribución, y establecer las bases para futuras estrategias de muestreo y uso sostenible de la especie.
Materiales y métodos
El área de modelado espacial (área M) es el espacio geográfico y ambiental donde se ha registrado la presencia de una especie, delimitada en función del conocimiento de su biología y su capacidad de dispersión (Soberón y Peterson, 2005). Para delimitar el área M en este estudio, se utilizaron los registros de presencia de E. muticus en América del Sur y para evitar estimaciones de nicho sesgadas que surgen al tratar como ausencia áreas que son climáticamente adecuadas, pero no están ocupadas debido al aislamiento geográfico o ausencia de registros por falta de recolectas (Oney et al., 2013), se creó un área buffer de 300 km alrededor del conjunto de datos de presencia para toda la especie. Se creó una región buffer de aproximadamente 300 km, abarcando casi la totalidad de la región neotropical de América del Sur, desde 11.33° N hasta 44.51° S y desde 31.44° O hasta 78.98° O, comprendiendo 19,636,747.99 km2. Esta macroregión incluye casi todos los biomas conocidos, abarcando zonas de selvas tropicales y subtropicales húmedas y secas, sabanas y praderas tropicales y subtropicales, praderas y matorrales de montaña. Siguiendo la clasificación de ecorregiones de Olson et al. (2021), el área abarca 102 ecorregiones (fig. 1).
Figura 1. Distribución geográfica actual de Elionurus muticus en las diferentes ecorregiones de América del Sur (definidas según Olson et al., 2001) y puntos de presencia utilizados para el análisis de modelado de nicho ecológico. En línea punteada se indica el área M. Mapa elaborado por M.C. Bagliani y G.M. Via do Pico.
La macroregión se caracteriza por una gran diversidad de relieves, destacando la cordillera de los Andes, que atraviesa de norte a sur el borde occidental. También se observan extensas llanuras, mesetas y numerosas cuencas hidrográficas, algunas de las más grandes del mundo. En cuanto a los climas, los tropicales son dominantes en toda la región intertropical de América del Sur. Los climas ecuatoriales presentan temperaturas y precipitaciones muy estables en la zona ecuatorial; mientras que los climas monzónicos se encuentran a medida que se aleja del ecuador, donde las precipitaciones y las temperaturas pierden regularidad. La región intertropical también incluye climas estacionales de sabana, con una marcada estación seca y otra húmeda, a medida que se degrada la regularidad climática ecuatorial.
Elionurus muticus es una especie herbácea, cespitosa y perenne, ampliamente distribuida en América, desde México hasta la Argentina y Uruguay (Tropicos, 2022; Zuloaga et al., 2012). Esta especie puede formar extensas poblaciones, constituyendo praderas en las regiones medanosas y arenosas de la región semiárida pampeana, donde actúa como un valioso fijador de suelos. Además, es una especie dominante en las sabanas de la Mesopotamia argentina y en los aybales del Chaco semiárido, donde forma espartillares extensos y casi puros, acompañados frecuentemente por leguminosas (Marino et al., 2013). Las plantas pueden alcanzar 1 m de altura y presentan hojas de color verde grisáceo que se enrollan en los extremos durante épocas de sequía, manteniéndose verdes durante todo el año. Sus rizomas son breves y superficiales (Molina et al., 2006). Es una especie monoica, que florece entre octubre y diciembre, y aunque puede propagarse por medio de semillas, la propagación más común es mediante la división de matas (Coelho, 2018). Elionurus muticus exhibe una gran diversidad morfológica, lo que resulta en una compleja taxonomía y una gran cantidad de sinonimias (Zuloaga et al., 2003). Además de esta diversidad morfológica, se ha observado una considerable variación en la composición química de sus aceites esenciales, identificándose, según los componentes presentes, 5 quimiotipos diferentes (Füller, 2013).
Se realizó el modelado de nicho ecológico (MNE) predictivo para evaluar la distribución potencial de E. muticus tanto en el tiempo presente como en escenarios futuros. Se realizaron 2 MNE para el presente, uno utilizando variables bioclimáticas y edáficas, y el otro utilizando únicamente variables bioclimáticas. Este último fue utilizado para la extrapolación a los escenarios climáticos futuros. Se obtuvieron 2,932 puntos de presencia georreferenciados de E. muticus en todo su rango de distribución en América del Sur. Las fuentes incluyeron ejemplares del herbario del Instituto de Botánica del Nordeste (CTES) (94 registros) y las bases de datos Documenta Florae Australis (370 registros, http://www.darwin.edu.ar/iris/), SpeciesLink (580 registros, https://splink.cria.org.br/), GBIF (1,777 registros, https://www.gbif.org/es/) y Tropicos (111 registros, Tropicos.org. Missouri Botanical Garden). Las sinonimias que presenta el taxón fueron incluidas en la búsqueda de puntos de presencia, para lo cual se tuvo como criterio el catálogo de Poaceae del Nuevo Mundo (Zuloaga et al., 2003), en el cual se reconocen 60 sinónimos para la especie, como así también su basónimo. Solo se utilizaron aquellos puntos de presencia que correspondían a registros de herbario. Con la plataforma Wallace (Kass et al., 2018, 2023), habilitada en R ver. 3.3.1 (R Core Team, 2020) se eliminaron los puntos de presencia duplicados y aquellos con una distancia de separación menor a 30 km, lo cual permite evitar la sobreestimación de los modelos por el efecto de la autocorrelación espacial (Peterson y Nakazawa, 2008). Luego del filtrado de los datos, se retuvieron 391 puntos de presencia (material suplementario: tabla S1).
Se descargaron las 19 variables bioclimáticas de la base WorldClim Global Climate GIS version 2.1 (www.worldclim.org) (Fick y Hijmans, 2017; Hijmans et al., 2005, tabla 1) a una resolución espacial de 2.5 arc-min (~ 5 km) y en formato GeoTiff (.tiff). Se obtuvieron 11 variables edáficas de la base ISRIC-World Soil Information database (Hengl et al., 2014, 2017; http://soilgrids1km.isric.org; tabla 1) a una resolución de 250 m y fueron transformadas a una resolución de 2.5 arc-min (~ 5 km). Las capas ambientales fueron cortadas por el área M para la construcción de los modelos de E. muticus, se seleccionaron las variables mediante análisis de componentes principales (ACP) y de correlación de Pearson (≤ 0.8) realizados en R ver. 3.3.1. Dichos análisis se realizaron usando el conjunto de variables bioclimáticas y edáficas por separado. Las variables se seleccionaron en función del número de componentes que, sumados, explican como mínimo 85% de la variabilidad observada y luego se verificó que no se encuentren correlacionadas.
Para evaluar la distribución potencial actual de E. muticus se realizó el MNE utilizando el algoritmo de máxima entropía implementado en MaxEnt v3.4.4 (Phillips et al., 2006, 2017, www.cs.princeton.edu/~schapire/maxent/). Los parámetros utilizados para ejecutar MaxEnt se calibraron utilizando la plataforma Wallace (Kass et al., 2018, 2023) basada en R. Se seleccionó un único conjunto de parámetros para los modelos tanto del presente como del futuro tomando como criterio de elección el valor AICc más bajo, cercano a 0. Basados en estos resultados, se ejecutó MaxEnt utilizando las clases de características (“feature classes”) Linear Quadratic Hinge (LQH), el multiplicador de regularización 1, 10 réplicas, 1,000 iteraciones máximas, 10,000 puntos máximos de “background”, “replicate run type” (“Crossvalidate”) y formato de salida CogLog. Con estos ajustes se obtuvieron los modelos finales transformando los mapas probabilísticos en mapas binarios (presencia 0 – ausencia 1) empleando 10% inferior de los datos de entrenamiento como valor umbral para cada predicción. Los rangos de los valores de probabilidad de presencia considerados bajos fueron 24-48%, medio 48-73% y alto 73-100%. Para la visualización de las predicciones y edición de los mapas se utilizó Quantum GIS 3.4.2 (QGIS Development Team, http://www.qgis.org/). El análisis de la distribución potencial se llevó a cabo con base a las ecorregiones caracterizadas por Olson et al. (2021) para el área de estudio.
Con el fin de obtener una estimación más realista del área de distribución de E. muticus y analizar el impacto del uso de la tierra, se ajustó el mapa del MNE bioclimático y edáfico actual a la información de cobertura y uso del suelo. Para esto se utilizó un mapa de uso y cobertura del suelo derivado de las imágenes de ESRI 2020 Global Land Use Land Cover de Sentinel-2 de la ESA (material suplementario: fig. S1). El mismo consiste en predicciones de uso y cobertura del suelo para 10 clases a lo largo del año 2021 (material suplementario: tabla S2; ESRI 2020 Global Land Use Land Cover; Karra et al., 2021; https://www.arcgis.com/apps/instant/media/index.html?appid=fc92d38533d440078f17678ebc20e8e2). Del total de clases, se excluyeron del mapa las áreas donde la distribución de E. muticus resulta improbable (agua, vegetación inundada, cultivos, área construida, suelo desnudo y nieve/hielo).
Para predecir el impacto del cambio climático en la distribución de E. muticus se realizaron interpolaciones climáticas globales bajo distintos escenarios del Intergovernmental Panel on Climate Change (IPPC) que asumen diferentes incrementos de gases de efecto invernadero. Las capas bioclimáticas de los escenarios futuros fueron extraídas de WorldClim v.2.0 con la misma resolución y formato que los datos para el presente. Se utilizaron 2 modelos de circulación global (MCG), MIROC6 y MRI-ESM2-0, para 2 trayectorias socioeconómicas compartidas (SSP por sus siglas en inglés), 2.6 (mitigación) y 8.5 (pesimista), y 3 períodos (años 2041-2060, 2061-2080 y 2081-2100). Para proyectar los modelos se utilizaron los parámetros del modelo bioclimático de distribución actual con el mejor ajuste estadístico, utilizando el mismo umbral que para los modelos del presente.
Utilizamos el análisis multidimensional de superficies de similitud ambiental (MESS) en Maxent para determinar áreas con condiciones ambientales novedosas. Este análisis nos da la posibilidad de mapear en el espacio geográfico los resultados de la comparación de espacios climáticos (Elith et al., 2010). El análisis MESS representa cuán similar es un punto a un conjunto de puntos de referencia, con respecto a un conjunto de variables predictoras. Los valores MESS negativos indican áreas de extrapolación del modelo en las que el valor de al menos un descriptor ambiental está más allá del rango ambiental cubierto por los registros de solo presencia disponibles. Por el contrario, los valores MESS positivos indican áreas de proyección del modelo en las que los valores de los descriptores ambientales están dentro del rango ambiental cubierto por los registros de solo presencia. El índice MESS se estimó siguiendo el procedimiento descrito por Elith et al. (2010). El análisis arroja 2 resultados: un mapa (MESS), donde las áreas con valores negativos presentan una o más variables fuera del rango presente en los datos de entrenamiento (MNE presente) y otro mapa que muestra la variable más disímil (MoD), es decir, la que está más alejada de su rango de entrenamiento (Elith et al., 2010).
Teniendo en cuenta los puntos de presencia de la especie, se determinó el rango de valores que adopta cada una de las variables empleadas para los distintos MNE, representándolos en gráficos de caja elaborados en R. A su vez, a partir de los gráficos de comportamiento de las variables arrojados por MaxEnt, se determinó el valor óptimo de cada una de las variables en el cual se predice el mayor valor de probabilidad de presencia de la especie.
Tabla 1
Código, descripción y unidad de medida de cada variable bioclimática y edáfica obtenida de las bases WorldClim Global Climate GIS e ISRIC-World Soil Information, respectivamente. Con un asterisco se identifican las variables no correlacionadas y utilizadas para la construcción de los modelos de nicho ecológico de Elionurus muticus. Entre paréntesis se indica la unidad de medida.
Código de la variable
Descripción
BIO 1
Temperatura media anual (°C)
BIO 2
Rango medio diurno (media mensual [temperatura máxima-temperatura mínima]) (°C)
BIO 3
Isotermalidad (BIO 2 / BIO 7) × (100) (°C)
BIO 4
Rango medio diurno (media mensual (temperatura máxima-temperatura mínima)) (°C)
BIO 5*
Temperatura máxima del mes más cálido (°C)
BIO 6*
Temperatura mínima del mes más frío (°C)
BIO 7
Rango anual de temperatura (BIO5 – BIO6) (°C)
BIO 8
Temperatura media del trimestre más húmedo (°C)
BIO 9
Temperatura media del trimestre más cálido (°C)
BIO 10
Temperatura media del trimestre más cálido (°C)
BIO 11
Temperatura media del trimestre más frío (°C)
BIO 12
Precipitación anual (mm)
BIO 13
Precipitación del mes más húmedo (mm)
BIO 14*
Precipitación del mes más seco (mm)
BIO 15*
Estacionalidad en las precipitaciones (coeficiente de variación)
BIO 16
Precipitación del trimestre más húmedo (mm)
BIO 17*
Precipitación del cuatrimestre más seco (mm)
BIO 18*
Precipitación del mes más cálido (mm)
BIO 19*
Precipitación del cuatrimestre más frío (mm)
BLDFIE*
Densidad aparente (tierra fina) (kg/m)
CECSOL
Capacidad de intercambio catiónico del suelo (cmolc/kg)
CLYPPT
Porcentaje en peso de las partículas de arcilla (< 0.0002 mm) (%)
CRFVOL*
Porcentaje volumétrico de fragmentos gruesos (> 2 mm) (%)
NITRÓGENO (N)*
Suma de nitrógeno Kjeldahl total (amoníaco, nitrógeno orgánico y reducido) y nitrato-nitrito (g/kg)
ORCDRC*
Contenido de carbono orgánico del suelo (por mil)
PHIHOX*
Índice de pH medido en solución acuosa (pH)
SLGWRB*
Grado de suelo sódico (°)
SLTPPT*
Porcentaje en peso de las partículas de limo (0.0002 – 0.05 mm) (%)
SNDPPT
Porcentaje en peso de las partículas de arena (0.05 – 2 mm) (%)
WWP*
Capacidad de agua disponible en el suelo (fracción volumétrica) hasta el punto de marchitamiento (%)
Resultados
Luego del filtrado y depuración de los datos de presencia, se obtuvo una base de datos de 391 registros para E. muticus en 16 ecorregiones (fig. 1, material suplementario: tabla S1). Se seleccionaron 7 variables bioclimáticas (BIO 5, BIO 6, BIO 14, BIO 15, BIO 17, BIO 18 y BIO 19) y 8 edáficas (BLDFIE, CRFVOL, nitrógeno, ORCDRCl, PHIHOX, SLGWRB, SLTPPT y WWP) no correlacionadas para realizar los MNE (tabla 1).
Los modelos de distribución potencial de E. muticus en el presente mostraron un buen desempeño, con un AUC promedio de 0.82 cuando solo se utilizaron variables bioclimáticas y un AUC de 0.86 cuando se utilizaron tanto variables bioclimáticas como edáficas. El valor de umbral de 10% fue de 0.28 para ambos modelos. La contribución de las variables bioclimáticas y edáficas a los modelos obtenidos se resume en la tabla 2. Las variables con mayor porcentaje de contribución al modelo presente, basado en datos bioclimáticos, fueron la temperatura mínima del mes más frío (BIO 6: 55.1%) y la precipitación del mes más cálido (BIO 18: 24%). Al añadir las variables edáficas, la BIO 6 (27.4%) y BIO 18 (19.4%) continuaron como las variables de mayor contribución al modelo, seguidas por el pH del suelo (19%).
El resultado del MNE para el presente basado en datos bioclimáticos mostró un área de idoneidad de 7,380,279.072 km2, que coincide con los respectivos puntos de presencia de la especie y se extiende ligeramente más allá de los rangos actuales. Las áreas con mayor probabilidad de presencia de la especie incluyeron las ecorregiones del Espinal, Pampas Húmedas, Sabana inundada del Paraná, sudeste del Chaco Seco, oeste de las Yungas del sur de los Andes, oeste de la Sabana Uruguaya, Chaco Húmedo, Campos y Malezales, Bosques húmedos de Araucaria, Bosques Costeros de Serra do Mar, Bosque Atlántico del Alto Paraná, el sur del Cerrado, sur de los Bosques del Interior de Bahía Yungas Bolivianas, el norte de la Cordillera oriental y parte del sureste de las Yungas Peruvianas (fig. 2A). Al incorporar datos edáficos, el MNE mostró una distribución más ajustada, con una reducción de 1,026,891 km2 de las áreas de alta probabilidad de presencia (6,353,387.492 km2), principalmente para las Pampas Húmedas, la Sabana Inundada del Paraná y el Cerrado (fig. 2B, tabla 3).
Tabla 2
Porcentaje de contribución de las variables bioclimáticas, y bioclimáticas más edáficas a los MNE del presente de Elionurus muticus.
Variable
MNE con variables bioclimáticas
MNE con variables bioclimáticas y edáficas
BIO 6
55.1
27.4
BIO 18
24
19.4
BIO 14
9.5
7.8
BIO 5
6.9
7.4
BIO 15
2.1
1.2
BIO 19
1.8
0.7
BIO 17
0.6
0.4
PHIHOX
–
19
NITRÓGENO
–
7.8
WWP
–
2.1
SLGWRB
–
2
SLTPPT
–
2
BLDFIE
–
1.8
ORCDR
–
0.6
CRFVOL
–
0.3
Al integrar las capas de cobertura y uso del suelo al MNE realizado con variables bioclimáticas y edáficas, la superficie de áreas con alta probabilidad de presenencia disminuyó notablemente (4,573,895.84 km2) con una diferencia de 2,806,383.23 km2 respecto al modelo realizado solo con variables bioclimáticas y 1,779,491.64 km2 respecto al modelo que integra también variables edáficas (tabla 3). Dicha reducción fue notable en las ecorregiones Pampa Húmeda, Campos y Malezales, Bosques húmedos de Araucaria, Bosques costeros, Bosque Atlántico del Alto Paraná y Sabana Inundada del Paraná. Las áreas de alta probabilidad se restringieron al noroeste de las ecorregiones de la Sabana Uruguaya, el Chaco Húmedo, Campos y Malezales, el norte de la Sabana inundada del Paraná, suroeste del Espinal y sureste de la Pampa Húmeda (fig. 2 C).
Se probaron 12 combinaciones de diferentes escenarios futuros para predecir los cambios en la distribución de E. muticus (material suplementario: figs. S2-S5). En general, la distribución potencial de E. muticus se mantuvo estable y similar a los modelos del presente realizados únicamente con variables bioclimáticas (tabla 3). En los modelos futuros, la temperatura mínima del mes más frío (BIO 6) continuó siendo la variable con mayor contribución a los modelos, seguida por la precipitación del mes más cálido (BIO 18) y la precipitación del mes más seco (BIO 14) (tabla 4). El análisis MESS identificó áreas con condiciones ambientales muy similares entre los escenarios climáticos actuales y futuros (material suplementario: figs. S6, S7). Las áreas de distribución potencial futura proyectadas para Elionurus muticus están asociadas con valores MESS positivos, lo que indica que los resultados de los modelos Maxent tienen una alta confiabilidad. Las proyecciones futuras que mostraron mayor disparidad ambiental (valores MESS negativos) fueron principalmente los escenarios pesimistas del período 2081-2100 para ambos MCG (material suplementario: fig. S6). La temperatura máxima del mes más cálido (BIO 5) y la temperatura mínima del mes más frío (BIO 6) fueron las variables que presentaron valores más disímiles en las proyecciones futuras (material suplementario: fig. S7).
Tabla 3
Superficie potencial predicha (km2) para los modelos de nicho ecológico (MNE) presentes y futuros de Elionurus muticus. MCG: Modelos de circulación global; SSP: trayectorias socioeconómicas compartidas.
MNE Presente
Variables climáticas
7,380,279.07
Variables climáticas + edáficas
6,353,387.49
Variables climáticas + edáficas + uso y cobertura del suelo
4,573,895.84
MNE Futuros
MCG: MIROC
SSP 2.6 (optimista)
SSP 8.5 (pesimista)
2041-2060
6,865,148.78
6,682,641.73
2061-2080
6,555,047.40
6,495,266.01
2081-2100
6,417,607.24
6,807,334.46
MCG: MRI-ESM-2-0
2041-2060
6,686,153.21
6,411,355.26
2061-2080
6,808,911.11
6,596,375.60
2081-2100
6,541,573.15
6,717,005.20
Figura 2. Mapas resultantes del modelado de nicho ecológico de Elionurus muticus en el presente. A, MNE basado en variables bioclimáticas. Los números indican las ecorregiones (definidas según Olson et al. [2001]) en las cuales existe la máxima probabilidad de presencia de la especie: 1, Espinal; 2, Pampas Húmedas; 3, Sabana inundada del Paraná; 4, Chaco Seco; 5, Yungas del sur de los Andes; 6, Sabana Uruguaya; 7, Chaco Húmedo; 8, Campos y Malezales; 9, Bosques húmedos de Araucarias; 10, Bosques Costeros de Serra do Mar; 11, Bosques Atlánticos del Alto Paraná; 12, Cerrado; 13, Bosques del Interior de Bahía; 14, Yungas Bolivianas; 15, Caatinga; 16, Yungas Peruvianas. B, MNE basado en variables bioclimáticas y edáficas. C, MNE basado en variables bioclimáticas y edáficas en combinación con el uso y cobertura de suelo. Mapas elaborados por M.C. Bagliani y G.M. Via do Pico.
En cuanto a la amplitud ambiental en la que E. muticus se encuentra actualmente en América del Sur, se observó que las variables bioclimáticas presentan una mayor amplitud en comparación con las variables edáficas (material suplementario: fig. S8). El grado de suelo sódico (SLGWRB) fue la variable con menor amplitud, seguida del porcentaje volumétrico de fragmentos gruesos (CFRVOL), el nitrógeno y el contenido de carbono orgánico del suelo (ORCDR). Por el contrario, la estacionalidad en las precipitaciones (BIO 15) fue la de mayor amplitud, seguida por la precipitación del mes más seco (BIO 14), la precipitación del cuatrimestre más seco (BIO 17), la temperatura mínima del mes más frío (BIO 6) y la temperatura máxima del mes más cálido (BIO 5).
En los diferentes escenarios futuros, la mayoría de las variables mostraron rangos de valores uniformes (material suplementario: fig. S9), destacándose la temperatura máxima del mes más cálido (BIO 5) y la temperatura mínima del mes más frío (BIO 6), que mostraron una tendencia de aumento en los valores medios entre los escenarios de mitigación y pesimista; mientras que la precipitación del cuatrimestre más frío (BIO 19) mostró un aumento únicamente en el período ESM- SSP 2.6- 2081-2100.
Tabla 4
Valores del umbral de corte, porcentaje de contribución de las variables bioclimáticas y AUC promedio de los MNE futuros de Elionurus muticus para los 2 modelos de circulación global (MCG) utilizados. Modelos: MIROC6 y MRI-ESM2-0 para 2 trayectorias socioeconómicas compartidas (SSP) 2.6 (mitigación) y 8.5 (pesimista) durante 3 períodos (2041-2060, 2061-2080 y 2081-2100). BIO 6: temperatura mínima del mes más frío (°C). BIO 18: precipitación del mes más cálido (mm). BIO 14: precipitación del mes más seco (mm). BIO 5: temperatura máxima del mes más cálido (°C). BIO 15: estacionalidad en las precipitaciones (coeficiente de variación) (mm). BIO 19: precipitación del cuatrimestre más frío (mm). BIO 17: precipitación del cuatrimestre más seco (mm).
Modelos de Circulación Global (MCG)
Trayectorias socio económicas
Periodo
Umbral 10%
Contribución de variables bioclimáticas (%)
AUC
MIROC 6
SSP 2.6 (mitigación)
2041 – 2060
0.27
BIO 6
59.90
0.81
BIO 18
21.30
BIO 14
7.70
BIO 5
5.70
BIO 19
2.40
BIO 15
2.00
BIO 17
1.10
2061 – 2080
0.27
BIO 6
60.30
0.82
BIO 18
19.14
BIO 14
10.60
BIO 5
5.50
BIO 15
2.00
BIO 17
1.20
BIO 19
1.00
2081 – 2100
0.30
BIO 6
57.60
0.82
BIO 18
19.90
BIO 14
10.20
BIO 5
7.50
BIO 15
2.00
BIO 19
1.80
BIO 17
1.00
SSP 8.5 (pesimista)
2041 – 2060
0.30
BIO 6
54.80
0.81
BIO 18
21.90
BIO 14
10.50
BIO 5
6.50
BIO 15
3.60
BIO 19
2.10
BIO 17
0.70
2061 – 2080
0.31
BIO 6
56.40
0.82
BIO 18
20.90
BIO 14
10.00
BIO 5
6.80
BIO 19
2.70
Tabla 4. Continúa
Modelos de Circulación Global (MCG)
Trayectorias socio económicas
Periodo
Umbral 10%
Contribución de variables bioclimáticas (%)
AUC
BIO 15
2.40
BIO 17
0.70
2081 – 2100
0.27
BIO 6
59.00
0.81
BIO 18
15.60
BIO 14
12.20
BIO 5
2.50
BIO 19
20.50
BIO 15
2.20
BIO 17
0.80
ESMR 2
SSP 2.6 (mitigación)
2041 – 2060
0.30
BIO 6
57.60
0.81
BIO 18
20.00
BIO 14
10.80
BIO 5
6.50
BIO 15
3.20
BIO 19
1.30
BIO 17
0.70
2061-2080
0.29
BIO 6
59.00
0.81
BIO 18
20.50
BIO 14
9.10
BIO 5
6.60
BIO 19
1.90
BIO 17
1.80
BIO 15
1.20
2081 – 2100
0.31
BIO 6
58.00
0.81
BIO 18
21.20
BIO 14
9.90
BIO 5
7.30
BIO 15
1.40
BIO 19
1.30
BIO 17
9.90
SSP 8.5 (pesimista)
2041 – 2060
0.31
BIO 6
60.50
0.81
BIO 18
19.40
BIO 14
8.00
BIO 5
6.50
BIO 15
2.30
BIO 17
1.90
BIO 19
1.60
Tabla 4. Continúa
Modelos de Circulación Global (MCG)
Trayectorias socio económicas
Periodo
Umbral 10%
Contribución de variables bioclimáticas (%)
AUC
2061 – 2080
0.29
BIO 6
57.10
0.82
BIO 18
20.30
BIO 14
12.20
BIO 5
6.70
BIO 15
2.20
BIO 19
0.80
BIO 17
0.80
2081 – 2100
0.29
BIO 6
55.10
0.82
BIO 18
21.20
BIO 14
11.10
BIO 5
7.40
BIO 15
2.40
BIO 19
1.90
BIO 17
0.90
A partir de los modelos de distribución obtenidos, se determinaron los valores óptimos de las variables no correlacionadas utilizadas para construir los MNE para el presente y el futuro (material suplementario: fig. S10, tabla S3). Estos valores están relacionados con las áreas de mayor aptitud para esta especie y representan las condiciones óptimas en las cuales la especie es capaz de desarrollarse y subsistir en la actualidad. Con respecto a las variables bioclimáticas de temperatura, se observó que las temperaturas extremas, tanto bajas como altas, son muy importantes para la habitabilidad de la especie. El valor óptimo de la temperatura mínima del mes más frío (BIO 6) es de 8.48 ºC, mientras que el de la temperatura máxima del mes más cálido (BIO 5) es de 26.82 ºC. Las variables de precipitación indican preferencia por una baja estacionalidad en las precipitaciones (BIO 15) y un amplio rango de los valores óptimos en las demás variables de precipitación (BIO 14, BIO 17, BIO 18 y BIO 19). En cuanto a las variables edáficas, se evidenciaron preferencias por suelos con pH ácido (5.55), con valores cercanos a cero de nitrógeno (0) y sodio (SLGWRB = 0), con un porcentaje de disponibilidad de agua del 18.50% (WWP), aproximadamente un 50% de partículas de limo (SLTPPT), alto grado de compactación (BLDFIE = 1,232 kg/m3), pobres en contenido orgánico (ORCDR = 1.91%) y con un bajo porcentaje de fragmentos gruesos (CRFVOL = 0.72%).
Discusión
Este estudio constituye el primer análisis exhaustivo de la distribución potencial actual y futura de una especie del género Elionurus. Los resultados obtenidos mediante los MNE basados en variables bioclimáticas, edáficas y de uso y cobertura de suelo aportan un conocimiento valioso sobre la biogeografía y los requerimientos ecológicos de E. muticus en América del Sur. Además, estos resultados permiten evaluar el impacto de diversos escenarios futuros de cambio climático sobre la distribución de la especie, identificando las condiciones ecológicas y las regiones más adecuadas para su cultivo.
La superposición de capas de uso y cobertura del suelo sobre los modelos bioclimáticos y edáficos reveló un impacto significativo de las actividades humanas en la distribución de E. muticus con una reducción de 1,779,491.649 km2 del área potencial. En este sentido, las zonas donde se observa una notable reducción de las áreas favorables para la especie coinciden con aquellas donde ha ocurrido un significativo avance de la frontera agropecuaria en las últimas décadas (Miñarro y Bilenca, 2008; Morello y Mateucci, 1999; Morello et al., 2012). Los cambios en la cobertura y en el uso de suelo pueden conducir a la fragmentación de las áreas más propicias para la distribución de las especies (Çakir et al., 2008; Nagendra et al., 2004). La fragmentación y reducción del área de distribución potencial de E. muticus podría comprometer la viabilidad de la especie, lo que hace necesaria la realización de estudios futuros para evaluar el impacto de la fragmentación ecológica en la variabilidad genética, química y morfológica de la especie, con el fin de identificar áreas propicias para su cultivo, así como de establecer estrategias de conservación y restauración.
El cambio climático global, vinculado al calentamiento atmosférico, representa una amenaza significativa para los ecosistemas. Las alteraciones en la temperatura o las precipitaciones pueden hacer que los hábitats actuales de las especies se vuelvan inadecuados en el futuro al modificar la distribución potencial de las especies (Bradley, 2009; Quesada-Quirós et al., 2017), lo que ocasiona el desplazamiento de las áreas de distribución adecuadas hacia altitudes más elevadas o latitudes mayores (Bradley, 2009; Parmesan y Yohe, 2003). No obstante, los resultados del MNE obtenidos en este estudio indican que, en general, las áreas de mayor probabilidad de presencia de E. muticus se mantendrán estables en los diferentes escenarios futuros. Esta estabilidad podría atribuirse a la amplia distribución geográfica y ecológica de la especie, así como a su adaptabilidad en diferentes ambientes y a su capacidad de recuperación (Buglia, 2021; Lewis et al., 1990; Nicora y Rúgolo de Agrasar, 1987; Sarmiento, 1992). No obstante, estos resultados deben tomarse con precaución, considerando que los mapas de distribución potencial futura han sido construidos únicamente con variables bioclimáticas.
El cambio climático no solo está relacionado con los fenómenos atmosféricos (temperatura y precipitaciones), también afecta la calidad de los suelos. El suelo desempeña un papel destacado en la regulación y abastecimiento de los servicios ecosistémicos (Martínez et al., 2014; Tarrasón et al., 2016), y la calidad y propiedades del mismo son clave para cualquier tipo de cultivo. Los cambios en los patrones de temperatura y pluviosidad pueden tener un gran impacto en la materia orgánica y los procesos que tienen lugar en los suelos, así como en las plantas y cultivos que crecen en ellos. Los resultados de este estudio mostraron que, aunque las variables bioclimáticas tienen una gran influencia en la distribución actual de E. muticus a escala regional y con base en éstas se predice una gran estabilidad en su distribución en el tiempo, la incorporación de las variables edáficas al MNE reduce considerablemente el área predicha de la distribución a escala local. Esto último subraya la importancia de las características del suelo para la viabilidad de la especie. Por lo tanto, para la conservación y el cultivo sostenible de E. muticus, es crucial considerar tanto las variables bioclimáticas como las edáficas en la planificación y gestión de su manejo.
Amplitud ambiental y requerimientos ecológicos. Los resultados del análisis conjunto de la importancia de las variables bioclimáticas y edáficas obtenidos en este trabajo han proporcionado información valiosa que contribuye a una mayor comprensión de los requerimientos ecológicos que influyen en la distribución de E. muticus. Los resultados obtenidos en este estudio corroboran algunas de las observaciones de estudios previos, en donde se abordaron, de manera independiente, la contribución de variables bioclimáticas y edáficas. En los mismos se ha mostrado que E. muticus prospera en climas subtropicales con una estación fría breve y escasas heladas (Füller, 2013), así como en suelos pobres, predominantemente arenosos o arcillosos (Nicora y Rúgolo de Agrasar, 1987), con un pH ligeramente ácido (Buglia, 2021; Coelho, 2018; Da Silva Nunes, 2008; Füller et al., 2010; Hess et al., 2007). Con base en las variables no correlacionadas sobre las cuales llevamos a cabo los análisis, se evidenció la preferencia de E. muticus por suelos con pH ácido, pobres, con bajo contenido de carbono orgánico y alto contenido de fragmentos finos y compactos (alta densidad aparente). Por otro lado, este trabajo pone de manifiesto la gran amplitud ambiental con respecto a las variables bioclimáticas y destaca la importancia de las variables edáficas en la distribución de la especie. Otros estudios han demostrado la relevancia de las características físicas —como la densidad aparente— y químicas, como el contenido de carbono orgánico en el crecimiento de otras especies de gramíneas (Ocampo-Quijano et al., 2020; Rojas-Solano et al., 2022). La información obtenida en este estudio sobre los requerimientos edáficos de E. muticus resulta especialmente relevante, ya que se observa una mayor especificidad en comparación con las variables bioclimáticas.
Existe consenso entre diferentes autores sobre los meses y estaciones en los que E. muticus florece,siendo la primavera y el verano los períodos más comunes (Buglia, 2021; Füller et al., 2010). Además, Coelho (2018) investigó los efectos de la temperatura en la floración de E. muticus, encontró que la floración y la formación de semillas ocurren en periodos con temperaturas más altas, con una media de 21 °C (± 4 °C). Estos resultados concuerdan con los valores óptimos de temperatura obtenidos en este trabajo. Además, E. muticus muestra un comportamiento acorde con una especie que requiere horas de frío durante el invierno para inducir a la floración (Füller et al., 2010). La temperatura media invernal para las Andropogoneae (la tribu a la cual pertenece E. muticus), típicas de zonas ecuatoriales y tropicales, es de 15 °C (Burkart, 1975), lo cual coincide con la temperatura mínima del mes más frío tolerada por E. muticus, según nuestros resultados.
El establecimiento de un programa de cultivo de plantas bioactivas como E. muticus, requiere la optimización de la calidad de sus compuestos secundarios (aceites), junto con otros aspectos agronómicos como la producción de biomasa y el contenido químico. Estos factores determinan el valor del producto final (Füller, 2008). Para lograr este objetivo, es fundamental asegurar que las condiciones ambientales en las que se desarrollan las plantas sean óptimas, ya que estas condiciones influyen directamente en las características de interés de la especie, o indirectamente a través del aumento de la biomasa, especialmente en plantas productoras de aceites esenciales (Coelho, 2018). El área de distribución potencial de E. muticus identificada en este estudio sugiere que la mayoría de las regiones adecuadas, con condiciones climáticas óptimas, se encuentran en regiones tropicales, como había señalado Burkart (1975), abarcando una amplia distribución a lo largo de diversas ecorregiones. Es importante destacar que todos los factores ambientales que influyen en la distribución de E. muticus y que han sido analizados en el presente trabajo, pueden influir en la concentración y calidad de los aceites esenciales de la especie (Buglia, 2021; Da Silva Nunes, 2008; Füller, 2008). Estudios previos han observado que los principales componentes de los aceites esenciales de esta especie varían según la procedencia geográfica de las plantas (Füller et al., 2010, 2014), habiéndose detectado una mayor concentración del citral en plantas provenientes del centro-oeste y sur de Río Grande do Sul, Brasil, así como en poblaciones del nordeste argentino (Cacciabue et al., 2005; Füller et al., 2010; Hess et al., 2007; Kolb et al., 2007, 2012; Mevy et al., 2002; Sabini et al., 2006; Scramim et al., 2000). Es destacable que dichas áreas, correspondientes en gran parte con el límite oeste de la Sabana Uruguaya y con la ecorregión Campos y Malezales, coinciden con algunas de las zonas de mayor probabilidad de presencia de E. muticus obtenidas después de superponer las capas del uso y cobertura del suelo al modelado realizado tanto con variables bioclimáticas como edáficas. Por lo tanto, un estudio más detallado de los patrones de distribución de la producción y concentración de aceites esenciales incluyendo poblaciones de estas áreas, permitirá identificar regiones en las que se encuentren las mejores fuentes de germoplasma en términos de producción y concentración de dichos aceites. Esto es crucial para optimizar la calidad y el rendimiento de los aceites esenciales en programas de cultivo a gran escala.
Los resultados obtenidos en este estudio permitieron identificar varias ecorregiones como propicias para el muestreo de campo, el cultivo y el aprovechamiento eficiente de E. muticus en América del Sur. Regiones como el suroeste del Cerrado, oeste de la Sabana Uruguaya, y Campos y Malezales destacan como áreas actuales altamente potenciales, incluso después de superponer el MNE bioclimático y edáfico con las capas de uso y cobertura del suelo. Estas áreas no solo presentan condiciones favorables para la especie, sino que también han registrado poblaciones con altas concentraciones de aceite esencial.
El uso combinado de variables bioclimáticas, edáficas y de uso y cobertura del suelo en los MNE, optimiza las predicciones de la distribución de E. muticus, mostrando una notable reducción de las áreas óptimas de habitabilidad. La amplia distribución actual geográfica y ambiental de E. muticus permitiría que las áreas de mayor probabilidad de presencia se mantuvieran estables en el futuro. Sin embargo, se observó que aunque E. muticus puede tolerar una mayor variedad de condiciones climáticas, sus requerimientos edáficos son más específicos. Estos hallazgos son fundamentales para el desarrollo de programas de cultivo y manejo agronómico de E. muticus. Además, subrayan la importancia de considerar no solo los factores climáticos de la especie, sino también las propiedades del suelo en la planificación de la conservación y el aprovechamiento sostenible de esta especie a escala local en América del Sur.
Agradecimientos
Los autores agradecen a Carolina Peichoto (IBONE, CONICET-UNNE) por el asesoramiento en la taxonomía de la especie en estudio. Este trabajo fue financiado por PICT 2019 2286, (ANPCyT-FONCyT), PIP 11220200103041CO (CONICET) y 22P006 (Secretaría General de Ciencia y Técnica de la Universidad Nacional del Nordeste). G.M. Via do Pico, E.M.S. Moreno y V.G. Solís Neffa son miembros de la Carrera del Investigador Científico del CONICET.
