conservación-oct2024

C. Rocío Álamo-Herrera ^a, María Clara Arteaga ^a, *, Rafael Bello-Bedoy ^b

^a Instituto Politécnico Nacional, Centro Interdisciplinario de Investigación para el Desarrollo Integral Regional, Unidad Durango, Sigma No. 119, Fracc. 20 de Noviembre II, 34234 Victoria de Durango, Durango, Mexico

^b Universidad de Guadalajara, Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, Cátedras Conahcyt-Universidad de Guadalajara, Camino Ramón Padilla Sánchez No. 2100, 45200 Zapopan, Jalisco, Mexico

*Corresponding author: d1j17kk@hotmail.com (J.F. Pío-León)

Received: 20 February 2024; accepted: 02 July 2024

Abstract

Endemic vascular plants are one of the main biodiversity indicators used to propose priority conservation areas. The richness of endemic species and corrected and weighted endemism are the most frequently used criteria, while anthropogenic or biocultural factors such as ethnobotanical value or ecological vulnerability are seldom considered. This work proposes priority conservation areas for Sinaloa, Mexico, considering the richness of its endemic species, corrected and weighted endemism, as well as ethnobotanical value, protection status, and the Priority Conservation Index (PCI). The analysis was performed in a 19 × 19 km grid and included 247 records of 78 species. The areas proposed when considering only the richness of endemic species and the weighted endemism coincided with previously known areas of high biodiversity in the state, which are areas of high collection effort and low anthropogenic impact. When considering the ethnobotanical value and protection status, the areas identified included those with greater anthropogenic impact, which contained species of biocultural and economic importance. When the PCI was used, both of these types of regions were identified. We therefore recommend this index as a better indicator to select priority areas.

Keywords: Conservation index; Ebenopsis caesalpinioides; Ethnobotanical value; Protected Natural Areas; Priority species; Stenocereus martinezii

© 2024 Universidad Nacional Autónoma de México, Instituto de Biología. Este es un artículo Open Access bajo la licencia CC BY-NC-ND

(http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/).

Áreas prioritarias para la conservación con base en especies de plantas vasculares endémicas y sus atributos bioculturales: un estudio de caso en Sinaloa, México

Resumen

Las plantas vasculares endémicas son uno de los principales indicadores empleados para proponer áreas prioritarias de conservación. La riqueza de especies endémicas y el endemismo ponderado y corregido son frecuentemente incluidos en los análisis, mientras que aspectos antropogénicos o bioculturales como el valor etnobotánico o la vulnerabilidad ecológica son poco considerados. Este trabajo propone áreas prioritarias de conservación para Sinaloa, México, considerando su riqueza de especies endémicas, endemismo ponderado y corregido, así como el valor etnobotánico, estatus de protección e índice prioritario de conservación (IPC). El análisis se realizó en cuadrículas de 19 × 19 km e incluyó 274 registros de 78 especies. Las áreas resultantes, considerando únicamente la riqueza de especies y el endemismo ponderado, coinciden con áreas previamente conocidas por su alta biodiversidad en el estado, mismas que poseen altos esfuerzos de colectas y bajos impactos antropogénicos. Por el contrario, cuando se consideró el valor etnobotánico y el estatus de protección, las áreas prioritarias incluyen zonas con alto impacto antropogénico, pero con presencia de especies con importancia biocultural y valor económico. Empleando el IPC se identificaron ambos tipos de regiones; en consecuencia, recomendamos este índice como un mejor indicador para seleccionar áreas prioritarias.

Palabras clave: Índice de conservación; Ebenopsis caesalpinioides; Valor etnobotánico; Áreas naturales protegidas; Especies prioritarias; Stenocereus martinezii

Introduction

Plants are essential organisms for maintaining the equilibrium of ecosystems and life on Earth. They provide the vast majority of the ecosystem and subsistence services that humans need to survive, including food, medicine, shelter, oxygen, carbon capture, and soil retention. Caring for plants is therefore an act of self-preservation (Raven, 2018). However, over 50% of the terrestrial vegetation on Earth is severely or moderately altered (Bradshaw et al., 2021). 

Mexico is the country with the third to fifth highest plant richness, with more than 23,000 species, half of which are endemic (Conabio, 2023a; Villaseñor & Meave, 2022). However, despite 12% of Mexican territory being decreed as Protected Natural Area, it is estimated that between 37 and 50% of the nation’s land area has been impacted by human activities and that the majority of well-conserved areas are located in desert, semi-desert, and high mountain areas that are difficult to access (González-Abraham et al., 2015; Mora, 2019). Two of the largest and most biodiverse ecosystems in the country —dry forest and temperate forest— have suffered total degradation of 37 and 26% of their cover, respectively (Conabio, 2023b; Ulloa-Ulloa et al., 2017). The main causes of this deforestation have been agriculture and infrastructure development, both in Mexico specifically and worldwide (González-Abraham et al., 2015; Laso-Bayas et al., 2022).

One of the main analytical approaches used to propose priority conservation areas is grid analysis, which identifies centers of high biodiversity (“hotspots”) using criteria such as species richness, richness of endemic species, weighted endemism (WE), presence of threatened species, diversity of specific taxa (families or genera), or phylogenetic richness (Gutiérrez-Rodríguez et al., 2022; Maassoumi & Ashouri, 2022; Mehta et al., 2023; Murillo-Pérez et al., 2022; Qin et al., 2022; Sosa & De-Nova, 2012; Vargas-Amado et al., 2020; Villaseñor et al., 2022). The richness of endemic species in particular has the advantage of using a more precise (though smaller) database than the other aforementioned criteria for grid analysis to indicate conservation priority areas.

On the other hand, other indices can be used to propose conservation priority species based on their ethnobotanical or biocultural value, or the degree of threat they face due to use (e.g., Value of Use, Frequency of Use, Conservation Index) (De Lucena et al., 2013; Dhar et al., 2000; Mehta et al., 2023; Pío-León et al., 2023). However, these indices are not usually included in grid richness analyses to select priority conservation areas. These indices weight each species’ value based on its conservation priority, such that a priority conservation area would be determined not just by the total number of species or endemism, but also by their qualities.

Pío-León et al. (2023) compiled a list of the vascular plant species of Sinaloa and proposed some priority conservation areas based on the presence of 2 or more endemic species. In addition, the authors proposed a Priority Conservation Index (PCI) for each species based on its ethnobotanical value and ecological vulnerability, considering characteristics such as its distribution, habitat, and anthropogenic threats. In this index, species with high ethnobotanical value, slow growth (arboreal habit), threatened habitat (near to agricultural zones), and small distribution area (1 or a few known localities), have higher priority than those with no known ethnobotanical value, rapid growth (herbs), inaccessible habitat (cliffs or steep slopes), and wide distribution. The PCI was calculated with the formula:

PCI= D + H + Fv + Am + VE + Vc

where D is distribution; H, habitat; Fv, life form or habit (Spanish abbreviation); Am, degree of threat to their populations; VE, ethnobotanical value, and Vc, commercial value. However, that work did not perform a grid richness analysis to incorporate the values of these indices with traditional algorithms such as WE.

In the present work, we propose priority conservation areas in Sinaloa considering 3 types of algorithms: 1) richness of endemic species, WE, and corrected weighted endemism (CWE); 2) ethnobotanical value, protection status (NOM-059-SEMARNAT-2010 or IUCN) and PCI, and 3) the combination of 1) and 2). We hypothesized that incorporating those anthropogenic and biocultural attributes would modify the priority conservation areas selected since they will not necessarily correspond to the areas of the highest species richness.

Materials and methods

Sinaloa is located in northwestern Mexico, bordered on the east by the Sierra Madre Occidental (SMO) and on the west by the Pacific Ocean. According to Wiken et al. (2011), the main level III ecoregions that compose it are: 1) Sinaloa and Sonora Hills and Canyons with Xeric Shrub and Low Tropical Deciduous Forest (SS-TDF) (50%, 27,568 km²), which is located in the low parts of the SMO; 2) Sinaloa Coastal Plain with Low Tropical Thorn Forest and Wetland (S-TF) (29%, 15,612 km²), located in the lowlands near the coast, from the south-central portion northward; and 3) SMO with Conifer, Oak, and Mixed Forests (PQF) (15.78%, 8,681 km²) in the high parts of the western slope of the SMO (Fig. 1). It has been estimated that 4,000 species of vascular plants, nearly 80 of them endemic, occur in Sinaloa (Pío-León et al., 2023; Vega-Aviña et al., 2021). However, a large part of the coastal territory has been converted to agricultural land (~ 28,000 km²) (INEGI, 2023), resulting in severely fragmented habitats.

The database was based on the file generated by Pío-León et al. (2023) with some updates (Table 1). We incorporated recently described species (until October 2023) and removed species and collections that lacked reliable geographic coordinates. In addition, we prepared a matrix of weighted values considering the ethnobotanical value (E; 1 = documented use, 0 = no documented use), inclusion in a risk category (R) by the NOM-059-SEMARNAT-2010 (Semarnat, 2019) or IUCN (2023) (1 = included in at least 1 category, 0 = not included), and the value of the Conservation Priority Index (PCI), using the values reported by Pío-León et al. (2023) (Table 1). For the PCI, we assigned values according to their quartile position: 4 (upper quartile), 3 (second quartile), 2 (third quartile), and 1 (lower quartile). From these data, we formed 3 analysis groups: 1) biocultural value (E+R; 0 to 2), 2) PCI value (1 to 4), and 3) PCI + R (1 to 5).