Referencias
Akpoti, K., Kabo-Bah, A. T., Dossou-Yovo, E. R., Groen, T. A. y Zwart, S. J. (2020). Mapping suitability for rice production in inland valley landscapes in Benin and Togo using environmental niche modeling. Science of the Total Environment, 709, 136165. http://dx.doi.org/10.1016/j.scito tenv.2019.136165
Beck, J. (2013). Predicting climate change effects on agriculture from ecological niche modeling: who profits, who loses? Climatic Change, 116, 177–189. https://doi.org/10.1007/s10584-012-0481-x
Bradley, B. A. (2009). Regional analysis of the impacts of climate change on cheatgrass invasion shows potential risk and opportunity. Global Change Biology, 15, 196–208. https://doi.org/10.1111/j.1365-2486.2008.01709.x
Bray, J. R. y Curtis, J. T. (1957). An ordination of the upland forest communities of southern Wisconsin. Ecological Monographs, 27,326–349. https://doi.org/10.2307/1942268
Brown, J. H., Mehlman, D. W. y Stevens, G. C. (1995). Spatial variation in abundance. Ecology, 76, 2028–2043. https://doi.org/10.2307/1941678
Buglia, A. G. (2021). Study on vegetative propagation of Elionurus latiflorus (Nees Ex Steud.) Hack. European Journal of Medicinal Plants, 32,29–36. https://doi.org/10.9734/ejmp/2021/v32i130361
Burkart, A. (1975). Evolution of grasses and grasslands in South America. Taxon, 24,53–66. https://doi.org/10.2307/1219001
Cacciabue, M., Gallucci, N., Cordero, G. P., Kolb, N., Demo, M. y Sabini, L. (2005). Elionurus muticus from north of Argentina: evaluation of the antibacterial activity of three essential oil chemotypes. Abstracts from the XV Biennial Scientific Meeting in the 70th Anniversary. Argentina. Biocell, 29,223.
Çakir, G., Ün, C., Baskent, E. Z., Köse, S., Sivrikaya, F. y Keleş, S. (2008). Evaluating urbanization, fragmentation and land use/land cover change pattern in Istanbul city, Turkey from 1971 to 2002. Land Degradation and Development, 19, 663–675. https://doi.org/10.1002/ldr.859
Castro, L. O. y Ramos, R. L. D. (2003). Principais gramíneas produtoras de óleos essências. Cymbopogon citratus (D.C.) Staupf., capim-cidró, Cymbopogon martinii (Rox) J. F. Watson, palma-rosa, Cymbopogon nordus (L) Rendle, citronela, Elynurus candidus (Trin) Hack., campim-limão, Vetiveria zizanioides (L) Nash, vetiver. Porto Alegre: FEPAGRO 31p. (Boletín FEPAGRO, 11). https://www.agricultura.rs.gov.br/upload/arquivos/202105/11141958-boletim-11-completo.pdf
Coelho, A. P. D. (2018). Caracterização fenotípica e determi-nação do sistema de cruzamento de Elionurus muticus (Tesis doctoral). Universidade Federal do Rio Grande do Sul. Faculdade de Agronomia. Programa de Pós-Graduação em Fitotecnia. Brasil. http://hdl.handle.net/10183/181093
Da Silva Nunes, A. C. G. (2008). Coleta, prospecçao em herbários e estudos sobre propagaçao vegetativa de capim limão (Elionurus sp.)(Tesis de maestría en Fitotecnia Área de Concentração Horticultura). Porto Alegre (RS). Brasil. http://hdl.handle.net/10183/14311
d’Eeckenbrugge, G. y Lacape, J. M. (2014). Distribution and differentiation of wild, feral, and cultivated populations of perennial upland cotton (Gossypium hirsutum L.) in Mesoamerica and the Caribbean. Plos One, 9, e107458. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0107458
Dzingirai, B., Muchuweti, M., Murenje, T., Chidewe, C., Benhura, M. A. N. y Chagonda, L. S. (2007). Phenolic content and phospholipids peroxidation inhibition by methanolic extracts of two medicinal plants: Elionurus muticus and Hypoxis hemerocallidea. African Journal of Biochemistry Research, 1, 137–41.
Elith, J., Graham, C. H., Anderson, R. P., Dudı´k, M., Ferrier, S., Guisan, A. et al. (2006). Novel methods improve prediction of species’ distributions from occurrence data. Ecography, 29, 129–151. https://doi.org/10.1111/j.2006.0906-7590.04596.x
Fester, G. A., Martinuzzi, E. A., Retamar, J. A. y Ricciardi, A. I. (1961). Aceites esenciales de la República Argentina. Córdoba: Academia Nacional de Ciencias. https://doi.org/10.1002/joc.5086
Fick, S. E. y Hijmans, R. J. (2017) WorldClim 2: new 1 km spatial resolution climate surfaces for global land areas. International Journal of Climatology, 37, 4302–4315. https://doi.org/10.1002/joc.5086
Füller, T. N. (2008). Caracterização fenotípica, fitoquímica e molecular de populações de Elionurus sp. Humb. y Bompl ex Willd (capim-limão) (Tesis de maestríaen Fitotecnia, Faculdade de Agronomia). Universidade Federal do Rio Grande do Sul, Porto Alegre, RS, Brasil.
Füller, T. N. (2013). Caracterização genética e química e atividade biológica do óleo essencial de populações naturais de Elionurus muticus Humb. y Bompl ex Willd (Tesis doctoral en Fitotecnia, Faculdade de Agronomia). Universidade Federal do Rio Grande do Sul, Porto Alegre, RS, Brasil.
Füller, T. N., Tessele, C., Barros, I. B. I. D. y Barbosa-Neto, J. F. (2010). Phenotypical, phytochemical and molecular characterization of “capim-carona” [Elionurus muticus (Spreng.) Kuntze] populations. Brazilian Journal of Medicinal Plants, 12, 261–268. https://doi.org/10.1590/S15 16-05722010000300003
Füller, T. N., Bertrand, C., Simon, A., de Barros, I. B. I. y Neto, J. F. B. (2014). Elionurus muticus as an alternative source of citral from Pampa biome, Brazil. Journal of Oleo Science, 63, 1109–1116. https://doi.org/10.5650/jos.ess13234
GBIF (Global Biodiversity Information Facility). GBIF.org. Last access on May 2022. https://doi.org/10.15468/dl.rcp6sp
Ghehsareh-Ardestani, E., Rigi, H. y Honarbakhsh, A. (2021). Predicting optimal habitats of Haloxylon persicum for ecosystem restoration using ensemble ecological niche modeling under climate change in southeast Iran. Restoration Ecology, 29, e13492. https://doi.org/10.1111/rec.13492
Guisan, A. y Thuiller, W. (2005). Predicting species distribution: offering more than simple habitat models. Ecology Letters, 8, 993–1009. https://doi.org/10.1111/j.1461-0248.2005.00792.x
Guisan, A., Broennimann, O., Engler, R., Vust, M., Yoccoz, N. G., Lehmann, A. et al. (2006). Using niche-based models to improve the sampling of rare species. Conservation Biology, 20, 501–511. https://doi.org/10.1111/j.1523-1739.2006.00354.x
Hao, C. Y., Rui, F. A. N., Ribeiro, M. C., Tan, L. H., Wu, H. S., Yang, J. F. et al. (2012). Modeling the potential geographic distribution of black pepper (Piper nigrum) in Asia using GIS tools. Journal of Integrative Agriculture, 11, 593–599. https://doi.org/10.1016/S2095-3119(12)60046-X
Hengl, T., De Jesús, J. M., MacMillan, R. A., Batjes, N. H., Heuvelink, G. B., Ribeiro, E. et al. (2014). SoilGrids 1km —global soil information based on automated mapping. Plos One, 9, e105992. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0105992
Hengl, T., Mendes-de Jesus, J., Heuvelink, G. B., Ruiperez-Gonzalez, M., Kilibarda, M., Blagotić, A. et al. (2017). SoilGrids250m. Global gridded soil information based on machine learning. Plos One, 12, e0169748. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0169748
Hernández, H. R., García, K. L. T. y Cabrera, B. E. H. (2018). Caracterización del ambiente de los vainillales y área potencial para su cultivo en la huasteca potosina. Biotecnia, 20, 49–57. https://www.redalyc.org/articulo.oa?id=672971088007
Hess, S. C., Peres, M. T., Batista, A. L., Rodrigues, J. P., Tiviroli, S. C., Oliveira, L. G. et al. (2007). Evaluation of seasonal changes in chemical composition and antibacterial activity of Elyonurus muticus (Sprengel) O. Kuntze (Gramineae). Química Nova, 30, 370–373. https://doi.org/10.1590/S0100-40422007000200025
Heydorn, S., Menné, T., Andersen, K. E., Bruze, M., Svedman, C., White, I. R. et al. (2003). Citral a fragrance allergen and irritant. Contact Dermatitis, 49, 32–36. https://doi.org/10.1111/j.0105-1873.2003.00144.x
Hijmans, R. J., Cameron, S. E., Parra, J. L., Jones, P. G. y Jarvis, A. (2005). Very high resolution interpolated climate surfaces for global land areas. International Journal of Climatology: A Journal of the Royal Meteorological Society, 25, 1965–1978. https://doi.org/10.1002/joc.1276
Hirzel, A. H., Hausser, J., Chessel, D. y Perrin, N. (2002). Ecological-niche factor analysis: How to compute habitat-suitability maps without absence data? Ecology, 83, 2027–2036. https://doi.org/10.1890/0012-9658(2002)083[2027:ENFAHT]2.0.CO;2
Hirzel, A. H., Le Lay, G., Helfer, V., Randin, C. y Guisan, A. (2006). Evaluating the ability of habitat suitability models to predict species presences. Ecological Modelling, 199, 142–152. https://doi.org/10.1016/j.ecolmodel.2006.05.017
Hutchinson, H. W. (1957). Village and plantation life in Northeastern Brazil. Seattle, WA: University of Washington Press.
Idohou, R., Townsend-Peterson, A., Assogbadjo, A. E., Vihotogbe, R. L., Padonou, E. y Glèlè Kakaï, R. (2017). Identification of potential areas for wild palm cultivation in the Republic of Benin through remote sensing and ecological niche modeling. Genetic Resources and Crop Evolution, 64, 1383–1393. https://doi.org/10.1007/s10722-016-0443-7
Jing-Song, S., Guang-Sheng, Z. y Xing-Hua, S. (2012). Climatic suitability of the distribution of the winter wheat cultivation zone in China. European Journal of Agronomy, 43, 77–86. https://doi.org/10.1016/j.eja.2012.05.009
Karra, K., Kontgis, C., Statman-Weil, Z., Mazzariello, J. C., Mathi, M. y Brumby, S. P. (2021). Global land use/land cover with Sentinel 2 and deep learning. En 2021 IEEE International Geoscience and Remote Sensing Symposium IGARSS 4704-4707. IEEE. https://doi.org/10.1109/IGARSS47720.2021.9553499
Kass, J. M., Vilela, B., Aiello-Lammens, M. E., Muscarella, R., Merow, C. y Anderson, R. P. (2018). Wallace: a flexible platform for reproducible modeling of species niches and distributions built for community expansion. Methods in Ecology and Evolution, 9,1151–1156. https://doi.org/10.1111/2041-210X.12945
Kass, J. M., Pinilla-Buitrago, G. E., Paz, A., Johnson, B. A., Grisales-Betancur, V., Meenan, S. I. et al. (2023). Wallace 2: a shiny app for modeling species niches and distributions redesigned to facilitate expansion via module contributions. Ecography, 2023, e06547. https://doi.org/10.1111/ecog.06547
Kirkpatrick, M. y Barton, N. H. (1997). Evolution of a species’ range. The American Naturalist, 150, 1–23. https://doi.org/10.1086/286054
Kodis, M. O., Galante, P., Stearling, E. J. y Blair, M. E. (2018). Ecological niche modeling for a cultivated plant species: a case study on taro (Colocasia esculenta) in Hawaii. Ecological Applications, 28, 967–977. https://doi.org/10.1002/eap.1702
Kolb, N., Ferrera, D., Kolb, E., Rodriguez, R. y Vivero, L. (2007). Evaluación de la aptitud del espartillo para su explotación comercial. Misiones: Universidad Nacional de Misiones. Disponible en: http://www.unam.edu.ar/index.php?option=com_ contentytask=viewyid=243yItemid=123
Kolb, E., Kolb, N., Ferreyra, D. J., Uliana, R. F., Celaya, L. S., Puglisi, C. et al. (2012). Poaceas de Misiones: quimiotipos de Elionurus muticus. Dominguezia, 28, 76.
Koshima, F. A. T., Ming, L. C. y Marques, M. O. M. (2006). Produção de biomassa, rendimento de óleo essencial e de citral em capim-limão, Cymbopogon citratus (DC.) Stapf, com cobertura morta nas estações do ano. Revista Brasileira de Plantas Medicinais, 8, 112–116.
Lentz, D. L., Bye, R. y Sánchez-Cordero, V. (2008). Ecological niche modeling and distribution of wild sunflower (Helianthus annuus L.) in Mexico. International Journal of Plant Sciences, 169, 541–549. https://doi.org/10.1086/528754
Lewis, J. P., Stofella, S. L., Pire, E. F., Franceschi, E. A., Carnevale, N. J. y Prado, D. E. (1990). Dynamics and development of floristic richness in the vegetation of a large depressed area of the Great Chaco. Flora, 184,63–77. https://doi.org/10.1016/S0367-2530(17)31590-6
Lopes, T. M., Bailly, D., Almeida, B. A., Santos, N. C., Gimenez, B. C., Landgraf, G. O. et al. (2017). Two sides of a coin: effects of climate change on the native and non-native distribution of Colossoma macropomum in South America. Plos One, 12,e0179684. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0179684
Marino, G. D., Miñarro, F., Zaccagnini, M. E. y López-Lanús, B. (eds.). (2013). Pastizales y sabanas del cono sur de Sudamérica: iniciativas para su conservación en la Argentina. Buenos Aires: Temas de Naturaleza y Conservación, Monografía de Aves Argentinas Nº 9. Aves Argentinas, AOP/ Fundación Vida Silvestre Argentina/ Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria.
Martínez, J., Cajas, Y. S., León, J. D. y Osorio, N. W. (2014). Silvopastoral systems enhance soil quality in grasslands of Colombia. Applied and Environmental Soil Science, 2014, 359736. https://doi.org/10.1155/2014/359736
Mevy, J. P., Bessiere, J. M., Dherbomez, M. y Viano, J. (2002). Composition and some biological activities of the essential oils from an African pasture grass: Elionurus elegans Kunth. Journal of Agricultural and Food Chemistry, 50,4240–4243. https://doi.org/10.1021/jf0115140
Miñarro, F. y Bilenca, D. (2008). The conservation status of temperate grasslands in central Argentina. Special report. Buenos Aires: Fundación Vida Silvestre Argentina.
Molina, A. M. (2006). Familia gramíneas. Flora chaqueña, Argentina (Formosa, Chaco y Santiago del Estero). Colección Científica del INTA. Buenos Aires: Argentina.
Morello, J. y Matteucci, S. D. (1999). Biodiversidad y fragmentación de los bosques en la Argentina. En S. D. Matteucci, O. T. Solbrig, J. Morello y G. Halffter (Eds.), Biodiversidad y uso de la tierra. Conceptos y ejemplos de Latinoamérica. Buenos Aires: Eudeba-Unesco.
Morello, J., Matteucci, S., Rodríguez, A. y Silva, M. (2012). Ecorregiones y complejos ecosistémicos argentinos. Buenos Aires: Orientación Gráfica Editora.
Nagahama, N. y Bonino, M. F. (2020). Modeling the potential distribution of Valeriana carnosa Sm. in Argentinean Patagonia: a proposal for conservation and in situ cultivation considering climate change projections. Journal of Applied Research on Medicinal and Aromatic Plants, 16, 100240. https://doi.org/10.1016/j.jarmap.2020.100240
Nagendra, H., Munroe, D. K. y Southworth, J. (2004). From pattern to process: landscape fragmentation and the analysis of land use/land cover change. Agriculture, Ecosystems and Environment, 101,111–115. https://doi.org/10.1016/j.agee.2003.09.003
Nicora, E. G. y Rúgolo de Agrasar, Z. E. (1987). Los géneros de gramíneas de América Austral: Argentina, Chile, Uruguay y áreas limítrofes de Bolivia, Paraguay y Brasil. Buenos Aires: Ed. Hemisferio Sur.
Ocampo-Quijano, L. E., Osorio-Vega, W. N., Martínez-Atencia, J. y Cabrera-Torres, K. R. (2021). La densidad aparente y el tamaño de agregados del suelo controlan el crecimiento radical de Megathyrsus maximus. Acta Agronómica, 70,353–362. https://doi.org/10.15446/acag.v70n4.88785
Olson, D. M., Dinerstein, E., Wikramanayake, E. D., Burgess, N. D., Powell, G. V. G. V. E., Underwood, C. et al. (2001). Terrestrial ecoregions of the world: a new map of life on Earth. A new global map of terrestrial ecoregions provides an innovative tool for conserving biodiversity. BioScience, 51,933–938. https://doi.org/10.1641/0006-3568(2001)051[0933:TEOTWA]2.0.CO;2
Oney, B., Reineking, B., O’Neill, G y Kreyling, J. (2013). Intraspecific variation buffers projected climate change impacts on Pinus contorta. Ecology and Evolution, 3, 437–449. https://doi.org/10.1002/ece3.426
Parmesan, C. y Yohe, G. (2003). A globally coherent fingerprint of climate change impacts across natural systems. Nature, 421, 37–42. https://doi.org/10.1038/nature01286
Peterson, A. T. y Nakazawa, Y. (2008). Environmental data sets matter in ecological niche modelling: an example with Solenopsis invicta and Solenopsis richteri. Global Ecology and Biogeography, 17,135–144. https://doi.org/10.1111/j.1466-8238.2007.00347.x
Phillips, S., Anderson, R. y Schapire, R. (2006). Maximum entropy modeling of species geographic distributions. Ecological Modelling, 190, 231–259. https://doi.org/10.1016/j.ecolmodel.2005.03.026
Phillips, S. J., Anderson, R. P., Dudík, M., Schapire, R. E. y Blair, M. (2017). Opening the black box: an open-source release of MaxEnt. Ecography, 40,887–893. https://doi.org/10.1111/ecog.03049
Plath, M., Moser, C., Bailis, R., Brandt, P., Hirsch, H., Klein, A. M. y von Wehrden, H. (2016). A novel bioenergy feedstock in Latin America? Cultivation potential of Acrocomia aculeata under current and future climate conditions. Biomass and Bioenergy, 91,186–195. https://doi.org/10.1016/j.biombioe.2016.04.009
Pulliam, H. R. (2000). On the relationship between niche and distribution. Ecology Letters, 3, 349–361. https://doi.org/10.1046/j.1461-0248.2000.00143.x
Quesada-Quirós, M., Acosta-Vargas, L. G., Arias-Aguilar, D. y Rodríguez-González, A. (2017). Modelación de nichos ecológicos basado en tres escenarios de cambio climático para cinco especies de plantas en zonas altas de Costa Rica. Revista Forestal Mesoamericana Kurú, 14,1–12.
R Core Team. (2020). R: a language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing. https://www.R-project.org/
Ramírez-Cabral, N. Y. Z., Kumar, L. y Taylor, S. (2016). Crop niche modeling projects major shifts in common bean growing areas. Agricultural and Forest Meteorology, 218,102–113. https://doi.org/10.1016/j.agrformet.2015.12.002
Ramírez-Gil, J. G., Morales, J. G. y Peterson, A. T. (2018). Potential geography and productivity of “Hass” avocado crops in Colombia estimated by ecological niche modeling. Scientia Horticulturae, 237,287–295. https://doi.org/10.1016/j.scienta.2018.04.021
Rojas-Solano, J., Brenes-Gamboa, S. y Abarca-Monge, S. (2022). Carbono en el suelo: comparación entre un área de pastos y un bosque. InterSedes, Revista Electrónica de las Sedes Regionales de la Universidad de Costa Rica, XXIII, 47. https://doi.org/10.15517/isucr.v23i47.47695
Sabini, L. I., Cordero-Gabrieli, P., Torres, C. V., Escobar, F. M., Cacciabue, M., Rovera, M. et al. (2006). Study of the cytotoxic and antifungal activity of the essential oil of Elionurus muticus against Candida spp. Molecular Medicinal Chemistry, 11,31–33. http://idecefyn.com.ar/mmcv11/14mmv11.pdf
Sarmiento, G. (1992). Adaptive strategies of perennial grasses in South American savannas. Journal of Vegetation Science, 3, 325–336. https://doi.org/10.2307/3235757
Scramin, S., Saito, M. L., Pott, A. y Ortiz-Mayo Marques, M. (2000). Essential oil of Elionurus muticus (Sprengel) O. Kuntze (Gramineae). Journal of Essential Oil Research, 12, 298–300. https://doi.org/10.1080/10412905.2000.9699520
Soberón, J. y Peterson, A. T. (2005). Interpretation of models of fundamental ecological niches and species’ distributional areas. Biodiversity Informatics, 2, 1–10. https://doi.org/10.17161/bi.v2i0.4
Spooner, D. M., Gavrilenko, T., Jansky, S. H., Ovchinnikova, A., Krylova, E., Knapp, S. et al. (2010). Ecogeography of ploidy variation in cultivated potato (Solanum sect. Petota). American Journal of Botany, 97,2049–2060. https://doi.org/10.3732/ajb.1000277
Stuckert, T. (1904). Contribución al conocimiento de las gramináceas argentinas. Buenos Aires: Ed. J. A. Alsina. https://doi.org/10.5962/bhl.title.15662
Tarrasón, D., Ravera, F., Reed, M. S., Dougill, A. J. y González, L. (2016). Land degradation assessment through an ecosystem services lens: integrating knowledge and methods in pastoral semi-arid systems. Journal of Arid Environments, 124, 205–213. https://doi.org/10.1016/j.jaridenv.2015.08.002
Tredgold, M. H. (1986). Food plants of Zimbabwe: with old and new ways of preparation. Gwero, Zimbabwe: Mambo Press.
Tropicos (Tropicos.org). (2022). Missouri Botanical Garden. Recuperado el 1 de junio del 2022 de https://tropicos.org
Vidal, A. A. 1954. Estudio químico de una gramínea argentina “Elionurus viridulus Hackel”. Revista de la Facultad de Ciencias Agrarias, 302, 167–180.
Vitali, M. S. y Katinas, L. (2015). Modelado de distribución de las especies argentinas de Smallanthus (Asteraceae), el género del “yacón”: un cultivo potencial para la agricultura familiar. Revista de la Facultad de Agronomía, 114, 110–121.
Whittaker, R. H. 1956. Vegetation of the great smoky mountains. Ecological Monographs, 26,2–80. https://doi.org/10.2307/1943577
Zuloaga, F. O., Morrone, O., Davidse, G., Filgueiras, T. S., Peterson, P. M., Soreng, R. J. et al. (2003). Catalogue of new world grasses (Poaceae): III. Subfamilies Panicoideae, Aristidoideae, Arundinoideae, and Danthonioideae. Contributions from the United States National Herbarium, 46, 1–662.
Zuloaga, F.O., Rúgolo, Z. E. y Anton, A. M. (Eds.). (2012). Flora Argentina. Plantas vasculares de la República Argentina. Monocotiledoneae: Poaceae: Aristidoideae-Pharoideae. Vol. 3. Buenos Aires: Instituto de Botánica Darwinion.
Gerardo A. Salazar a, José D. Edquén b, Jessy P. Arista b, Günter Gerlach c, d, Elmer Yrigoín e, Kely Edquen f, Mabel Enco f, Elí Pariente g, h, Manuel Oliva h y Lidia I. Cabrera a, *
a Universidad Nacional Autónoma de México, Instituto de Biología, Circuito Zona Deportiva s/n, Ciudad Universitaria, 04510 Ciudad de México, México
b Universidad Nacional Toribio Rodríguez de Mendoza de Amazonas, Escuela de Posgrado, Jirón Higos Urco Núm. 342, Barrio de Higos Urco, Chachapoyas, Amazonas, Perú
c Jardín Botánico de Munich-Nymphenburg, Colecciones de Ciencias Naturales del Estado de Baviera, Menzinger Str. 65, 80638 Munich, Alemania
d Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Museo de Historia Natural, Avenida Arenales 1256, Jesús María, Lima 14, Perú
e Universidad Nacional de San Martín, Jirón 20 de Abril, Moyobamba 22001, San Martín, Perú
f Universidad Católica Sedes Sapientiae, Jirón Santa Cruz cuadra 4 s.n., Sector Nuevo Edén, Nueva Cajamarca, Rioja, San Martín, Perú
g Universidad Nacional Toribio Rodríguez de Mendoza de Amazonas, Facultad de Ingeniería y Ciencias Agrarias, Herbario KUELAP, Jirón Higos Urco No. 342, Barrio de Higos Urco, Chachapoyas, Amazonas, Perú
h Universidad Nacional Toribio Rodríguez de Mendoza de Amazonas, Instituto de Investigación para el Desarrollo Sustentable de Ceja de Selva, Jirón Higos Urco No. 342, Barrio de Higos Urco, Chachapoyas, Amazonas, Perú
*Autor para correspondencia: lcabrera@ib.unam.mx (L.I. Cabrera)
Recibido: 10 mayo 2024; aceptado: 27 noviembre 2024
Resumen
Se registra por primera vez la presencia en el Perú de Rodriguezia vasquezii, especie conocida previamente solo de Bolivia, a partir de material recolectado recientemente en 2 áreas naturales protegidas (Área de Conservación Privada La Pampa del Burro, departamento de Amazonas y Bosque de Protección Alto Mayo, departamento de San Martín). Se presenta una descripción basada en el material peruano y se ilustra la especie con fotografías a color tomadas en el hábitat y de detalles de su morfología vegetativa y floral. Se exploran sus relaciones filogenéticas mediante un análisis de secuencias de DNA de un marcador nuclear (ITS) y otro de plastidios (un fragmento del gen matK). Su distribución conocida se muestra en un mapa y se contrastan en forma tabular sus diferencias morfológicas con las de especies más cercanamente relacionadas. Se aclara que el holotipo de R. vasquezii está depositado en SEL, no en MO como indicó el protólogo y se reproduce una fotografía de dicho ejemplar y otra de la ilustración original para facilitar futuras comparaciones.
Rodriguezia vasquezii (Orchidaceae: Oncidiinae), an addition to the Peruvian flora
Abstract
Rodriguezia vasquezii, previously known only from Bolivia, is recorded for the first time in Peru on the basis of recently collected material in 2 natural protected areas (Área de Conservación Privada La Pampa del Burro, Department of Amazonas and Bosque de Protección Alto Mayo, Department of San Martín). A description based on the Peruvian material is provided, and the species is illustrated with color photographs in habitat and of details of its vegetative and floral morphology. Its phylogenetic relationships are assessed analyzing DNA sequences of a nuclear marker (ITS) and another from plastids (a fragment of the gene matK). A distribution map shows its known distribution, and its morphological differences from closely related species are contrasted in a table. It is clarified that the holotype of R. vasquezii is housed at SEL, not MO as indicated in the protologue, and a photograph of such specimen and another of the original illustration are reproduced to facilitate future comparisons.
El género Rodriguezia Ruiz et Pav. pertenece a la subtribu neotropical Oncidiinae (Orchidaceae, Epidendroideae, Cymbidieae) y consiste en ca. 50 especies de plantas epífitas de talla reducida (5-20 cm) que habitan las ramas más externas y delgadas de las copas de los árboles y con frecuencia colonizan especies cultivadas, como cafetos (Coffea L.), guayabos (Psidium L.; Chase et al., 2009) y jícaros o totumos (Crescentia L.; G. Gerlach, obs. pers.). Se distribuye ampliamente en el neotrópico, incluyendo Centroamérica (Nicaragua, Costa Rica, y Panamá), las islas de Barlovento y Sudamérica, de Venezuela al noreste de Argentina, con una especie disyunta en el sudoeste de México (González-Tamayo, 1975; POWO, 2024). Rodriguezia se distingue de otras Oncidiinae epífitas de ramitas por una combinación de caracteres florales, como el labelo oblanceolado y apicalmente bilobado, con una proyección retrorsa basal secretora de néctar que se acumula en un mentón o tubo formado por los sépalos laterales, que están parcial o completamente connados, así como la columna con antera dorsal y un lóbulo falcado a cada lado de la cavidad estigmática (Chase et al., 2009).
En su catálogo de las angiospermas y gimnospermas de Perú, Brako y Zarucchi (1993) listaron 11 especies de Rodriguezia, incluyendo a R. batemanii Poepp. et Endl., R. caloplectron Rchb.f., R. carnea Lindl., R. chasei Dodson et D.E.Benn., R. ensiformis Ruiz et Pav., R. estradae Dodson, R. fernandezii Dodson et D.E.Benn., R. lanceolata Ruiz et Pav., R. pulchra Løjtnant, R. satipoana Dodson et D.E.Benn., y R. strobelii Garay. Subsecuentemente, Bennett y Christenson (1995) describieron una especie peruana adicional, R. bockiae D.E.Benn. et Christenson (como “bockii”).
Durante el trabajo de campo llevado a cabo por nuestro grupo de investigación, entre agosto de 2021 y diciembre de 2023 en 2 áreas naturales protegidas del norte de Perú, el Área de Conservación Privada La Pampa del Burro y el Bosque de Protección Alto Mayo, fueron registradas varias poblaciones de una orquídea epífita de ramitas cuyas características morfológicas, aunque claramente asignables al género Rodriguezia, no coincidían con ninguna de las especies previamente registradas para el país. Una revisión de la literatura permitió asignarla a Rodriguezia vasquezii Dodson, especie conocida previamente solo de Bolivia (Bock, 1997a; Dodson, 1989; Vásquez et al., 2003b). En el presente trabajo, se documenta a R. vasquezii por primera vez para la flora peruana y se le ilustra con fotografías a color tomadas en el hábitat y de detalles de su morfología vegetativa y floral. También se exploran sus relaciones filogenéticas mediante un análisis de secuencias de DNA de un marcador nuclear (ITS) y otro de plastidios (un fragmento del gen matK), se presenta un mapa de su distribución conocida y se le compara en forma tabular con sus congéneres cercanamente relacionados. Se aclara que el holotipo, indicado en el protólogo como depositado en MO, realmente se encuentra en SEL.
Materiales y métodos
Las 2 áreas naturales protegidas donde se registró la especie se ubican en la vertiente amazónica de la Cordillera Oriental de los Andes, en el norte de Perú (fig. 1).
Figura 1. Distribución conocida de Rodriguezia vasquezii (círculos blancos). Mapa por Elmer Yrigoín.
El Área de Conservación Privada La Pampa del Burro (ACPPB) pertenece al asentamiento Perla del Imaza de la Comunidad Campesina de Yambrasbamba, provincia de Bongará, departamento de Amazonas. Tiene una extensión de 2,776.96 ha y abarca un intervalo altitudinal de 1,750-1,900 m snm (coordenadas aproximadas: 5.58°-5.64° S, 77.91°-77.97° O). Presenta 2 biomas principales, bosque achaparrado o matorral sobre arena blanca y bosque montano húmedo a muy húmedo. Por su parte, el Bosque de Protección Alto Mayo (BPAM) abarca 182,000 ha en la porción noroeste del departamento de San Martín y áreas adyacentes de los departamentos de Amazonas y Loreto, en un intervalo altitudinal de 900 a 4,000 m snm (coordenadas aproximadas: 5.47°-6.18° S, 77.19°-77.76° O). Los biomas principales presentes en el BPAM son el bosque achaparrado sobre arena blanca, bosque montano bajo, bosque pluvial montano y pastizal altoandino o jalca. Ambas áreas protegidas son de gran relevancia para la preservación del hábitat de vertebrados como el mono choro de cola amarilla (Lagothrix flavicauda Humboldt, 1812), el mono nocturno peruano (Aotus miconax Thomas, 1927), el oso de anteojos (Tremarctos ornatus F.G. Cuvier, 1825) y la lechucita bigotona (Xenoglaux loweryi O’Neill et Graves, 1977) (SERNANP, 2019; Shanee et al., 2012). La diversidad vegetal de ambas áreas no ha sido documentada, pero nuestros estudios prospectivos de la riqueza táxica de Orchidaceae en ambas han resultado en el descubrimiento de especies nuevas y nuevos registros para el Perú (e.g., Arista, Hágsater, Santiago, Edquén et al., 2023; Arista, Hágsater, Santiago, Pariente et al., 2023; Edquén et al., 2023, 2024; Salazar et al., 2022).
Figura 2. Rodriguezia vasquezii. A, B, Flores de una planta boliviana sin datos precisos de colecta (Seeger s.n.; fotografía de H.-G. Seeger, cortesía de Botanischer Garten Heidelberg, www.botgart.cos.uni-heidelberg.de); C, D, fotografía y disección floral por K. Senghas de una planta boliviana (S. Leferenz s.n.; BASBG-00123123, cortesía de Herbarien Basel [BAS/BASBG/RENZ] bajo licencia CC-BY 4.0).
La descripción morfológica se basó en material peruano estudiado en fresco, complementado con dibujos y fotografías inéditas de plantas bolivianas cultivadas en Alemania (véase Otros registros; fig. 2) y la literatura (Bock, 1997a; Dodson, 1989). Dos ejemplares de la población del ACPPB y uno del BPAM fueron herborizados y depositados en el Herbario de la Universidad Nacional Toribio Rodríguez de Mendoza de Amazonas (KUELAP). Una planta viva de cada una de esas áreas fue fotografiada in vivo con una cámara digital (figs. 3, 4). Se consultó literatura adicional sobre especies sudamericanas de Rodriguezia para determinar las características morfológicas distintivas de R. vasquezii, principalmente Dodson y Bennett (1989), Bock (1993, 1996, 1997a, b), Dodson (1989, 2004) y Jiménez y Jiménez (2014).
Figura 3. Rodriguezia vasquezii. A, Planta en su hábitat en el puesto de control Venceremos del Bosque de Protección Alto Mayo, Departamento de San Martín, Perú; B, acercamiento de la inflorescencia; C, planta del paraje Río Rojo del Área de Conservación Privada La Pampa del Burro, departamento de Amazonas, Perú; D, acercamiento de una flor; E, fotografía con iluminación al trasluz del tubo formado por los sépalos laterales de una flor, mostrando la presencia de néctar (flecha). Escalas: A, B = 5 cm; C = 3 cm; D, E = 1 cm. Fotografías: Gerardo A. Salazar (A, B, E, de Salazar et al. 10829) y José D. Edquén (C, D, de Arista et al. PA-109).
Figura 4. Rodriguezia vasquezii. A, Planta en floración; B, flor, vista lateral; C, flor, vista dorsal; D, flor, vista frontal; E, disección floral; F, antera, vista lateral (izquierda) y ventral (derecha); G, de izquierda a derecha, columna en vista lateral, dorsal y ventral; H, polinario, vista dorsal (izquierda) y ventral (derecha); I, bráctea floral extendida; J, cápsula antes de la dehiscencia (izquierda) y en plena dehiscencia (derecha). Escalas: A = 5 cm; B-E, J = 1 cm; F, H = 1 mm; G, I = 5 mm. Fotografías: Gerardo A. Salazar (de Salazar et al. 10829).
La identificación del material recolectado se llevó a cabo mediante una revisión de la literatura especializada, incluyendo las descripciones e ilustraciones originales (de existir) de todas las especies sudamericanas de Rodriguezia, así como el examen directo o a través de imágenes digitales de los ejemplares de Rodriguezia disponibles en algunos herbarios peruanos (CUZ, HOXA, KUELAP, USM) y del extranjero (AMES, AMO, BAS, GH, HEID, K, LPB, M, MEXU, MO, NY, QCE, QCNE, SEL, US y W), y la consulta de los registros de tipos disponibles en JSTOR GlobalPlants (https://plants.jstor.org/plants/, acceso 25 de enero, 2024). Cabe resaltar que, pese a una búsqueda llevada a cabo por las curadoras respectivas, no se localizó material tipo de R. vasquezii ni en MO, donde el protólogo indica que fue depositado el holotipo, ni en LPB, donde fue depositado el herbario del colector tras su deceso. Sin embargo, fue posible determinar que el holotipo está ubicado en SEL (fig. 5; véase Comentarios taxonómicos).
Métodos moleculares. Se generaron secuencias de nucleótidos de la región de los espaciadores internos transcritos (ITS) del policistrón ribosomal nuclear, incluyendo el ITS 1, el ITS 2 y el gen 5.8 situado entre ellos, así como un fragmento de 773 pares de bases del gen de plastidios matK, de uno de los ejemplares de la ACPPB (Arista et al. 075). El DNA genómico fue extraído a partir de tejido foliar secado en gel de sílice usando el “Plant DNeasy Mini-kit” (QIAGEN, Hilden, Alemania) de acuerdo con las instrucciones del fabricante. La amplificación de ambos marcadores se llevó a cabo mediante la reacción en cadena de la polimerasa (PCR, por sus siglas en inglés) en reacciones de 25 µL con el “Taq PCR Core Kit” (QIAGEN), agregando 0.25 µl de cada cebador (100 ng/µL), 0.125 µL de polimerasa, 1 µL de una solución acuosa 0.4% de albúmina de suero bovino (BSA) para neutralizar inhibidores potenciales (Kreader, 1996) y, en el caso de la región ITS, 0.5 µL of dimetilsulfóxido (DMSO) para reducir problemas asociados a la estructura secundaria del DNA (Jensen et al., 2010). La región ITS fue amplificada y secuenciada con los cebadores 17SE y 26SE (Sun et al., 1994); para el fragmento de matK se emplearon los cebadores matK-1R_KIM y matK-3F_KIM (Hollingsworth et al., 2011). Las condiciones de la PCR para ambos marcadores consistieron en 2 min de desnaturalización a 94 °C; 28 ciclos con 30 s de desnaturalización a 94 °C, 30 s de hibridación de cebadores a 50 °C y 30 s de extensión a 72 °C; y una extensión final de 7 min a 72 °C. Los productos de la PCR fueron enviados para su secuenciación Sanger al Laboratorio Nacional de Biodiversidad (LaNaBio), Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México. Los cromatogramas fueron editados y ensamblados en Geneious Prime 2023.2.1 (Biomatters Ltd.). Las secuencias fueron depositadas en GenBank (tabla 1).
Análisis filogenético. Las secuencias de ITS y matK de R. vasquezii generadas fueron alineadas visualmente con secuencias de los mismos marcadores de 10 especies adicionales de Rodriguezia descargadas de GenBank (https://www.ncbi.nlm.nih.gov/genbank/; acceso 29 diciembre, 2023) y de Polyotidium huebneri (Mansf.) Garay, esta última incluida para enraizar el árbol a partir de un análisis filogenético previo (Neubig et al., 2012; tabla 1). La reconstrucción filogenética se llevó a cabo bajo el criterio de parsimonia analizando las 2 regiones de DNA concatenadas y usando el programa PAUP* v. 4.0a169 para Microsoft Windows de 64 bits (Swofford, 2023), mediante una búsqueda “branch-and-bound” con adición simple de taxones. El apoyo de las ramas se evaluó con 500 búsquedas de bootstrap bajo las mismas condiciones que el análisis de parsimonia.
Tabla 1
Especies incluidas en el análisis filogenético y números de acceso de las secuencias en GenBank.
Especie
ITS
matK
Polyotidium huebneri (Mansf.) Garay
FJ565458
FJ563960
Rodriguezia arevaloi Schltr.
FJ565331
FJ564824
Rodriguezia batemanii Poepp. et Endl.
FJ565491
FJ564975
Rodriguezia chasei Dodson et D.E.Benn.
FJ565470
FJ563967
Rodriguezia delcastilloi D.E.Benn. et Christenson
AF350543
AF350622
Rodriguezia lanceolata Ruiz et Pav.
AF350542
AF350621
Rodriguezia leeana Rchb.f.
FJ565544
FJ565027
Rodriguezia lehmannii Rchb.f.
FJ565555
FJ565040
Rodriguezia pulchra Løjtnant
FJ565476
FJ564960
Rodriguezia satipoana Dodson et D.E.Benn.
AF350544
AF350623
Rodriguezia vasquezii Dodson
PP767957
PP779611
Rodriguezia venusta (Lindl.) Rchb.f.
FJ565318
FJ564813
Resultados
Análisis filogenético. La matriz alineada consistió en 12 taxones y 1,550 caracteres, de los que 777 correspondieron a la región ITS y 773 al fragmento de matK. Un total de 48 caracteres fueron informativos para la parsimonia. El análisis recuperó un solo árbol máximamente parsimonioso (fig. 6), con una longitud de 115 pasos, CI (excluyendo caracteres no informativos) = 0.84 y RI = 0.95. Dentro de Rodriguezia se recuperaron 2 clados principales con fuerte apoyo bootstrap (BP = 100); uno de ellos consiste en una politomía que incluye a R. lanceolata, R. delcastilloi D.E.Benn. et Christenson, R. satipoana, R. venusta (Lindl.) Rchb.f., R. arevaloi Schltr. y R. batemanii. El otro clado principal incluye a R. leeana Rchb.f. como hermana de un agrupamiento con apoyo marginal (BP = 52) consistente en R. lehmannii Rchb.f. y R. vasquezii como hermanas sucesivas del par de especies fuertemente apoyado (BP = 95) formado por R. pulchra y R. chasei.
Figura 5. Holotipo de Rodriguezia vasquezii (Vásquez 112, SEL).
Descripción
Rodriguezia vasquezii Dodson, Icon. Pl. Trop., ser. 2, 4: t. 370. 1989. Tipo: “Bolivia. Cochabamba: Chapare, Río Limatambo, 1,200 m [sin fecha], R. Vásquez 112” (“holotipo: MO”, datos de acuerdo con el protólogo); “Bolivia. Cochabamba: Chapare, km 115 on the way Cochabamba [to] Villa Tunari, 1,160 m, Feb. 1978, R.Vásquez 112” en la etiqueta, holotipo SEL No. 031758 [imagen digital!]) (figs. 2-5, 7).
Figura 6. Único árbol recuperado por el análisis de parsimonia de la región nuclear ribosomal ITS y un fragmento del gen de plastidios matK de 11 especies de Rodriguezia y Polyotidium huebnerii. Los números bajo las ramas indican valores bootstrap. La escala indica el número de cambios en las ramas del árbol.
Hierba epífita de 10-16 cm de altura incluyendo la inflorescencia. Raíces blancas, glabras, 1.0-1.5 mm de diámetro. Seudobulbos estrechamente agrupados, angostamente elipsoides, lateralmente comprimidos, longitudinalmente plurisulcados, 15-20 × 6-7 mm, parcialmente cubiertos por 1-4 vainas conduplicadas, amarillo verdosas, de 5-17 × 4-5 mm, con limbos foliares, éstos verdes, planos, algo suculentos, rígidamente coriáceos, angostamente elípticos a lanceolados, agudos a obtusos y asimétricos en el ápice, con márgenes translúcidos, 18-60 × 11-20 mm, que con el tiempo se pierden y las vainas se tornan escariosas. Hoja 1 en el ápice del seudobulbo, cortamente peciolada, el pecíolo fuertemente conduplicado de 4-5 ×3.0-3.5 mm, limbo como los de las vainas del seudobulbo pero generalmente de mayor tamaño, 55-85 × 22-27 mm. Inflorescencia originada en la base del seudobulbo maduro, arqueado-péndula, hasta 15 cm de largo, con 3-6 flores, éstas simultáneas, dispuestas dísticamente; pedúnculo subterete, verde con difuminación purpúrea, 4-5 cm de largo, ca. 1.5 mm de diámetro, provisto en la base de 2 brácteas fuertemente conduplicadas, verde pálido, translúcidas, agudas, de ca. 8 mm de largo; racimo hasta ca. 10 cm de largo, con el raquis ligeramente en zigzag. Brácteas florales divergentes del raquis ca. 45°, cóncavas, triangulares, agudas, verde pálido, translúcidas, en ocasiones con una ligera difuminación purpúrea, 5-8 × 5.0-5.5 mm. Flores resupinadas, mirando hacia abajo en un ángulo de ca. 45° respecto de la vertical, sépalos blancos, amarillo pálido o amarillo verdoso, el dorsal con algunas manchas y puntos rojo vino en el interior, pétalos blancos a amarillo verdoso con ápice y márgenes blanquecinos con numerosas manchas irregulares rojo vino, labelo blanco a verde pálido en la base, el resto blanco a amarillo verdoso con manchas irregulares y puntos rojo vino en toda la superficie, menos abundantes en la parte central, columna blanca a amarillo pálido con escasos puntos rojo vino, especialmente debajo del estigma y alas amarillas con difuminación rojo vino. Sépalo dorsal cóncavo, obovado, ampliamente redondeado a truncado, 22-24 × 12-13 mm. Sépalos laterales completamente connados en un sinsépalo que en posición original es tubular, formando un tubo nectarífero retrorso, lateralmente comprimido y ligeramente incurvado cerca del ápice, al extenderse el sinsépalo elíptico, subagudo, 23-25 × 13-15 mm. Pétalos recurvados cerca del ápice, obovados, ampliamente redondeados a truncados y someramente emarginados en el ápice, 25-27 × 14-15 mm. Labelo largamente unguiculado, la uña acanalada, angostamente cuneada, 10-11 mm de largo, ca. 3 mm de ancho a la mitad, lámina del labelo pandurada, más amplia y bilobada arriba de la mitad, los lóbulos semiorbiculares, 21-23 mm de largo, 16-18 mm de ancho en la parte más amplia entre los lóbulos extendidos; centro de la lámina con dos pequeñas quillas; base del labelo con una proyección retrorsa, carnosa, sublinear, aguda, que secreta néctar y está envuelta por el tubo formado por el sinsépalo, ca. 12.5 × 3.5 mm. Columna claviforme, 15-16 mm de largo, ca. 1.5 mm de diámetro a la mitad, ca. 5 mm de diámetro en la porción ensanchada cerca del ápice, base provista a cada lado de un borde membranáceo algo prominente, ápice provisto a cada lado de la cavidad estigmática de una aurícula antrorsa, uncinada, algo membranácea, de color broncíneo con difuminación rojo vino, ca. 3 mm de largo, y una prominencia cónica a digitiforme, rojo vino, a cada lado del clinandrio, aproximadamente a la mitad de la antera. Antera 1-locular, semi-elipsoide, algo comprimida lateralmente, redondeada en la parte proximal (hacia la base de la columna), truncada en la parte distal, ca. 5.5. × 2.5 mm. Polinario ca. 4.5 mm de largo, formado por 2 polinios obovoides, amarillos, duros, ventralmente sulcados, ca. 1.5 mm de largo, con estípite tegular, elíptico, atenuado hacia el ápice y terminado en un viscidio oval, café-anaranjado. Rostelo obsoleto. Estigma suborbicular, ca. 3 mm de diámetro. Ovario angostamente obcónico, subterete, ligeramente arqueado, someramente 6-sulcado, 12-20 mm de largo, ca. 1.5 mm de diámetro en la mitad. Cápsula antes de la dehiscencia elipsoide, verde medio con 3 costillas planas, ca. 25 × 15 mm, con pedicelo de ca. 17 mm de largo y ca. 2.5 mm de diámetro a la mitad, al madurar dehiscente a lo largo de las costillas, con los 3 carpelos recurvados exponiendo las placentas y las semillas.
Resumen taxonómico
Distribución. Conocida únicamente de Bolivia (departamentos de Cochabamba y La Paz) y Perú (departamentos de Amazonas y San Martín; fig. 1).
Hábitat. Epífita, en ramitas cubiertas de musgos de árboles pequeños (3-5 m de altura) al borde del bosque montano húmedo y en matorral con palmas, melastomatáceas y Podocarpus sobre arena blanca, a 1,200-1,850 m snm.
Fenología. Floración de agosto a febrero; fructificación, incluyendo cápsulas en plena dehiscencia, observada a fines de noviembre y principios de diciembre.
Material examinado. Perú. Departamento de Amazonas, provincia de Bongará, distrito de Yambrasbamba, Área de Conservación Privada La Pampa del Burro, comunidad Perla del Imaza, Río Rojo, 1,839 m, matorral con dominancia de palmas, Melastomataceae y Podocarpus, 25-VIII-2021, Arista et al. PA-075 (KUELAP-1174!); mismos datos, 1,875 m, Arista et al. PA-109 (KUELAP-1205!). Departamento de San Martín, provincia Rioja, distrito Pardo Miguel Naranjos, Bosque de Protección Alto Mayo, puesto de control del sector Venceremos, vegetación alterada remanente de bosque montano nublado bajo, 1,662 m, epífita, en colonia de unos 6 individuos, en floración y fructificación, 3-XII-2023, Salazar et al. 10829 (KUELAP-3664!).
Otros registros. Bolivia. Sin localidad precisa, planta cultivada en el Jardín Botánico de Heidelberg, octubre 1996, H.-G. Seeger s.n. (fotografías, reproducidas aquí en la fig. 2A, B); departamento de La Paz, planta cultivada en el Jardín Botánico de Heidelberg, 13 octubre 1990, S. Leferenz s.n. (fotografías y dibujo por K. Senghas reproducidas aquí en la fig. 2C, D); departamento de La Paz, área entre Caravani y Bellavista, ca. 1,200 m, colector y fecha no indicados (ilustración de ese ejemplar en Bock, 1997a). Perú. Departamento de San Martín, provincia Rioja, distrito Pardo Miguel Naranjos, Bosque de Protección Alto Mayo, sector Venceremos, 29 enero 2018, Edquén 565, 566 (fotografías KUELAP!).
Comentarios taxonómicos
El material peruano recolectado en el ACPPB y el BPAM coincide morfológicamente con el holotipo (fig. 5) y la descripción e ilustración originales de R. vasquezii (fig. 7), así como con fotografías e ilustraciones hechas de otras plantas bolivianas cultivadas subsecuentemente en Alemania (Bock, 1997a; véase Otros registros; fig. 2). Cabe destacar que una búsqueda del holotipo de R. vasquezii en MO, donde indicó el protólogo que fue depositado, resultó infructuosa y no hay registros de que un ejemplar haya sido ingresado a la colección (Lauren Rogers, in litt. 08 enero, 2024). De igual manera, una búsqueda en el “Herbarium Vasquezianum”, que albergó el material recolectado por Roberto Vásquez durante sus más de 20 años de exploración y estudio taxonómico de las orquídeas bolivianas (Vásquez et al., 2003a), y actualmente depositado en LPB, tampoco permitió localizar un ejemplar de la colección original (Mónica Moraes, in litt. 1 marzo, 2024). Sin embargo, en LPB hay una copia de la ilustración original montada en una hoja de herbario, que porta 2 etiquetas, una tiene la anotación manuscrita “(Holotipo: SEL. Isotipo: MO. VASQ. FAA)”. A partir de dicha información, fue posible corroborar que existe un ejemplar prensado en SEL, el cual constituye el holotipo. Con el fin de facilitar el reconocimiento de la especie, se reproduce aquí una fotografía de dicho ejemplar (fig. 5), además de la ilustración original por Roberto Vásquez (fig. 7). Es importante notar que la información de la recolecta del holotipo indicada en el protólogo difiere parcialmente, tanto de la etiqueta que porta el holotipo, como de las 2 etiquetas de la hoja de herbario con una copia de la ilustración original depositada en LPB. Por ejemplo, mientras el protólogo indica “Río Limatambo”, la localidad señalada en la etiqueta del holotipo es “km 115 on the way Cochabamna [to] Villa Tunari”. Una de las 2 etiquetas de la hoja con la copia de ilustración en LPB indica también “Río Limatambo” mientras que la otra “Villa Tunari”. Por lo tanto, la información contenida en esas varias etiquetas debe considerarse complementaria a la indicada en el protólogo.
Al describir a Rodriguezia vasquezii, Dodson (1989) la comparó con “R. picta Løjtnant”, sin duda por error, pues este nombre no existe y en realidad debió referirse a R. pulchra Løjtnant, la única especie del género descrita por este último autor (Bock, 1996, 1997a; Løjtnant, 1978). Rodriguezia vasquezii se distingue de otras especies andinas del género por la siguiente combinación de caracteres: seudobulbos estrechamente agrupados; vainas del seudobulbo con lámina similar a la de la hoja apical; flores blancas, amarillo verdosas o amarillas con numerosas manchas irregulares y puntos rojo vino en toda la superficie de los pétalos y el labelo; tubo nectarífero del sinsépalo retrorso, ligeramente incurvado cerca del ápice; y lámina del labelo pandurada, con la mitad apical distintamente más amplia que la basal y netamente bilobada. Las características que permiten diferenciar a R. vasquezii de R. chasei, R. leeana, R. lehmannii y R. pulchra, especies presentes en Perú con las que está cercanamente relacionada (fig. 6), se contrastan en la tabla 2.
Figura 7. Ilustración original de Rodriguezia vasquezii por Roberto Vásquez (publicada en Dodson, C. H. [1989]. Rodriguezia vasquezii Dodson. Icones Plantarum Tropicarum, series II, lám. 370. Reproducida con autorización).
La escasez de registros de R. vasquezii parece sugerir que se trata de una especie poco común. Sin embargo, las localidades conocidas en Bolivia y Perú distan entre sí aproximadamente 1,600 kilómetros en línea recta y las áreas intermedias de la Cordillera Oriental de los Andes tienen amplias extensiones de hábitats potencialmente adecuados para esta especie, que en gran medida no han sido exploradas botánicamente (fig. 1). Por otra parte, las plantas de R. vasquezii, como otras orquídeas epífitas de ramitas de la subtribu Oncidiinae, tienen la capacidad de establecerse tanto en árboles nativos como introducidos en áreas sujetas a diferentes grados de disturbio. La talla reducida de las plantas hace difícil localizarlas entre los musgos en las ramas de sus forófitos, pasando fácilmente desapercibidas para colectores no especialistas. Por lo tanto, es probable que la escasez de registros represente una falta de recolecta en la extensa, topográficamente compleja y relativamente inaccesible vertiente amazónica de la Cordillera Oriental de los Andes. Se sugiere la categoría “Datos insuficientes” (DD; UICN, 2019) mientras no haya estudios que evalúen objetivamente el estatus de riesgo de esta especie.
Tabla 2
Comparación de Rodriguezia vasquezii con especies cercanamente relacionadas de acuerdo con el análisis filogenético de la figura 6.
R. vasquezii
R. chasei
R. leeana
R. lehmannii
R. pulchra
Disposición de los seudobulbos
Estrechamente agrupados
Estrechamente agrupados
Espaciados por segmentos del rizoma
Estrechamente agrupados
Estrechamente agrupados
Limbo de las vainas del seudobulbo
Similar al de la hoja apical
Ausente
Similar al de la hoja apical
Ausente
Ausente
Hoja apical
Elíptica a lanceolada, plana
Elíptica a lanceolada, plana
Linear-ligulada, conduplicada
Elíptica a lanceolada, plana
Elíptica a lanceolada, plana
Coloración de fondo de la flor
Blanco, amarillo-verdoso o amarillo
Blanco hialino con bases de los segmentos difuminadas de lila pálido
Blanco con difuminación café rosáceo pálido
Blanco verdoso a amarillo ocre con difuminación color rojo óxido en el lóbulo apical del labelo (en ocasiones, en todos los segmentos florales)
Blanco verdoso a verde pálido
Maculación del perianto
Sépalos inmaculados, pétalos y labelo con manchas y puntos rojo vino
Sépalos y pétalos inmaculados, labelo con manchas rojas en la uña y los márgenes del callo
Todo el perianto inmaculado
Todo el perianto inmaculado
Sépalos inmaculados, pétalos escasa a densamente manchados de rojo vino, labelo blanco con o sin puntos o manchas rojo vino en los 2/3 basales
Color del callo
Amarillo pálido
Amarillo pálido
Amarillo pálido
Amarillo intenso
Verde pálido o amarillo pálido
Tubo del sinsépalo
Ligeramente incurvado (la porción apical forma un ángulo menor a 15° respecto a la porción basal)
Ligeramente incurvado (la porción apical forma un ángulo menor a 15° respecto a la porción basal)
Fuertemente incurvado (la porción apical forma un ángulo de 90° o más respecto a la porción basal)
Ligeramente incurvado (la porción apical forma un ángulo menor a 15° respecto a la porción basal)
Ligeramente incurvado (la porción apical forma un ángulo menor a 15° respecto a la porción basal)
Forma del labelo arriba de la uña
Pandurado
Subrectangular
Trulado
Pandurado
Trulado, con un ligero ensanchamiento a cada lado de la base
Agradecimientos
Los autores agradecen el apoyo financiero del Fondo Nacional de Desarrollo Científico y Tecnológico del gobierno peruano al proyecto “Diversidad de las Orchidaceae en el bosque montano del Área de Conservación Privada La Pampa del Burro: integrando la taxonomía tradicional y el código de barras de DNA” (contrato Núm. 058-2021-FONDECYT); al Servicio Nacional de Áreas Naturales Protegidas por el Estado (SERNANP) y el Servicio Nacional Forestal y de Fauna Silvestre (SERFOR) del Perú por las autorizaciones para colecta científica (Núm. 006-2018-SERNANP-BPAM-JBPAM y Núm. AUT-IFL-2021-033-SERFOR, respectivamente); a la comunidad de Perla del Imaza por su apoyo para llevar a cabo el trabajo de campo en el Área de Conservación Privada La Pampa del Burro; a Ivonne Paico Vera, Jefa del Bosque de Protección Alto Mayo, por permitir el acceso al área protegida y apoyar la obtención de la autorización de colecta; a Jorge Alcántara, guardaparque del puesto de control Venceremos del Bosque de Protección Alto Mayo, por su apoyo durante el trabajo de campo; a Irene Bock y Olaf Gruss por su ayuda para obtener literatura; a Jay Pfahl y Andreas Franzke (curador del Botanischer Garten Universität Heidelberg) por información sobre fotografías e ilustraciones de R. vasquezii; a Laura Márquez y Nelly López (LaNaBio) por el apoyo técnico para la secuenciación de DNA; a los curadores de AMES, AMO, BAS, CUZ, GH, HEID, HOXA, K, KUELAP, LPB, M, MEXU, MO, NY, QCE, QCNE, SEL, US, USM por las facilidades para acceder a las colecciones a su cargo, especialmente a Lauren Rogers (MO), Mónica Moraes (LPB) y Bruce Holst (SEL) por su ayuda en localización del material tipo de R. vasquezii y la autorización para reproducir la imagen digital del ejemplar en SEL; a Iván Jiménez por la información proporcionada sobre el material de Roberto Vásquez en LPB; a María Isabel Vásquez por la autorización para reproducir la ilustración original de Rodriguezia vasquezii; a Germán Carnevali, Rodolfo Solano y Lourdes Rico por sus sugerencias constructivas a versiones previas del manuscrito. JDE agradece a CONCYTEC – PROCIENCIA, Programa de Doctorado en Ciencias para el Desarrollo Sustentable (contrato Núm. PE501093193-2024-PROCIENCIA-BM). JPA agradece a CONCYTEC-PROCIENCIA, Programa de Doctorado en Ciencias para el Desarrollo Sustentable (contrato Núm. PE501088645-2024-PROCIENCIA-BM).
Referencias
Arista, J. P., Hágsater, E., Santiago, E., Edquén, J. D., Pariente, E., Oliva, M. et al. (2023a). New and noteworthy species of the genus Epidendrum (Orchidaceae, Laeliinae) from the Área de Conservación Privada La Pampa del Burro, Amazonas, Peru. Phytokeys, 227, 43–87. https://doi.org/ 10.3897/phytokeys.227.101907
Arista, J. P., Hágsater, E., Santiago, E., Pariente, E., Oliva, M. y Salazar, G. A. (2023b). Epidendrum edquenii (Laeliinae), a new species from montane wet forest of the Área de Conservación Privada La Pampa del Burro, Amazonas, Peru. Lankesteriana, 23, 409–417. http://dx.doi.org/10.15517/lank.v23i2.56342 http://dx.doi.org/10.15517/lank.v23i2.56342
Bennett, D. E. y Christenson, E. (1995). New species of Peruvian Orchidaceae III. Brittonia, 47, 182–209. https://link.springer.com/content/pdf/10.2307/2806958.pdf
Bock, I. (1993). Die Gattung Rodriguezia Ruiz et Pavón, Teil X. Die Orchidee (Hamburg), 44, 175–178.
Bock, I. (1996). Die Gattung Rodriguezia (Teil XIII). Die Orchidee (Hamburg), 47, 236–239.
Bock, I. (1997a). Die Gattung Rodriguezia Ruiz et Pavon (Teil XIV). Die Orchidee (Hamburg), 48, 1–4.
Bock, I. (1997b). Die Gattung Rodriguezia Ruiz et Pavon, Teil XV. Die Orchidee (Hamburg), 48, 151–154.
Brako, L. y Zarucchi, J. (1993). Catálogo de las angiospermas y gimnospermas del Perú. Monographs in Systematic Botany of the Missouri Botanical Garden Vol. 45. Saint Louis: Missouri Botanical Garden Press.
Chase, M. W., Pridgeon, A. M., Veitch, N. y Grayer, R. J. (2009). Rodriguezia. En A. M. Pridgeon, P. J. Cribb, M. W. Chase y F. N. Rasmussen (Eds.), Genera orchidacearum Vol. 5. Epidendroideae Part 2 (pp. 344–347). Oxford: Oxford University Press.
Dodson, C. H. (1989). Rodriguezia vasquezii Dodson. Icones Plantarum Tropicarum, series II, 4,lám. 370. Saint Louis: Missouri Botanical Garden Press.
Dodson, C. H. (2004). Native Ecuadorian orchids. Volume V. Rodriguezia-Zygosepalum. Sarasota: Dodson Publishing.
Dodson, C. H. y Bennett, D. E. (1989). Orchids of Peru. Icones Plantarum Tropicarum series II, 2, láms. 163–165. Saint Louis: Missouri Botanical Garden Press.
Edquén, J. D., Arista, J. P., Damián, A. y Salazar, G. A. (2023). A new species of Liparis section Decumbentes (Orchida- ceae, Epidendroideae, Malaxidinae) from the Bosque de Protección Alto Mayo, San Martín, Peru. Phytokeys, 224, 89–99. https://doi.org/10.3897/phytokeys.224.98654
Edquén, J. D., Yrigoín, E., Salazar, G. A., Hágsater, E., Santiago, E., Cabrera, L. I. et al. (2024). Los géneros de orquídeas del Bosque de Protección Alto Mayo. Guía ilustrada. Lima: SERNANP/ Conservation International-Perú.
González-Tamayo, R. (1975). Rodriguezia dressleriana, una especie nueva del occidente de México. Orquídea (Mexico City), 4, 232–240.
Hollingsworth, P. M., Graham, S. W. y Little, D. P. (2011). Choosing and using a plant DNA barcode. Plos One, 6, e19254. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0019254
Jensen, M. A., Fukushima, M. y Davis, R. W. (2010). DMSO and betaine greatly improve amplification of GC-rich constructs in de novo synthesis. Plos One, 5, e11024. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0011024
Jiménez, M. M. y Jiménez, M. M. (2014). Orquídeas de Zamora Chinchipe: ecología y descripción. Tomo I: Epidendroideae I, subtribus Zygopetalinae, Stanhopeinae, Coeliopsidinae, Catasetinae y Oncidinae (en parte). Zamora, Ecuador: Studio Creativo Zamorarte.
Kreader, C. A. (1996). Relief of amplification inhibition in PCR with bovine serum albumin or T4 gene 32 protein. Applied and Environmental Microbiology, 62, 1102–1106. https://journals.asm.org/doi/pdf/10.1128/aem.62.3.1102-1106.1996
Løjtnant, B. (1978). Rodriguezia pulchra, eine neue Orchidee aus Ecuador. Die Orchidee (Hamburg), 29, 9–12.
Neubig, K. M., Whitten, W. M., Williams, N. H., Blanco, M. A., Endara, L., Burleigh, J. G. et al. (2012). Generic recircumscriptions of Oncidiinae (Orchidaceae: Cymbidieae) based on maximum likelihood analysis of combined DNA datasets. Botanical Journal of the Linnean Society, 168, 117–146. https://doi.org/10.1111/j.1095-8339.2011.01194.x
POWO (Plants of the World Online). (2024). Facilitado por los Reales Jardines Botánicos, Kew. Recuperado el 01 mayo, 2024 de http://www.plantsoftheworldonline.org/
Salazar, G. A., Edquén, J. D. y Trujillo, D. (2022). Liparis inaudita (Orchidaceae, Malaxidinae), a new species from the Bosque de Protección Alto Mayo, San Martín, Peru. Botanical Sciences, 100, 506–514. https://doi.org/10.17129/botsci.2999
SERNANP (Servicio Nacional de Áreas Naturales Protegidas por el Estado). (2019). Alto Mayo. Recuperado el 01 mayo, 2024 de: https://www.gob.pe/institucion/sernanp/informes-publicaciones/1834052-bosque-de-proteccion-alto-mayo
Shanee, N., Shanee, S. y Allgas, N. (2012). Expediente técnico que sustenta el reconocimiento. Área de conservación privada “Pampa del Burro – Yambrasbamba”. Neotropical Primate Conservation (NPC) y Sociedad Peruana de Derecho Ambiental (SPDA).
Sun, Y., Skinner, D. Z., Liang, G. H. y Hulbert, S. H. (1994). Phylogenetic analysis of Sorghum and related taxa using internal transcribed spacers of nuclear ribosomal DNA. Theoretical and Applied Genetics, 89, 26–32. https://doi.org/10.1007/BF00226978
Swofford, D. L. (2023). PAUP*. Phylogenetic analysis using parsimony (*and other methods). Version 4. Sunderland: Sinauer Associates. Disponible en https://paup.phylosolutions.com/
UICN (Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza). (2019). Directrices de uso de las Categorías y Criterios de la Lista Roja de la UICN, ver. 14. Preparado por el Comité de Estándares y Peticiones. Recuperado el 01 mayo, 2024 de: https://www.iucnredlist.org/es/resources/redlistguidelines
Vásquez, R., Ibisch, P. L. y Gerkmann, B. (2003a). Diversity of Bolivian Orchidaceae —a challenge for taxonomic, floristic and conservation research. Organism’s Diversity and Evolution, 3, 93–102. https://doi.org/10.1078/1439-6092-00061
Vásquez, R., Ibisch, P. L. y Gerkmann, B. (2003b). Preliminary list of Bolivian orchid species. Organism’s Diversity and Evolution, 3(Electronic suppl.), 1–14.
Ricardo Martínez-Casas a, José Carlos Monárrez-González b, Juan Torres-Rojo c y Gustavo Perez-Verdin a, *
a Instituto Politécnico Nacional, Centro Interdisciplinario de Investigación para el Desarrollo Integral Regional-Durango, Sigma Núm. 119, Fracc. 20 Noviembre II, 34220 Durango, Durango, México
b Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias, Campo Experimental Valle del Guadiana, Km 4.5 Carr. El Mezquital, 34170 Durango, Durango, México
c Universidad Iberoamericana, Centro Transdisciplinar Universitario para la Sustentabilidad, Prolongación Paseo de Reforma Núm. 880, Lomas de Santa Fe, 01219 Ciudad de México, México
*Autor para correspondencia: guperezv@ipn.mx (G. Perez-Verdin)
Recibido: 9 mayo 2024; aceptado: 7 noviembre 2024
Resumen
La regeneración natural está influida por una interacción entre factores ambientales y genéticos. Se evaluó la regeneración de bosques templados con cubierta forestal continua, sujetos al tratamiento de selección individual en el noroeste de Durango, México. Se establecieron 27 sitios experimentales (1,000 m2) donde se registraron variables dasométricas del arbolado y regeneración natural, diversidad, presencia de ganado y disturbios. En cada sitio, se cuantificó en 2 periodos el número de individuos que cumplen con la condición de regeneración; ésto es, menores a 7.5 cm de diámetro y mayores a 5 cm de altura. Se estimaron los índices de diversidad de Shannon-Wiener, Simpson y Margalef del arbolado adulto y regeneración. Los resultados muestran una dominancia de los géneros Quercus y Pinus. Sin embargo, no existen diferencias significativas en la diversidad de especies entre el arbolado y regeneración. Las variables más significativas que influyen positivamente en la densidad de la regeneración son el índice de diversidad de Simpson y negativamente la conductividad del suelo y la presencia de ganado, entre otros. Este estudio puede contribuir a la gestión forestal con referencias ambientales que aseguren la densidad y la diversidad de la regeneración en los bosques templados de México.
Assessment of natural regeneration in temperate forests under continuous forest cover in northwestern Mexico
Abstract
Natural regeneration is influenced by a complex interaction between environmental and genetic factors. The natural regeneration under continuous cover forestry, subject to the individual selection treatment, was evaluated in temperate forests of northwestern Durango, Mexico. Twenty-seven experimental sites (1,000 m2) were established, where dasometric variables of trees and regeneration, ecological conditions, diversity, and presence of livestock and disturbances were recorded. In each site, the number of individuals that met the regeneration condition, that is, less than 7.5 cm in diameter and taller than 5 cm, was quantified in 2 time periods. The Shannon-Wiener, Simpson, and Margalef diversity indices of the adult trees as well as the regeneration were estimated. Results showed a greater abundance of species of the genus Quercus and Pinus. However, there are no significant differences in the diversity and composition of species between trees and regeneration. The most significant variables that influence the density of natural regeneration are the Simpson diversity index, soil conductivity, and the presence of livestock, among others. This study will contribute to forest management by providing ecological references that ensure the density and diversity of the natural regeneration in temperate forests of Mexico.
La regeneración natural es el reemplazo de árboles adultos por nuevos individuos a través de semillas o reproducción vegetativa (Crouzeilles et al., 2017). El reemplazo puede ser espontáneo o asistido a través de tratamientos silvícolas y complementarios. Muchos estudios sugieren que la regeneración natural es mejor que el reemplazo mediante plantación; no obstante, frecuentemente se opta por este último debido a la incertidumbre asociada a la regeneración natural, el tiempo requerido para el establecimiento, las posibles variaciones en las condiciones de germinación de la semilla, así como la incertidumbre sobre la disponibilidad de agua y nutrientes en las primeras fases de desarrollo de la planta (Crouzeilles et al., 2020; Torres-Rojo y Velázquez-Martínez, 2023). Sin embargo, la regeneración natural brinda resultados aceptables bajo una supervisión cuidadosa, particularmente en bosques templados multiespecíficos y multietáneos o bien, cuando se aplican tratamientos de regeneración con un alto nivel de protección al renuevo como son las cortas sucesivas y selección (Pensado-Fernández et al., 2014; Latawiec et al., 2016).
El establecimiento de la regeneración natural depende de varios factores bióticos y abióticos. La humedad y fertilidad del suelo, precipitación, temperatura, pendiente, exposición, presencia de incendios y ganado, así como la aplicación de técnicas y tratamientos silvícolas son algunos de ellos (Flores Rodríguez et al., 2021; Leyva-López et al., 2010). Las buenas prácticas de manejo y tratamientos silvícolas permiten enriquecer las condiciones apropiadas para el establecimiento y desarrollo de la regeneración. Algunos ejemplos son las prácticas para reducir el riesgo de incendios, exclusión de pastoreo y el fomento de la diversidad arbórea y de la regeneración, de manera que no se comprometa la presencia de ciertas especies por preferencias comerciales (Crouzeilles et al., 2017; Leyva-López et al., 2010). En particular, se ha documentado que los incendios moderados en bosques templados, a través de quemas controladas propician una mayor regeneración natural (Flores-Rodríguez et al., 2021), mientras que la aplicación de cortas intensivas de regeneración (como el tratamiento de árboles padres) no tiene efectos aparentes en la composición y diversidad de especies (Hernández et al., 2019; Leyva-López et al., 2010).
Las características de la regeneración natural resultado de la aplicación del tratamiento silvícola de selección en bosques templados de México han sido poco estudiadas. Este tratamiento consiste en la remoción individual o de grupos de individuos en cuyos huecos o claros se desarrolla la regeneración, propiciando una cubierta forestal continua (Gustafsson et al., 2020). Los bosques tratados con esta práctica tienen diferentes intensidades de corta acorde a la densidad, calidad del sitio, factores climáticos y tipo de especies. La regeneración se establece en mosaicos o parches con diferentes edades según el área descubierta formando bosquetes incoetáneos (Torres-Rojo y Orois-Sanchez, 2005). El tratamiento silvícola de selección se ha aplicado, desde la década de 1940, en cerca de 50% de la superficie forestal bajo manejo en México y en alrededor de 65% en el estado de Durango (Hernández-Díaz et al., 2008; Moreno-Sánchez y Torres-Rojo, 2010).
A diferencia de otros tratamientos más intensivos (como el de árboles padres o semilleros), la remoción de árboles varía entre 20 y 50% de las existencias volumétricas, causando un menor impacto al bosque. El efecto de este tratamiento se traduce en la formación de bosques irregulares donde la mayoría de los árboles se encuentran en las categorías diamétricas inferiores y pocos adultos en las categorías mayores. Este patrón de crecimiento genera una distribución de frecuencias de tamaño tipo exponencial (J invertida), de tal manera que los excedentes de árboles en cada categoría son removidos en periodos de 10-15 años (Seedre et al., 2018). La remoción de árboles se hace con base en la distribución espacial de los árboles, proporción de especies y las condiciones de terreno (Monárrez-González et al., 2020; Torres-Rojo et al., 2016). Una vez que se remueven los árboles, los que se dejan en pie son los responsables de proporcionar la semilla que formará el nuevo bosque (Torres-Rojo y Orois-Sanchez, 2005). Dado el tamaño del claro que se forma, la poca intensidad de remoción y la baja densidad de plantación, es difícil y costoso establecer una regeneración artificial, por lo que el reinicio del bosque bajo el tratamiento de selección es comúnmente natural.
Para evaluar el éxito de la regeneración natural se utilizan diversos parámetros ecológicos como la densidad, diversidad, vigor y distribución de las plantas (Aguirre-Mendoza et al., 2021; Krebs, 1999). La densidad indica el número de árboles establecidos por unidad de área, mientras que la diversidad se refiere al número y composición de especies presentes en la regeneración. El vigor es una propiedad de las plantas para resistir o adaptarse a posibles disturbios en el entorno. La distribución espacial indica el patrón de ubicación de los árboles que por lo general sigue 3 tipos: agregada, uniforme y aleatoria (Romahn-Hernández et al., 2020). Idealmente, las distribuciones uniformes o aleatorias son más eficientes que la distribución por grupos debido a que la superficie sin renuevo que se forma es menor (Moreno-González et al., 2007).
El estado de Durango tiene una superficie total de aproximadamente 12.3 millones de ha, de las cuales 55% está cubierta por diversos tipos de vegetación y 45% por bosques templados de coníferas y latifoliadas. El área se divide en 13 unidades de manejo, de acuerdo al régimen de manejo forestal, como el método de ordenación, flujo de abastecimiento de productos forestales, composición de especies, etc. (Novo-Fernández et al., 2018). Particularmente, el estudio se desarrolló en la zona noroeste de la entidad, donde existen asociaciones de pino, encino y otras especies de latifoliadas. El objetivo de este trabajo fue evaluar la regeneración natural en bosques con cobertura continua a diferentes niveles de densidad residual. Específicamente, se estimó la diversidad, distribución espacial y densidad de la regeneración natural en áreas con diferentes intensidades de manejo y se evaluó el efecto que tienen variables como la cobertura, volumen, área basal y diversidad de la vegetación arbórea sobre la regeneración natural.
Materiales y métodos
El área de estudio tiene una superficie total de 120,000 ha, en las cuales se identificaron los siguientes ejidos: Los Ojitos, Salpica el Agua, Laguna de la Chaparra, Potrero de Chaidez, Los Altares, Quebrada de Cebollas, El Negro, Las Hacienditas y Salto de Camellones, municipios de Santiago Papasquiaro y Otáez, Durango (fig. 1). El área está cubierta por bosques de pino, encino y una combinación de ambos con otras latifoliadas (González-Elizondo et al., 2012). El clima de la región es templado, subhúmedo, con lluvias moderadas en el verano y parte de diciembre. La precipitación anual varía entre 850 y 1,450 mm, con un promedio ponderado de 910 mm y una temperatura promedio anual de 13.3 °C (Silva-Flores et al., 2014). El terreno es accidentado con elevaciones entre 1,500 y 3,000 m snm y pendientes entre 10 y 60%. En su gran mayoría, los bosques son tratados con el método de selección usando diferentes intensidades de corta que varían entre 20 y 40% del área basal.
Los predios seleccionados forman parte de una red de monitoreo de servicios ecosistémicos en la región establecidos en 2017 y remedidos en el 2023. Además de la regeneración natural, también se monitorean los flujos de agua, la diversidad vegetal, la cosecha de madera, el almacén de carbono, la erosión del suelo y la fauna silvestre. En cada predio, se establecieron 3 sitios experimentales de 1,000 m2 (radio = 17.84 m), con un total de 27 sitios de investigación. La selección y ubicación de estos sitios en cada predio se hizo con base en las características del arbolado, terreno y accesibilidad. En particular, se requirió que esos sitios hubieran sido intervenidos con el tratamiento de selección, que tuvieran diferentes niveles de pendiente y, además, fueran relativamente fáciles de acceder (para el monitoreo y medición de todas las variables que integran el estudio). Se recolectó información dasométrica a nivel de especie/árbol y características de sitio como regeneración, pendiente, exposición, altitud sobre el nivel del mar, entre otras. A cada árbol se le midió la altura, diámetro normal (a 1.30 m de altura), edad y diámetro de copa. Con esta información se estimaron otras variables como el área basal, volumen, biomasa y diversidad de especies. Adicionalmente, se colectaron 3 muestras de suelo, hasta 30 cm de profundidad, para evaluar la conductividad, potencial de hidrógeno (pH), sales solubles, nitrógeno, fósforo, potasio, magnesio y calcio. Los análisis se hicieron conforme a la Norma Oficial Mexicana NOM-021-RECNAT-2000. La estimación de materia orgánica se hizo a través del método de calcinación (Schulte y Hopkins, 1996), en donde las partículas del suelo se sometieron a una temperatura de 105 °C por un periodo de 24 horas. Luego, se depositaron en un desecador de plástico para ser pesadas y, posteriormente, se introdujeron a una mufla a una temperatura de 360 °C por 5 h. El porcentaje de materia orgánica en el suelo se calculó como la diferencia entre el peso inicial y final dividido por el peso de la muestra inicial (Izquierdo-Bautista y Arévalo-Hernández, 2021). Finalmente, en cada sitio se realizaron evaluaciones cualitativas sobre presencia de ganado, afectaciones por incendios y presencia de plagas o enfermedades en los 2 periodos de medición.
Figura 1. Ubicación de los predios participantes en la evaluación de la regeneración natural en el noroeste de Durango, México. Fuente: elaboración propia del autor responsable.