 

Figure 1. Sinaloa state, Mexico, its main ecoregions level III (Wiken et al., 2011), and the regions of endemism according to Pío-León et al. (2023). Ecoregions: PQF = Conifer, Oak, and Mixed Forests of the Sierra Madre Occidental; SD = Sonoran Desert; SS-TDF = Sinaloa and Sonora Hills and Canyons with Xeric Shrub and Low Tropical Deciduous Forest; S-TF = Sinaloa Coastal Plain with Low Tropical Thorn Forest and Wetlands. Regions of endemism: 1 = Maviri-Topolobampo, 2 = Surutato region, 3 = Cerro Tecomate, 4 = Cerro Colorado, 5 = Sierra Tacuichamona, 6 = Meseta de Cacaxtla, 7 = Sierra de Concordia. 

Table 1

List of endemic species of Sinaloa considered for this study and their scores by attributes. E = Ethnobotanical value; R = species with conservation status by the NOM-059-SEMARNAT-2010 or the IUCN (risk); PCI = Priority Conservation Index according to their quartile position.

Especies	E	R	PCI	E+R	PCI+R
Acourtia gentryi L. Cabrera	0	0	2	0	2
Acourtia sinaloana B.L. Turner	0	0	1	0	1
Ageratina concordiana B.L. Turner	0	0	2	0	2
Albizia ortegae Britton & Rose	0	0	3	0	3
Aloysia nahuire A.H. Gentry & Moldenke	1	0	4	1	5
Anemia brandegeei Davenp.	0	0	1	0	1
Arachnothryx sinaloae Borhidi	0	0	2	0	2
Bastardiastrum tarasoides Fryxell	0	0	2	0	2
Bastardiastrum wissaduloides (Baker f.) Bates	0	0	1	0	1
Bletia santosii H. Ávila, J.G. González & Art. Castro	0	0	2	0	2
Bourreria franciscoi Pío-León & Vega	0	0	3	0	3
Bourreria ritovegana Pio-León, M.G. Chávez & L.O. Alvarado	0	0	3	0	3
Bouvardia sinaloae Borhidi & E. Martínez	0	0	2	0	2
Calliandra estebanensis H.M. Hern.	0	0	2	0	2
Carlowrightia fuertensis T.F. Daniel	0	0	3	0	3
Castilleja racemosa (Breedlove & Heckard) T.I. Chuang & Heckard	0	0	3	0	3
Chrysactinia lehtoae D.J. Keil	0	0	2	0	2
Cnidoscolus sinaloensis Breckon ex Fern.Casas	0	1	3	1	4
Cochemiea thomasii García-Mor., Rodr. González, J. García-Jim. & Iamonico	0	0	2	0	2
Coutaportla helgae Pío-León, Torr.-Montúfar & H. Ávila	0	0	1	0	1
Coutaportla lorenceana Torr.-Montúfar, H. Ochot. & Art.Castro	0	0	2	0	2
Croton ortegae Standl.	0	0	3	0	3
Ctenodon rosei Morton	0	0	3	0	3
Cuphea delicatula Brandegee	0	0	2	0	2
Cyclanthera monticola Gentry	0	0	2	0	2
Dioscorea sinaloensis O. Téllez	0	0	2	0	2
Dryopetalon breedlovei (Rollins) Al-Shehbaz	0	0	1	0	1
Ebenopsis caesalpinioides (Standl.) Britton & Rose	1	1	4	2	5
Echeveria coppii Moran ex Gideon F.Sm. & Bischofberger	0	0	2	0	2
Echeveria juliana Reyes, González-Zorzano & Kristen	0	0	1	0	1
Echeveria kimnachii J. Meyrán & R. Vega	0	0	1	0	1
Epidendrum petacaense Hágsater, J. Duarte & Pío-León	0	0	2	0	2
Eryngiophyllum rosei Greenm.	0	0	2	0	2
Frangula surotatensis (Gentry) A. Pool	0	0	2	0	2
Graptopetalum sinaloensis Vega	0	0	1	0	1
Guardiola stenodonta S.F. Blake	0	0	1	0	1
Helicteres vegae Cristóbal	0	0	3	0	3
Heliopsis sinaloensis B.L. Turner	0	0	2	0	2
Table 1. Continued
Especies	E	R	PCI	E+R	PCI+R
Hofmeisteria sinaloensis Gentry	0	0	1	0	1
Indigofera sinaloensis M. Sousa & Cruz Durán	0	0	2	0	2
Ipomopsis monticola J.M. Porter & L.A. Johnson	0	0	2	0	2
Iresine arenaria Standl.	0	0	1	0	1
Koanophyllum concordianum B.L. Turner	0	0	2	0	2
Lasianthaea gentryi B.L. Turner	0	0	2	0	2
Lasianthaea ritovegana B.L. Turner	0	0	1	0	1
Licania mexicana Lundell	0	0	2	0	2
Lobelia macrocentron (Benth.) T.J. Ayers	0	0	2	0	2
Lopezia conjugens Brandegee	0	0	1	0	1
Lopezia sinaloensis Munz	0	0	1	0	1
Lupinus gentryanus C.P. Sm.	0	0	2	0	2
Lupinus howard-scottii C.P. Sm.	0	0	2	0	2
Lupinus sinaloensis C.P. Sm.	0	0	2	0	2
Mariosousa gentryi Seigler & Ebinger	0	0	3	0	3
Mimosa coelocarpa B.L. Rob.	0	0	3	0	3
Mitracarpus aristatus Borhidi & Lozada-Pérez	0	0	2	0	2
Molinadendron sinaloense (Standl. & Gentry) P.K. Endress	0	1	3	1	4
Pavonia gentryi Fryxell	0	0	2	0	2
Peniocereus papillosus (Britton & Rose) U. Guzmán	0	0	2	0	2
Periptera trichostemon Bullock	0	0	2	0	2
Perityle canescens Everly	0	0	1	0	1
Perityle grandifolia Brandegee	0	0	1	0	1
Perityle stevensii B.L. Turner	0	0	1	0	1
Physalis vestita Waterf.	0	0	3	0	3
Pitcairnia monticola Brandegee	0	0	1	0	1
Polygala polyedra Brandegee	0	0	1	0	1
Psacalium quercifolium H.Rob. & Brettell	0	0	2	0	2
Salvia beltraniorum J.G.González, Pío-León & Art.Castro	0	0	2	0	2
Salvia trichostephana Epling	0	0	2	0	2
Sedum copalense Kimnach	0	0	1	0	1
Stenocereus martinezii (J.G. Ortega) Bravo	1	1	4	2	5
Stevia concordiana B.L. Turner	0	0	2	0	2
Sysyrinchium jacquelineanum Art.Castro, H. Ávila & J.G. González	0	0	1	0	1
Tibouchina thulia Todzia	0	0	1	0	1
Tillandsia mazatlanensis Rauh	0	0	2	0	2
Tillandsia occulta H. Luther	0	0	2	0	2
Verbesina microcarpa S.F. Blake	0	0	2	0	2
Verbesina ortegae S.F. Blake	0	0	2	0	2
Verbesina sinaloensis B.L. Turner	0	0	2	0	2