Densidad y distribución espacial de la regeneración. Para fines de este estudio, se definió como regeneración a aquel tipo de vegetación leñosa no arbustiva, cuyo origen haya sido por semilla o vegetativo, con una altura mayor a 5 cm y con diámetro normal menor a 7.5 cm (Cruz-García et al., 2019). Se eligió el método de la parcela T2 (o llamado también método del vecino más cercano o parcela 0) para evaluar la densidad y distribución espacial de la regeneración, por lo que la densidad se expresa como el número de plantas por superficie (número de individuos/ha) mientras que la distribución espacial evalúa la forma en que se distribuye la regeneración en el sitio. Las parcelas T2 son sitios circulares de tamaño desigual, pero sin plantas (de ahí su nombre como parcela 0). Los círculos se convierten en sitios de muestreo al tomar la distancia radial desde el centro hasta el renuevo más cercano. Por tanto, una categoría de parcela 0 de menor superficie significa una mayor cantidad de estos círculos por hectárea y una mayor densidad de la regeneración (Krebs, 1999).
El procedimiento consiste en ubicar el punto central que fue identificado dentro de cada sitio experimental y medir la distancia al individuo (regeneración) más cercano (X) (Cruz-García et al., 2019). Después, se mide la distancia al siguiente individuo más cercano (Z) (fig. 2).
La densidad (D, número de individuos/m2) se estimó con la expresión:
(1)
donde n es número de puntos de control, xi es la distancia al renuevo más cercano X y zj representa la distancia al siguiente árbol más cercano Z (fig. 3a). Con los resultados de la ecuación anterior, el procedimiento requiere probar la hipótesis nula para determinar el tipo de distribución de la regeneración por especie (pinos, encinos y otras especies). Dicha hipótesis se formula para conocer si la regeneración en cada sitio se distribuye de manera aleatoria o tiene otra forma de distribución. Se usó el estadístico de Hines (Hd) para evaluar tal hipótesis, el cual se expresa como:
(2)
En este caso, valores bajos del estadístico Hines (˂ a 1) indican un patrón de distribución uniforme mientras que valores altos (˃ a 1) sugieren una distribución agregada o agrupada.
Figura 2. Método de la parcela T2. El método requiere que el ángulo formado por los individuos X y Z sea mayor a 90° (Krebs, 1999). Como punto de control se eligió el centro de evaluación de la regeneración dentro de los sitios experimentales.
Figura 3. Delimitación de los sitios de muestreo para evaluar la regeneración natural de bosques templados en el noroeste de Durango. a, Delimitación con el método de T2; b, delimitación con un círculo de 25 m2.
El valor encontrado se compara con valores críticos para determinar si la hipótesis nula de que la regeneración se distribuye aleatoriamente es verdadera o no (Krebs, 1999). También, se utilizó un círculo de 2.82 m de radio (área = 25 m2) para contar directamente el número de árboles de cada especie y evaluar su vigor (fig. 3b).
Los tratamientos se definieron por diferentes intensidades de corta del tratamiento silvícola de selección. A cada sitio le fue administrado una intensidad de remoción de acuerdo con las existencias volumétricas, que en promedio fue de 28%. Además, se separaron los sitios con base en la presencia de incendios y ganado vacuno. Con los datos del arbolado y renuevo se procesaron otras variables para estimar los índices de diversidad de Shannon, Margalef y valor de importancia (IVI), con el fin de determinar cambios en la composición de especies entre tratamientos Monárrez-González et al., 2020).
Cambios en la densidad temporal de la regeneración. Con base en los datos de densidad recabados durante la instalación de las parcelas (2017), se reevaluó la densidad en el año 2023 para establecer una línea base y cambios en la densidad de regeneración. Se utilizaron los mismos sitios experimentales y métodos de muestreo, reportando los cambios en la regeneración que se encontraron antes y después del periodo de medición. Se contabilizó el número de árboles por hectárea de cada género.
Se utilizó el método de diferencias en diferencias (DiD) para comparar los cambios observados en la densidad de regeneración en el periodo estudiado. El método compara los efectos de la intensidad de corta después de su implementación a partir de la línea base. Su principal objetivo es estimar los efectos causales de una práctica de manejo a partir de comparaciones transversales de tratamiento-control y estudios de antes y después (Fredriksson y Oliveira, 2019; Stuart et al., 2014). A menudo, estas prácticas no afectan a todos al mismo tiempo y de la misma manera (Lechner, 2011). En este caso, se utilizó el período de inicio en el momento en que se aplicó el tratamiento y el período de finalización al año de la segunda medición.
El método DiD se puede diseñar en una tabla de 2×2, con una tercera fila y columna que muestran la diferencia en tratamiento y tiempo, respectivamente (tabla 1) (Stuart et al., 2014). El tratamiento se refiere a los predios que recibieron el tratamiento de selección en los últimos 5 años (1), mientras que el grupo de control incluye aquellos predios que no fueron intervenidos en ese periodo (0). La muestra resultó en 14 sitios sin tratamiento reciente y 13 con tratamiento (menos de 5 años). Se estableció un periodo de 5 años, que corresponde al lapso de tiempo en que las semillas tienen mayor viabilidad de germinación (Granstrom, 1987) y, en promedio, es el tiempo que la regeneración alcanza una altura de 1.3 m (o la altura a la cual se mide el diámetro normal). Además, se ha observado que las actividades inmediatas de extracción forestal incrementan las posibilidades de germinación al remover el suelo y eliminar la competencia por la luz solar (Li et al., 2022; Sukhbaatar et al., 2019). El efecto tiempo incluye la condición inicial de la regeneración (v) o la situación al inicio del estudio, y la condición final se refiere a la cantidad actual de renuevo en la fecha de evaluación más reciente (w). Todos los cambios en la densidad de regeneración estimados a través de la expresión de la parte inferior derecha de la tabla, se atribuyen a diversos factores que se analizan más adelante. La tabla 1 muestra el diseño de DiD, donde T representa el efecto del tratamiento de selección (T = 1 si recibieron el tratamiento en los últimos 5 años y T = 0 si no recibió el tratamiento), R es el efecto del tiempo (R = 0 representa el inicio de la regeneración, mientras R = 1 es el estado final).
Modificado de Stuart et al. (2014), pag. 169.
Se estimaron los errores estándar y niveles de significancia del método DiD. En este caso, se probó la hipótesis nula en la que el efecto promedio del tratamiento en el número de individuos por hectárea del año 2017 no fue diferente al del año 2023. El efecto promedio del tratamiento (ATET, por sus siglas en inglés) elimina la posible presencia de errores no observables por el tiempo al incluir la condición original de la variable bajo estudio (densidad de regeneración) (Lechner, 2011). Cuando el número de muestras es bajo, algunos autores recomiendan utilizar técnicas de remuestreo (“wild bootstrap”) (Roodman et al., 2019); sin embargo, los resultados a veces son más inciertos que los originales debido a que los intervalos de confianza de los coeficientes de las variables se relajan y son menos precisos. En este estudio, no hubo grandes diferencias en la aplicación de esta técnica, por lo que se optó por utilizar los resultados sin remuestreo.
A fin de probar el efecto del tratamiento en la regeneración natural, se probó un modelo incluyendo variables de control para explicar la relación entre la densidad actual de regeneración (Dreg) y ciertos factores antropogénicos (FA) (como la presencia de incendios y ganado), dasométricos (DT) (altura, área basal, cobertura de copa y volumen), diversidad arbórea (IDV) y, desde luego, el tratamiento (T).
(3)
Algunas de esas variables se integraron por revisión en la literatura como la presencia de ganado (Pensado-Fernández et al., 2014), incendios (Flores-Rodríguez et al., 2022), cobertura de copa (Toledo-Aceves et al., 2009), diversidad vegetal (Leyva-López et al., 2010; Graciano-Ávila et al., 2017; García-García et al., 2019). Otras, fueron incluidas con base en observaciones de campo y experiencias de los autores, como variables dasométricas y propiedades del suelo.
Se utilizó la prueba de Shapiro-Wilk para probar la normalidad de las variables. Particularmente, la variable dependiente regeneración total fue transformada usando el logaritmo natural (ln), cuya prueba de Shapiro-Wilk mostró que, con esta transformación, existe alta probabilidad de que los datos provengan de una distribución normal (z = -0.726, p = 0.766). También, se hizo un análisis de la correlación entre las variables independientes y con la dependiente para detectar posibles asociaciones extremas. Posteriormente, se hizo el análisis de regresión multivariante por pasos (“stepwise”) para evaluar las combinaciones de variables independientes que mayor influencia tienen sobre la densidad de regeneración (variable dependiente). El procedimiento se acompañó de un análisis de datos atípicos con el comando “rstudent” (residuales estandarizados) y descartar valores mayores a 2, que sugieren la presencia de esos datos, así como una prueba de colinealidad usando el factor de inflación de la varianza (FIV) y una prueba de White para evaluar la homocedasticidad del modelo (Tabachnick y Fidell, 2013). Los datos se procesaron con el software Stata®.
Resultados
El área basal residual del arbolado varió desde los 6 hasta 32 m2/ha, lo que representa un gradiente de densidad amplio para estudiar el efecto del tratamiento en el establecimiento de la regeneración natural. Se registraron especies de regeneración natural, pertenecientes a 4 familias: Pinaceae, Fagaceae, Ericaceae, y Cupressaceae y 4 géneros: Pinus, Quercus, Arbutus y Juniperus. Pinaceae fue la familia más representada, y el género Pinus el que tuvo un mayor número de especies. La regeneración también varió desde los 4,896 individuos hasta más de 20,000, lo que demuestra la capacidad de regeneración después del tratamiento (tabla 2).
El tipo de distribución espacial de la regeneración natural fue mayormente uniforme. Esto significa que la distancia entre los renuevos es corta, sistemática y motivada por la presencia de árboles al borde del claro. En menor cantidad, se registró la distribución de tipo aleatoria y agregada (fig. 4).
Se estimaron índices de diversidad para evaluar cambios en la composición de especies, particularmente los índices de Shannon, Margalef, Simpson y valor de importancia para el estrato adulto y la regeneración. La figura 5 indica que no existen diferencias significativas en los 3 índices al comparar la diversidad del arbolado y la de regeneración natural.
Las especies de mayor importancia (IVI) que componen la regeneración natural fueron: Quercus sideroxyla con 32.1%, Juniperus deppeana con 15.4% y Pinus teocote con 11.1%. Por su parte, las especies de mayor importancia que componen el estrato adulto fueron: Pinus cooperi con 21.3%, P. leiophylla con 17.9% y Quercus sideroxyla con 13.1%, las cuales acumulan poco más de 50% del valor de importancia en la zona de estudio. En la categoría de género, se encontró un IVI de la regeneración de 44.9% y 26.7% de Quercus y Pinus, respectivamente. Mientras en el estrato adulto, el género Pinus tuvo un IVI de 54.7% y Quercus de 21.5%.
Utilizando la base de datos del 2017, se evaluó el cambio en la densidad de los árboles al año actual 2023 con el método de diferencias-en-diferencias. Las diferencias en el tratamiento (con y sin tratamiento reciente) y periodo de evaluación (antes y después) fueron significativas para las especies de Pinus spp. y Arbutus spp. El número de árboles promedio de Pinus spp. en los sitios sin tratamiento reciente (> 5 años) en el 2017 fue de 540 individuos/ha, mientras que en el 2023 bajó a 171 individuos/ha. En los sitios con tratamiento, la regeneración de estas especies bajó ligeramente de 1,570 a 1,477 individuos/ha. De manera combinada, la regeneración de todas las especies bajó de 4,914 a 1,771 individuos/ha en los sitios sin tratamiento reciente, pero se incrementó de 4,129 a 6,461 individuos/ha en aquellos con tratamiento. Sin embargo, la diferencia general (DiD) no fue significativa en ningún género. Esto sugiere que la densidad de regeneración no es afectada por el tiempo (antes y después) y el tratamiento (con y sin tratamiento reciente) (tabla 3). Si se compara únicamente el efecto individual del tratamiento en la densidad de la regeneración, todas las especies, excepto las de Quercus, tuvieron significativamente una mayor densidad en los sitios tratados que en los no tratados. Por ello, el efecto del tratamiento se incluyó en el modelo de regresión que se describe a continuación.
El modelo que explica la relación entre la densidad actual de la regeneración y el conjunto de variables independientes tuvo un coeficiente de determinación ajustado de 96.1%, lo que significa que gran parte de la varianza esta correctamente explicada por ese conjunto de variables (F (16, 8) = 38.5, p <0.01). Aquellas con mayor significancia positiva fueron el índice Simpson de diversidad del estrato adulto y el tratamiento, mientras que las variables con signo negativo fueron la conductividad del suelo y presencia de ganado. La prueba de White para evaluar la varianza del modelo reveló que ésta es constante y no existen problemas de heterocedasticidad (χ2 = 25.0, p = 0.406). Ninguna de las variables del modelo ajustado acusó problemas de multicolinealidad (FIV < 10) (tabla 4).
Tabla 2
Caracterización de los sitios experimentales en el análisis de la regeneración natural en el periodo actual en el estado de Durango (n = 27).
Variable (unidades de medida)
Promedio
Desviación estándar
Mínimo
Máximo
Diámetro del arbolado (cm)
19.4
3.7
13.6
30.1
Área basal (m2/ha)
21.4
5.9
9.0
32.5
Altura del arbolado (m)
10.1
2.4
5.5
15.4
Volumen arbolado (m3/ha)
203.1
83.9
58.4
395.9
Cobertura arbórea (%)
57.2
11.3
36.5
78.2
Hojarasca (mm)
17.3
5.33
8
28
Regeneración pino (núm arb/ha)
800
1,327
0
4,400
Regeneración encino (núm arb/ha)
2,459
3,174
0
12,400
Regeneración otras spp (núm arb/ha)
770
1,423
0
5,600
Regeneración total (núm arb/ha)
4,029
4,896
0
20,400
Tratamiento (sí = 1, no = 0)
0.48
0.51
0
1
Altitud (m snm)
2,602
171
2,318
2,936
Pendiente (%)
17.2
11.3
2
45
Presencia de ganado (sí = 1, no = 0)
0.67
0.48
0
1
Profundidad materia orgánica (cm)
1.86
0.47
1.0
3.0
pH
5.26
0.46
4.50
6.40
Conductividad (µs/cm)
0.04
0.04
0.0
0.16
Sales solubles (mg/l)
29.01
29.13
0.78
148.20
Nitrógeno (kg/ha)
7.97
7.23
0.56
29.68
Fósforo (kg/ha)
51.62
43.46
8.40
173.60
Potasio (kg/ha)
38.10
6.92
22.40
56.00
Calcio (kg/ha)
358.53
100.31
176.96
580.16
Magnesio (kg/ha)
46.19
3.80
38.08
56.00
Figura 4. Tipos de distribución espacial de la regeneración natural en el área de estudio de bosques templados del noroeste de Durango, México. La frecuencia es mayor que el número de sitios debido que se hace por grupos de especies.
Figura 5. Índices de diversidad del arbolado adulto y regeneración natural en bosques templados del noroeste de Durango, México.
Discusión
De acuerdo con los resultados, los géneros Quercus y Pinus dominan la regeneración natural. Zavala-Chávez (2004) sugiere que la dominancia de Quercus podría deberse a la capacidad que tienen las especies de este género para adaptarse y competir bajo métodos de regeneración que involucran pequeños disturbios. En particular, el método de cortas de selección favorece a especies tolerantes y semitolerantes a la sombra (Ortiz-Colín et al., 2017; Shields et al., 2007). Rüger et al. (2007) encontraron que este tipo de tratamiento, aunque ofrece menor producción de madera, favorece mejor el desarrollo de especies tolerantes debido a que el tamaño de los claros no es muy grande. Calva-Soto et al. (2022) y Seedre et al. (2018) también atribuyen la presencia del género Quercus a su forma de reproducción primordial, la cual es en gran parte por reproducción vegetativa, mientras que el género Pinus se reproduce primordialmente por semilla (Luna-Robles et al., 2020). La reproducción por semilla de los pinos generalmente requiere de claros grandes que permitan la entrada de la luz solar para poder germinar. Sin embargo, como se mencionó, los claros dejados por la remoción de los árboles no son suficientemente amplios, por lo que la regeneración de encinos domina en las primeras etapas de la regeneración. Calva-Soto et al. (2022) encontraron densidades similares de regeneración en áreas con tratamiento de corta de selección en la sierra Madre Occidental.
Tabla 3
Prueba de diferencias-en-diferencias para evaluar el efecto del tratamiento de selección en la densidad de regeneración natural de bosques templados en el noroeste de Durango.
Género
p >|t|* Inicio
p >|t|* Final
CPET**
Coeficiente
Error est.
t
p >|t|
Pinus
0.022
0.004
275.34
615.62
0.45
0.66
Quercus
0.297
0.279
4,666.79
3,072.78
1.52
0.13
Arbutus
0.019
0.031
-33.45
237.32
0.14
0.89
Prunus
–
0.035
61.54
40.08
1.54
0.13
Juniperus
0.769
0.014
504.97
318.64
1.58
0.12
Total
0.741
0.052
5,475.19
3,334.25
1.64
0.11
* Indican la significancia en la diferencia de la densidad de la regeneración por efecto del tratamiento en cada fase (inicio y final). **El CPET se refiere al coeficiente promedio de la diferencia entre tratamientos. El género Prunus no tuvo registros de regeneración al inicio de la evaluación.
Tabla 4
Relación entre la regeneración natural actual y otras variables en bosques templados del noroeste de Durango (variable dependiente: logaritmo natural de la densidad de regeneración natural, n= 27).
Variable*
Coef.
Error est.
t
p >|t|
95% Int. Conf
FIV**
Min
Max
Pendiente
0.017
0.008
2.31
0.05
0.000
0.035
3.65
Simpson A
3.620
0.561
6.46
0.00
2.328
4.913
6.48
Hojarasca
0.022
0.013
1.75
0.12
-0.007
0.051
2.22
Ca
-0.005
0.001
-4.92
0.01
-0.008
-0.003
5.24
Humus
1.045
0.297
3.51
0.01
0.359
1.731
3.35
Presencia de ganado
-0.352
0.118
-2.98
0.02
-0.625
-0.080
5.27
Área basal actual
0.178
0.023
7.71
0.00
0.125
0.231
9.80
Trat
2.163
0.251
8.63
0.00
1.585
2.741
8.23
Mat org
0.709
0.194
3.65
0.01
0.261
1.157
4.23
pH
1.786
0.321
5.57
0.01
1.046
2.526
9.17
Conductividad eléctrica del suelo
-17.76
2.912
-6.1
0.00
-24.481
-11.05
6.43
Sales del suelo
0.013
0.005
2.78
0.02
0.002
0.024
7.99
Mg
0.110
0.020
5.44
0.01
0.063
0.156
3.07
P
0.007
0.002
3.21
0.01
0.002
0.013
4.68
K
0.035
0.010
3.47
0.01
0.012
0.058
2.57
Constante
-12.934
2.822
-4.58
0.01
-19.441
-6.426
* Trat, tratamiento de selección (1, con tratamiento; o, sin tratamiento); Simpson A, índice Simpson de estrato adulto. Otras variables están definidas en la tabla 1. **FIV, Factor de inflación de la varianza, es una medida de la multicolinealidad.
Se ha observado que la ocurrencia de incendios moderados afecta positivamente la incidencia de regeneración natural de las especies intolerantes. Flores-Rodríguez et al. (2022) concluyeron que el establecimiento de la regeneración natural de pino, está influenciado por factores como la cobertura del suelo, sotobosque y relieve; después de que el bosque ha sido afectado por incendios forestales. Flores-Rodríguez et al. (2021) encontraron que la densidad de este tipo de especies puede alcanzar hasta 160,000 individuos por hectárea. Los incendios moderados limpian el estrato inferior y favorecen la geminación de las semillas y desarrollo de la planta. En este estudio, el número máximo de plantas fue de 20,400, pero reiterando que la presencia de incendios ha sido baja o nula.
Otro factor importante en el establecimiento y desarrollo de la regeneración es el pastoreo. Los animales pisotean o se alimentan de las yemas vegetativas en proceso de crecimiento, eliminado muchas plantas; por ello, a veces es necesario cercar las áreas en proceso de regeneración. La tabla 4 muestra que existe una relación negativa y significativa entre la presencia de ganado y la regeneración. En promedio, la densidad fue 4.8 veces mayor en las áreas que tuvieron ausencia de ganado. En un resultado similar, Pensado-Fernández et al. (2014) encontraron que en los bosques del Parque Nacional Cofre de Perote, Veracruz, la regeneración natural fue 3.2 veces mayor en las áreas que fueron excluidas del ganado. Otro efecto que tiene la presencia de ganado es la compactación del suelo, lo cual reduce la aireación, infiltración y otras propiedades del suelo como la conductividad eléctrica (Pereira et al., 2022). La tabla 4 muestra también que la regeneración es mayor en suelos con baja conductividad.
Los índices de diversidad mostraron que no existen diferencias significativas en la composición de especies del estrato arbóreo y la regeneración. Esto sugiere que el tratamiento de selección, ésto es, la remoción del arbolado adulto, no tiene efectos de corto plazo en la diversidad de la regeneración por el hecho de que algunas especies son preferibles debido a la buena calidad de su madera. El efecto de la diversidad depende de las condiciones del área y de los tratamientos silvícolas aplicados. García-García et al. (2019) compararon la diversidad del arbolado con el tratamiento de selección y sin tratamiento en bosques templados de Chihuahua. Ellos no encontraron diferencias significativas y sugieren que dicho tratamiento puede mantener la diversidad estructural y de especies. Ortiz-Colin et al. (2017), también en bosques tratados con el método de selección, encontraron mucha similitud en la composición de especies entre el arbolado adulto y la regeneración y, ésta última, fue dominada por especies tolerantes como Quercus spp. En un estudio de los bosques de pino en Oaxaca, Leyva-López et al. (2010) encontraron que la aplicación del tratamiento corta de regeneración de árboles padres, mantiene la misma riqueza de especies. Sin embargo, a diferencia de este trabajo, el mayor IVI de la regeneración lo tuvieron las especies del género Pinus seguido de otras latifoliadas. Pérez-López et al. (2020) encontraron que el método de árboles padres podría mantener la diversidad y estructura del arbolado en bosques poco intervenidos, pero compromete su composición florística original.
Una posible explicación de que el tratamiento silvícola de selección no modifica la composición de especies es que la remoción de árboles no está sujeto a preferencias comerciales, sino a la proporción de especies que existen en el sitio (Monárrez-González et al., 2020). Además, debido al reducido espacio que dejan los árboles removidos, se fomenta el desarrollo vegetativo (retoños) de las especies de Quercus, que son las que dominan en las primeras etapas de la regeneración. Esta forma de reproducción, que se origina de las especies adultas, hace que la diversidad en uno y otro estrato sea similar (Mejstřík et al., 2024). Una práctica común en los bosques de esta región es el “cinchado” de los árboles de Quercus para eliminarlos lentamente, lo cual ocasiona espacios de sombra para las especies tolerantes. Una vez que estos árboles tiran su follaje y pequeñas ramas, se incrementa la luz solar y la reproducción por semilla y el desarrollo de las especies de Pinus empieza a manifestarse.
Además, cuando la diversidad es alta, generalmente hay una menor proporción de especies dominantes y las de menor importancia (IVI) están influenciadas por las prácticas silvícolas, ya que su regeneración, depende de factores que afectan su entorno de crecimiento (Oliver y Larson, 1996). Otros estudios confirman que las especies de los géneros Pinus y Quercus dominan en la regeneración natural de bosques templados. Graciano-Ávila et al. (2017) y Monárrez-González et al. (2020) reportaron altos valores de importancia (IVI) para estos géneros.
Moreno-González et al. (2007) estudiaron el establecimiento de la regeneración natural a través del método modificado de “parcela 0” en bosques de Jalisco. Ellos encontraron que la distribución espacial del renuevo sigue mayoritariamente un patrón de agregación (68%), seguido de aleatorio (11%) y uniforme (2%). A diferencia de ellos, en este estudio se encontró que el tipo de distribución espacial más común fue uniforme (57%), seguido de agregado (22%) y aleatorio (20%). Estas diferencias pueden deberse al tipo de tratamiento que se aplicó; Moreno-González et al. (2007), evaluaron el tratamiento de árboles padre, mientras que en este estudio fue el de selección individual. En el primer caso, la regeneración tiende a agruparse alrededor de los árboles semilleros y, por lo general, los claros son más grandes. Mientras que en el tratamiento de selección, los claros son más pequeños y la semilla proviene de los árboles que están en el borde del claro, generando una distribución más uniforme.
Los sitios tratados con el método de selección tuvieron, con excepción del género Quercus, una mayor densidad de individuos que los no tratados (control). Esto sugiere que las actividades de extracción de la madera, como la remoción del suelo y limpia de residuos, pueden favorecer el establecimiento de la regeneración natural, especialmente a base de semillas. Este resultado coincide con el de Sukhbaatar et al. (2019), quienes en su estudio con Pinus sylvestris L. concluyeron que con el método de cortas selectivas, incluso de otros tratamientos de baja intensidad, la densidad de regeneración incrementó por encima de áreas no tratadas. Ellos atribuyen esta diferencia a la competencia por la luz solar obstaculizada por los árboles grandes y arbustos, los cuales son reducidos o eliminados durante la corta.
Existen otros factores que no fueron considerados en este estudio. La temperatura, cobertura herbácea y arbustiva, el banco de semillas que existe en el suelo antes y después de la aplicación de los tratamientos silvícolas, son algunos de ellos. Aunque no directamente, la precipitación fue considerada utilizando alternantes como la altitud y calidad de sitio. Sitios con mayor altitud generan condiciones para una mayor condensación, humedad (Collados-Lara et al., 2018) y, eventualmente, de calidad de sitio. Sin embargo, ambas no fueron significativas. En estudios futuros, es recomendable incluir datos de precipitación aprovechando la información que se ha reunido en las estaciones climáticas de la región. Es importante también la continuación de este tipo de estudios para analizar cambios futuros en la regeneración y la incorporación de los individuos a categorías superiores en diámetro y altura.
Finalmente, podemos concluir que la cantidad promedio de la regeneración en los sitios estudiados varió desde 4,000 hasta 20,000 individuos por hectárea. No se detectaron diferencias significativas en la composición de especies de la regeneración natural en las condiciones de densidad residual del arbolado que se analizaron, por lo que el tratamiento de selección (cobertura continua) no tiene un efecto en la diversidad de regeneración. El tipo de distribución espacial más común fue uniforme y el género más importante fue Quercus seguido por Pinus. Las variables que más influyen en la densidad de la regeneración natural fueron el índice Simpson de diversidad del estrato adulto, la aplicación del tratamiento (selección), conductividad del suelo y la presencia de ganado. Sin embargo, es necesario considerar otros factores que también influyen en la regeneración, como la precipitación, temperatura, humedad y vegetación arbustiva. Los resultados pueden ayudar a entender el comportamiento de la regeneración natural en un tratamiento que minimiza el impacto en la biodiversidad y funcionamiento del ecosistema forestal.
Agradecimientos
A la Unidad Forestal Santiago Papasquiaro por los apoyos recibidos en la toma de información, especialmente a Fernando Salazar Jiménez y Luis Fernando Salazar Herrera. Al IPN por el financiamiento recibido a través de los proyectos SIP 2023-0326 y 2024-1367.
Referencias
Aguirre-Mendoza, Z., Encarnación-Criollo, A., Aguirre-Mendoza, Z. y Encarnación Criollo, A. (2021). Evaluación de parámetros poblacionales y regeneración natural de Podocarpus oleifolius D. Don (Podocarpaceae) en dos relictos boscosos del sur del Ecuador. Arnaldoa, 28, 199–216. https://doi.org/10.22497/arnaldoa.281.28112
Calva-Soto, K., Pavón, N. P. y Ramírez-Marcial, N. (2022). Banco de semillas de un bosque de encinos de Quercus delgadoana en la zona centro de la Sierra Madre Oriental, México. Acta Botanica Mexicana, 129, e1973.https://doi.org/10.21829/ABM129.2022.1973
Collados-Lara, A. J., Pardo-Igúzquiza, E., Pulido-Velázquez, D. y Jiménez-Sánchez, J. (2018). Precipitation fields in an alpine Mediterranean catchment: inversion of precipitation gradient with elevation or undercatch of snowfall? International Journal of Climatology, 38, 3565–3578. https://doi.org/10.1002/joc.5517
Crouzeilles, R., Beyer, H. L., Monteiro, L. M., Feltran-Barbieri, R., Pessôa, A. C. M., Barros, F. S. M. et al. (2020). Achieving cost-effective landscape-scale forest restoration through targeted natural regeneration. Conservation Letters, 13, e12709. https://doi.org/10.1111/conl.12709
Crouzeilles, R., Ferreira, M. S., Chazdon, R. L., Lindenmayer, D. B., Sansevero, J. B. B., Monteiro, L. et al. (2017). Ecological restoration success is higher for natural regeneration than for active restoration in tropical forests. Science Advances, 3, e1701345. https://doi.org/10.1126/sciadv.1701345
Cruz-García, F., Monárrez-González, J. C. y Pérez-Verdin, G. (2019). Manual para el establecimiento de parcelas de monitoreo de servicios ecosistémicos en bosques templados de pino-encino con manejo forestal. Vidsupra, 11, 36–64.
Flores-Rodríguez, A. G., Flores-Garnica, J. G., González-Eguiarte, D. R. y Ruíz-Guzmán, E. (2021). Regeneración natural de pino y encino bajo diferentes niveles de perturbación por incendios forestales. Revista Mexicana de Ciencias Forestales, 12, 1–23. https://doi.org/10.29298/rmcf.v12i65.776
Flores-Rodríguez, A. G., Flores-Garnica, J. G., González-Eguiarte, D. R., Gallegos-Rodríguez, A., Zarazúa Villaseñor, P., Mena-Munguía, S., Lomelí-Zavala, M. E. y Cadena-Zamudio, D. A. (2022). Variables ambientales que determinan la regeneración natural de pinos en ecosistemas alterados por incendios. Ecología Aplicada, 21, 25–33. https://doi.org/10.21704/rea.v21i1.1872
Fredriksson, A. y Oliveira, G. M. de. (2019). Impact evaluation using Difference-in-Differences. RAUSP Management Journal, 54, 519–532. https://doi.org/10.1108/RAUSP-05-2019-0112
García-García, S. A., Narvaez-Flores, R., Olivas-Garcia, J. M. y Hernández-Salas, J. (2019). Diversidad y estructura vertical del bosque de pino–encino en Guadalupe y Calvo, Chihuahua. Revista Mexicana de Ciencias Forestales, 10, 41–63. https://doi.org/10.29298/rmcf.v10i53.173
González-Elizondo, M. S., González-Elizondo, M., Tena-Flores, J. A., Ruacho-González, L. y López-Enríquez, I. (2012). Vegetación de la sierra madre occidental, México: Una síntesis. Acta Botanica Mexicana, 100, 351–404.
Graciano-Ávila, G., Aguirre-Calderón, Ó. A., Alanís-Rodríguez, E. y Lujan-Soto, J. E. (2017). Composición, estructura y diversidad de especies arbóreas en un bosque templado del Noroeste de México. Ecosistemas y Recursos Agropecuarios, 4, 535–542.
Granstrom, A. (1987). Seed viability of fourteen species during five years of storage in a forest soil. Journal of Ecology,75, 321–331. https://doi.org/10.2307/2260421
Gustafsson, L., Bauhus, J., Asbeck, T., Augustynczik, A. L. D., Basile, M., Frey, J. et al. (2020). Retention as an integrated biodiversity conservation approach for continuous-cover forestry in Europe. Ambio, 49, 85–97. https://doi.org/10.1007/s13280-019-01190-1
Hernández, F. J., Deras-Ávila, A. G., Deras-Ávila, N. I. y Colín, J. G. (2019). Influencia del método de árboles padres en la diversidad de la regeneración de bosques mixtos de Durango, México. Revista Chapingo Serie Ciencias Forestales y del Ambiente, 25, 219–234. https://doi.org/10.5154/r.rchscfa. 2018.09.066
Hernández-Díaz, J. C., Corral-Rivas, J. J., Quiñones-Chávez, A., Bacon-Sobbe, J. R. y Vargas-Larreta, B. (2008). Evaluación del manejo forestal regular e irregular en bosques de la Sierra Madre Occidental. Madera y Bosques, 14, 25–41.
Izquierdo-Bautista, J. y Arévalo-Hernández, J. J. (2021). Determinación del carbono orgánico por el método químico y por calcinación. Ingeniería y Región, 26, 20–28. https://doi.org/10.25054/22161325.2527
Krebs, C. J. (1999). Ecological methodology. Menlo Park, CA: Addison-Wesley Educational, Inc.
Latawiec, A. E., Crouzeilles, R., Brancalion, P. H. S., Rodrigues, R. R., Sansevero, J. B., Santos, J. S. et al. (2016). Natural regeneration and biodiversity: A global meta-analysis and implications for spatial planning. Biotropica, 48, 844–855. https://doi.org/10.1111/btp.12386
Lechner, M. (2011). The estimation of causal effects by difference-in-difference methods. Foundations and Trends® in Econometrics, 4, 165–224. https://doi.org/10.1561/0800000014
Leyva-López, J. C., Velázquez-Martínez, A. y Ángeles-Pérez, G. (2010). Patrones de diversidad de la regeneración natural en rodales mezclados de pinos. Revista Chapingo. Serie Ciencias Forestales y del Ambiente, 16, 227–239.
Li, R., Yan, Q., Xie, J., Wang, J., Zhang, T. y Zhu, J. (2022). Effects of logging on the trade-off between seed and sprout regeneration of dominant woody species in secondary forests of the Natural Forest Protection Project of China. Ecological Processes, 11, 16. https://doi.org/10.1186/s13717-022-00363-3
Luna-Robles, E. O., Cantú-Silva, I. y Yáñez-Díaz, M. I. (2020). Efectos del manejo forestal en la composición y diversidad de la regeneración natural arbórea en bosques de la Sierra Madre Occidental. Polibotánica, 1, 19–30. https://doi.org/10.18387/polibotanica.50.2
Mejstřík, M., Svátek, M., Pollastrini, M., Šrámek, M. y Matula, R. (2024). Differential roles of seed and sprout regeneration in forest diversity and productivity after disturbance. Forest Ecosystems, 11, 100198. https://doi.org/10.1016/j.fecs.2024.100198
Monárrez-González, J. C., González-Elizondo, M. S., Márquez-Linares, M. A., Gutiérrez-Yurrita, P. J. y Pérez-Verdin, G. (2020). Effect of forest management on tree diversity in temperate ecosystem forests in northern Mexico. Plos One, 15, e0233292. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0233292
Moreno-González, D. A., Flores-Garnica, J. G. y Benavides-Solorio, J. D. (2007). Evaluación de la regeneración en bosque de pino mediante el método de “parcela cero.” Revista Mexicana de Ciencias Forestales, 32, 79–102. https://doi.org/doi.org/10.29298/rmcf.v15i81.1428
Moreno-Sánchez, R. y Torres-Rojo, J. M. (2010). Decision support systems for forest management in Mexico: their characteristics and context for their creation and evolution. En B. Manos, K. Paparrizos, N. Matsatsinis y J. Papathanasiou (Eds.), Decision support systems in agriculture, food and the environment: trends, applications and advances (pp. 74–100). Hershey, PA, USA: IGI Global.
Novo-Fernández, A., Franks, S., Wehenkel, C., López-Serrano, P. M., Molinier, M. y López-Sánchez, C. A. (2018). Landsat time series analysis for temperate forest cover change detection in the Sierra Madre Occidental, Durango, Mexico. International Journal of Applied Earth Observation and Geoinformation, 73, 230–244. https://doi.org/10.1016/j.jag.2018.06.015
Oliver, C. y Larson, B. (1996). Forest stand dynamics. Update Edition. New York: Mac Graw-Hill, Inc.
Ortiz-Colín, P., Toledo-Aceves, T., López-Barrera, F. y Gerez-Fernández, P. (2017). Can traditional selective logging secure tree regeneration in cloud forest? iForest – Biogeosciences and Forestry, 10, 369–375. https://doi.org/10.3832/ifor1937-009
Pensado-Fernández, J. A., Sánchez-Velásquez, L. R., Pineda-López, M. R. y Díaz-Fleischer, F. (2014). Plantaciones forestales vs. regeneración natural in situ: el caso de los pinos y la rehabilitación en el Parque Nacional Cofre de Perote. Botanical Sciences, 92, 617–622. https://doi.org/10.17129/botsci.109
Pereira, L. C., Balbinot, L., Nnadi, E. O., Mosleh, M. H. y Tonello, K. C. (2022). Effects of Cerrado restoration on seasonal soil hydrological properties and insights on impacts of deforestation and climate change scenarios. Frontiers in Forests and Global Change, 5, 882551. https://doi.org/10.3389/ffgc.2022.882551
Pérez-López, R. I., González-Espinosa, M., Ramírez-Marcial, N. y Toledo-Aceves, T. (2020). Efectos del “método de Desarrollo Silvícola” sobre la diversidad arbórea en bosques húmedos de montaña del norte de Chiapas, México. Revista Mexicana de Biodiversidad, 91, e913326. https:// doi.org/10.22201/ib.20078706e.2020.91.3326
Romahn-Hernández, L. F., Rodríguez-Trejo, D. A., Villanueva-Morales, A., Monterroso-Rivas, A. I. y Pérez-Hernández, M. J. (2020). Rango altitudinal: factor de vigor forestal y determinante en la regeneración natural del oyamel. Entreciencias: Diálogos en la Sociedad del Conocimiento, 8, 1–15. https://www.redalyc.org/journal/4576/457662386014/
Roodman, D., Nielsen, M. Ø., MacKinnon, J. G. y Webb, M. D. (2019). Fast and wild: bootstrap inference in stata using boottest. The Stata Journal, 19, 4–60. https://doi.org/10.1177/1536867X19830877
Rüger, N., Gutiérrez, A., Kissling, W., Armesto, J. J. y Huth, A. (2007). Ecological impacts of different harvesting scenarios for temperate evergreen rain forest in southern Chile —a simulation experiment. Forest Ecology and Management, 252, 52–66. https://doi.org/10.1016/j.foreco.2007.06.020
Schulte, E. E. y Hopkins, B. G. (1996). Estimation of organic matter by weight loss-on-ignition. En F. R. Magdoff (Ed.), Soil organic matter: analysis and interpretation (pp. 21–31). Madison, WI: SSSA Special Publication No. 46.
Seedre, M., Felton, A. y Lindbladh, M. (2018). What is the impact of continuous cover forestry compared to clearcut forestry on stand-level biodiversity in boreal and temperate forests? A systematic review protocol. Environmental Evidence, 7, 28. https://doi.org/10.1186/s13750-018-0138-y
Shields, J. M., Webster, C. R. y Nagel, L. M. (2007). Factors influencing tree species diversity and Betula alleghaniensis establishment in silvicultural openings. Forestry: An International Journal of Forest Research, 80, 293–307. https://doi.org/10.1093/forestry/cpm013
Silva-Flores, R., Pérez-Verdin, G. y Wehenkel, C. (2014). Patterns of tree species diversity in relation to climatic factors in the Sierra Madre Occidental, Mexico. Plos One, 9, e105034. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0105034
Stuart, E. A., Huskamp, H. A., Duckworth, K., Simmons, J., Song, Z., Chernew, M. E. et al. (2014). Using propensity scores in difference-in-differences models to estimate the effects of a policy change. Health Services and Outcomes Research Methodology, 14, 166–182. https://doi.org/10.1007/s10742-014-0123-z
Sukhbaatar, G., Baatarbileg, N., Battulga, P., Batsaikhan, G., Khishigjargal, M., Batchuluun, T. et al. (2019). Which selective logging intensity is most suitable for the maintenance of soil properties and the promotion of natural regeneration in highly continental scots pine forests? Results 19 years after harvest operations in Mongolia. Forests, 10, 141. https://doi.org/10.3390/f10020141
Tabachnick, B. G. y Fidell, L. S. (2013). Using multivariate statistics(4th Ed.). Needham Heights, MA: Pearson Education.
Toledo-Aceves, T., Purata-Velarde, S. y Peters, C. M. (2009). Regeneration of commercial tree species in a logged forest in the Selva Maya, Mexico. Forest Ecology and Management, 258, 2481–2489. https://doi.org/10.1016/j.foreco.2009.08.033
Torres-Rojo, J. M., Moreno-Sánchez, R. y Mendoza-Briseño, M. A. (2016). Sustainable forest management in Mexico. Current Forestry Reports, 2, 93–105. https://doi.org/10.1007/s40725-016-0033-0
Torres-Rojo, J. M. y Orois-Sánchez, S. (2005). A decision support system for optimizing the conversion of rotation forest stands to continuous cover forest stands. Forest Ecology and Management, 207, 109–120. https://doi.org/10.1016/j.foreco.2004.10.021
Torres-Rojo, J. M. y Velázquez-Martínez, A. (2023). Rentabilidad de la regeneración por el método de árboles padre vs regeneración asistida. Madera y Bosques, 29, e2912366. https://doi.org/10.21829/myb.2023.2912366
Zavala-Chávez, F. (2004). Desecación de bellotas y su relación con la viabilidad y germinación en nueve especies de encinos mexicanos. Ciencia Ergo-Sum, 11, 177–185.
Fernando M. Contreras-Moreno a, b, *, Khiavett Sánchez-Pinzón c, Daniel Jesús-Espinosa c, Jose Mauricio Méndez-Tun c, Jesus Lizardo Cruz-Romo d, Pedro Bautista-Ramírez c
a World Wildlife Fund Inc., Av. Insurgentes Sur No. 1216, 03100 Ciudad de México, Mexico
b Universidad Tecnológica de Calakmul, Carretera Xpujil-Dzibalchen Km. 2+260, 24640 Calakmul, Campeche, Mexico
c Grupo de Monitoreo Socioambiental, Calle 27 de febrero No. 127, 86930 Balancán, Tabasco, Mexico
d Espacios Naturales y Desarrollo Sustentable, A.C., Miguel Hidalgo No. 143, Alcaldía Tlalpan, 14090 Ciudad de México, Mexico
Received: 14 April 2024; accepted: 28 October 2024
Abstract
The scarcity of available surface water affects ungulates inhabiting sites where the effects of climate change are more evident, especially for endangered species such as the Central American tapir (Tapirus bairdii). The objective of this study was to estimate tapir water use in artificial water troughs in the Calakmul Biosphere Reserve (CBR), Mexico. Between January 2019 and August 2021, 8 digital camera traps were placed in 8 artificial watering holes. The Photographic Index of Visits (PIV) was obtained, and occupancy (Psi), detectability (p), and activity patterns were calculated, and analyzed. A sampling effort of 4,672 nights/camera, and 289 grouped records of T. bairdii were obtained. The PIV, occupancy, and detectability obtained in the present study were similar to those reported in natural water bodies in the Maya Forest, which supports the idea that the water troughs could temporarily supply maintenance functions for tapirs during the dry season or in periods when water is scarce in the landscape, being this the only source of water available to satisfy their requirements for this resource in the CBR.
Uso de fuentes de agua artificiales por tapires en la selva Maya, México
Resumen
La falta de agua superficial disponible afecta a los ungulados que habitan sitios en los que los efectos de cambio climático son más evidentes, sobre todo en especies en peligro de extinción como el tapir centroamericano (Tapirus bairdii). El objetivo de este estudio fue analizar el uso que el tapir hace del agua en bebederos artificiales en la Reserva de la Biosfera Calakmul (RBC), México. Entre enero de 2019 y agosto de 2021 se colocaron 8 cámaras trampas digitales en 8 bebederos artificiales. Se obtuvo el índice fotográfico de visita (PIV) y se estimó la ocupación (Psi), la detectabilidad (p) y los patrones de actividad. Con un esfuerzo de muestreo de 4,672 noches/cámara se obtuvieron 289 registros de T. bairdii. El PIV, la ocupación y la detectabilidad obtenidos en el presente estudio fueron similares a lo reportado en cuerpos de agua naturales en la selva Maya; ésto apoya la idea de que los bebederos podrían suplir temporalmente funciones de manutención de los tapires durante la época seca o cuando el agua escasea en el paisaje, esta sería la única fuente de agua disponible para satisfacer sus requerimientos en la RBC.
People have been supplying water to wildlife since a century ago in the old West, to mitigate the consequences of its scarcity (Leopold, 1933). The implementation of artificial water troughs for wildlife has been reported as a successful strategy (Epaphras et al., 2008). These have been conceived as a strategy that can contribute to the maintenance of wildlife populations in the short term, allowing access to hydric resources during the dry season (Borges-Zapata et al., 2020; Contreras-Moreno, Jesús-Espinosa, Sánchez et al., 2024; Mandujano-Rodríguez & Hernández-Gómez, 2019a; Pérez-Flores et al., 2021). Water is a limiting factor for large herbivores living in desert environments (Eliades et al., 2022; Krausman et al., 2006; Nagy & Gruchacz, 1994; Villarreal-Espino & Marín, 2005). But also in tropical ecosystems, lack of water is a serious threat to ungulates (Contreras-Moreno & Torres-Ventura, 2018; Contreras-Moreno, Jesús-Espinosa, Cruz-Romo et al., 2024), adding to the long list of threats faced by large herbivores (Ripple et al., 2015).
When water becomes scarce, some mammals change their usual behavior (Pacifici et al., 2015), concentrating on available water sources (Redfern et al., 2003). Although forage can compensate for some of the hydric needs, it is sometimes not sufficient to cover total metabolic functions and thermoregulatory processes (Morgart et al., 2005; Simpson et al., 2011). The Central American tapir (Tapirus bairdii) is the largest terrestrial herbivore in the Neotropics and plays an important role in ecosystems as a seed disperser (Brooks et al., 1997; Contreras-Moreno et al., 2020, 2022). It is estimated that its distribution has been drastically reduced, possibly by up to 50% in the last 30 years (García et al., 2016), largely due to habitat loss, fragmentation, and poaching (Naranjo et al., 2015). Both in Mexico and globally, it is listed as an endangered species according to Mexican environmental laws (Semarnat, 2010: NOM-059-SEMARNAT-2010) and the Red List of Threatened Species of the International Union for Conservation of Nature (García et al., 2016).
The Maya Forest is the largest tropical forest massif in Mesoamérica, located in southeastern Mexico, northern Guatemala, and northeastern Belize, with more than 30,000 km2 under some category of protection (Reyna-Hurtado et al., 2022). This region concentrates the largest population of tapirs in Mexico (Naranjo et al., 2015). In recent years, it has been documented that temperatures in the Yucatán Peninsula have become extremely high and have longer periods (Mardero et al., 2020), which forces wildlife to resort to water sources to thermoregulate (Contreras-Moreno, Jesús-Espinosa, Cruz-Romo et al., 2024; Contreras-Moreno, Jesús-Espinosa, Sánchez et al., 2024; Hidalgo-Mihart et al., 2024). This is accentuated in the Maya Forest where natural water bodies are restricted to “aguadas” (i.e., small ponds that fill with rainwater; Reyna-Hurtado et al., 2022) and “sartenejas” (i.e., hollows that form in rocky soil because of erosion and accumulated rainwater; Delgado-Martínez et al., 2018).
In this region, ungulates may be seriously affected by the effects of climate change, particularly drought (Contreras-Moreno & Torres-Ventura, 2018), as it has been shown that habitat selection of these mammals is strongly influenced by water availability (Pérez-Cortéz et al., 2012; Reyna-Hurtado et al., 2019). This close relationship could be accentuated in the coming years, as an imbalance in precipitation patterns has been recorded throughout the region (Mardero et al., 2020). Droughts are expected to reduce the available surface water and could lead to changes in population dynamics (Reyna-Hurtado et al., 2022), as well as in the behavior of species in the Maya Forest region (Contreras-Moreno & Torres-Ventura, 2018). It has recently been recorded that there is a growing conflict between tapirs and rural producers (farmers, beekeepers). In the Maya Forest, beekeepers put water in the apiaries for the bees to drink, and so that the ants do not climb on the boxes and eat them, however, during the dry season, tapirs enter the apiaries, drink the water and throw the boxes of bees, which causes the annoyance of the people, in the same way when people cultivate trees, tapirs break the young species trees to eat the leaves of (i.e., Bursera simaruba and Brosimum alicastrum), which could increase with the effects of climate change in the Maya Forest region (Pérez-Flores et al., 2021).
In Mexico, the water troughs strategy has been used for decades in northern Mexico, in UMAs (Wildlife Management Units) mostly in semi-desert and xerophytic scrub sites (Mandujano-Rodríguez & Hernández-Gómez, 2019b; Villarreal, 2006). Since 2018 placing water in artificial water troughs in the Maya Forest has been conceived as a measure that can contribute to the maintenance of wildlife populations in the short term, allowing access to hydric resources during the low water season (Contreras-Moreno, Jesús-Espinosa, Cruz-Romo et al., 2024; Contreras-Moreno, Jesús-Espinosa, Sánchez et al., 2024).
This study describes for the first time the supplementation of water in artificial drinking troughs for the Central American tapir. Understanding the functionality of water supply for tapirs in artificial drinking troughs, as well as the patterns of use, would contribute to improve conservation programs (Fulbrigth & Ortega, 2007), therefore the objective of this study was to analyze the use that tapirs make of water in artificial drinking troughs placed in the Maya Forest region of Campeche, in southeastern Mexico.
Materials and methods
The Calakmul Biosphere Reserve (CBR) is located within the Yucatán Peninsula in the southeastern part of the state of Campeche (Fig. 1). It has an area of 728,908.58 ha (Reyna-Hurtado et al., 2022). The CBR has a warm and sub-humid climate (Aw), with a mean annual temperature of 24.6 °C. The maximum altitude is found at Cerro Champerico at 390 m asl and the minimum altitude varies from 100 to 150 m. The dominant vegetation in the area are medium sub-evergreen forests, medium, and low sub-deciduous forests (Martínez & Galindo, 2002; Martínez-Kú et al., 2008).
As part of the efforts made by the CBR in collaboration with the Global Environmental Facility (GEF) Species at Risk Project and World Wildlife Fund (WWF Mexico), to counteract the effects of climate change in the region, artificial water troughs were installed in 2018, establishing a water supply network of about 105 water troughs, of which 42 are located within the core areas of the CBR. The artificial water troughs placed in the CBR correspond to black plastic structures (Rotoplas® brand), with a capacity of 300 L each. The troughs were distributed along the access road to the CBR, with a minimum distance of 2 km between each trough (Fig. 1). The water supply at the beginning of the dry season was generally maintained twice a month (every 15 days); however, as the dry season progressed (became more severe) the supply could even be every 7 days.
Camera-trapping for mammals’ recording has been a widely used and efficient method in southeastern Mexico and particularly for the Calakmul region (Borges-Zapata et al., 2020; Contreras-Moreno, Simá-Pantí, Zúñiga-Morales et al., 2019; Contreras-Moreno et al., 2020, 2021; Delgado-Martínez et al., 2021; Hidalgo-Mihart et al., 2017). Between January 2019″ and August 2021, 8 digital camera traps Bushnell HD119876c (Tropy Cam; Outdoor Operations LLC.), Browning Strike force 850 (Browning Trail Cameras), or Cuddeback IR-20 (Cuddeback IR; Non-Typical Inc.) were placed in 8 artificial water troughs, distributed along the study area (Fig. 1) to detect and perform the analyses related to the presence of tapirs. The study area corresponds to zones adjacent to the road that leads to the archaeological zone of Calakmul (from km 20 to km 47).
The placement site of the camera traps corresponded to the same site where the water troughs were established (Fig. 1). At each site the number of days that they remained active varied depending on the operation of each device, on which the minimum sampling effort was 143 days. The cameras were placed 50 cm above the ground, in trees adjacent to the drinking trough, and were programmed to take photographs 24 hours a day, with 5-second intervals between each picture. A minimum distance of 2 km was maintained between cameras and after the placement of the cameras, they were checked for 3 weeks. In each revision, the photographs were downloaded, which were assigned a registration key. Finally, the proper functioning of the cameras was verified, and the batteries were replaced if necessary. Species identification was performed manually, generating a spreadsheet with the following data: station, camera name, date, time, species, image name, and number of individuals. After obtaining the photographs, a database was constructed using the CamtrapR package in the R 3.4.0 program (Niedballa et al., 2019; R Core Team, 2017).
Figure 1. Map showing the location of the monitored watering places in the Calakmul Biosphere Reserve, Mexico, where the study was carried out. Map by F.M. Contreras-Moreno.
To estimate the Photographic Index of Visit (PIV) the formula: PIV = C/SE*100 trap-days was used, where C = recording events, SE = sampling effort (number of camera traps per monitoring day) and 100 trap-days (standard unit) (Hernández-Pérez et al., 2020). To avoid overestimating the number of individuals recorded we grouped photographs of individuals of the same species recorded in the same site within 24 h periods. When more than 1 individual was recorded in the same picture, it was classified as a single record. Kruskall-Wallis tests were performed to compare species visitation rates by season. A Mann-Whitney test was used to compare records by year (Contreras-Moreno et al., 2020), analyses were performed in R 3.4.0 (R Core Team, 2017).
The activity pattern was evaluated for Central American tapir in the study. To compare the statistical differences between the hours of greatest activity a Kernel density analysis we used the activity and overlap packages in R 3.4. 0. (R Core Team, 2017; Ridout & Linkie, 2009; Rowcliffe, 2016).
The probability of tapir occupancy (Psi) and detection (p) were modeled with standard error (SE) estimates following the methodology proposed by MacKenzie et al. (2006). Fifteen-day capture histories with a total of 22 sampling occasions were created using a single-station occupancy model without covariates using R software (R Core Team, 2019). Models were evaluated using Akaike’s Information Criterion corrected for small sample size (AICc) and Akaike’s weights (w) (Burnham & Anderson, 2002), with 95% confidence intervals.
Results
With a sampling effort of 4,672 camera-trap days, 289 independent tapir records were obtained, and a PIV of 61.21 records/1,000 trap days in artificial water troughs in the CBR (Table 1). Regarding tapir records, highly significant differences were observed when comparing the 3 sampling years (H = 17.78, df = 2, p < 0.001; Fig. 2a), with the use of the troughs in 2019 being significantly higher than in 2020 and 2021. When comparing tapir records between sampling stations, no significant statistical differences were observed (H = 4.73, df = 7, p = 0.69).
Tapir records showed a circular mean obtained at 21:25 h. and an angular dispersion that goes from approximately 20:00 to 21:00 h. Tapirs were found to be mainly nocturnal, with peaks of activity approximately 3 hours after sunset, the number of nocturnal records in contrast was lower (Fig. 3). Tapirs showed an occupancy (Psi) at water troughs of 0.601 and a probability of detection (p) of 0.304 (ES = 0.0688).
Table 1
Independent tapir records and the photographic index of visitation (PIV) for the 3 years of sampling in the Maya Forest, Mexico.
2019
2020
2021
Total
Records
PIV
Records
PIV
Records
PIV
Records
PIV
Tapirus bairdii
242
85.45
43
31.64
1
2.08
286
61.21
Figure 2. The independent records obtained from the tapir for the 3 years of sampling in artificial watering holes in the Maya Forest are shown.
Discussion
The water troughs are constantly used by the tapirs, which is demonstrated by the number of records obtained (Table 1). The PIV showed a clear difference in records between sampling years, the number of records in 2019 was notably higher than 2020 and 2021 (Table 1), this could be related to the accumulated precipitation rate that was reflected in 2019, nationally this year presented extreme drought conditions both in intensity and prolongation (Pérez-Flores et al., 2021; SMN, 2019). The year 2019 was one of the most difficult for tapirs (in terms of lack of water) in the Maya Forest region (Fig. 4), as dehydrated tapirs were recorded on roads, entering livestock ranches and apiaries and in some cases the reports referred to dead animals near communities, so it was considered an environmental crisis (Contreras-Moreno et al., 2020).
Figure 3. Graphical representation of tapir activity patterns in the Maya Forest between 2019 and 2020.
Later analyses showed that 2019 was the year in which more cases of dehydrated tapirs were recorded in the Maya Forest; necropsies, although not conclusive, pointed to organ damage due to lack of water (dehydration; Cervantes, 2021). The greater presence of tapirs during 2019 at the watering holes could be due to the need for thermoregulation through water as happened with other ungulates that year (Contreras-Moreno, Jesús-Espinosa, Cruz-Romo et al., 2024), so that tapirs visited the watering holes more frequently to satisfy their water needs (Pérez-Flores et al., 2021). It has been mentioned that, for large species, such as the Central American tapir (Fig. 2), the lack of water can create serious imbalances in their metabolism, since they need between 10 and 15 L of water per day (MacFarlane & Howard, 1972).
Figure 4. Example of a photographic record of Tapirus bairdii collected in the Maya forest, Mexico.
In arid regions, water is a limiting resource for several vertebrate species (McKee et al., 2015). The PIV recorded in the Maya Forest showed a large variation in the number of records per year, our PIV for artificial watering holes was higher (61.21) than that recorded by Delgado-Martínez et al. (2018) in “sartenejas”. Variation in PIV across years is something previously recorded in natural water bodies (“aguadas”) in the Maya Forest (Pérez-Cortez et al., 2012; Reyna-Hurtado et al., 2019). Pérez-Cortez et al. (2012) recorded that the tapir was present in 14 of 15 “aguadas” with an estimated relative abundance of 37.57, in contrast, Reyna-Hurtado et al. (2019) estimated an average relative abundance of 27.6 and added that the values per year exhibited a decreasing trend between sampling periods. The PIV recorded in Maya Forest in troughs was higher than that recorded in Los Chimalapas Forest in Oaxaca where the relative abundance was 6.77 (Lira-Torres et al., 2014).
Reyna-Hurtado et al. (2019) in a multi-year study found that tapir populations in the Calakmul Biosphere Reserve remained stable but decreased slightly, and in parallel, there was a drastic decrease in the availability of water in the “aguadas”, likewise the authors found that the detailed analysis on the visitation rate of each pond provided evidence that tapirs are becoming stressed due to water scarcity and that this may have important consequences at the population and behavioral level. The fact that the PIV recorded in artificial water troughs is higher than that recorded in the natural watering holes supports the idea that water troughs could temporarily supply maintenance functions for tapirs during the dry season in the Maya Forest. Placing water in water troughs in the Maya Forest has been controversial to various groups, recently studies have shown that in addition to the “aguadas” in the Maya Forest there are other natural water bodies, the “sartenejas” (Delgado-Martínez et al., 2018), and that these are of great importance for wildlife, given the constant use of tapirs, it is likely that the artificial water troughs are providing the species with real sustenance, simulating in functions a “sartenejas” (with an average capacity of 100 L; Delgado-Martínez & Mendoza, 2020).
For this study in Maya Forest, the visitation rate of tapirs decreased notably for the last 2 years (2020 and 2021), very similar to that recorded for deer (Odocoileus virginianus, Mazama temama, and M. pandora) in the same period in Maya Forest (Contreras-Moreno, Jesús-Espinosa, Cruz-Romo et al., 2024). Contrary to what has been suggested that herbivores over time recognize water troughs as an alternative water source and resort more to them once they have located them (Berbert & Fagan, 2012). The high availability of water in the natural reservoirs of the Maya Forest for the years 2020 and 2021, could have influenced the decrease in tapir records at the artificial water troughs, as 2020 was a relatively rainy year where the first rains occurred in April (Hernández-Cerda et al., 2021), followed by tropical storm systems in May (Arthur and Bertha); ending with tropical storm Cristóbal (June 1-8) which flooded much of the region (NOAA, 2020), so natural water bodies held water until the middle of 2021 (Contreras-Moreno pers. comm.).
Regarding the estimated values of occupancy (Psi = 0.601) and detection probability (p = 0.304) for T. bairdii in watering holes are like values obtained in other studies in the Maya Forest. Reyna-Hurtado et al. (2019) obtained an occupancy rate of 0.70 and a detection probability of 0.40 in watering holes in the Calakmul Biosphere Reserve. In Belize, Martínez et al. (2021) obtained an occupancy of 0.97 and a detection probability of 0.14 in water bodies and in Guatemala in the Naatchun Dos Lagunas Protected Biotope, García et al. (2019) obtained an occupancy of 1.0 and a detection probability of 0.35. As for the PIV, the values obtained for occupation and detention in drinking troughs are very similar to those obtained in watering holes in the CBR, which corroborates the use that this species makes of these artificial water bodies and their functionality, especially in the dry season or in periods when water is scarce in the landscape, being this the only source of water available to meet their requirements for this resource in the CBR.
The activity pattern of the tapirs during the visits to the water troughs was mainly nocturnal (Fig. 3), something that has been recorded in several studies, particularly the activity peaks between 21:00 and 22:00 are very similar to those recorded in the “aguadas”of the Maya Forest (Sánchez-Pinzón et al., 2020), and in Los Chimalapas forest in Oaxaca by Lira-Torres et al. (2014), in this regard, it has been suggested that tapirs tend to become more nocturnal in response to human disturbance (Naranjo, 2009). The activity schedule of tapirs is not strictly static in the different locations, for example, in El Triunfo Biosphere Reserve tapirs recorded an average tapir mean angular mean at 18:00 (Carbajal-Borges et al., 2014), in Costa Rica that diurnal activity levels represented 20.2% and nocturnal activity 80.4%, coupled with this, during the wet season more diurnal and less nocturnal activity was observed compared to the dry season (Foerster & Vaughan, 2002). Several studies have documented that mammalian prey makes various behavioral adjustments to minimize the risk of predation by their natural predators (Mukherjee & Heithaus, 2013), in some cases noting that hunting may force ungulates to change their visits to watering holes from diurnal to nocturnal, but that the magnitude of this change may be limited by the risk of predation imposed by large nocturnal carnivores (Crosmary et al., 2012).
It was observed that the water troughs, besides allowing access to fresh water, make it possible for individuals from different populations to interact with each other, which could be considered as a site for socialization and predation, which needs a specific approach to understand these behaviors. Likewise, more studies are needed to examine both the consumption patterns of tapirs in all seasons, and ways to improve the efficiency of the current network of water troughs for large species such as tapirs.
The environmental contingency that happened in the Maya Forest in 2019 (Contreras-Moreno, 2020), could be an indicator of the effects that tapirs are suffering from climate change in the Yucatán Peninsula, several models indicate a disruption in precipitation patterns (Mardero et al., 2020) and it is considered that ungulates will be directly affected by these alterations derived from climate change (Contreras-Moreno & Torres-Ventura, 2018). Models suggest that temperature will increase, and precipitation will decrease in the Maya Forest soon (O’Farrill et al., 2014). It has been proposed that water scarcity could lead to increased negative intra- and interspecific interactions between fauna and increased metabolic costs (as animals face the need to move further to find water supplies; Delgado-Martínez et al., 2018). Added to this, the tapir has been identified as one of the species that has increased its level of conflict with people in the Maya Forest because of drought linked to climate change in the region (Pérez-Flores et al., 2021). This is of concern for the species, as climate change is considered a critical amplifier of human-wildlife conflict, as it exacerbates resource scarcity, alters human and animal behaviors and distributions, and increases human-wildlife encounters (Abrahms et al., 2023).
Artificial water troughs could play a key role in mitigating the negative effects of drought on tapirs in the Maya Forest, as they complement the functions of natural water bodies such as “aguadas” and “sartenejas”. However, further research is needed to understand and rule out possible negative effects on tapir populations, as it has been suggested that being artificial structures arbitrarily introduced into a natural system, could lead to alterations in the behavior, ecology, and health of tapirs (i.e., they could act as a focus of zoonosis).
The use of water troughs has been little analyzed in Mexico, however, in some parts of the world such as the arid western USA people have been providing water to wildlife for more than 70 years (Leopold, 1933), and mammals have been reported to respond positively (Mandujano-Rodríguez & Hernández-Gómez, 2019a, b; Borges-Zapata et al., 2020; Contreras-Moreno, Jesús-Espinosa, Cruz-Romo et al., 2024; Contreras-Moreno, Jesús-Espinosa, Sánchez et al., 2024), and within wildlife conservation management units in Mexico it is a common practice (UMA; Gastelum-Mendoza et al., 2014). This study documents for the first time the implementation of artificial drinking troughs for water supply for tapirs, thus providing relevant information for the understanding of new strategies to maintain populations of large species such as the tapir and opens the door for further studies to develop strategies to mitigate the effects of climate change in tropical environments.
Acknowledgements
To the United Nations Development Program (UNDP) project 00092169: “Strengthening the management of the Protected Areas System to improve the conservation of species at risk and their habitats”, implemented by the National Commission of Natural Protected Areas (Conanp) and financed by the Global Environment Facility (GEF). To the colleagues of the Calakmul Biosphere Reserve, who were always willing to support the monitoring project. To the World Wildlife Fund (WWF-Mexico) for the funding granted through the Monitoring of Water Bodies in the Calakmul Biosphere Reserve Program, within the framework of the project “Saving the jaguar: ambassador of America”.
References
Abrahms, B., Carter, N. H., Clark-Wolf, T. J., Gaynor, K. M., Johansson, E., McInturff, A. et al. (2023). Climate change as a global amplifier of human-wildlife conflict. Nature Climate Change, 13, 224–234. https://doi.org/10.1038/s41558-023-01608-5
Berbert, J. M., & Fagan, W. F. (2012). How the interplay between individual spatial memory and landscape persistence can generate population distribution patterns. Ecological Complexity, 12, 1–12. https://doi.org/10.1016/j.ecocom.2012.07.001
Borges-Zapata, J. Y., Contreras-Moreno, F. M., Serrano-MacGregor, I., Sima-Pantí, D. E., Coutiño-Cal, C., Zúñiga-Morales, J. A. et al. (2020). Uso de bebederos artificiales por el sereque centroamericano (Dasyprocta punctata) en la reserva de la biosfera de Calakmul, México. Agro Produc- tividad, 13, 51–58. https://doi.org/10.32854/agrop.vi0.1575
Brooks, D. M., Bodmer, R. E., & Matola, S. (1997). Tapirs: status survey and conservation action plan. IUCN/SSC Tapir Specialist Group. Gland, Switzerland and Cambridge, UK: UICN.
Burnham, K., & Anderson, D. (2002). Model selection and multimodal inference: a practical information-theoretic approach. London: Springer.
Carbajal-Borges, J. P., Godínez-Gómez, O., & Mendoza, E. (2014). Density, abundance and activity patterns of the endangered Tapirus bairdii in one of its last strongholds in southern Mexico. Tropical Conservation Science, 7, 100–114. https://doi.org/10.1177/194008291400700102
Cervantes, A. (2021). Reporte de prácticas profesionales en la Reserva de la Biosfera Calakmul, Campeche, durante los meses de febrero a agosto de 2019: tapir centromaericano (Tapirus bairdii), estudio de caso (Tesis). Universidad Nacio- nal Autónoma de México, México D.F.
Contreras-Moreno, F. M. (2020). Crisis de los tapires en Calakmul, un efecto del cambio climático. Revista Hypatia, 53, 10–14.
Contreras-Moreno, F. M., Hidalgo-Mihart, M. G., Reyna-Hurtado, R., López-González, C. A., & Cruz, A. J. D. L. (2021). Seasonal home-range size of the white-tailed deer, Odocoileus virginianus thomasi, in a tropical wetland of southeastern Mexico. Revista Mexicana de Biodiversidad, 92, e923660. https://doi.org/10.22201/ib.20078706e.2021.92.3660
Contreras-Moreno, F. M., Jesús-Espinosa, D., Cruz-Romo, L., Sánchez-Pinzón, K. G., Méndez-Tun, J. M., Pérez-Méndez, F. et al. (2024). Water supply in artificial troughs: a strategy to mitigate the impacts of climate change in the Maya forest. Agro Productividad, 17, 69–77. https://doi.org/10.32854/agrop.v17i4.2647
Contreras-Moreno, F. M., Jesús-Espinosa, D., Sánchez, K., Méndez-Tun, J., & Cruz-Romo, L. (2024). Use of artificial water troughs by deer in the Maya forest, México. Therya, 15, 103–111. https://doi.org/10.12933/therya-24-5947
Contreras-Moreno, F. M., Reyna-Hurtado, R., Méndez-Saint Martin, G., & Simá-Pantí, D. (2022). El tapir, un vecino poco conocido. Therya ixmana, 1, 36–37. https://doi.org/10.12933/therya_ixmana-22-195
Contreras-Moreno, F. M., Sima-Pantí, D. E., Coutiño-Cal, C., & Zúñiga-Morales, J. (2020). Registro del coyote (Carnivora: Canidae) en la Reserva la Biosfera de Calakmul, México. UNED Research Journal, 12, e2890-e2890. https://doi.org/10.22458/urj.v12i1.2890
Contreras-Moreno, F. M., Simá-Pantí, D., Cruz-Romo, L., Méndez-Saint Martin, G., Petrone, S., Jesús-Espinosa, D. et al. (2022). Interacciones de dos mamíferos medianos con el olor del puma en la Reserva de la Biosfera de Calakmul, México. Mammalogy Notes, 7, 286–286. https://doi.org/ 10.47603/mano.v7n2.286
Contreras-Moreno, F. M., Simá-Pantí, D., Zúñiga-Morales, J. A., Coutiño-Cal, C., Borges-Zapata, J. Y., & Serrano-MacGregor, I. (2019). Registro fotográfico de un murciélago capturado por Leopardus pardalis (Carnivora: Felidae) en la Reserva de la Biosfera de Calakmul, México. Mammalogy Notes, 5, 6–9. https://doi.org/10.47603/manovol5n2.6-9
Contreras-Moreno, F. M., & Torres-Ventura, Y. (2018). El cambio climático y los ungulados silvestres. Desde el Herbario CICY, 10, 144–150.
Crosmary, W. G., Valeix, M., Fritz, H., Madzikanda, H., & Coté, S. (2012). African ungulates and their drinking problems: hunting and predation risks constrain access to water. Animal Behaviour, 83, 145–153.
Delgado-Martínez, C. M., Alvarado, M. F, Mendoza, E., Flores-Hernández, S., Navarrete, A., Navarrete, E. et al. (2018). An ignored role of sartenejas to mitigate water shortage hazards for tropical forest vertebrates. Ecology, 99, 758–760. https://doi.org/10.1002/ecy.2078
Delgado-Martínez, C. M., & Mendoza, E. (2020). La importancia de las sartenejas como fuente de agua para la fauna silvestre en la región de Calakmul, Campeche. Biodiversitas, 151, 2–6.
Delgado-Martínez, C. M., Spaan, D., Contreras-Moreno, F. M., Simá-Pantí, D. E., & Mendoza, E. (2021). Spider monkey use of natural and artificial terrestrial water sources in Calakmul, Mexico. Behaviour, 158, 161–175.
Eliades, N. G. H., Astaras, C., Messios, B. V., Vermeer, R., Nicolaou, K., Karmiris, I. et al. (2022). Artificial water troughs use by the mountain ungulate Ovis gmelini ophion (Cyprus Mouflon) at Pafos Forest. Animals, 12, 3060. https://doi.org/10.3390/ani12213060
Epaphras, A. M., Gereta, E., Lejora, I. A., Ole Meing’ataki, G. E., Ng’umbi, G., Kiwango, Y. et al. (2008). Wildlife water utilization and importance of artificial waterholes during dry season at Ruaha National Park, Tanzania. Wetlands Ecology and Management, 16, 183–188. https://doi.org/10. 1007/s11273-007-9065-3
Foerster, C. R., & Vaughan, C. (2002). Home range, habitat use, and activity of Baird’s tapir in Costa Rica1. Biotropica, 34, 423–437.
Fulbright, T. E., & Ortega-Santos, J. A. (2007). Ecología y manejo de venado cola blanca. College Atation, TX: Texas A&M University Press.
García, M. J., Leonardo, R. S., González-Castillo, V. R., Guzmán-Flores, G. D., Jurado, N., Sandoval, M. A. et al. (2019). Primera aproximación al uso de la ocupación del tapir (Tapirella bairdii Gill, 1865) como indicador de la integridad ecológica en la Reserva de la Biosfera Maya, Guatemala. Ciencia, Tecnología y Salud, 6, 120–131. https://doi.org/10.36829/63CTS.v6i2.780
García, M., Jordan, C., O´Farrill, G., Poot, C., Meyer, N., Estrada, R. et al. (2016). Tapirus bairdii, The IUCN Red List of Threatened Species 2016: e.T21471A45173340. https://doi.org/10.2305/IUCN.UK.2016-1.RLTS.T21471A45173340
Gastelum-Mendoza, F. I., Arroyo-Ortega, J. P., & León-López, L. I. (2014). Estimación de la abundancia poblacional de fauna silvestre, mediante el uso de cámaras-trampa. Agro Productividad, 7, 32–36.
Hernández-Cerda, M., Romero, E., & Barrié, C. (2021). Cristóbal, la tormenta tropical del 2020 que dejó precipitaciones atípicas en la Península de Yucatán. Entorno Geográfico, 21, 125–156.
Hernández-Pérez, E. L, Vela, G. C., García-Marmolejo, G., Hidalgo-Mihart, G., Contreras-Moreno, F. M., de la Cruz, A. J. et al. (2020). Relaciones ecológicas entre pecaríes de collar y cerdos asilvestrados en el sur de México: ¿evidencia de la división de nicho? Revista Mexicana de Biodiversidad, 91, e912977. https://doi.org/10.22201/ib20078706e.2020.91.2977
Hidalgo-Mihart, M. G., Contreras-Moreno, F. M., Jesús-de la Cruz, A., Juárez-López, R., de la Cruz, Y. B., Pérez-Solano, L. A. et al. (2017). Inventory of medium-sized and large mammals in the wetlands of Laguna de Términos and Pantanos de Centla, Mexico. Checklist, 13, 711–726. https://doi.org/10.15560/13.6.711
Hidalgo-Mihart, M. G., Jesús-de la Cruz, A., Bravata-de la Cruz, Y., & Contreras-Moreno, F. M. (2024). Activity patterns and use of artificial water ponds by white-tailed deer (Odocoileus virginianus) in western Campeche. Therya, 15, 123–131. https://doi.org/10.12933/therya-24-5705
Krausman, P. R., Rosenstock, S. S., & Cain, J. (2006). Developed waters for wildlife: science, perception, values, and controversy. Wildlife Society Bulletin, 34, 563–569. https://doi.org/10.2193/0091-7648(2006)34[563:DWFWSP]2.0.CO;2
Leopold, A. S. (1933). Game management. New York: Charles Scribner’s Sons.
Lira-Torres, I., Briones-Salas, M., & Sánchez-Rojas, G. (2014). Abundancia relativa, estructura poblacional, preferencia de hábitat y patrones de actividad del tapir centroamericano Tapirus bairdii (Perissodactyla: Tapiridae), en la Selva de Los Chimalapas, Oaxaca, México. Revista de Biología Tropical, 62, 1407–1419. https://doi.org/10.15517/rbt.v62i4.12584
MacFarlane, W. V., & Howard, B. (1972). Comparative water and energy economy of wild and domestic mammals. Symposium of the Zoological Society of London, 31, 261–296.
MacKenzie, D. L., Nichols, J. D., Royle, J., Pollock, K., Bailey, L., & Hines, J. (2006). Occupancy estimation and modeling. Burlington, USA: Academic Press.
Mandujano-Rodríguez, S., & Hernández-Gómez, C. (2019a). Use of artificial drinking containers by collared peccary during the dry season in a semi-arid tropical habitat in Central Mexico. Suiform Soundings, 18, 11–19.
Mandujano-Rodríguez, S., & Hernández-Gómez, C. (2019b). Uso de bebederos artificiales por el venado cola blanca en una UMA extensiva en la Reserva de la Biosfera Tehuacán-Cuicatlán, México. Agro Productividad, 12, 37–42. https://doi.org/10.32854/agrop.v0i0.1406
Mardero, S., Schmook, B., Christman, Z., Metcalfe, S. E., & De la Barreda-Bautista, B. (2020). Recent disruptions in the timing and intensity of precipitation in Calakmul, Mexico. Theoretical and Applied Climatology, 140, 129–144. https://doi.org/10.1007/s00704-019-03068-4
Martínez, E., & Galindo, C. (2002). La vegetación de Calakmul, Campeche, México: clasificación, descripción y distribución. Boletín de la Sociedad Botánica de México, 7, 7–32.
Martínez, W. E., Reyna-Hurtado, R. A., Naranjo, E. J., Thornton, D., Cal, R. N., & Figueroa, O. A. (2021). Occupancy rate and observations of Baird’s tapir (Tapirella bairdii) near waterholes in the Maya forest corridor, Belize. Therya, 12, 37–43. https://doi.org/10.12933/therya-21-969
Martínez-Kú, D. H., Escalona-Segura, G., & Vargas-Contreras, J. (2008). Importancia de las aguadas para los mamíferos de talla mediana y grande en Calakmul, Campeche, México. In C. Lorenzo, E. Espinoza, & J. Ortega (Eds.), Avances en el estudio de los mamíferos II. México D.F.: Asociación Mexicana de Mastozoología A.C.