Richness of endemism (SR), weighted endemism (WE), and corrected weighted endemism (CWE). The richness of endemic species was quantified in 19 × 19 km cells (361 km²), dividing Sinaloa into 195 cells. The cell size used was determined according to the criterion of Oyala (2020). Endemic species richness was quantified as the total number of endemic species whose distribution includes the cell. Endemism was evaluated using the WE and CWE indices. The WE score for each cell was obtained by summing, for each species present in the cell, the inverse of the number of cells in which the species occurs; thus, a high WE value indicates cells that contain more species with restricted distributions (i.e., that are found in few other cells), while low WE values indicate cells that mostly contain widely distributed species (i.e., species that are also present in other cells). The CWE is similar, but additionally corrects for potential biases due to differences in overall richness by dividing the value of the WE by the number of species present in the cell (Laffan & Crisp, 2003). The 3 parameters (SR, WE, and CWE) were estimated in the program Biodiverse v.2.0 (Laffan et al., 2010). Geoprocessing of the data was performed in QGIS 3.4.8 (QGIS.org, 2019).

Endemism weighted by biocultural attributes and PCI. In addition to SR, WE, and CWE analysis, endemism weighted by biocultural attributes was evaluated using 2 sets of attribute/parameter combinations, each resulting in 3 maps, 9 in total (Fig. 2). The first set included the species richness plus the biocultural values, resulting in the following 3 combinations: species richness plus biocultural value (SR+E+R), species richness plus PCI (SR+PCI), and PCI plus the risk category (SR+PCI+R). The second set did not consider species richness, resulting in the combinations of biocultural value (E+R), PCI, and PCI+R. For this second set of analyses, only species that fulfilled the relevant criteria were included (e.g., the E+R combination included only species that had ethnobotanical value and are included in a risk category). As such, in the first set of maps, a priority conservation area depended by the number of species present and their qualities (e.g., species with ethnobotanical value or species with protected status), while in the second only the species’ qualities were considered.

The final priority conservation areas were based on the consensus map of the 9 different endemism maps. The consensus areas took into account only the cells that had the highest possible value of the relevant variables in at least 1 of the 9 previously generated endemism maps. The consensus values were obtained by summing the number of times each cell had the highest possible value in each of the endemism maps, such that the highest possible consensus value was theoretically 9 (the cell had the highest possible value in all maps), and the minimum value was 1 (maximal value in only 1 map). The consensus map was also overlayed with Protected Natural Areas and Priority Terrestrial Regions, land use, and bioclimatic corridors.