McKee, C. J., Stewart, K. M., Sedinger, J. S., Bush, A. P., Darby, N. W., Hughson, D. L. et al. (2015). Spatial distributions and resource selection by mule deer in an arid environment: Responses to provision of water. Journal of Arid Environments, 122, 76–84. https://doi.org/10.1016/j.ja ridenv.2015.06.008
Morgart, J. R., Hervert, J. J., Krausman, P. R., Bright, J. L., & Henry, R. S. (2005). Sonoran pronghorn use of anthropogenic and natural water sources. Wildlife Society Bulletin, 33, 51–60. https://doi.org/10.2193/0091-7648(2005)33[51:SPUOAA]2.0.CO;2
Mukherjee, S., & Heithaus, M. (2013). Dangerous prey and daring predators: a review. Biological Reviews, 88, 550–563. https://doi.org/10.1111/brv.12014
Nagy, K. A., & Gruchacz, M. (1994). Seasonal water and energy metabolism of the desert-dwelling kangaroo rat (Dipodomys merriami). Physiological Zoology, 67, 1461–1478. https://doi.org/10.1086/physzool.67.6.30163907
Naranjo, E. J. (2009). Ecology and conservation of Baird’s tapir in Mexico. Tropical Conservation Science, 2, 140–158. https://doi.org/10.1177/194008290900200203
Naranjo, E. J., Amador-Alcalá, S. A., Falconi-Briones, F. A., & Reyna-Hurtado, R. A. (2015). Distribución, abundancia y amenazas a las poblaciones de tapir centroamericano (Tapirus bairdii) y pecarí de labios blancos (Tayassu pecari) en México. Therya, 6, 227–249. https://doi.org/10.12933/therya-15-246
Niedballa, J. A., Courtiol, A., Sollmann, R., Mathai, J., Wong, S. T., Nguyen T. T. A. et al. (2019). CamtrapR Package. Camera trap data management and preparation of occupancy and spatial capture-recapture Analyses. Methods in Ecology and Evolution, 7, 1457–1462. https://cran.r-project.org/web/packages/camtrapR/camtrapR.pdf
NOAA (Oficina Nacional de Administración Oceánica y Atmosférica). (2020). Hurricane season information. https://www.aoml.noaa.gov/hrd-faq/#hurricane-season
O’Farrill, G., Gauthier-Schampaert, K., Rayfield, B., Bodin, Ö., Calmé, S., & Sengupta, R. (2014). The potential connectivity of waterhole networks and the effectiveness of a protected area under various drought scenarios. Plos One, 9, e95049. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0095049
Pacifici, M., Foden, W. B., Visconti, P., Watson, J. E., Butchart, S. H., Kovacs, K. M. et al. (2015). Assessing species vulnerability to climate change. Nature Climate Change, 5, 215–224. https://doi.org/10.1038/nclimate2448
Pérez-Cortez, S., Enríquez, P. L., Sima-Panti, D., Reyna-Hurtado, R., & Naranjo, E. J. (2012). Influencia de la disponibilidad de agua en la presencia y abundancia de Tapirus bairdii en la selva de Calakmul, Campeche, México. Revista Mexicana de Biodiversidad, 83, 753–761. https://doi.org/10.7550/rmb.25095
Pérez-Flores, J., Mardero, S., López-Cen, A., & Contreras-Moreno, F. M. (2021). Human-wildlife conflicts and drought in the greater Calakmul Region, Mexico: implications for tapir conservation. Neotropical Biology and Conservation, 16, 539–563. https://doi.org/10.3897/neotropical.16.e71032
R Core Team. (2017). R: a language and environment for statistical computing. Versión 3.4.3, Vienna, Austria, R Foundation for Statistical Computing. https://www.r-project.org/
Redfern, J. V., Grant, R., Biggs, H., & Getz, W. M. (2003). Surface-water constraints on herbivore foraging in the Kruger National Park, South Africa. Ecology, 84, 2092–2107. https://doi.org/10.1890/01-0625
Reyna-Hurtado, R., García-Anleu, R., García-Vetorazzi, M., Sánchez-Pinzón, K., Slater, K., Contreras-Moreno, F. M. et al. (2022). Aguadas de la selva Maya: santuarios de vida silvestre que unen esfuerzos de conservación internacional. Ciencia Nicolaita, 84, 71–80. https://doi.org/10.35830/cn. vi84.610
Reyna-Hurtado, R., Sima-Pantí, D., Andrade, M., Padilla, A., Retana-Guaiscon, O., Sánchez-Pinzón, K. et al. (2019). Tapir population patterns under the disappearance of free-standing water. Therya, 10, 353–358. https://doi.org/10.12933/therya-19-902
Ridout, M., & Linkie, M. (2009). Estimating overlap of daily activity patterns from camera trap data. Journal of Agricultural, Biological, and Environmental Statistics, 14, 322–337.
Ripple, W. J., Newsome, T. M., Wolf, C., Dirzo, R., Everatt, K. T., & Galetti, M. (2015). Collapse of the world’s largest herbivores. Science Advance, 1, e1400103. https://doi.org/10.1126/sciadv.1400103
Rowcliffe, M. J. (2016). Activity: animal activity statistics, No. R package version 1.1. https://cran.r-project.org/package=activity
Sánchez-Pinzón, K., Reyna-Hurtado, R., & Meyer, N. F. (2020). Moon light and the activity patterns of Baird’s tapir in the Calakmul region, Southern México. Therya, 11, 137–142. https://doi.org/10.12933/therya-20-654
Semarnat (Secretaría del Medio Ambiente y Recursos Naturales). (2010). Norma Oficial Mexicana NOM-059-SEMARNAT-2010, Protección ambiental – Especies nativas de México de flora y fauna silvestres – Categorías de riesgo y especificaciones para su inclusión, exclusión o cambio – Lista de especies en riesgo. Diario Oficial de la Federación. 30 de diciembre de 2010, Segunda Sección, México.
Simpson, N. O., Stewart, K. M., & Bleich, V. C. (2011). What have we learned about water developments for wildlife? Not enough! California Fish and Game, 97, 190–209.
Villarreal-Espino, O., & Marín, M. (2005). Agua de origen vegetal para el venado cola blanca mexicano. Archivos de Zootecnia, 54, 191–196.
Altagracia Guerrero-Marmolejo a, c, Diego R. Pérez-Salicrup a, *, Miguel Martínez-Ramos a, M. Isabel Ramírez b
a Universidad Nacional Autónoma de México, Instituto de Investigaciones en Ecosistemas y Sustentabilidad, Antigua Carretera a Pátzcuaro No. 8701, Exhacienda de San José de la Huerta, 58190 Morelia, Michoacán, Mexico
b Universidad Nacional Autónoma de México, Centro de Investigaciones en Geografía Ambiental, Antigua Carretera a Pátzcuaro No. 8701, Ex-Hacienda de San José de la Huerta, 58190 Morelia, Michoacán, Mexico
c Universidad Nacional Autónoma de México, Posgrado en Ciencias Biológicas, Edificio A, 1º piso, Circuito de Posgrados, Ciudad Universitaria, 04510 Ciudad de México, Mexico
Received: 5 September 2023; accepted: 5 November 2024
Abstract
Pinus and Quercus species face anthropogenic disturbances that affect their structure and distribution. Understanding the distribution patterns of these species is crucial for establishing appropriate management practices to conserve their diversity and the ecosystem services they provide. The aim of this study was to analyze pine and oak species’ distribution, dominance, and diversity patterns along an altitudinal gradient in the Monarch Butterfly Biosphere Reserve. We established 6 elevation transects (2,250 – 3,300 m asl) with 32 points every 150 m. At each site, 25 pine and oak trees located between 0 and 60 m from a central coordinate, with a diameter at breast height ≥ 10 cm, were recorded. Distribution patterns, dominance, and alpha and beta diversity were analyzed. The least abundant species were the most geographically restricted. Pinus pseudostrobus and Quercus laurina were the most dominant species. Alpha diversity was not associated with elevation, nor did it show a defined distribution pattern. Beta diversity was associated with elevation at the highest and lowest elevations, forming an inverted hump. These patterns may be the result of human activities, such as logging and agriculture, which have altered natural patterns of diversity and distribution.
Distribución altitudinal, diversidad y conservación de los pinos y los encinos en la Reserva de la Biosfera Mariposa Monarca, México
Resumen
Las especies de Pinus y Quercus son sometidas a actividades antropogénicas que afectan la estructura y distribución de sus poblaciones. Comprender sus patrones de distribución es crucial para establecer prácticas de manejo que permitan conservar su diversidad y los servicios ecosistémicos que proporcionan. Nuestro objetivo fue analizar los patrones de distribución y diversidad de especies de pino y encino a lo largo de un gradiente altitudinal en la Reserva de la Biosfera Mariposa Monarca. Trazamos 6 transectos altitudinales (2,250 – 3,300 m snm), donde establecimos 32 puntos de muestreo cada 150 m. En cada punto registramos 25 pinos y encinos ubicados entre 0 y 60 m de una coordenada central, con diámetros a la altura del pecho ≥ 10 cm. Analizamos los patrones de distribución, dominancia y diversidad alfa y beta. Las especies menos abundantes presentaron distribuciones restringidas. Pinus pseudostrobus y Quercus laurina mostraron alta dominancia. La altitud no influyó en la diversidad alfa. La diversidad beta fue explicada por la altitud en los puntos más altos y bajos, formando una joroba invertida. Estos patrones podrían ser consecuencia de actividades antropogénicas como la extracción forestal y agricultura, las cuales han alterado los patrones de diversidad y distribución natural.
Pinus (pine) and Quercus (oak) are 2 of the most ecologically and economically important genera in the mountainous regions of Mexico (Galicia et al., 2018). However, in Mexico, pine-oak forests experience constant anthropogenic activities that reduce and modify their populations (Galicia et al., 2015, 2018; Rzedowski, 2006), even in areas dedicated to conservation, such as natural reserves (Champo-Jiménez et al., 2012). Natural patterns of species distribution and diversity in mountainous areas are determined by environmental factors associated with altitudinal gradients (Callaway et al., 2002; Fontana et al., 2020; Rahbek, 2005; Whittaker, 1967). Therefore, analyzing the distribution patterns and diversity of pine-oak species along altitudinal gradients helps us understand the biotic (e.g., competition and predation) and abiotic (e.g., temperature and moisture) environmental factors associated with the altitudinal gradient that influence the processes that determine these patterns (McCain & Grytnes, 2010). This information is essential for the implementation of management strategies (e.g., restoration, forestry extraction) to ensure the long-term maintenance of these species (Martin et al., 2021; Ohdo & Takahashi, 2020).
In montane forests, where the pines and oaks are distributed, environmental conditions and resource availability vary across altitudinal gradients (Whittaker, 1956; Zhou et al., 2019). Temperature decreases and relative humidity increases at higher elevations (Barry, 2008). Slope orientation also influences these variables, as south-facing slopes receive more solar radiation in the Northern Hemisphere, making them relatively more xeric than north-facing slopes (González-Tagle et al., 2008). These different conditions determine the distribution of tree species and tree diversity across elevational gradients (Brambach et al., 2017; Martin et al., 2021; Toledo-Garibaldi & Williams-Linera, 2014; Whittaker, 1956).
In montane forests, elevation also affects alpha diversity (species richness at the local scale). Two contrasting patterns have been proposed. First, a hump-shaped pattern in which species diversity peaks in the middle parts of the elevation gradient, and second, a monotonic decline in which species diversity decreases with increasing elevation (Rahbek, 2005). In addition, the elevation gradient also influences patterns of beta diversity; these patterns include a change or substitution of species along the elevation gradient, and nesting, in which species are added or lost but not replaced (Baselga & Orme, 2012). In some Mountain environments, dissimilarity increases with elevation gradient, while in others it decreases with elevation (Fontana et al., 2020; Sabatini et al., 2017; Wang et al., 2002). However, alpha and beta diversity patterns along elevation gradients have been little evaluated in tropical montane forests dominated by pine and oak species in central Mexico.
Pine and oak forests are among the most vulnerable environments to the effects of global warming (Galicia et al., 2015). With increasing temperatures, the distribution and diversity of pines and oaks will be affected (Alfaro-Reyna et al., 2019), especially in montane areas. Therefore, it is essential to document the actual distribution patterns of species and their diversity, especially those with high ecological and economic relevance, such as pines and oaks (Galicia & Zarco-Arista, 2014). This information is essential for projecting the potential future distribution of species as global temperatures increase (Villers-Ruiz & Trejo-Vázquez, 1997). These data will also allow us to predict which species will be most vulnerable to such changes. Furthermore, this information is useful for improving management and conservation strategies at the local scale, especially in areas of high conservation importance where forest exploitation also occurs, as in the case of the Monarch Butterfly Biosphere Reserve (MBBR) located in the states of Mexico and Michoacán, Mexico.
The MBBR is an area of extreme importance for the conservation of the winter migration of Danaus plexippus L. (Monarch butterflies) from eastern Canada and the USA to Mexico. Conservation of this phenomenon is linked to the integrity of the tree community, particularly the Abies religiosa (Kunth) Schltdl. & Cham., trees on which these insects perch. The forests of the MBBR are also crucial for conservation due to the high biodiversity they contain, with approximately 694 plant species recorded in the core zone (Cornejo-Tenorio & Ibarra-Manríquez, 2017). Given that this Natural Protected Area has already been created, it should serve to preserve the pine and oak species present in the MBBR, as well as the environmental services they provide to the inhabitants of the region.
Within the MBBR, the highest number of oak species grow at elevations below 3,000 m, mainly in the buffer zone, where most legal and illegal human activities take place (Cornejo-Tenorio & Ibarra-Manríquez, 2017). These activities include logging and land use conversion to agriculture (Champo-Jiménez et al., 2012; Navarrete et al., 2011; Vidal et al., 2014). Recently, avocado plantations have been detected also at lower elevations (Sáenz-Ceja & Pérez-Salicrup, 2021). In the MBBR, most tree studies focus on Abies religiosa (Kunth) Schltdl. & Cham, the monarch butterfly host species, and Pinus pseudostrobus Lindl., the most economically important species in the zone (Gómez-Pineda et al., 2020; Sáenz-Ceja & Pérez-Salicrup, 2020). However, few studies have analyzed the distribution patterns and diversity of the remaining pine and oak species.
The main objective of this study was to document the distribution of pines and oaks in the MBBR along an elevation gradient from 2,250 to 3,300 m. In particular, we evaluated patterns of distribution, dominance, and alpha and beta diversity of pine and oak species. We expected to find alpha diversity patterns associated with elevation and a well-defined species turnover along the elevation gradient, with oaks dominating at lower elevations and pines at higher elevations.
Materials and methods
We conducted this study in the Monarch Butterfly Biosphere Reserve (MBBR), located between Estado de México and Michoacán, Mexico (19°44’27” and 19°18’32” N, 100°22’26” and 100°09’07” W). The MBBR covers 5.63 × 103 ha, divided into 3 core zones (with a total area of 1.36 × 103 ha) and 2 buffer zones (with a total area of 4.27 × 103 ha; Conanp, 2001; Fig. 1). Seventy-seven percent of the MBBR area consists of mountains and hills, while the rest consists of small valleys. Eighty percent of the area belongs to 59 ejidos (a form of communal land ownership) and 13 indigenous communities, while the rest belongs to the federal or state governments (Conanp, 2001).
Elevations in the MBBR range from 2,030 to 3,640 m. Annual precipitation ranges from 800 to 1,500 m, while the mean annual temperature varies from 8 to 22 °C. It is a mountainous system where steep slopes, the altitudinal gradient, and the different slope orientations create microclimatic differences in humidity and precipitation (Carlón-Allende et al., 2015; Conanp, 2001; Giménez-de Azcárate et al., 2003).
Using satellite imagery from Google Earth, we identified the locations where 6 altitudinal transects of continuous forest cover could be established. These transects were located in the larger southern portion of the MBBR (Chincua-Campanario-Cerro Pelón corridor). We omitted Cerro Altamirano, a separate part of the MBBR, because it does not have a wide elevation gradient with continuous forest cover. Three transects were placed on north-facing slopes and 3 on south-facing slopes. Of these 6 transects, 2 were located in the southern area of the reserve, 2 in the central area, and 2 in the northern area, then, 32 circular points were established every 150 m within each transect, covering an elevation range from 2,250 to 3,300 m (Sáenz-Ceja & Pérez-Salicrup, 2019). At lower and higher elevations, the forest cover is very discontinuous, and not all transects reached the maximum or minimum elevation levels; therefore, the number of points in each transect ranges from 5 to 7.
At each point, a standardized sample of 25 trees of the dominant genera in the area (Pinus and Quercus) with diameter at breast height (DBH; 1.3 m) ≥ 10 cm located between 0 and 60 m from the central coordinate was selected. To estimate the area of each circular plot, we used the distance from the central coordinate to the furthest measured tree as the radius of the circle. These distances ranged from 12 to 60 m. In the field, we confirmed that the points were covered by natural pine and oak stands and were not forest plantations or agricultural fields. We identified all tree species in the field, except for some oak individuals for which we collected botanical samples. We then identified them in the laboratory of Ecología y Manejo de Recursos Forestales, UNAM, and with the help of experts in the vegetation of the MBBR.
To evaluate the dominance of pine and oak species along the altitudinal gradient, we used abundance rank-curves, for which we estimated the percentage of proportional abundance of each species (Magurran, 2004). To assess whether altitudinal gradient and slope orientation influence oak and pine density and basal area, we performed second-order Generalized Linear Models (GLMs) with gamma distributions using the MASS package (Venables & Ripley, 2002) in the open-source R software 4.3.2 (R Core Team, 2023).
Figure 1. The dotted grey line represents the most part of the Monarch Butterfly Biosphere Reserve (the Chincua-Campanario-Cerro Pelón block), excluding Cerro Altamirano. Polygons with dashed black lines represent the core zones of the MBBR. Black circular dots indicate the location of sampling points along the altitudinal gradient. Map by M.I. Ramírez.
To conduct diversity analyses, we first ensured that the sampling effort at each point was adequate by estimating sample coverage with upper and lower 95% confidence intervals to validate the alpha diversity comparisons we made (Chao & Jost, 2012: Chao et al., 2020, 2023). With this standardized approach, it is possible to quantify, estimate, and compare richness between communities, even if the sampling points are of different sizes (Chao et al., 2020, 2023; Moreno, et al., 2011). We then estimated alpha diversity at points of elevation and slope orientation as a function of species abundance distribution. We used Hill’s numbers (Hsieh et al., 2016; MacArthur, 1972), which analyze 3 orders of diversity. The first order (q0) estimates species richness or the number of species per unit area; the second order (q1; equivalent to the exponential of Shannon’s diversity index) estimates the number of common species; the third order (q2; equivalent to the inverse of Simpson’s diversity index) counts the number of dominant species. To perform this analysis, we used the iNEXT package (Hsieh et al., 2016). We conducted an analysis to determine if the area of the sampling point influenced the species diversity recorded. We estimated alpha diversity per hectare and determined its correlation with altitudinal gradient and slope orientation. We also analyzed whether the altitudinal gradient explained the order of diversity (q0, q1, q2). For all these analyses, we used second-order generalized linear models (GLMs) with gamma distributions (Venables & Ripley, 2002) in the open-source R software 4.3.2 (R Core Team, 2023). Next, we computed the average dissimilitude, turnover, and nesting of species along the altitudinal gradient to estimate beta diversity using the Jaccard index for every sampling plot. The standardized number of individuals recorded across the elevation gradient allows us to compare sampling sites even if we have different areas. Finally, we evaluated whether the elevation influences the average species turnover and nesting through a first and second-order linear model. We used the open-source R software (version 4.3.2) program to perform all analyses.
Results
Pine and oak species abundance and distribution. We measured 749 individuals on 10.4 ha; 466 individuals belonged to the genus Pinus, 423 individuals (91%) were Pinus pseudostrobus and the rest of the pine species had only 9% of the individuals (Table 1). The remaining 283 individuals belonged to the genus Quercus; 155 were Quercus laurina Bonpl, the rest 128 were from the other 4 species (Table 1). The individuals belonged to 10 species, 5 in each genus. Pinus pseudostrobus and Quercus laurina had the largest distribution ranges, the highest number of individuals, and the largest basal area (Fig. 2a, b). We recorded P. pseudostrubus and Q. laurina at most points along the altitudinal gradient and on the northern and southern slopes. Q. laurina showed the highest density values at 2,850 m. Pinus herrerae Martínez and Pinus leiophylla Schiede ex Schltdl. & Cham showed disjunct ranges, being absent at most elevations of the altitudinal gradient. Similarly, Pinus montezumae Lamb. was recorded at the lowest (2,250) and highest (3,330) elevations, but not at the intermediate elevations (Fig. 2a). Two pine species, P. leiophylla, and P. montezumae, were recorded only on south-facing slopes (Table 1). We did not find clear patterns of pine and oak being associated with a particular elevation range.
No single species was present across the entire elevation gradient, but 4 oak species had few individuals at almost all elevation points (Fig. 3). Pinus pseudostrobus was the dominant species (with the highest mean relative abundance),across most of the altitudinal gradient, except at the extremes, followed by Quercus laurina. The lowest altitudinal points (2,250 m) were dominated by the genus Quercus and the highest (3,300 m) by P. montezumae. Although Pinus dominated along the gradient, we found more oak species than pine species at most elevations (Fig. 3). The density of individuals was not associated with the elevation gradient (F2, 29 = 2.4, p > 0.05), nor with the orientation of the slopes (F1, 30 = 0.29, p > 0.05). Basal area was associated with the altitudinal gradient, showing a lower basal area at the extremes of the altitudinal gradient (2,250 and 3,300 m; F2, 31 = 3.95, p = 0.03).
Alpha diversity. According to the sample coverage analysis, the samples in the plots were equally complete, with values above 90% (Appendix). The species richness per ha did not differ significantly between the northern and southern slopes (F1, 30 = 0.25, p > 0.05). On the other hand, none of the diversity orders analyzed (q0, q1, q2) showed a defined distribution pattern, either hump-shaped or with a monotonic decrease (Fig. 4a, b). Diversity orders q0 (F1, 29 = 0. 46, p > 0.05) and q1 (F1, 29 = 0.16, p > 0.05) were not explained by altitudinal gradient. However, order q2, which focuses on dominant species, was associated with the altitudinal gradient (F1, 29 = 0.56, p = 0.001), showing higher dominance at higher and lower altitudinal points (Fig. 4a). The area of the sampled point did not influence the diversity patterns found (F1,28 = 0.02, p > 0.05).
Table 1
Number of individuals of each pine and oak species recorded on the north and south slopes of the MBBR.
Species
Northern slope
Southern slope
Total
Pinus pseudostrobus Lindl.
176
247
423
Pinus montezumae Lamb.
0
19
19
Pinus herrerae Martínez
11
1
12
Pinus leiophylla Schiede ex Schltdl. & Cham.
0
5
5
Pinus teocote Schied. ex Schltdl. & Cham.
1
6
7
Quercus laurina Bonpl.
70
85
155
Quercus obtusata Bonpl.
32
13
45
Quercus crassifolia Bonpl.
18
14
32
Quercus laeta Liebm.
8
23
31
Quercus rugosa Née
12
8
20
Total
328
421
749
Beta diversity. Pine and oak species did not show a pattern of increasing or decreasing species turnover across the elevation gradient. The pattern found was more similar to an inverted hump. The average floristic dissimilarity between sites was moderate 0.50 ± 0.27 (x̅ ± SE), and the model showed a quadratic effect of elevation explaining 65% of the residual variance (F5.2 = 7.77, p = 0.02; Fig. 5a). On average, the dissimilarity between sites due to species turnover was 0.32 (se = 0.1), and the elevation gradient explained 62% of this variance (F5.2 = 13, p = 0.01; Fig. 5b). The highest mean values of turnover occurred at the lowest elevation point, 2,250 m (0.56), and at the highest elevation zone, 3,300 m (0.76), with the lowest mean values at the 3,000 m point (0.33). Beta diversity associated with nesting was 0.18 (se = 0.1), and elevation explained 50% of the residual variance (F5.2 = 7.88, p = 0.03; Fig. 5c).
Figure 2. Abundance and distribution of pine and oak species in the MBBR: a, mean density of pine and oak species at different elevation points; b, mean basal area/ha of pine and oak species across the elevation gradient. No error bars are shown for species recorded in only one plot.
Discussion
Distribution patterns and alpha diversity of pines and oaks in the MBBR were not associated with the elevation gradient. The results suggest that the distribution and diversity of most of these species in the study area were not determined by environmental factors related to the elevation gradient (e.g., relative humidity and temperature). In other studies, conducted with pines and oaks in Michoacán and in Oaxaca, Mexico (Martin et al., 2021; Maza-Villalobos et al., 2014), pine and oak species diversity showed a clear pattern of distribution and alpha diversity associated with the altitudinal gradient. We consider that it is necessary to carry out more research in the MBBR to determine if the lack of association between the distribution patterns and diversity of pine and oak species with the environmental factors associated with the altitudinal gradient is related to anthropogenic disturbances (Champo-Jiménez et al., 2012; Navarrete et al., 2011).
Figure 3. Rank-abundance curves based on the percentage of mean relative abundance of pine and oak across the altitudinal gradient in the MBBR, Mexico. P. pse = Pinus pseudostrobus, P. teo = Pinus teocote, P. mon = Pinus montezumae, P. lei = Pinus leiophylla, Q. lau = Quercus laurina, Q. lae = Quercus laeta, Q. obt = Quercus obtusata, Q. rug = Quercus rugosa, Q. cra = Quercus crassifolia.
Pines and oak dominance and distribution. In the MBBR, the most dominant (abundant) species along the altitudinal gradient and between the northern and southern slopes was P. pseudostrobus. It should be taken into account that this species is the most commonly used in reforestation programs (Vicente, 2020), which could also favor its current high dominance. For example, between 2001 and 2012, the MBBR experienced an episode of massive illegal logging that affected approximately 2179 hectares of forest. Through intensive reforestation, a large part of the affected tree cover in the area has been restored (Ramírez et al., 2019; Vidal et al., 2014). These reforestations have used the most economically relevant species in the area and the species where the monarch butterfly roosts A. religiosa and P. pseudostrobus (Conanp, 2001; Vicente, 2020). These biases may have influenced the reduction of populations of less common pine species.
In contrast to P. pseudostrobus, we found that the less abundant pine species (subdominant), P. montezumae, P. herrerae, P. leiophylla, and P. teocote, have restricted distributions with few individuals. These species are widely distributed at the national level (Herrera-Hernández & Escobar, 2021), and large populations of P. herrerae have been recorded in regions surrounding the MBBR (Cornejo-Oviedo et al., 2004). There is also evidence that P. montezuame has very similar distributional niches to P. pseudostrobus in the Neovolcanic system of central Mexico, where the MBBR is located (Manzanilla-Quiñones et al., 2018). However, based on our results, populations of these subdominant less abundant pine species may be at risk of local extinction.
Figure 4. a, Species diversity at different altitudinal positions in the MBBR; b, species diversity at the different points and in the north- and south-facing slopes. q0 corresponds to the total number of species, q1 to the number of common species, and q2 to the number of dominant species. The sampling coverage was acceptable in the 32 points studied.
Although oak species richness was higher than pine species richness, oak species had fewer individuals at most points along the altitudinal gradient. The most dominant oak species was Quercus laurina, which has a wide altitudinal and distributional range in Mexico (Valencia, 2004). This higher diversity of oak species along the altitudinal gradient may be associated with the fact that oak wood is not as commercialized as pine wood in the MBBR and in Mexico (Semarnat, 2018), and in turn, may not be as heavily harvested as species of the genus Pinus. Most oak species in the MBBR, and Mexico, are used for firewood or charcoal, but they have several other non-timber-associated usages, which may promote their conservation (Luna-José et al., 2003).
We did not find an association between the density of individuals and the orientation of the slope, but we found 2 pine species distributed only on south-facing slopes, P. leiophylla and P. montezumae. This slope receives more solar radiation (González-Tagle et al., 2008). Due to the low number of individuals that we recorded for both species, we cannot conclude that both are naturally distributed only on slopes with southern orientation. It could be that their populations have been eliminated from the northern slopes by anthropogenic activities.
Pine and oak alpha diversity. Patterns of alpha diversity were not associated with the altitudinal gradient. We expected to find either one of the most commonly reported patterns, i.e., monotonic decreasing or hump-shaped (McCain & Grytnes, 2010; Rahbek, 2005). Therefore, in the area, variables associated with elevation (e.g., temperature and moisture) do not determine species alpha diversity patterns. Again, past human disturbances may be shaping these tree communities.
According to the list of tree species recorded in Michoacán by Cué-Bär et al. (2006), the MBBR harbors considerable oak species richness, with 12 species reported, representing about one third of the 35 oak species recorded for the entire state of Michoacán. In our study, we recorded only 5 of these 12 oak species. The lack of representation of the remaining 7 oak species could be because we did not sample in Cerro Altamirano, a detached part of the reserve located 27.4 km north of the main part of the reserve. We also did not sample at Cerro Pelón, located to the south of the MBBR, because the vegetation elevation gradient at this last site did not meet the sampling criteria for this study due to the lack of contiguous forest cover. The missing species include Q. candicans, Q. castanea, Q. crassipes, Q. desertícola, Q. glabrescens, Q. greggii, and Q. martinezii. The lack of representation of these oak species in our sample may indicate that they are located within sites with special conditions or that their current densities are very low.
Figure 5. Beta diversity of pines and oaks across the elevation gradient in the MBBR: a, species dissimilarity including species turnover and nesting; b) dissimilarity associated with species turnover only across the elevation gradient; c) dissimilarity associated with species nesting only across the elevation gradient.
Similarly, 7 pine species have been reported in the MBBR (Cornejo-Tenorio & Ibarra-Manríquez 2017; Marlès et al., 2015). Of the 5 pine species we recorded, P. teocote, P. montezumae, and P. herrerae had not been documented in the MBBR in previous studies (Cornejo-Tenorio & Ibarra-Manríquez, 2017). This may be because we sampled in the buffer zone of the reserve, where we recorded P. teocote and P. herrerae, and not only in the core zone where Cornejo-Tenorio & Ibarra-Manríquez (2017) conducted their study. We did not record 2 pine species previously reported in the MBBR, Pinus hartwegii (Cornejo-Tenorio & Ibarra-Manríquez, 2017) and P. devoniana (Marlès et al., 2015). The former species is distributed at elevations above 3000 m and was collected at Cerro Pelón, where we did not sample. The latter is distributed at elevations below 2,400 m, so its abundance may be very low at the elevations included in this study. Nevertheless, half of the pine species recorded in the state of Michoacán (15 spp.; Cué-Bär et al., 2006) have been reported to occur in the MBBR. As we suggested for the oak species not present in our sample, it is possible that these pine species are found in low-density sites of the MBBR under specific microsite conditions. It is important to note that current forest management strategies focus on reforestation and protection of economically important species (e.g., Pinus pseudostrobus), which could affect the distribution of the remaining species.
The richness of pine and oak species in this study was comparable to other studies that have evaluated the distribution and diversity of these genera in mountainous areas of Mexico. For example, we recorded species richness similar to that reported by Zavala et al. (2007) for a temperate forest in the Chiapas highlands of southern Mexico. The authors recorded 6 pine and 6 oak species along an altitudinal gradient of 1,100 m (1,500 to 2,600 m). However, they considered lower elevations than those we analyzed (< 2,250 m). In another study conducted in the Cuitzeo Lake basin in Michoacán, Mexico, closer to the MBBR, Aguilar-Romero et al. (2016) recorded 9 oak species in an altitudinal gradient from 1,768 to 3,428 m. The higher diversity of oaks in the Cuitzeo Lake basin compared to the MBBR could be explained by the fact that the former study covered a larger area (402,600 ha) and a wider altitudinal range than our study, including plots at lower elevations where oaks are dominant. Similarly, in a study conducted in Oaxaca, Mexico by Martin et al. (2021) on a 900 m gradient (2,300-3,200 m) in a managed area of 9,554 ha, the authors recorded 10 oak and 8 pine species. Although the MBBR is subject to constant anthropogenic disturbance, the area still supports a high diversity of pine and oak species.
Pine and oak beta diversity. Although we found that species dissimilarity was associated with the altitudinal gradient, it did not present an increasing or decreasing pattern along the altitudinal gradient as found in other studies (Nanda et al., 2021; Fontana et al., 2020; Sabatini et al., 2017; Wang et al., 2002). The most significant dissimilarity between sites was caused by the different species present at the lowest and highest points of the altitudinal gradient, with less dissimilarity at intermediate elevations, forming an inverted hump. This pattern of dissimilarity may be due to the high dominance of Pinus pseudostrobus and Quercus laurina at intermediate points and their low density at the extremes of the elevational gradient.
According to Socolar et al. (2016), when dissimilarity occurs due to species turnover, diversity can be conserved by maintaining landscape heterogeneity and conserving as much area as possible. In the case of the MBBR, dissimilarity is produced by both species turnover and nesting, so in order to preserve the biodiversity of the area, it is essential to conserve both the most diverse sites and the most distant sites where the greatest floristic turnover occurs.
Considering the conservation importance of the MBBR and the fact that most of the pine and oak species have restricted distributions with few individuals, it is necessary to re-direct the management and conservation strategies applied in the area. MBBR management plans do not consider the distribution and diversity patterns of plant species in the area because there is little information on these patterns. Without adequate planning, activities carried out in the biosphere reserve could affect the diversity and distribution of pine and oak species, resulting in the local extinction of less abundant (subdominant) species.
To protect and maintain the biodiversity found in the MBBR, it is essential that reforestation and management strategies not only focus on tree species that host the monarch butterfly (A. religiosa) or the most economically important pine species, such as P. pseudostrobus. It is also essential to consider sensitive species and other species that are also of high ecological, economic, and cultural importance. In particular, management strategies must assess the vulnerability of populations of subdominant pine and oak species in the area and design their management strategies on this basis. Maintaining the integrity of ecosystems is essential to sustain all the processes and ecosystem services they provide. For example, inventories of species and their abundance must be made to protect those with limited distribution and low densities. Forest plantations with different species are also needed to reduce the pressure of logging in natural forests (Ghazoul et al., 2019). These strategies must focus on sustainable development, seeking to ensure a stable economy and the well-being of the inhabitants of the MBBR, as well as protecting the biodiversity of ecosystems and the ecosystem services they provide.
Furthermore, it is necessary to determine the disturbance regimes occurring in the area, their dynamics, and their influence on the recruitment and regeneration processes of the different pine and oak species. For example, to preserve the natural dynamics of these ecosystems, anthropogenic disturbances should ideally simulate natural disturbances (North & Keeton, 2008). Finally, the lack of a well-defined distribution pattern and the alpha and beta diversity associated with elevation make it difficult to predict how species will respond to altered disturbance regimes in the future due to climate change.
Limitations and suggestions. Our study focused on 2 dominant genera in the vegetation of the MBBR, excluding other species, including A. religiosa. The distribution of that species has been evaluated in other recent studies (see Sáenz-Ceja & Pérez-Salicrup, 2020). The analysis was carried out at a local scale, which makes it difficult to determine whether the distribution and diversity patterns observed are inherent to subtropical montane forests or are exclusive to the MBBR, related to the forest management strategies implemented there. The lack of available information on the distribution patterns of pine and oak in Mexico has made it difficult for us to compare our results with other studies and, therefore, to draw solid conclusions about our findings. We believe it is essential to study the distribution patterns of pine and oak at the local and regional levels in other areas of the country to better understand their distribution in mountainous areas. Likewise, it is imperative to analyze the recruitment patterns of the subdominant species of the MBBR to assess their conservation status in the area.
In the MBBR, the distribution patterns and alpha diversity of pines and oaks did not show a well-defined pattern associated with the altitudinal gradient. These results suggest that variables associated with elevation (e.g., humidity and temperature) do not determine the distribution patterns and alpha diversity of the communities of these genera along the altitudinal gradient in the area. Anthropogenic factors, such as deforestation and inadequate reforestation strategies, must be evaluated in future studies because they are overriding the effect of evolutionary and biogeographic processes on the distribution of these species. In the area, P. pseudostrobus and Q. laurina were the dominant and most abundant species. The remaining pine and oak species showed restricted distributions with poorly defined patterns of species turnover. Activities such as logging, agricultural activities, and poor forest management may also influence the high dominance of P. pseudostrobus and the low density and restricted distribution patterns of the subdominant pine species.
Floristic dissimilarity is mainly due to species turnover, and although it is associated with the elevational gradient, it did not show an increase or decrease pattern as we expected, but rather a pattern in the form of an inverted hump, with more floristic dissimilarity at the extremes of the elevational gradient. The lack of well-defined species shifts along the elevational gradient makes it difficult for future studies to predict how species turnover will occur under the effects of climate change.
Acknowledgments
We are grateful to M.G. Cornejo-Tenorio and J.E. Sáenz-Ceja for their help in identifying the oak and pine species, to M.T. Oropeza-Sánchez for his help with the statistical analyses, to the people from the MBBR ejidos. To R. Ortiz-Mendoza and my colleagues from the Ecology and Forest Resources Laboratory of IIES for their support in the field. We thank Alternare AC for allowing us to use their facilities to carry out the fieldwork. We thank the support of Posgrado en Ciencias Biológicas, UNAM, as this work is part of the AGM doctoral dissertation. We appreciate the financial and logistical support of the Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM) Project PAPIIT IN214820 and IN209716, the scholarship of the National Council of Humanities, Sciences and Technologies (Conahcyt), the Complementary Supports Program for Indigenous Women 2018 (Conahcyt).
Appendix. Sampling coverage analysis showed that sampling was equally complete at all points, with values exceeding 90%.
References
Aguilar-Romero, R., García-Oliva, F., Pineda-García, F., Torres, I., Peña-Vega, E., Ghilardi, A. et al. (2016). Patterns of distribution of nine Quercus species along an environmental gradient in a fragmented landscape in central Mexico. Botanical Sciences, 94, 471–482. https://doi.org/10.17129/botsci.620
Alfaro-Reyna, T., Martínez-Vilalta, J., & Retana, J. (2019). Regeneration patterns in Mexican pine-oak forests. Forest Ecosystems, 6, 50. https://doi.org/10.1186/s40663-019-0209-8
Barry, R. (2008). Mountain weather and climate(3rd Ed.). Boulder, Colorado: Cambridge University Press. https://doi.org/10.1017/CBO9780511754753
Baselga, A., & Orme, C. D. L. (2012). Betapart: an R package for the study of beta diversity. Methods in Ecology and Evolution, 3, 808–812. https://doi.org/10.1111/j.2041-210X.2012.00224.x
Brambach, F., Leuschner, C., Tjoa, A., & Culmsee, H. (2017). Diversity, endemism, and composition of tropical mountain forest communities in Sulawesi, Indonesia, in relation to elevation and soil properties. Perspectives in Plant Ecology, Evolution and Systematics, 27, 68–79. https://doi.org/10.1016/j.ppees.2017.06.003
Callaway, R. M., Brooker, R. W., Choler, P., Kikvidze, Z., Lortie, C. J., Michalet, R. et al. (2002). Positive interactions among alpine plants increase with stress. Nature, 417, 844–848. https://doi.org/10.1038/nature00812
Carlón-Allende, T., Mendoza, M. E., Villanueva-Díaz, J., & Pérez-Salicrup, D. R. (2016). Análisis espacial del paisaje como base para muestreos dendrocronológicos: El caso de la Reserva de la Biosfera Mariposa Monarca, México. Madera y Bosques, 21, 11–22. https://doi.org/10.21829/myb.2015.212442
Champo-Jiménez, O., Valderrama-Landeros, L., & España-Boquera, M. L. (2012). Pérdida de cobertura forestal en la Reserva de la Biósfera Mariposa Monarca, Michoacán, México (2006-2010). Revista Chapingo Serie Ciencias Forestales y del Ambiente, 18, 143–157. https://doi.org/10.5154/r.rchscfa.2010.09.074
Chao, A., & Jost, L. (2012). Coverage-based rarefaction and extrapolation: standardizing samples by completeness rather than size. Ecology, 93, 2533–2547. https://doi.org/ 10.2307/41739612
Chao, A., Kubota, Y., Zelený, D., Chiu, C. H., Li, C. F., Kusumoto, B. et al. (2020). Quantifying sample completeness and comparing diversities among assemblages. Ecological Research, 35, 292–314. https://doi.org/10.1111/1440-1703.12102
Chao, A., Thorn, S., Chiu, C. H., Moyes, F., Hu, K. H., Chazdon, R. L. et al. (2023). Rarefaction and extrapolation with beta diversity under a framework of H ill numbers: the iNEXT. beta3D standardization. Ecological Monographs, 93, e1588. https://doi.org/10.1002/ecm.1588
Conanp (Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas) (2001). Programa de manejo de la Reserva de la Biosfera Mariposa Monarca. Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas. Ciudad de México: Conanp.