Results 

Occurrence, conservation (risk) status, and ethnobotanical uses of the endemic species of Sinaloa. The database contained 247 records of 78 species, 30 families, and 61 genera. For 48 of the genera (78.7%), only 1 species of the genus was present. The majority of the records were distributed in the central to the southern region of the state, near the coast, in the Meseta de Cacaxtla Natural Protected Area and the area between the former and Sierra de Tacuichamona, as well as in the Concordia and Surutato mountains of the SMO (Fig. 3; regions 6, 5, and 2, in Figure 1). The 2 level III ecoregions best represented were SS-TDF (166 records/ 40 species) and the PQF (53/ 37), followed by the S-TF (17/ 8) (Fig. 3a). Sixty-nine percent of the records fell outside of the polygons of Protected Natural Areas or Priority Terrestrial Conservation Regions (Fig. 3B). Sixty-eight percent of the species (53) were known from a single locality (either a single collection or collections from locations that are very close to each other).

Figure 2. Flowchart of the endemism analysis to select priority areas in Sinaloa, Mexico.

Only 4 species (Cnidoscolus sinaloensis, Ebenopsis caesalpinioides, Molinadendron sinaloense, and Stenocereus martinezii) of the 78 analyzed are found in some risk category (Table 1). All 4 are considered endangered (EN) by the IUCN, while only Stenocereus martinezii is included in NOM-059-SEMARNAT-2010, under the category of special protection (Pr). Only 3 species have well-documented ethnobotanical uses: Aloysia nahuire (aromatic and medicinal tea), Ebenopsis caesalpinioides (edible seeds, occasional commercial value), and Stenocereus martinezii (edible fruits, commercial value). One additional species, Lupinus gentryianus, was noted in the type collection to be used as an anti-parasitic for livestock; however, this plant is only known from that locality, and this use has not since been confirmed, so it was not considered.

The different patterns of endemism are shown in Figure 4. The overall richness of endemism (Fig. 4A) showed 2 main areas —1 in the northern part of the Sierra de Concordia (region 7, Fig. 1) and the other in the western part of the Sierra de Tacuichamona (region 5, Fig. 1)— as well as 3 secondary areas located in the Sierra de Surutato (region 2, Fig. 1), Cerro Colorado (region 4, Fig. 1), and the southern part of the Sierra de Concordia. The WE (Fig. 4B) showed a similar pattern in richness but with an increase in the priority levels of the Sierra de Surutato and a decrease by 1 level for the Tacuichamona and Cerro Colorado. The CWE (Fig. 4C) showed several priority areas more scattered across the state than the WE, mainly in the SMO, corresponding to the majority of the species known from a single locality; however, compared with WE, there was a greater concentration of high-priority cells toward the northern part of the state, near southern Sonora, in the area around the Sierra de Barobampo and Hills of Topolobampo (region 1, Fig. 1).

Figure 3. Records of endemic species in Sinaloa overlayed onto: level III ecoregions (Wiken et al., 2011; definitions in Figure 1) (A) and Protected Natural Areas (PNA) and Priority Terrestrial Regions (B). Categories of Protected Natural Areas: PNAS = state; PNAM = municipal; PNAF = federal; PTR = Priority Terrestrial Regions.

Figure 4. Endemism areas of vascular plants in Sinaloa, Mexico, according to the calculated index values (A-I): SR = endemic species richness; WE = weighted endemism; CWE = corrected weighted endemism; E = ethnobotanical value; R = species with protection status; PCI = Priority Conservation Index.

Figure 5. Consensus priority conservation areas (PAC) in the state of Sinaloa (A-D). Consensus map (A) superimposed to: Protected Natural Areas/Priority Terrestrial Regions (B), land use (C), and bioclimatic corridors (D). Categories of Protected Natural Areas: PNAS = state; PNAM = municipal; PNAF = federal; PTR = Priority Terrestrial Regions.

The addition of the ethnobotanical attributes to the protection status and richness of endemic species (SR+E+R) (Fig. 4D) showed an increase in the values for the areas from the Meseta de Cacaxtla (region 6, Fig. 1) to Sierra de Tacuichamona, but a decrease in the zones of the SMO. Adding the Priority Conservation Index to the richness (SR+PCI) (Fig. 4E) showed an increase and homogenization of the priority in all of the aforementioned regions, while adding protection status (SR+PCI+R) (Fig. 3F) did not significantly modify the areas of importance.

Finally, when considering only the ethnobotanical value plus the protection status (E+R), without considering species richness (i.e., eliminating the species that did not have those attributes), the zone of highest priority was concentrated nearly exclusively in the southern part of the state, within and adjacent to the Meseta de Cacaxtla (Fig. 3G). When considering PCI only or PCI plus risk category, there was again a homogenization of the high priority for the 2 mountainous areas (Surutato and Concordia), Meseta de Cacaxtla, Tacuichamona, and surrounding areas (Fig. 4H, I). 

The priority conservation areas, as defined by the consensus among the 9 maps analyzed, were composed of 7 polygons grouped into 3 categories (Fig. 5): 4 cells with a value of 6 (of the maximum possible score of 9) in the northern part of the Sierra de Concordia, northwestern part of Sierra Surutato, Meseta de Cacaxtla, and Sierra de Tacuichamona; 1 with a value of 4 in the area between the Meseta de Cacaxtla and Tacuichamona; and 2 with a value of 3 in the southern part of the Sierra de Concordia and southeastern part of the Sierra de Surutato (Fig. 5A). However, since the 3 areas with a value of 3 or 4 were contiguous with areas with a value of 6, 4 priority conservation areas were proposed: Sierra de Surutato (Fig. 45-a), Sierra de Tacuichamona (Fig. 5A-b), Meseta de Cacaxtla (Fig. 5A-c), and Sierra de Concordia (Fig. 5A-d).

Superimposing the consensus map with the map of existing Protected Natural Areas (Fig. 5B) showed that these 4 consensus areas fall partially within protected areas: 1 federal (Área de Protección de Flora y Fauna Meseta de Cacaxtla, Fig. 5B-c), 1 state (Sierra de Tacuichamona, Fig. 5B-b), and 2 municipal (Reserva Chara Pinta in the Sierra de Concordia and Reserva de Surutato, Fig. 5B-d, B-a, respectively). The Sierra de Concordia also includes part of the terrestrial priority region Río Presidio. Regarding land use, the 2 consensus areas in the SMO were found in mixed pine-oak forest with low impact of agricultural activity (Fig. 5C-a, C-d), while the other 2, located in the Sinaloa and Sonora Hills and Canyons with Xeric Shrub and Low Tropical Deciduous Forest ecoregion, present moderate to high impact from irrigated and rainfed agriculture (Fig. 5C-b, C-c). When considering biological corridors, only the priority area in the Meseta de Cacaxtla overlapped with a bioclimatic corridor.

Discussion

The analyses of richness of endemic species and WE showed higher conservation priority in areas that were previously identified as having high endemism (Pío-León et al., 2023), low anthropogenic impact from agriculture, and which have also historically been subject to concentrated collection efforts (Sierra de Surutato and Sierra de Concordia) (Ávila-González et al., 2019; Gentry 1946; Vega-Aviña et al., 2021). On the other hand, the regions defined based on CWE reflected a high number of species known from a single locality, which could indicate the presence of small islands of endemism in the state or low collection effort. In contrast, the inclusion of the ethnobotanical criteria and protection status (E+R) shows a different pattern from species richness, concentrating high priority scored in an area of transition between the coastal plain of Sinaloa and the hills of Sinaloa and Sonora, near the coast in the center-south of the state. These regions correspond to the transition and ecotone between low tropical deciduous forest and thorn forest, which are strongly impacted by anthropogenic activities (irrigated and rainfed agriculture), suggesting that the species with the highest ethnobotanical importance and with protected status (IUCN or NOM-053-SEMARNAT-2010) are found near human activities that require stronger conservation attention than those located in the high parts of the SMO, where the threats are less severe.

The priority conservation areas indicated by the consensus map (Fig. 5) include the regions with the highest richness of endemic species plus the areas with the highest number of species with biocultural importance. These consensus areas are practically the same as those that were assigned the highest priority values when considering only the Priority Conservation Index (PCI) for each species; as such, this index was the most robust single indicator for selecting priority conservation areas. This index combines ethnobotanical parameters such as species’ uses and economic value with ecological parameters such as their distribution, habit, and habitat. Thus, it covers a broad range of criteria that are useful for defining priority species or areas for conservation.

All the priority conservation areas defined by the consensus map (Fig. 5) except 1 included part of a Protected Area polygon, although only 1 was under federal jurisdiction (Meseta de Cacaxtla). The only cell that did not overlap with a Protected Natural Area was adjacent to the Meseta de Cacaxtla, and it was the cell with the largest area of agriculture. This area is important because it contains the 2 species with the highest ethnobotanical value (Ebenopsis caesalpinioides and Stenocereus martinezii), which are also found in a risk category according to the IUCN and NOM-053-SEMARNAT-2010. This area therefore urgently requires conservation and restoration activities, especially for E. caesalpinioides, whose distribution is limited to the area surrounding this cell (Pío-León et al., 2023). Specifically, we recommend avoiding the conversion from rainfed agriculture to technified irrigated agricultural activities, since these are generally more aggressive toward native vegetation. This area is also important because it is located at the transition between lowland deciduous forest and thorn forest of Sinaloa, which could reflect high endemism, in addition to potentially serving as part of the bioclimatic corridor connecting the 2 most important terrestrial ANPs in the state, Meseta de Cacaxtla (federal) and Sierra Tacuichamona (state).