Cornejo-Oviedo, E., Valencia-Manzo, S., & Flores-López, C. (2004). Índice de sitio para Pinus herrerae Martínez en Cd. Hidalgo, Michoacán. Revista Fitotecnia Mexicana, 27, 77–80. https://doi.org/10.35196/rfm.2004.Especial_1.77
Cornejo-Tenorio, G., & Ibarra-Manríquez, G. (2017). Flora of the core zones of the Monarch Butterfly Biosphere Reserve, Mexico: composition, geographical affinities and beta diversity. Botanical Sciences, 95, 103-129. https://doi.org/10.17129/botsci.803
Cué-Bär, E. M., Villaseñor, J. L., Arredondo-Amezcua, L., Cornejo-Tenorio, G., & Ibarra-Manríquez, G. (2006). La flora arbórea de Michoacán, México. Boletín de La Sociedad Botánica de México, 78, 47–81. https://doi.org/10.17129/botsci.1721
Fontana, V., Guariento, E., Hilpold, A., Niedrist, G., Steinwandter, M., Spitale, D. et al. (2020). Species richness and beta diversity patterns of multiple taxa along an elevational gradient in pastured grasslands in the European Alps. Scientific Reports, 10, 12516. https://doi.org/10.1038/s41598-020-69569-9
Galicia, L., Chávez-Vergara, B. M., Kolb, M., Jasso-Flores, R. I., Rodríguez-Bustos, L. A., Solís, L. E. et al. (2018). Perspectives of the socioecological approach in the preservation, utilization and the payment of environmental services of the temperate forests of Mexico. Madera y Bosques, 24, 1–18. https://doi.org/10.21829/myb.2018.2421443
Galicia, L., Potvin, C., & Messier, C. (2015). Maintaining the high diversity of pine and oak species in mexican temperate forests: A new management approach combining functional zoning and ecosystem adaptability. Canadian Journal of Forest Research, 45, 1358–1368. https://doi.org/10.1139/cjfr-2014-0561
Galicia, L., & Zarco-Arista, A. E. (2014). Multiple ecosystem services, possible trade-offs and synergies in a temperate forest ecosystem in Mexico: A review. International Journal of Biodiversity Science. Ecosystem Services and Management, 10, 275–288. https://doi.org/10.1080/21513732.2014.973907
Ghazoul, J., Bugalho, M., & Keenan, R. (2019). Plantations take economic pressure off natural forests. Nature, 570, 307–308. https://doi.org/10.1038/d41586-019-01878-0
Giménez-de Azcárate, J., Ramírez, M. I., & Pinto, M. (2003). Las comunidades vegetales de la Sierra de Angangueo (estados de Michoacán y México, México): clasificación, composición y distribución. Lazaroa, 24, 87–111. https://doi.org/10.5209/LAZAROA.10053
Gómez-Pineda, E., Sáenz-Romero, C., Ortega-Rodríguez, J. M., Blanco-García, A., Madrigal-Sánchez, X., Lindig-Cisneros, R. et al. (2020). Suitable climatic habitat changes for Mexican conifers along altitudinal gradients under climatic change scenarios. Ecological Applications, 30, e02041. https://doi.org/10.1002/eap.2041
González-Tagle, M. A., Schwendenmann, L., Pérez, J. J., & Schulz, R. (2008). Forest structure and woody plant species composition along a fire chronosequence in mixed pine–oak forest in the Sierra Madre Oriental, Northeast Mexico. Forest Ecology and Management, 256, 161–167. https://doi.org/10.1016/j.foreco.2008.04.021
Herrera-Hernández, R., & Escobar, A. S. (2021). Pinus montezumae Lambert (Pinaceae). In Rodríguez-Trejo, D. A. (Coord.). Semillas de especies forestales (pp. 201–207). División de Ciencias Forestales, Universidad Autónoma Chapingo. Chapingo, Estado de México.
Hsieh, T. C., Ma, K. H., & Chao, A. (2016). iNEXT: An R package for rarefaction and extrapolation of species diversity (Hill numbers). Methods in Ecology andEvolution, 7, 1451–1456. https://doi.org/10.1111/2041-210X.12613
Luna-José, A. D., Montalvo-Espinosa, L., & Rendón-Aguilar, B. (2003). Los usos no leñosos de los encinos en México. Boletín de la Sociedad Botánica de México, 72, 107–117. https://doi.org/10.17129/botsci.1671
MacArthur, R. H. (1972). Geographical ecology: patterns in the distribution of species. Princeton NJ: Princeton University Press. https://doi.org/10.2307/1934352
Magurran, A. E. (2004). Measuring biological diversity. Oxford: Blackwell Publishing.
Manzanilla-Quiñones, U., Delgado-Valerio, P., Hernández-Ramos, J., Molina-Sánchez, A., García-Magaña, J. J., & Rocha-Granados, M. D. C. (2018). Similaridad del nicho ecológico de Pinus montezumae y P. pseudostrobus (Pinaceae) en México: implicaciones para la selección de áreas productoras de semillas y de conservación. Acta Botanica Mexicana, 126, e1398. https://doi.org/10.21829/abm126.2019.1398
Marlès, M. J., Valor, I. T., Claramunt, L. B., Pérez-Salicrup, D. R., Maneja, Z. R., Sánchez M. S. et al. (2015). Análisis dendroclimático de Pinus pseudostrobus y Pinus devoniana en los municipios de Áporo y Zitácuaro (Michoacán), Reserva de la Biósfera de la Mariposa Monarca. Investigaciones Geográficas, 2015, 19–32. https://doi.org/10.14350/rig.43338
Martin, M. P., Peters, C. M., Asbjornsen, H., & Ashton, M. S. (2021). Diversity and niche differentiation of a mixed pine-oak forest in the Sierra Norte, Oaxaca, Mexico. Ecosphere, 12, e03475. https://doi.org/10.1002/ecs2.3475
Maza-Villalobos, S., Macedo-Santana, F., Rodríguez-Velázquez, J., Oyama, K., & Martínez-Ramos, M. (2014). Variación de la estructura y composición de comunidades de árboles y arbustos entre tipos de vegetación en la Cuenca de Cuitzeo, Michoacán. Botanical Sciences, 92, 243–258. https://doi.org/10.17129/botsci.104
McCain, C. M., & Grytnes, J. (2010). Elevational Gradients in Species Richness. In Encyclopedia of Life Sciences. Chichester: John Wiley & Sons. https://doi.org/10.1002/97 80470015902.a0022548
Moreno, C. E., Barragán, F., Pineda, E., & Pavón, N. P. (2011). Reanálisis de la diversidad alfa: alternativas para interpretar y comparar información sobre comunidades ecológicas. Revista Mexicana de Biodiversidad, 82, 1249–1261. https://doi.org/10.22201/ib.20078706e.2011.4.745
Nanda, S. A., Haq, M., Singh, S. P., Reshi, Z. A., Rawal, R. S., Kumar, D. et al. (2021). Species richness and β-diversity patterns of macrolichens along elevation gradients across the Himalayan Arc. Scientific Reports, 11, 20155. https://doi.org/10.1038/s41598-021-99675-1
Navarrete, J. L., Ramírez, M. I., & Pérez-Salicrup, D. R. (2011). Logging within protected areas: Spatial evaluation of the monarch butterfly biosphere reserve, Mexico. Forest Ecology and Management, 262, 646–654. https://doi.org/10.1016/j.foreco.2011.04.033
North, M. P., & Keeton, W. S. (2008). Emulating natural disturbance regimes: an emerging approach for sustainable forest management. In R. Lafortezza, J. Chen, G. Sanesi, & T. Crow (Eds.), Landscape ecology: sustainable management of forest landscapes (pp. 341–372). The Netherlands: Verlag Press.
Ohdo, T., & Takahashi, K. (2020). Plant species richness and community assembly along gradients of elevation and soil nitrogen availability. AoB Plants, 12, 1–10. https://doi.org/10.1093/AOBPLA/PLAA014
R Core Team (2023). R: A language and environment for statistical computing. Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. URL https://www.R-project.org/
Rahbek, C. (2005). The role of spatial scale and the perception of large-scale species-richness patterns. Ecology Letters, 8, 224–239. https://doi.org/10.1111/j.1461-0248.2004.00701.x
Ramírez, M. I., López-Sánchez, J., & Barrasa, S. (2019). Mapa de vegetación y cubiertas del suelo, 2018. Reserva de la Biosfera Mariposa Monarca. Serie Cartográfica Monarca, Volumen II. Morelia: CIGA-UNAM.
Rzedowski, J., (2006). Vegetación de México. Edición digital. Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad. https://www.biodiversidad.gob.mx/publicaciones/librosDig/pdf/VegetacionMxPort.pdf
Sabatini, F. M., Jiménez-Alfaro, B., Burrascano, S., Lora, A., & Chytrý, M. (2017). Beta-diversity of central european forests decreases along an elevational gradient due to the variation in local community assembly processes. Ecography, 41, 1038–1048. https://doi.org/10.1111/ecog.02809
Sáenz-Ceja, J. E., & Pérez-Salicrup, D. R. (2019). Dendrochronological reconstruction of fire history in coniferous forests in the Monarch Butterfly Biosphere Reserve, Mexico. Fire Ecology, 15, 18. https://doi.org/10.1186/s42408-019-0034-z
Sáenz-Ceja, J. E., & Pérez-Salicrup, D. R. (2020). Modification of fire regimes inferred from the age structure of two conifer species in a Tropical Montane Forest. Forests, 11, 1193. https://doi.org/10.3390/f11111193
Sáenz-Ceja, J. E., & Pérez-Salicrup, D. R. (2021). Avocado cover expansion in the Monarch Butterfly Biosphere Reserve, Central Mexico. Conservation, 1, 299–310. https://doi.org/10.3390/conservation1040023
Semarnat (Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales). (2018). Anuario estadístico de la producción forestal 2018. Ciudad de México: Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales.
Socolar, J. B., Gilroy, J. J., Kunin, W. E., & Edwards, D. P. (2016). How should beta-diversity inform biodiversity conservation? Trends in Ecology and Evolution, 31, 67–80. https://doi.org/10.1016/j.tree.2015.11.005
Toledo-Garibaldi, M., & Williams-Linera, G. (2014). Tree diversity patterns in successive vegetation types along an elevation gradient in the Mountains of Eastern Mexico. Ecological Research, 29, 1097–1104. https://doi.org/10.1007/s11284-014-1196-4
Valencia, S. (2004). Diversidad del género Quercus (Fagaceae) en México. Botanical Sciences, 75, 33–53. https://doi.org/10.17129/botsci.1692
Venables, W. N., & Ripley, B. D. (2002) Modern applied statistics with S. Fourth edition. New York: Springer.
Vicente, H. J. C. (2020). Monitoreo de restauración activa y pasiva en un sitio perturbado dentro de la zona núcleo de la Reserva de la Biosfera Mariposa Monarca(Tesis de maestría). Posgrado en Ciencias Biológicas. Facultad de Biología. Universidad Michoacána San Nicolás de Hidalgo. Michoacán, México.
Vidal, O., López-García, J., & Rendón-Salinas, E. (2014). Trends in deforestation and forest degradation after a decade of monitoring in the Monarch Butterfly Biosphere Reserve in Mexico. Conservation Biology, 28, 177–186. https://doi.org/10.1111/cobi.12138
Villers-Ruiz, L., & Trejo-Vázquez, I. (1997). Assessment of the vulnerability of forest ecosystems to climate change in Mexico. Climate Research, 9, 87–93. https://doi.org/10.3354/cr009087
Wang, G., Zhou, G., Yang, L., & Li, Z. (2002). Distribution, species diversity and life-form spectra of plant communities along an altitudinal gradient in the northern slopes of Qilianshan Mountains, Gansu, China. Plant Ecology, 165, 169–181. https://doi.org/10.1023/A:1022236115186
Whittaker, R. H. (1956). Vegetation of the Great Smoky Mountains. Ecological Monographs, 26, 1–80. https://doi.org/10.2307/1943577
Whittaker, R. H. (1967). Gradient analysis of vegetation. Biological Reviews, 42, 207–264. https://doi.org/10.1111/j.1469-185X.1967.tb01419.x
Zavala, M. A., Galindo-Jaimes, L., & González-Espinosa, M. (2007). Models of regional and local stand composition and dynamics of pine-oak forests in the central highlands of Chiapas (Mexico): theoretical and management implications. In Biodiversity loss and conservation in fragmented forest landscapes: the forests of montane Mexico and temperate South America (pp. 223–243). Newton Oxford, England, United Kingdom: CAB International https://doi.org/10.1079/9781845932619.0223
Zhou, Y., Ochola, A. C., Njogu, A. W., Boru, B. H., Mwachala, G., Hu, G. et al. (2019). The species richness pattern of vascular plants along a tropical elevational gradient and the test of elevational Rapoport’s rule depend on different life-forms and phytogeographic affinities. Ecology and Evolution, 9, 4495–4503. https://doi.org/10.1002/ece3.5027
Jenny del Carmen Estrada-Montiel a, Liliana Ríos-Rodas b, Judith A. Rangel-Mendoza a, *, José Rogelio Cedeño-Vázquez c, J. Nicolas Urbina-Cardona d y Claudia Elena Zenteno-Ruiz a
a Universidad Juárez Autónoma de Tabasco, División Académica de Ciencias Biológicas, Carretera Villahermosa-Cárdenas Km 0.5 s/n, entronque a Bosque de Saloya, 86150 Villahermosa, Tabasco, México
b Universidad Popular de la Chontalpa, División de Ciencias Básicas e Ingeniería, Carretera Cárdenas-Huimanguillo Km. 2.5. R/a Paso y Playa, 86500 Cárdenas, Tabasco, México
c El Colegio de la Frontera Sur, Unidad Chetumal, Departamento de Sistemática y Ecología Acuática, Av. Centenario Km 5.5, 77014 Chetumal, Quintana Roo, México
d Pontificia Universidad Javeriana, Facultad de Estudios Ambientales y Rurales, Departamento de Ecología y Territorio, Carretera 7 N 40-62, Bogotá, Colombia
*Autor para correspondencia: judith.rangel@ujat.mx (J.A. Rangel-Mendoza)
Recibido: 20 enero 2023; aceptado: 27 septiembre 2024
Resumen
El objetivo de la investigación fue analizar la influencia de las variables bióticas y abióticas en los gradientes ambientales sobre la abundancia de 3 especies de renacuajos asociados a charcas permanentes y temporales en un arroyo tropical del sureste de México. La búsqueda de los individuos y el registro de variables ambientales se realizaron de marzo a julio de 2021. Se registraron un total de 975 renacuajos de 3 especies: Lithobates vaillanti, Incilius valliceps y Exerodonta bivocata; esta última se encontró exclusivamente en charcas ubicadas en vegetación primaria, concluyendo que es especialista de hábitats conservados. El análisis multivariante de varianza (Permanova), determinó que el tipo de vegetación tuvo un efecto significativo sobre las variables medidas en cada gradiente ambiental (pseudo-F = 3.46, p [perm] = 0.0015). El modelo lineal basado en distancias DistLM sugiere que la abundancia total de los renacuajos es explicada por la temperatura, la salinidad y el pH del agua. Este estudio proporciona información clave sobre cómo los gradientes ambientales influyen en la abundancia de los renacuajos, lo cual es fundamental para la conservación y manejo de organismos especialistas, de escaso conocimiento sobre sus modos reproductivos o que se encuentren en alguna categoría de riesgo.
Palabras claves: Anuros; Arroyo tropical; Tipo de vegetación; Variables abióticas; Variables bióticas
Environmental variables influencing three tadpole species’ abundance in temporary and permanent ponds
Abstract
The objective of the research was to analyze the influence of the biotic and abiotic variables in environmental gradients on the abundance of 3 tadpole species associated with permanent and temporary ponds in a tropical stream in southeastern Mexico. The search for individuals and the environmental variables records were carried out from March to July 2021. A total of 975 tadpoles of 3 species were recorded: Lithobates vaillanti, Incilius valliceps, and Exerodonta bivocata, and this last species was recorded exclusively in ponds located in primary vegetation, so this anuran is a specialist of conserved habitats. Permutational Multivariate Analysis of Variance (Permanova) determined that vegetation type had a significant effect on the variables recorded in each environmental gradient (pseudo-F = 3.46, p [perm] = 0.0015). Distance-based Linear Model (DistLM) of tadpole assemblage suggests that total tadpole abundance is explained by water temperature, salinity and pH. This study provides key information about how environmental gradients influence tadpole abundance. This is fundamental for the conservation and management of specialist organisms that are poorly known for their reproductive modes or are in some category of risk.
El hábitat es un espacio específico que reúne condiciones bióticas y abióticas indispensables para la presencia y distribución de una especie (Delfín-Alfonso et al., 2014), por lo cual, la selección del hábitat por parte de los individuos es crucial para asegurar su supervivencia en cualquiera de sus etapas de desarrollo (Ernst et al., 2012). En especies ovíparas, los adultos son quienes seleccionan el sitio para la puesta de sus huevos y de esta manera el hábitat en donde se desarrollan las crías (Both et al., 2011), algunas características extrínsecas que influyen en la selección del sitio para ovopositar son: 1) la cobertura del dosel, que influye en la regulación de la temperatura del agua; 2) el porcentaje de hojarasca utilizado como refugio y sitio de forrajeo; 3) las propiedades fisicoquímicas del agua como conductividad, pH y oxígeno disuelto, implicadas en el desarrollo de los individuos (Borges-Júnior y Rocha, 2013; Camacho-Rozo y Urbina-Cardona, 2021; Sah y Grafe, 2020; Thomas et al., 2019); 4) el tipo de sustrato, que puede afectar las condiciones microambientales, como la estabilidad, la temperatura y la oxigenación del agua, esenciales para el desarrollo de los huevos y larvas (Wiens, 1972; Melo et al., 2018). Un factor intrínseco que influye en la selección de los sitios de ovoposición es la duración de la metamorfosis, las especies con renacuajos que presentan un ciclo larvario largo seleccionan charcas permanentes, mientras que aquellas que tienen un periodo de metamorfosis corto utilizan charcas temporales (Borges-Júnior y Rocha, 2013; Peltzer y Lajmanovich, 2004).
Los renacuajos son herbívoros especializados, se nutren a través de la filtración de algas adheridas a diferentes sustratos, de plancton y de la materia orgánica presentes en los sedimentos de los cuerpos de agua. De esta manera evitan la eutrofización e intervienen en la dinámica de los nutrientes en los hábitats acuáticos (Jacobson et al., 2019; Mohneke y Rödel, 2009; Ranvestel et al., 2004). A pesar de la importancia ecológica de los renacuajos, la mayoría de los estudios realizados se enfocan en estudiar su ecología y describir la diversidad de anuros en sitios determinados (Leyte-Manrique et al., 2018; Martín-Regalado et al., 2016; Reyna-Bustos et al., 2022; Ríos-Rodas et al., 2020). Para el caso de los renacuajos, las investigaciones incluyen descripciones taxonómicas (Canseco Márquez et al., 2003; Canseco-Márquez y Gutiérrez Mayén, 2010; Kaplan y Heimes, 2015), estudios experimentales para conocer la supervivencia de los renacuajos expuestos a distintas concentraciones de salinidad (Woolrich-Piña et al., 2015, 2017), la tasa de malformaciones por exposición a contaminantes (Aguillón-Gutiérrez y Ramírez-Bautista, 2015), pero se han dejado de lado las investigaciones acerca de la influencia de los gradientes ambientales sobre la selección de las charcas para la ovoposición y el desarrollo de renacuajos.
Los gradientes ambientales se refieren a las variaciones espaciales y temporales en las condiciones abióticas y bióticas que influyen en la estructura y dinámica de las comunidades acuáticas (Ouchi-de Melo et al., 2017; Schalk et al., 2017). En este estudio, consideramos gradientes ambientales que incluyen las variables fisicoquímicas del agua (temperatura, salinidad y pH), la estructura de la vegetación circundante (vegetación primaria, secundaria y recién talada) y las características de las charcas (permanentes y temporales). Por lo cual, el objetivo de la presente investigación fue analizar la influencia de las variables bióticas y abióticas en los gradientes ambientales sobre la abundancia de 3 especies de renacuajos asociados a charcas permanentes y temporales en un arroyo tropical del sureste de México. Nuestra hipótesis indica que las variaciones en los factores bióticos y abióticos, así como los componentes del hábitat a lo largo de los gradientes ambientales, influyen significativamente en la abundancia relativa de las 3 especies de renacuajos en charcas permanentes y temporales del arroyo, y se registra una mayor abundancia de individuos en charcas permanentes debido a las condiciones más estables y favorables para su desarrollo.
Materiales y métodos
El trabajo de campo se realizó en el arroyo La Escalera en el ejido Villa de Guadalupe (17°21’38.23” N, 93°36’30.97” O), que forma parte del Complejo Ecoturístico Agua Selva, en el municipio de Huimanguillo, Tabasco, México (fig. 1). El área se ubica en la zona montañosa de la región fisiográfica Sierra Norte de Chiapas, con 200 a 1,000 m snm (Alejandro-Montiel et al., 2010; Montalvo-Vargas y Castillo-Ramiro, 2018). La temperatura media anual es de 20.6 °C, presenta un clima cálido húmedo (Af), con lluvias todo el año y una precipitación media anual de 3,638 mm, lo cual contribuye a la formación de más de 100 cascadas de aguas cristalinas (algunas permanentes y otras temporales), pozas de formación natural y arroyos permanentes continuos que son aprovechados por la comunidad local para realizar actividades cotidianas y ecoturísticas (Alejandro-Montiel et al., 2010; Carvajal-Hernández et al., 2018; Castillo-Acosta et al., 2019). A lo largo del arroyo se distinguen 3 tipos de ambientes de acuerdo con el tipo y estado de la vegetación circundante: 1) vegetación primaria (VP; fig. 2a), constituida por una selva alta perennifolia con árboles de hasta 45 m de altura como palo mulato (Bursera simaruba), caoba (Swietenia macrophylla), ramón (Brosimun alicastrum), ceiba (Ceiba petandra), zopo (Guatteria anomala), jobo (Spondias mombin) y una gran diversidad de epífitas como orquídeas, helechos y musgos (Palma-López et al., 2019); 2) vegetación secundaria de selva alta perennifolia (VS; fig. 2b), caracterizada por árboles de 10 a 20 m de altura como guarumo (Cecropia obtusifolia), ciruelillo (Trichilia havanensis) y naranjillo (Bernandia interrupta) (Carvajal-Hernández et al., 2018; Palma-López et al., 2011; Rodríguez y Banda, 2016); y 3) vegetación recién talada (VRT; fig. 2c), que se consideró como pequeños fragmentos (2.5 ha aproximadamente) de vegetación secundaria con arbustos menores a 4 m de altura inmersos en espacios abiertos generados por la tala, como resultado de la acción de las comunidades humanas para disponer de terrenos que les permitieran acceder a programas gubernamentales de desarrollo rural (Challenger y Soberano, 2018). De acuerdo con los pobladores, la tala en este sitio ocurrió aproximadamente 2 meses antes de iniciar el trabajo de campo.
Se realizaron muestreos diurnos de 10:00-15:00 h, iniciando la búsqueda en los transectos de menor altitud para evitar pseudoréplicas de individuos arrastrados por la corriente (Strauß et al., 2010); el trabajo de campo se llevó a cabo de marzo a julio de 2021, con un esfuerzo de muestreo de 5 h, por 5 personas durante 2 días, obteniendo un total de 250 horas/hombres para todo el muestreo. Para el registro de los renacuajos se establecieron 5 transectos a lo largo del arroyo, 1 en VP, y 2 en VS y VRT. Cada transecto midió 200 m de largo con un ancho que varió de 10 a 15 m, todos los transectos estuvieron separados por 50 m para asegurar la independencia de los datos, con una separación mínima de 200 m entre cada tipo de vegetación. En cada transecto se localizaron charcas permanentes y temporales. Las permanentes estuvieron conectadas a la corriente del arroyo o con algún tipo de filtración superficial; mientras que las temporales fueron aquellas que se quedan sin agua en la temporada seca y se encuentran separadas del afluente principal (arroyo) por un mínimo de 2 m (Eterovick y Souza, 2003). En cada charca se buscaron renacuajos que comprenden las etapas 24 a la 41, de acuerdo con la escala de Gosner (1960), en ellas aún no hay desarrollo de extremidades y, por lo tanto, no es posible su movimiento entre las charcas (Eterovick y Souza, 2003). Para determinar la abundancia relativa, se contabilizaron visualmente los renacuajos presentes en cada una de las charcas por 5 min.
La identidad taxonómica de los renacuajos se determinó in situ, utilizando las claves dicotómicas de Köhler (2011), Limbaugh y Volpe (1957), Mijares-Urrita (1998), Segura-Solís y Bolaños (2009), los individuos que no fue posible identificar de este modo, se colectaron bajo el permiso con oficio SGPA/DGVS/00962/22. La captura se realizó utilizando redes de inmersión de diferentes dimensiones (21.5 × 17.8 cm; 10 × 8 cm), se separaron por morfoespecie y se colocaron en contenedores de 500 ml, con agua de la charca. Los organismos se trasladaron al laboratorio de la Colección de Anfibios y Reptiles de Tabasco (CART), de la División Académica de Ciencias Biológicas, Universidad Juárez Autónoma de Tabasco para su posterior identificación.
Para definir los gradientes ambientales en el área de estudio, se consideró un conjunto de variables abióticas y bióticas en las charcas permanentes y temporales. Dentro de las variables abióticas se consideró la altitud, la cual se obtuvo con un sistema de geoposicionamiento global (GPS 64S, marca GARMIN); la temperatura, la conductividad, el oxígeno disuelto y la salinidad del agua se midieron con una sonda multiparamétrica Pro-230, marca YSI® Professional Series. Para medir el pH se utilizó un medidor de bolsillo marca pHep®5 de pH/temperatura con resolución 0.01, la profundidad de la hojarasca y de las charcas se midieron con una regla de 30 cm. En cada muestreo y en cada una de las charcas evaluadas se tomaron 3 medidas de las variables antes mencionadas, con el propósito de obtener un promedio para cada charca (Cruz-Ramírez et al., 2018). Posteriormente, se identificó el tipo de sustrato presente en cada una de las charcas: arenoso, limoso, arcilloso (Eterovick y Souza, 2003; Melo et al., 2018).
Figura 1. Área de estudio en la selva alta perennifolia de la Sierra Norte de Chiapas en el municipio de Huimanguillo, Tabasco, México. La figura superior muestra la ubicación del área de estudio dentro de México, la figura intermedia señala en el recuadro azul la ubicación del área de estudio dentro del estado de Tabasco y la figura inferior indica la distribución de los transectos de búsqueda de las charcas sobre el arroyo La Escalera. Mapa elaborado por Josué García León.
Las variables bióticas se calcularon en cada muestreo y en cada una de las charcas evaluadas, por ejemplo, la cobertura del dosel (CD), se midió con un densiómetro esférico cóncavo, para ello se realizaron 4 lecturas con dirección a los puntos cardinales a una altura de 1.30 m sobre el suelo, los valores se promediaron y, posteriormente, se multiplicaron por la constante 1.04 (Lemmon, 1956), dando como resultado el porcentaje de la CD. Además, se consideraron como presentes o ausentes los siguientes componentes del hábitat: rocas, vegetación acuática, pastos, raíces, troncos y corriente del agua (Strauß et al., 2010), así como los organismos acuáticos (peces, gasterópodos y decápodos).
Una vez en el laboratorio, los renacuajos se mantuvieron en acuaterrarios siguiendo las recomendaciones de Poole y Grow (2012), con algunas modificaciones para asegurar la supervivencia de los organismos, como utilizar agua purificada con baja concentración de sales. Los acuaterrarios se oxigenaron con bombas de aire para peceras y plantas acuáticas, como sustrato se utilizó grava para acuario. Los renacuajos se alimentaron cada 48 h con cantidades pequeñas de espinacas previamente desinfectadas; después de 15 min se retiraron los excedentes de mayor tamaño para evitar enfermedades en los organismos (La Marca y Castellanos, 2018). Una vez que los individuos completaron su metamorfosis, fueron identificados a nivel de especie con las claves antes mencionadas; posteriormente, fueron liberados en el sitio de captura. Para el caso exclusivo de Exerodonta bivocata, se colectaron 5 individuos para conservarlos en la CART, se sacrificaron con etanol al 4% y, posteriormente, fueron fijados con formol tamponado (neutro) al 10% por 2 semanas, transcurrido ese tiempo fueron preservados en alcohol etílico al 30% (Cortez et al., 2006).
Figura 2. Vista de los tipos de ambientes presentes en el sitio de estudio en la Sierra Norte de Chiapas, municipio de Huimanguillo Tabasco, México. a) Vegetación primaria de selva alta perennifolia, b) vegetación secundaria, c) vegetación recién talada.
Análisis de datos. El grado de asociación de cada especie con los tipos de vegetación y charcas, se analizó a través de un mapa de calor representado a partir del índice de asociación de Whittaker (Somerfield y Clarke, 2013). El mapa de calor es una herramienta gráfica que se utiliza para representar, en 2 dimensiones, una matriz de datos mediante un gradiente de colores. Cada color representa el valor numérico del índice de Whittaker, con colores que varían desde tonos fríos (como el azul), para indicar valores bajos de asociación de la abundancia de una especie por una charca, hasta tonos cálidos (como el rojo) para valores altos; lo que permite identificar visualmente patrones, agrupaciones o tendencias dentro de los datos, a partir de las abundancias de las especies en cada charca; adicionalmente, se realiza una clasificación, la cual se visualiza como un clúster de agrupamiento entre estos cuerpos de agua. Posteriormente, se aplicó un análisis Permanova para determinar el efecto del tipo de vegetación sobre las variables ambientales (factor fijo con 3 niveles: vegetación primaria, vegetación secundaria y vegetación recién talada), el tipo de charca (factor fijo con 2 niveles: permanente y temporal), la altitud y sus interacciones. Las variables ambientales fueron previamente estandarizadas y convertidas en una matriz de distancias euclidianas. El Permanova se realizó bajo una suma parcial de cuadrados (tipo III) y 9,999 permutaciones de los residuales bajo un modelo reducido (Anderson y Ter-Braak, 2003). Los valores significativos y sus interacciones se analizaron mediante una comparación a posteriori con el estadístico “t de student” y 9,999 permutaciones.
Para ver gráficamente los resultados del Permanova sobre el gradiente ambiental, se realizó un análisis de coordenadas principales (PCoA), donde se representa la asociación de las variables, solo se visualizaron las variables con valores de correlación de Pearson mayores de 0.5 con alguno de los 2 primeros ejes de ordenación. Adicionalmente, se realizó un gráfico de burbujas sobre el PCoA para representar gráfica y descriptivamente la relación entre las variables ambientales con la abundancia total de renacuajos, cuanto más grande fuera la burbuja, mayor sería el número de renacuajos (Clarke y Gorley, 2015).
Las diferencias entre la abundancia total de los renacuajos y por especie se evaluaron utilizando una matriz de abundancia la cual se transformó a raíz cuadrada y posteriormente se generó una matriz de distancias euclidianas; el diseño del Permanova siguió los parámetros descritos anteriormente para las variables ambientales. Finalmente, se realizó un análisis de correlación de Pearson con el fin de determinar la relación lineal entre las variables ambientales y descartar aquellas variables colineales con un coeficiente mayor a 0.7 para análisis posteriores. A fin de seleccionar los modelos que mejor explican la abundancia total de los renacuajos y de cada especie, en función de las variables ambientales, se usó un modelo lineal basando en distancias DistLM (Anderson et al., 2008). El DistLM, es una técnica estadística que permite analizar las relaciones entre una matriz de similitud como variable de respuesta (que en este caso son las abundancias de cada especie convertida en una matriz de distancia euclidiana entre charcas) y un conjunto de variables ambientales predictoras, previamente estandarizadas (que se agrupan a partir de una matriz de distancias euclidianas entre charcas). Se basa en descomponer la varianza de esta matriz de distancias euclidianas de las abundancias (como variable de respuesta) con respecto a las distancias euclidianas de las variables predictoras, permitiendo así identificar qué variables predictoras tienen una influencia sobre la abundancia total y de cada especie de anuro en etapa larval dado el mejor modelo ajustado. Adicionalmente, se empleó el procedimiento de selección de BEST que permite identificar las variables ambientales que mejor explican cambios en la variable de respuesta (la abundancia total y de cada especie) y de esta forma se seleccionaron los modelos con mejor ajuste a partir del criterio de información de Akaike para muestras pequeñas (AICc; McArdle y Anderson, 2001). Todos los análisis se realizaron utilizando el software PRIMER v 7.0.21 y Permanova add-on v 1.04 (Anderson et al., 2008). El uso del AICc enfoca la calidad de cada modelo relativo a los otros dentro de un conjunto de modelos candidatos, permitiendo una comparación basada en la parsimonia y la explicación de la variabilidad de la variable de respuesta, en lugar de usar pruebas de hipótesis individuales; lo que evita la dependencia en valores de p en los análisis de regresión y promueve un enfoque más integral en la selección de modelos (Anderson, 2007; Burnham y Anderson, 2004; Goodenough et al., 2012).
Resultados
Se registraron 975 renacuajos de 3 especies: Lithobates vaillanti, Incilius valliceps y Exerodonta bivocata. Lithobates vaillanti presentó la mayor abundancia con 60.51% de las observaciones, seguida de I. valliceps con 28.41% y E. bivocata con 11.08%. Se contabilizaron un total de 55 charcas, en 40 de ellas se encontraron renacuajos, 25 fueron charcas permanentes y 15 temporales. De acuerdo con el mapa de calor en cada tipo de charca y según el tipo de vegetación, se determinó que no están presentes 2 especies en la misma charca. Exerodonta bivocata fue asociada a charcas permanentes ubicadas en VP, I. valliceps a charcas temporales en VS y L. vaillanti a charcas temporales y permanentes en VS y VRT (fig. 3).
Figura 3. Mapa de calor que representa la asociación de las especies con los diferentes puntos de muestreo en el arroyo La Escalera en la selva alta perennifolia de la Sierra Norte de Chiapas en el municipio de Huimanguillo, Tabasco, México. El color de los pixeles representa el grado de asociación de cada especie con el estado de la vegetación y las charcas permanentes y temporales, donde los colores más cálidos representan el mayor grado de asociación. Las figuras geométricas representan el estado de la vegetación: ● vegetación secundaria; ▲ vegetación recién talada; ■ vegetación primaria. Las figuras con espacios internos sin color indican charcas temporales, mientras que las figuras rellenas de color, charcas permanentes.
El Permanova determinó que el tipo de vegetación tuvo un efecto significativo sobre las variables medidas en cada gradiente ambiental (pseudo-F = 3.46, p [perm] = 0.0015), dicho factor presentó el mayor porcentaje estimado de variación entre todos los factores evaluados (tabla 1). El PCoA muestra en el primer eje que las charcas permanentes en VP presentaron mayor profundidad, salinidad, conductividad y corriente del agua, mientras que las charcas en VS y VRT presentaron mayores valores de profundidad de hojarasca, y presencia de hojarasca y raíces. En el segundo eje, se puede observar que las charcas permanentes y temporales en VRT presentaron un sustrato más limoso, además de gasterópodos, lo que las hace totalmente diferentes a las charcas permanentes y temporales ubicadas en VS y VP (fig. 4a). La relación entre las variables ambientales con la abundancia total de renacuajos fue variada; sin embargo, el gráfico de burbuja muestra que cuando las charcas permanentes y temporales presentaron alta salinidad, conductividad y profundidad, se registró un número bajo de renacuajos (fig. 4b).
Con respecto a la abundancia total de los renacuajos, el Permanova no presentó diferencias entre el estado de la vegetación, el tipo de charca, la altitud o sus interacciones (tabla 2). No obstante, el componente estimado de variación muestra un tamaño del efecto elevado para los residuales (42%), la interacción entre el tipo de la vegetación y la altitud (tamaño del efecto = 19.1%), y la interacción entre el estado de la vegetación con el tipo de charca y la altitud (tamaño del efecto = 19%). El análisis de correlación de Pearson presentó una alta relación lineal entre suelo arenoso y limoso (-0.76), salinidad y conductividad (0.81) y oxígeno disuelto con porcentaje de saturación de oxígeno (0.84), estas variables fueron descartadas en los análisis posteriores. De acuerdo con el AICc, el modelo que mejor explica la abundancia total de los renacuajos en el arroyo incluyó un total de 8 variables predictoras, sin embargo, solo la temperatura del agua, la salinidad y pH son las variables con mayor peso y poder predictivo (AICc = 335.52, R^2 = 0.68, RSS = 17,911) (tabla 3; material suplementario).
Figura 4. a) Ordenación de las charcas muestreadas en el arroyo La Escalera en función de las variables ambientales medidas en la selva alta perennifolia de la Sierra Norte de Chiapas en el municipio de Huimanguillo, Tabasco, México. Las figuras geométricas representan el tipo de la vegetación: ● vegetación secundaria; ▲ vegetación recién talada; ■ vegetación primaria. Las figuras con espacios internos sin color indican charcas temporales, mientras que las figuras rellenas de color, charcas permanentes. b) Ordenación de las charcas muestreadas en el arroyo La Escalera en función de las variables ambientales medidas en la selva alta perennifolia de la Sierra Norte de Chiapas en el municipio de Huimanguillo, Tabasco, México y la abundancia total de los renacuajos. La ubicación de cada círculo representa la distancia euclidiana entre charcas dados los gradientes ambientales y el tamaño de los círculos representa la abundancia total de las 3 especies de renacuajos en cada charca, en donde círculos de menor tamaño representan alrededor de 30 individuos, mientras que el círculo de mayor tamaño representa aproximadamente 300 individuos.
El resultado del Permanova para L. vaillanti sugiere que no existen diferencias estadísticamente significativas entre la abundancia y el tipo de la vegetación, el tipo de charca, la altitud o sus interacciones (tabla 4), pero el componente estimado de variación indica un tamaño del efecto alto a nivel de los residuales (55%), la interacción entre los tipos de vegetación y la altitud (tamaño del efecto = 12.5%) y el estado de la vegetación (tamaño del efecto = 11.9%) (tabla 4). La abundancia de L. vaillanti fue explicada por 7 variables significativas al modelo y las que tuvieron un mayor poder explicativo, en orden descendente, son: la ausencia de corriente en las charcas, la profundidad de la hojarasca, la temperatura del agua de 24ºC y el sustrato limoso (AICc = 328.33, R^2 = 0.70, RSS = 16,542; tabla 3).
La abundancia de I. valliceps varió en función de la interacción entre el tipo de charca y la altitud (pseudo-F = 6.78, p [perm] = 0.0059, tamaño del efecto = 22.3%). También se presentó un componente de variación elevado en la interacción entre el estado de la vegetación, el tipo de charca y la altitud (tamaño del efecto = 26.3%) (tabla 4). La abundancia de I. valliceps fue explicada por un total de 6 variables las cuales fueron: la profundidad de la hojarasca, el sustrato limoso, la presencia de ramas y gasterópodos, la ausencia de corriente en charcas temporales, y el pH de 7.2; pero ninguna de estas variables fue significativa al modelo (AICc = 322.9, R^2 = 0.39, RSS = 15,745; tabla 3).
Por último, el bajo tamaño de la muestra para E. bivocata no permitió analizar la varianza. Sin embargo, se pudo evidenciar que el mayor componente de variación se encontró en los residuales (tamaño del efecto = 37%), seguido por la interacción entre el estado de la vegetación, el tipo de charca, la altitud (tamaño del efecto = 18%) y la interacción entre el tipo de vegetación y la altitud (tamaño del efecto = 12.4%) (tabla 4). La abundancia de E. bivocata estuvo determinada por 5 variables en el mejor modelo ajustado, las que fueron significativas y presentaron mayor poder predictivo son, en orden descendente: la presencia de decápodos, una altitud de 460 m snm, la presencia de corriente en las charcas permanentes, el pH de 7.2 y la temperatura del agua de 22 ºC (AICc = 328.33, R^2 = 0.70, RSS = 16,542; tabla 3).