In the present study, the incorporation of the species’ biocultural parameters modified the priority areas for conservation compared to the areas selected when considering only the richness of endemic species, weighted endemism, or corrected weighted endemism. Specifically, the richness analysis identified priority areas in the mountainous and high-diversity regions of Sinaloa, while the ethnobotanical and ecological factors incorporated zones near the coast that have higher anthropogenic impact. The Conservation Priority Index identified all of these priority regions; for this reason, we propose it as a complete and robust index for identifying priority conservation areas. At the state level, we recommend that conservation and restoration actions be implemented in the area of transition between the low tropical deciduous forest and thorn forest. This area simultaneously presents the highest impact of anthropogenic activities and harbors the most important Sinaloa endemic species in terms of biocultural value and protection status —the “pitaya de Sinaloa” (Stenocereus martinezii) and the “guampinola” or “frutilla” (Ebenopsis caesalpinioides). This area should be considered a priority for both conservation and restoration, which would not have been identified as a priority if only the richness of endemism or CWE had been analyzed.

Acknowledgements

The first author is grateful to the Consejo Nacional de Humanidades, Ciencia y Tecnología (Conahcyt) for the grant awarded as part of the Estancias Posdoctorales por México program (I1200/320/2022). We also thank Jorge David López Pérez for his suggestions on data analysis, and the two anonymous reviewers for their comments and suggestions that improved our manuscript.

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Gabriela Diaz ^{a, b,} *, Vanesa Pellegrini-Piccini ^a, Liliana Moreno ^d, Martín Palma ^{c, e}, Vanesa Bentancourt ^c y Valeria Corbalán ^f

^a Universidad Nacional de Cuyo-Sede Malargüe, Campus Educativo Municipal, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Rosario Vera Peñaloza y Beltrán, 5613 Malargüe, Mendoza, Argentina 

^b Universidad Nacional de Cuyo, Instituto de Ingeniería y Ciencias Aplicadas a la Industria-CONICET, Facultad de Ciencias Aplicadas a la Industria, Bernardo de Yrigoyen Núm. 375, 5600 San Rafael, Mendoza, Argentina

^c Instituto de Educación Física Núm. 9-016 “Jorge E. Coll” Dirección General de Escuelas-Sede Malargüe, Tecnicatura en Conservación de la Naturaleza, Campus Educativo Municipal, Rosario Vera Peñaloza y Beltrán, 5613 Malargüe, Mendoza, Argentina 

^d Universidad Nacional de San Luis, Facultad de Química Bioquímica y Farmacia, Ejército de los Andes Núm. 950, 5700 San Luis, Argentina 

^e Ministerio de Ambiente y Desarrollo Sustentable de la Provincia de Mendoza, Dirección de Recursos Naturales Renovables, Delegación Malargüe, San Martín Norte Núm. 352, 5613 Malargüe, Mendoza, Argentina 

^f Instituto Argentino de Investigaciones de Zonas Áridas (CCT Mendoza-CONICET), Av. Ruiz Leal s/n, Parque Gral. San Martín, 5500 Mendoza, Argentina 

*Autor para correspondencia: gdiaz@infoar.net (G. Diaz)

Recibido: 02 octubre 2023; aceptado: 15 agosto 2024

Resumen

La ranita del Pehuenche, Alsodes pehuenche, es endémica de los Andes centrales de Argentina y Chile, ha sido categorizada en peligro crítico por la UICN y entre sus amenazas se encuentran la ruta internacional que atraviesa los arroyos que habita, la presencia del hongo quitridio, los salmónidos exóticos invasores, el ganado y el cambio climático. El objetivo de este trabajo fue evaluar el estado actual de conservación de A. pehuenche en el valle Pehuenche para conocer tendencias poblacionales, el impacto de las amenazas y futuras acciones de manejo. Se realizaron 14 salidas de campo durante 3 temporadas (2021-2023) y se muestrearon 12 arroyos usando la técnica de encuentro visual nocturno. Se delimitaron y nombraron 7 subpoblaciones: Nacientes, del Límite, Pichintur, Rial Rojas, Nueva, Campanaria y Cajón Largo. Los resultados muestran conteos de adultos (5.82 en 200 m² y 13.64 por hora) y de larvas (6.24 en 200 m² y 17.76 por hora). Éstos no variaron significativamente entre temporadas, pero fueron mayores en enero y febrero. Con base en la conectividad y las amenazas, los índices del estado de conservación permiten priorizar las subpoblaciones como unidades de conservación, de las cuales la del Límite requiere esfuerzos más urgentes.

Palabras clave: Especie amenazada; Encuentro visual; Conectividad; Subpoblaciones; Priorización de conservación

© 2024 Universidad Nacional Autónoma de México, Instituto de Biología. Este es un artículo Open Access bajo la licencia CC BY-NC-ND

(http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/).