Discusión
Los resultados de la presente investigación muestran que los renacuajos de L. vaillanti fueron más abundantes con respecto a E. bivocata e I. valliceps; ésto se debe a que la abundancia de los renacuajos está fuertemente influida por el tamaño de la puesta (Vogt, 1997). En el caso de L. vaillanti, se compone de alrededor de 850 huevos (Hernández-Guzmán e Islas-Jesús, 2014), mientras que para I. valliceps,el tamaño de puesta es aproximadamente de 100 huevos (Oliver-López et al., 2009), para E. bivocata se desconoce el número de huevos por puesta; sin embargo, para otras especies de la familia Hylidae se ha reportado que las puestas están conformadas de 9 a 80 huevos (Leonard et al., 1993; Luja-Molina, 2010; Luja-Molina y Rodríguez-Estrella, 2016; Stebbins, 1951). Aunado a lo anterior, las larvas de anfibios son más numerosas que los adultos y por estar confinados en las charcas, el conteo de los individuos es más preciso (Camacho-Rozo y Urbina-Cardona, 2021).
Tabla 1
Resultados del análisis del Permanova con respecto del gradiente ambiental en el arroyo La Escalera.
Variable
Respuesta
gl
SS
MS
Pseudo-F
p (perm)
Estimación de los coeficientes de variación
Raíz cuadrada del componente de variación estimado
Gradiente ambiental (Distancia euclidiana)
Tipo de vegetación (vgt)
1
64.942
64.9
3.47
0.0015
6.49
2.55
Tipo de charca (char)
1
25.437
25.4
1.36
0.1914
0.68
0.83
Altitud (alt)
2
40.228
20.1
1.07
0.3529
0.22
0.47
Interacción vgt-char
1
15.822
15.8
0.84
0.5516
0.70
-0.84
Interacción vgt-alt
2
36.267
18.1
0.97
0.4642
0.20
-0.44
Interacción char-alt
2
29.811
14.9
0.80
0.6881
0.92
-0.96
Interacción vgt-char-alt
1
14.717
14.7
0.79
0.614
1.94
-1.39
Residuales
43
805.18
18.7
18.73
4.33
Total
54
1,293.4
Tabla 2
Resultados del análisis del Permanova con respecto a la abundancia total de los renacuajos y el gradiente ambiental en el arroyo La Escalera.
Variable
Respuesta
gl
SS
MS
Pseudo-F
p (perm)
Estimación de los coeficientes de variación
Raíz cuadrada del componente de variación estimado
Abundancia total
Tipo de vegetación (vgt)
1
1,287.9
1,287.9
1.32
0.2641
43.82
6.62
Tipo de charca (char)
1
738.35
738.4
0.76
0.4216
24.10
-4.91
Altitud (alt)
2
1,931.1
965.5
0.99
0.3994
1.62
-1.27
Interacción vgt-char
1
41.63
41.6
0.04
0.9629
226.62
-15.05
Interacción vgt-alt
2
4,597.7
2,298.9
2.36
0.0735
442.04
21.03
Interacción char-alt
2
663.55
331.8
0.34
0.8093
155.1
-12.45
Interacción vgt-char-alt
1
67.502
67.5
0.07
0.9299
440.69
-20.99
Residuales
43
41,964
975.9
975.92
31.24
Total
54
56,767
La selección de las charcas por parte de los anuros adultos depende de su distribución espacial y temporal, el esfuerzo reproductivo y de diversos factores bióticos y abióticos que inciden en la dinámica de las poblaciones de renacuajos (Alford, 1999; Duellman y Trueb, 1986; Eterovick y Souza, 2003; Stebbins y Cohen, 1995). De acuerdo con nuestros resultados, la selección de las charcas permanentes y temporales difiere entre las especies estudiadas, en el caso de los renacuajos de L. vaillanti fueron registrados generalmente en charcas permanentes dentro de la VS y VRT; se ha observado que las especies que seleccionan este tipo de charcas es debido a que los renacuajos presentan periodos de desarrollo más largos (Dodd, 1992; Skelly, 1997) y que en el caso de la especie mencionada, se ha registrado un periodo de desarrollo de hasta 5 meses (Hernández-Guzmán e Islas-Jesús, 2014). Además, los adultos de esta especie están fuertemente asociados a charcas permanentes que se forman en los arroyos de la vegetación secundaria y de los potreros adyacentes a la selva (Hernández-Ordóñez et al., 2015; Ríos-Rodas et al., 2020; Urbina-Cardona et al., 2006), las cuales son utilizadas como sitio de forrajeo, reproducción y oviposición (Lee, 1996). Diversos estudios han observado que algunas especies de ranas utilizan tanto charcas permanentes como temporales para llevar a cabo su metamorfosis (Eterovick y Barata, 2006; Melo et al., 2018; Peltzer y Lajmanovich, 2004; Rodrigues et al., 2010), lo cual concuerda con lo observado en nuestro estudio, donde L. vaillanti utilizó ambos tipos de charcas. Incilius valliceps se observó solo en charcas temporales ubicadas en VS, el uso de estas charcas está relacionado con su rápido desarrollo larvario, el cual tiene una duración de 28 días (Aguilar-López, 2018; Volpe, 1957). Se conoce poco sobre la ecología y modo reproductivo de E. bivocata, sin embargo, los resultados muestran que los adultos eligen únicamente charcas permanentes en VP para la oviposición de su progenie durante los meses de mayo y junio; de acuerdo con nuestras observaciones en campo, el desarrollo embrionario de esta especie tiene una duración aproximadamente de 5 semanas. Además, se han registrado renacuajos en noviembre, lo que sugiere que esta especie puede tener más de un pico explosivo de reproducción durante las épocas de seca y lluvia (Comentario personal Ríos-Rodas). Dado estas condiciones, el seleccionar charcas permanentes les permite aumentar la probabilidad de que los renacuajos completen su metamorfosis, ya que presentan menores riesgos de desecación, incluso durante la época de seca (Alford, 1999; Torres-Orozco et al., 2002).
Tabla 3
Modelos mejor ajustados por el número de variables, ordenados de menor a mayor con respecto al número de AICc, dichos modelos explican la abundancia total y la abundancia de cada una de las especies encontradas en el arroyo La Escalera. El modelo mejor ajustado de acuerdo con el valor de AICc se muestra en negritas.
AICc
R^2
RSS
Núm. variables
Variables
Abundancia total
335.52
0.68169
17911
8
3,10,12,13,15,16,17,19
335.64
0.66341
18939
7
3,12,13,15-17,19
335.86
0.66206
19015
7
3,10,12,13,15,16,19
336.25
0.64173
20159
6
3,12,13,15,16,19
Lithobates vaillanti (abundancia)
328.33
0.70594
16542
7
2,3,4,7,15,16,20
328.38
0.69024
17425
6
2,3,4,7,15,16
328.76
0.67235
18431
5
2,3,4,15,16
328.89
0.67155
18476
5
2,3,7,15,16
Incilius valliceps (abundancia)
322.9
0.395
15745
6
2,3,7,12,15,17
324.32
0.40991
15357
7
2,3,7,8,12,15,17
324.44
0.40859
15391
7
1,2,3,7,12,15,17
324.99
0.40246
15550
7
2,3,7,12,15,17,21
Exerodonta bivocata (abundancia)
276.44
0.69424
6995.3
5
13,15,16,17,21
276.48
0.70867
6665.1
6
10,13,15,16,17,21
276.51
0.70853
6668.4
6
8,10,13,15,16,21
276.66
0.7077
6687.3
6
1,8,13,15,16,21
Variables: (1) profundidad de charca; (2) espesor de hojarasca; (3) sustrato limoso; (4) sustrato arcilloso; (5) rocas; (6) hojarasca; (7) ramas; (8) troncos; (9) raíces; (10) algas; (11) peces; (12) gasterópodos; (13) decápodos; (14) mosquitos; (15) agua corriente; (16) temperatura del agua; (17) pH; (18) oxígeno disuelto; (19) salinidad; (20) cobertura de dosel; (21) altitud.
El tipo de vegetación y la temperatura son las variables que caracterizan las charcas en las que fueron registrados los renacuajos de nuestro sitio de estudio. Estas variables, están íntimamente correlacionadas, ya que la variación de la temperatura en las charcas puede ser generada por los cambios en la cobertura de la vegetación circundante (Granados-Sánchez et al., 2006). De acuerdo con nuestros resultados y lo documentado en otros estudios, existen variables que condicionan el uso de las charcas como son: altos valores de la corriente, la profundidad del agua, el oxígeno disuelto, la conductividad y la salinidad, factores que intervienen en la selección de sitios de puestas, desarrollo de huevos y larvas (Borges-Júnior y Rocha, 2013; Eterovick y Sousa, 2003; Kopp y Eterovick, 2006; Strauß et al.,2010; Thomas et al., 2019)
Cada una de las especies de estudio ocupó charcas con características específicas que influyen en el desarrollo y supervivencia de los individuos. Los renacuajos de L. vaillanti utilizaron charcas permanentes y sin corriente durante todos los meses de muestreo, este tipo de charcas mantienen un nivel de agua adecuado aún en época de seca, permitiendo que la abundancia de los renacuajos sea constante a lo largo del tiempo. Incluso se ha observado que algunos anuros pueden ocupar estas charcas por varios meses para completar su desarrollo (Almeida-Gomes et al., 2012; Borgues-Júnior, 2007; Fatorelli et al., 2010). La hojarasca es otra variable importante en las charcas donde se encuentra esta especie, ya que es utilizada como refugio ante la presencia de depredadores (Melo et al., 2018), como son los peces del género Rhamdia, los cuales se encuentran en las mismas charcas que L. vaillanti.
Los renacuajos de I. valliceps se encontraron solo en abril en charcas temporales sin corriente ubicadas exclusivamente en VS. Los adultos de esta especie tienen preferencia por los hábitats que presentan algún tipo de perturbación antropogénica, en los cuales son más abundantes (Cedeño-Vázquez et al., 2006). Además, la selección de las charcas temporales por parte de esta especie se debe a que los adultos son estrictamente terrestres y utilizan las charcas únicamente para la oviposición (Oliver-López et al., 2009). Las charcas seleccionadas por esta especie en nuestro estudio se caracterizaron por un bajo porcentaje de hojarasca y ramas, un sustrato limoso y la ausencia de depredadores. Esta última característica permite un desarrollo larvario relativamente más rápido, ya que al no tener depredadores potenciales invierten más tiempo alimentándose (Aguilar-López. 2018; Eterovick y Sazima, 2000; Peltzer y Lajmanovich, 2004). Además, los valores altos de pH registrados para las charcas son adecuados para su supervivencia, ya que se ha demostrado que un pH ácido menor a 4 afecta el desarrollo de los renacuajos (Freda y Dunson, 1985; Rosenberg y Pierce, 1995; Thabah et al., 2018).
Tabla 4
Resultados del análisis del Permanova con respecto a la abundancia de cada una de las especies de renacuajos y el gradiente ambiental en el arroyo La Escalera.
Variable
Respuesta
gl
SS
MS
Pseudo-F
p (perm)
Estimación de los coeficientes de variación
Raíz cuadrada del componente de variación estimado
Lithobates vaillanti (abundancia)
Tipo de vegetación (vgt)
1
1,770.6
1,770.6
2.55
0.1074
150.99
12.29
Tipo de charca (char)
1
307.23
307.2
0.44
0.5682
39.40
-6.28
Altitud (alt)
2
586.14
293.1
0.42
0.6884
62.76
-7.92
Interacción vgt-char
1
668.79
668.8
0.96
0.3391
6.52
-2.55
Interacción vgt-alt
2
2,339.2
1,169.6
1.68
0.1954
158.36
12.58
Interacción char-alt
2
1,760
880.0
1.26
0.2817
44.38
6.66
Interacción vgt-char-alt
1
476.78
476.8
0.69
0.4385
106.19
-10.31
Residuales
43
29,914
695.7
695.67
26.38
Total
54
57,079
Incilius valliceps (abundancia)
Tipo de vegetación (vgt)
1
76.85
76.9
0.42
0.4541
14.86
-3.85
Tipo de charca (char)
1
106.41
106.4
0.58
0.4479
7.73
-2.78
Altitud (alt)
2
882.9
441.5
2.41
0.1267
40.35
6.35
Interacción vgt-char
1
801.04
801.0
4.39
0.0586
150
12.25
Interacción vgt-alt
2
1,506.4
753.2
4.12
0.0494
190.65
13.81
Interacción char-alt
2
2,476.6
1,238.3
6.78
0.0059
254.19
15.94
Interacción vgt-char-alt
1
801.04
801.0
4.39
0.06
300
17.32
Residuales
43
7,853.2
182.6
182.63
13.51
Total
54
26,845
Exerodonta bivocata (abundancia)
Tipo de vegetación (vgt)
1
-3.9E-11
-4E-11
N.A.
N.A.
40.14
-6.33
Tipo de charca (char)
1
-2.7E-11
-3E-11
N.A.
N.A.
28.99
-5.38
Altitud (alt)
2
-1.5E-11
-8E-12
N.A.
N.A.
44.55
-6.67
Interacción vgt-char
1
-2E-11
-2E-11
N.A.
N.A.
69.32
-8.33
Interacción vgt-alt
2
-2.9E-11
-1E-11
N.A.
N.A.
95.49
-9.77
Interacción char-alt
2
-5E-11
-2E-11
N.A.
N.A.
68.82
-8.30
Interacción vgt-char-alt
1
-2.6E-12
-3E-12
N.A.
N.A.
138.64
-11.78
Residuales
43
12,289
285.79
N.A.
N.A.
285.79
16.91
Total
54
22,933
A diferencia de las otras 2 especies de estudio, los renacuajos de E. bivocata solo ocuparon charcas permanentes ubicadas en VP, ésto concuerda con lo reportado por Ríos-Rodas et al. (2020) y Santos-Barrera (2004), quienes observaron a la especie en estado adulto en áreas de vegetación primaria, lo que indica que esta especiesolo se reproduce en sitios conservados. Alford (1999) menciona que los cuerpos de agua permanentes aumentan las probabilidades de que las especies completen su proceso de metamorfosis reduciendo así, el porcentaje de mortalidad. Otra particularidad específica de las charcas en las que se registró E. bivocata es la presencia de corriente; dadas estas condiciones, los renacuajos se registraron en el fondo de la charca, donde la corriente es menor y se encuentran adheridos a las rocas para evitar el arrastre (Thomas et al., 2019). Adicionalmente, E. bivocata necesita charcas que estén rodeadas de vegetación, lo cual permitirá que conserven una temperatura promedio de 22 ºC, en cambio las charcas con una cobertura de dosel abierto pueden ser de 2 a 5 ºC más cálidas, datos que coinciden con lo registrado por Skelly et al. (2002), Werner y Glennemeier (1999). Tomando en cuenta las características necesarias para el desarrollo de este hílido, se puede concluir que es una especie especialista en la selección de charcas para el desarrollo de su progenie.
La presente investigación es la primera que aborda la influencia de las variables ambientales sobre la abundancia de los renacuajos en las charcas presentes de un arroyo tropical en México. Las 3 especies registradas representaron solo una parte de la comunidad de anuros en la zona, las cuales presentan desarrollo indirecto; además, es importante señalar que cada una de las especies habitó exclusivamente un tipo de charca. De acuerdo con nuestros resultados, se acepta la hipótesis de que las charcas permanentes, en general, sí presentaron la mayor abundancia de renacuajos, sin embargo, las charcas permanentes en VP presentaron la menor abundancia de renacuajos, mientras que las charcas permanentes en VRT y VS obtuvieron la mayor abundancia. Las variables que influyeron directamente en la abundancia de las 3 especies de renacuajos fueron el pH, la temperatura y el oxígeno disuelto en el agua, lo que concuerda con nuestra hipótesis propuesta. Para el caso particular de E. bivocata, la presencia de gasterópodos en las charcas influyó en su abundancia, estos organismos pueden ser considerados competidores o depredadores ejerciendo una presión constante en la abundancia de esta especie. Por último, este estudio también reveló la importancia del tipo de vegetación circundante a las charcas; las charcas en VP presentaron condiciones adecuadas para que especies exclusivas de ambientes conservados lleven a cabo su reproducción y desarrollo; mientras que las charcas, rodeadas de VRT fueron aprovechadas por especies generalistas. Dado que la selección de las charcas por parte de los anuros adultos depende del tipo de vegetación y que en la zona de estudio se implementan actividades que modifican la estructura de la vegetación, es necesario continuar con el monitoreo de las especies ante los cambios en la cobertura vegetal y analizar la relación entre los cambios en la configuración del paisaje y la dinámica poblacional de los anuros, en particular, de especies especialistas, de escaso conocimiento en sus modos reproductivos o que se encuentren en alguna categoría de riesgo.
Agradecimientos
Al Conahcyt, por la beca de maestría otorgada al primer autor. A José del Carmen Gerónimo Torres, Perla Chuc, a la comunidad de Villa Guadalupe por el apoyo en cada uno de los recorridos y a los revisores anónimos por su contribución para mejorar significativamente el manuscrito.
Referencias
Aguilar-López, J. L. (2018). Una vida de sapo: obra en seis actos y 28 días. Ciencias, 69, 74–77.
Aguillón-Gutiérrez, D. R. y Ramírez-Bautista, A. (2015). Anomalías frecuentes en una población de Hyila plicata (Anura:Hylidae) expuesta a plomo y fierro durante el desarrollo postembrionario. Biología, Ciencia y Tecnología, 8, 515–529
Alejandro-Montiel, C., Galmiche-Tejeda, Á., Domínguez-Domínguez, M. y Rincón-Ramírez, A. (2010). Cambios en la cubierta forestal del área ecoturística de la reserva Ecológica de Agua Selva, México. Tropical and Subtropical Agroecosystems, 12, 605–617.
Alford, R. A. (1999). Ecology resource use, competition and predation. En R. W. McDiarmid y R. Altig (Eds.), Tadpoles. The biology of anuran larvae (pp. 240–278). Chicago, London: The University of Chicago Press.
Almeida-Gomes, M., Laila, R. C., Hatano, F. H., Sluys, M. y Rocha C. F. D. (2012). Population dynamics of tadpole of Crossodactylus guadichaudii (Anura: Hylodidae) in the Atlantic Rainforest of Ilha Grande, southeastern Brazil. Journal of Natural History, 46, 43–44. https://doi.org/10.1080/00222933.2012.717643
Anderson, D. R. (2007). Model based inference ins the life sciences: a primer on evidence. Nueva York, NY: Springer Nature. https://doi.org/10.1007/978-0-38774075-1
Anderson, M. J. y Ter-Braak, C. J. F. (2003). Permutation tests for multi-factorial analysis of variance. Journal of Statistical Computations and Simulation, 73, 85–113. https://doi.org/10.1080/00949650215733
Anderson, M. J., Gorley, R. N. y Clarke, K. R. (2008). Permanova+ for PRIMER. Guide to software and statistical methods. Plymouth: PRIMER-E: Plymouth. UK.
Both, C., Melo, A. S., Cechin, S. Z. y Hartz, S. M. (2011). Tadpole co-occurrence in ponds: When do guilds and time matter? Acta Oecologica, 37, 140–145. https://doi.org/10.1016/j.actao.2011.01.008
Borges-Júnior, V. T. T. (2007). Ecologia de girinos e adultos de Aplastodiscus eugenioi (Anura: Hyliade) na mata atlántica da Ilha Grande, Angra dos Reis, RJ (Tesis maestría). Instituto de Biologia, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Brasil.
Borges-Júnior, V. N. T. y Rocha, C. F. D. (2013). Tropical tadpole assemblages: which factors affect their structure and distribution? Oecologia Australis, 17, 217–228. https://doi.org/10.4257/oeco.2013.1702.04
Burnham, K. P. y Anderson, D. R. (2004). Multimodel inference: understanding AIC and BIC in model selection. Sociological Methods and Research, 33, 261–304. https://doi.org/10.1177/0049124104268644
Camacho-Rozo, C. P. y Urbina-Cardona, N. (2021). Tadpoles inhabiting natural and anthropogenic temporary water bodies: which are the environmental factors that affect the diversity of the assemblages? Frontiers in Environmental Science, 9, 1–11. https://doi.org/10.3389/fenvs.2021.667448
Canseco-Márquez, L. y Gutiérrez-Mayén, M. G. (2010). Anfibios y reptiles del valle de Tehuacán-Cuicatlán. México D.F.: Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad.
Canseco-Márquez, L., Gutiérrez-Mayén, M. G. y Mendelson III, J. R. (2003). Distribution and natural history of the hylid frog Hyla xera in the Tehuacán-Cuicatlán Valley, Mexico, with a description of the tadpole. The Southwestern Naturalist, 48, 670–675. http://dx.doi.org/10. 1894/0038-4909(2003)048%3C0670:DANHOT%3E2.0.CO;2
Carvajal-Hernández, C. I., Silva-Mijangos, L., Kessler M. y Lehnert, M. (2018). Adiciones a la pteridoflora de Tabasco, México: la importancia del bosque mesófilo de montaña. Acta Botanica Mexicana, 124, 7–18. https://doi.org/10.21829/abm124.2018.1300
Castillo-Acosta, O., Zavala-Cruz, J., López-López, D. y Almeida-Cerino, C. (2019). El bosque mesófilo de montaña. En La biodiversidad de Tabasco. Estudio de Estado Vol. II. (pp. 21–27). México D.F.: Conabio.
Cedeño-Vázquez, J. R., Calderón-Mandujano, R. R. y Pozo. C. (2006). Anfibios de la región de Calakmul, Campeche, México. Chetumal, Quintana Roo: Conabio/ ECOSUR/ Conanp/ PNUD-GEF/ SHM, A.C.
Challenger, A. y Soberano, J. (2018). Los ecosistemas terrestres. En Capital natural de México, Vol I.Conocimiento actual de la biodiversidad. (pp. 87–108). Ciudad de México: Conabio.
Clarke, K. R. y Gorley, R. N. (2015). Getting started with PRIMER v7. En PRIMER-E: Plymounth (pp 1–18). Zeanland: Massey University Albany Campus.
Cortez, F. C., Suárez-Mayorga, A. M. y López-López, F. J. (2006). Preparación y preservación de material científico. En A. Ángulo, J. V. Rueda-Almonacid, Rodríguez-Mahecha, E. La Marca (Eds.), Técnica de inventario y monitoreo para los anfibios de la región tropical andina. Conservación internacional. Serie manuales de campo Núm. 2 (pp. 173–219). Bogotá D.C.: Panamericana Formas e Impresos, S.A.
Cruz-Ramírez, A. K., Salcedo, M. Á., Sánchez, A. J., Barba-Marcías, E. y Mendoza-Palacios, J. D. (2018). Relationship among physicochemical conditions, chlorophyll‑a concentration, and water level in a tropical river–floodplain system. International Journal of Environmental Science and Technology, 16, 3869–3876. https://doi.org/10.1007/s13762-018-2127-7
Delfín-Alfonso, C. A., Gallina-Tessaro, S. A. y López-González, C. A. (2014). El hábitat: definición, dimensiones y escalas de evaluación para la fauna silvestre. En S. A. Gallina y C. A. López (Eds.), Manual de técnicas para el estudio de la fauna (pp. 285–313). México D.F.: Instituto de Ecología, A.C/ Universidad Autónoma de Querétaro/ INE-Semarnat.
Dodd, C. K. (1992). Biological diversity of a temporary pons herpetofauna in north Florida sandhills. Biodiversity and Conservation, 1, 125–142. https://doi.org/10.1007/BF00695911
Duellman, W. E. y Trueb, L. (1986). Biology of amphibians. New York: McGraw-Hill.
Ernst, T., Keller, A., Landburg, G., Grafe, T. U., Linsenmail, K. E., Mark-Oliver, R. et al. (2012). Common ancestry or environmental trait filters: cross-continental comparisons of trait–habitat relationships in tropical anuran amphibian assemblages. Global Ecology and Biogeography, 21, 704–715. https://doi.org/10.1111/j.1466-8238.2011.00719.x
Eterovick, P. C. y Barata, I. M. (2006). Distribution of tadpoles within and among Brazilian streams: the influence of predators, habitat size and heterogeneity. Herpetologica, 64, 365–377. https://doi.org/10.1655/0018-0831(2006)62[365:DOTWAA]2.0.CO;2
Eterovick, P. C. y Souza, I. B. (2003). Niche occupancy in south-eastern Brazilian tadpole communities in montane-meadow streams. Journal of Tropical Ecology, 19, 439–448. https://doi.org/10.1017/S026646740300347X
Eterovick, P. C. y Sazima I. (2000). Structure of in a montane meadow in southeastern Brazil: effects of seasonality, habitat and predation. Amphibia-Reptilia, 21, 439–461. https://doi.org/10.1163/156853800300059331
Fatorelli, P. C. C., Costa, P. N., Laila, R. C., Almeida-Santos M., Van, S. M. y Rocha, C. F. D. (2010). Description, microhabitat and temporal distribution of the tadpole of Proceratophrys tupinamba Prando and Pombal, 2008. Zootaxa, 2684, 1–23. https://doi.org/10.11646/zootaxa.2684.1.6
Freda, J. y Dunson, W. A. (1985). Field and laboratory studies of ion balance and growth rates of ranid tadpoles chronically exposed to low pH. Copeia, 2, 415–423. https://doi.org/10.2307/1444853
Granados-Sánchez, D., Hernández-García, M. A. y López-Ríos, G. F. (2006). Ecología de las zonas ribereñas. Revista Chapingo. Serie Ciencias Forestales y del Ambiente, 12, 55–69.
Goodenough, A. E., Hart, A. G. y Stafford, R. (2012). Regression with empirical variable selection: description of a new method and application to ecological datasets. Plos One, 7, e34338. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0034338
Gosner, K. L. (1960). A simplified table for staging anuran embryos and larvae with notes on identification. Herpetologica, 16, 183–190.
Hernández-Guzmán, J. e Islas-Jesús, R. E. (2014). Malformación en larvas y presencia de helmintos en la rana Lithobates vaillanti (Anura: Ranidae) de Tabasco, México. The Biologist, 12, 407–411.
Hernández-Ordóñez, O., Urbina-Cardona, N. y Martínez-Ramos, M. (2015). Recovery of amphibian and reptile assemblages during old-field succession of tropical rain forests. Biotropica, 47, 377–388. https://doi.org/10.1111/btp.12207
Jacobson, B., Cedeño-Vázquez, J. R., Espinoza-Avalos, J. y González-Solís, D. (2019). The effect of diet on growth and metamorphosis of Triprion petasatus (Anura: Hylidae) tadpoles. Herpetological Conservation and Biology, 14, 308–324.
Köhler, G. (2011). Amphibians of Central America. Offenbach, Alemania: Herpeton Verlag Germany.
Kaplan, M. y Heimes, P. (2015). The tadpole of the Mexican tree frog Charadrahyla taeniopus (Anura: Hylidae). Caldasia, 37, 399–396. https://doi.org/10.15446/caldasia.v37n2.53583
Kopp, K. y Eterovick, P. C. (2006). Factors influencing spatial and temporal structure of frog assemblages at ponds in southeastern Brazil. Journal of Natural History, 40, 29–31. https://doi.org/10.1080/00222930601017403
La Marca, E. y Castellanos, M. (2018). Formula alimenticia para criar renacuajos en cautiverio. Amphibian Ark, 48, 17–18.
Leonard, W. P., Brown, H. A., Jones, L. L. C., McAllister, K. R. y Storm, R. M. (1993). Amphibians of Washington and Oregon. Seatle Audubon Society, Trailside, Series, Washington.
Lee, J. C. (1996). The Amphibians and reptiles of the Yucatán Peninsula. Ithaca, NY: Comstock Publishing.
Leyte-Manrique, A., González-García, R. L. E., Quintero-Díaz, G. E., Alejo-Iturvide, F. y Berriozabal-Islas, C. (2018). Aspectos ecológicos de una comunidad de anuros en un ambiente tropical estacional en Guanajuato, México. Acta Zoológica Mexicana (nueva serie), 34, 1–14. https://doi.org/10.21829/azm.2018.3412138
Lemmon, P. (1956). A spherical densiometer for estimating forest overstory density. Forest Science, 2, 314–320.
Limbaugh, B. A. y Volpe, E. P. (1957). Early development of the gulf coast toad, Bufo valliceps Wiegmann. American Museum Novitates, 1842, 1–32.
Luja-Molina, V. H. (2010). Ecología, demografía y estado de conservación de poblaciones pequeñas y aisladas en oasis de Baja California, Sur, México: el caso de la rana arborícola Pseudacris hypochondriaca curta (Tesis de doctorado). Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, S.C., México.
Luja-Molina, V. H. y Rodríguez-Estrella, R. (2016). La rana arborícola Pseudacris hypochondriaca curta. Historia natural y conservación de una especie dependiente de los oasis de Baja California Sur. Ciudad de México: Conabio/ CIBNOR.
Martín-Regalado, N., Lavariega, M. C., Gómez-Ugalde, R. M. y Rodríguez-Pérez, C. (2016). Anfibios y reptiles de la sierra de Cuatro Venados, Oaxaca, México. Arxius de Miscel·lània Zoològica, 14, 217–232. https://doi.org/10.32800/amz.2016.14.0217
McArdle, B. H. y Anderson, M. J. (2001). Fitting multivariate models to community data: a comment on distance-bases redundancy analysis. Ecology, 82, 290–297. https://doi.org/10.1890/0012-9658(2001)082[0290:FMMTCD]2.0.CO;2
Melo, L. S. O., Garey, M. V. y Rossa-Feres, D. C. (2018). Looking for a place: How are tadpoles distributed within tropical ponds and streams? Herpetology Notes, 11, 379–386.
Mijares-Urrita, A. (1998). Los renacuajos de los anuros (Amphibia) altoandinos de Venezuela: morfología externa y claves. Revista de Biología Tropical, 46, 119–143. https://dx.doi.org/10.15517/rbt.v46i1.19360
Mohneke, M. y Rödel, M. O. (2009). Declining amphibian populations and possible ecological consequences – a review. Salamandra, 45, 203–2010.
Montalvo-Vargas, R. y Castillo-Ramiro, J. (2018). Estimación de la capacidad de carga turística en Agua Selva (Tabasco, México). Base para la planificación y el desarrollo regional. Estudios y Perspectiva en Turismo, 27, 295–315.
Oliver-López, L., Woolrich-Piña, G. A. y Lemos-Espial, J. A. (2009). La familia Bufonidae en México. Facultad de Estudios Superiores-Iztacala, UNAM/ Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Diversidad. México D.F.
Palma-López, D. J., Vázquez, N. C. J., Chable, P. R., Rodríguez, O. L., Mata, Z. E. E., Morales, G. M. A. et al. (2019). Servicios ambientales brindados por los ecosistemas y agroecosistemas en la región de La Chontalpa. En La biodiversidad de Tabasco. Estudio de estado. Vol. III (pp. 297–307). México D.F.: Conabio.
Palma-López, D. J., Vázquez, N. C. J., Mata, Z. E. E., López, C. A., Morales, G. M. A., Chable, P. R. et al. (2011). Zonificación de ecosistemas y agroecosistemas susceptibles de recibir pagos por servicios ambientales en la Chontalpa, Tabasco. Colegio de Postgraduados-Campus Tabasco, Secretaría de Recursos Naturales y Protección Ambiental. Villahermosa, Tabasco, México.
Peltzer, P. M. y Lajmanovich, R. C. (2004). Anuran tadpole assemblages in riparian areas of the Middle Paraná River, Argentina. Biodiversity and Conservation, 13, 1833–1842. https://doi.org/10.1023/B:BIOC.0000035870.36495.fc
Poole, V. A. y Grow S. (2012). Amphibian husbandry resource guide, Edition 2.0. Silver Spring, MD: Association of Zoos and Aquariums.
Ranvestel, A. W., Lips, K. R., Pringle, C. M., Whiles, M. T. y Bixby, R. J. (2004). Neotropical tadpoles influence stream benthos: evidence for the ecological consequences of decline in amphibian populations. Freshwater Biology, 49, 274–285. https://doi.org/10.1111/j.1365-2427.2004.01184.x
Rosenberg, E. A. y Pierce, B. A. (1995). Effect of initial mass on growth and mortality at low pH in tadpoles of Pseudacris clarkii and Bufo valliceps. Journal of Herpetology, 29, 181–185. https://doi.org/10.2307/1564555
Reyna-Bustos, O. F., Huerta-Martínez, F. M. y Muñoz-Arias, A. (2022). Ecología de los anuros de la Sierra de Quila, Jalisco, México: un análisis en dos escalas espaciales. Caldasia, 44, 190–141. https://doi.org/10.15446/caldasia.v44n1.89182
Ríos-Rodas, L., Zenteno-Ruíz, C. E., Pérez-De la Cruz, M., Arriaga-Weiss, S. L., Jiménez-Pérez, N. C. y Bustos-Zagal, M. G. (2020). Anfibios riparios en dos ecosistemas tropicales del sureste de México. Ecosistemas, 29, 1–7. https://doi.org/10.7818/ECOS.2098
Rodríguez, O. L. y Banda, I. H. (2016). El ecoturismo en Agua Selva Tabasco, México: medios de promoción. International Journal of Scientific Managment Tourism, 2, 291–306.
Rodrigues, D. J., Lima, A. P., Magnuusson, W. E. y Costa, F. R. C. (2010). Temporary pond availability and tadpole species composition in Central Amazonia. Herpetologica, 66, 124–130. https://doi.org/10.1655/09-020R2.1
Ouchi-de Melo, L. S., Gonçalves-Souza, T., Varajão-Garey, M. y de Cerqueria, D. (2017). Tadpole species richness within lentic and lotic microhabitats: an interactive influence of environmental and spatial factors. Herpetological Journal, 27, 339–345. https://doi.org/10.1016/S0003-3472(72)80038-1
Sah, H. H. A. y Grafe, U. T. (2020). Larval anuran assemblages in tropical rainforest streams in Borneo. Herpetological Conservation and Biology, 15, 105–117.
Santos-Barrera, G. (2004). Exerodonta bivocata. The IUCN Red List of Threatened Species. E.T55414a11304478. Recuperado el 07 diciembre, 2022 de: https://www.iucnred list.org/species/55414/11304478
Schalk, C. M., Montaña, C. G., Winemiller, K. O. y Fitzgerald, L. A. (2017). Trophic plasticity, environmental gradients and food-web structure of tropical pond communities. Freshwater Biology, 62, 519–529. https://doi.org/10.1111/fwb.12882
Segura-Solís, S. y Bolaños, F. (2009). Desarrollo embrionario y larva del sapo Incilius aucoinae (Bufonidae) en Golfito, Costa Rica. Revista de Biología Tropical, 57, 291–299.
Skelly, D. K. (1997). Tadpole communities: pond permanence and predation are powerful forces shaping the structure of tadpole communities. American Scientist, 85, 36–45.
Skelly, D. K., Freidenburg, L. K. y Keisecker, J. M. (2002). Forest canopy and the performance of larval amphibians. Ecology, 83, 983–992. https://doi.org/10.1890/0012-9658 (2002)083[0983:FCATPO]2.0.CO;2
Somerfield, P. J. y Clarke, K. R. (2013). Inverse analysis in non-parametric multivariate analyses: Distinguishing groups of associated species which covary coherently across samples. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 449, 261–273. https://doi.org/10.1016/j.jembe.2013.10.002
Strauß, A. M., Reeve, E., Randrianiaina, R. D., Vences, M. y Glos, J. (2010). The world’s richest tadpole communities show functional redundancy and low functional diversity: ecological data on Madagascar’s stream-dwelling amphibian larvae. BioMed Central, 10, 1–10. http://dx.doi.org/10.1186/1472-6785-10-12
Stebbins, R. C. (1951). Amphibians of Western North America. Berkely, California: University of California, Press.
Stebbins, R. C y Cohen, N. W (1995). A natural history of amphibians. Princeton, New York: Princeton University Prees.
Thabah, C. M., Devi, L. M., Hooroo, R. N. K. y Dey, S. (2018). Morphological alterations in the external gills of some tadpoles in response to ph. Journal of Morphological Sciences, 35, 142–152. https://doi.org/%2010.1055/s-0038-1669476
Thomas, A., Das, S. y Manish, K. (2019). Influence of stream habitat variables on distribution and abundance of tadpoles of the endangered Purple frog Nasikabatrachus sahyadrensis (Anura:Nasikabatrachidae). Journal of Asia-Pacific Biodiversity, 12, 144–151. https://doi.org/10.1016/j.japb.2019.01.009
Torres-Orozco, R. E., Jiménez-Sierra, C. L., Vogt, R. C. y Villarreal-Benitez, J. L. (2002). Neotropical tadpoles: spatial and temporal distribution and habitat in a seasonal lake in Veracruz, México. Phyllomedua, 1, 81–91. https://doi.org/10.11606/issn.2316-9079.v1i2p81-91
Urbina-Cardona, N., Olivares-Pérez, M. y Reynoso, V. H. (2006). Herpetofauna diversity and microenvironment correlates across a pasture-edge-interior ecotone in tropical rainforest fragments in the Los Tuxtlas Biosphere Reserve of Veracruz, Mexico. Biological Conservation, 13, 61–75. https://doi.org/10.1016/j.biocon.2006.03.014
Vogt, R. C. (1997). Las ranas de la Laguna del Zacatal. En E. González-Soriano, R. Dirzo y R. C. Vogt (Eds.), Historia natural de los Tuxtlas (pp. 500–503). México D.F.: UNAM.
Volpe, E. P. (1957). Embryonic temperature tolerance and rate of development in Bufo valliceps. Physiological Zoology, 30, 164–176. https://doi.org/10.1086/physzool.30.2.30155366
Werner, E. E. y Glennemeier, K. S. (1999). Influence of forest canopy cover on the breeding pond distributions of several Amphibian species. Copeia, 1, 1–12. https://doi.org/ 10.2307/1447379
Wiens, J. A. (1972). Anuran habitat selection: early experience and substrate selection in Rana cascadae Tadpoles. Animal Behaviour, 20, 218–220. https://doi.org/10.1016/S 0003-3472(72)80038-1
Woolrich-Piña, G. A., Smith, G. R. y Lemos-Espinal, J. A. (2015). Effects of salinity and density on tadpoles of two anurans from the Río Salado, Puebla, Mexico. Journal of Herpetology, 40, 17–22. https://doi.org/10.1670/13-127
Woolrich-Piña, G. A., Smith, G. R., Benítez-Tadeo, R. A., Lemos-Espinal, J. A. y Morales-Garza, M. (2017). Effects of salinity and density on tadpole of Incilius occidentalis from Oaxaca, México. Copeia, 105, 43–45. https://doi.org/10.1643/CH-16-495
A software program for undertaking track analysis named Panbiotracks is introduced. It aims to solve various issues that currently are present in similar software packages. Panbiotracks is intended: 1) to be a fast, accurate, and reliable tool to generate individual tracks, generalized tracks and panbiogeographical nodes; 2) to solve the dependency on old and obsolete software that other packages have; and 3) to be a free and open source program that can be used in a variety of environments and that can be updated, modified, and improved continuously.