Population monitoring and conservation status of the Pehuenche frog (Alsodes pehuenche) in the valle Pehuenche, Mendoza, Argentina

Abstract

The Pehuenche spiny-chest frog, Alsodes pehuenche, is endemic to the Central Andes of Argentina and Chile. It has been categorized as critically endangered by the IUCN and its threats include the international road that crosses the streams inhabited by the species, the presence of the chytrid fungus, invasive exotic salmonids, livestock, and climate change. The objective of this work was to evaluate the current conservation status of A. pehuenche in the Pehuenche Valley as a basis for understanding population trends, the impact of threats, and future management actions. Fourteen field trips were conducted during 3 seasons (2021-2023) and 12 streams were sampled using the nocturnal visual encounter technique. Seven subpopulations were delimited and named: Nacientes, del Límite, Pichintur, Rial Rojas, Nueva, Campanaria, and Cajón Largo. The results show counts of adults (5.82 in 200 m² and 13.64 per hour) and larvae (6.24 in 200 m² and 17.76 per hour). These did not vary significantly between seasons but were higher in January and February. According to connectivity and threats, the conservation status indices allow us to prioritize the subpopulations as conservation units, with del Límite being the one that requires the most urgent efforts.

Keywords: Threatened species; Visual encounter; Connectivity; Subpopulations; Conservation prioritization

Introducción

Los anfibios son el grupo de vertebrados más amenazados de nuestro planeta, varias son las causas responsables de la disminución de sus poblaciones (Grant et al., 2020; Green et al., 2020; Luedtke et al., 2023). Más de 45% de la diversidad de anfibios del mundo se distribuyen en el Neotrópico (Kacoliris et al., 2022). Alrededor de 25% de las especies de Argentina son endémicas (Vaira et al., 2017), 37% de ellas en Argentina y Chile se encuentran en disminución, mientras que del 22% de las especies no se conoce su tendencia poblacional (Kacoliris et al., 2022). Las amenazas más importantes con las que se asocian la disminución poblacional o extinciones locales son los depredadores invasores, enfermedades emergentes y la ganadería (Kacoliris et al., 2022; Velasco et al., 2016).

La ranita del Pehuenche, Alsodes pehuenche, fue descrita por Cei (1976). Luego de estudios citogenéticos realizados entre 1983 y 2003 (Cuevas y Formas, 2003), se renueva el interés sobre la especie en Argentina debido a las obras viales sobre la ruta internacional ARG145 – CH115, cuya pavimentación desvió el curso de 5 afluentes del arroyo Pehuenche con presencia de la especie (Corbalán et al., 2010). La ranita del Pehuenche es una especie endémica y su distribución está restringida a los Andes centrales de Argentina y Chile (Corbalán et al., 2010, 2023; Correa et al., 2013, 2018, 2020). Habita arroyos de montaña en ecosistemas de vegas o mallines entre 2,150 y 2,825 m snm (Corbalán et al., 2023). Los arroyos poseen lechos pedregosos y una fina capa de sedimentos. La especie presenta dimorfismo sexual y como otras especies de Alsodes, tiene larvas de desarrollo prolongado con juveniles y adultos de hábitos acuáticos (Cei, 1976, 1980; Herrera y Velázquez, 2016a; Úbeda, 2021). Las larvas son de gran tamaño y pasan al menos 4 años en los cuerpos de agua permanentes hasta completar el ciclo larval (Corbalán et al., 2014). Se ha reportado la puesta de huevos ocultos bajo rocas o en oquedades en las márgenes de los arroyos (Corbalán et al., 2014; Piñeiro et al., 2020). Estas cavidades son utilizadas también como refugio por los adultos (Cei, 1980; Correa et al., 2013; Herrera y Velázquez, 2016b).

Los datos de conteos disponibles corresponden a muestreos de tramos cortos de arroyos en Argentina y Chile (Corbalán et al., 2010, 2023; Correa et al., 2013). La coexistencia de individuos en una cavidad durante el día sugiere densidades elevadas en una categoría de microhábitat (Correa et al., 2013). Han ocurrido eventos de mortalidad y se han reportado nuevas poblaciones (Corbalán et al., 2023; Correa et al., 2018), lo cual hace necesaria una evaluación actualizada de su estatus de conservación y tendencia poblacional.

Las evaluaciones del estado de conservación de la ranita del Pehuenche la han colocado en la categoría más alta de amenaza: “en peligro” por la Asociación Herpetológica Argentina (Vaira et al., 2012), cuarta en orden de prioridad entre los 58 anfibios evaluados de Chile (Vidal et al., 2024) y “en peligro crítico” por la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (IUCN, 2019), según los criterios B1ab basados en su extensión de presencia estimada y su disminución continua estimada, provocada principalmente por la pavimentación de la ruta. El área de ocupación de la especie (AOO sensu UICN) estimada actualmente es de 4.84 km² y su extensión de presencia (EOO sensu UICN) 497.9 km² (Corbalán et al., 2023). En cuanto a las amenazas consideradas en la categorización de IUCN (2019), se enumeran el desvío de los cursos de agua por la construcción de la ruta, el impacto del ganado, el cambio climático, la presencia del hongo quitridio (Batrachochytrium dendrobatidis) y la depredación por salmónidos exóticos invasores tales como la trucha arcoíris (Oncorhynchus mykiss)y trucha marrón (Salmo trutta) (Corbalán et al., 2023; Ghirardi et al., 2014; Zarco et al., 2020).

Si bien los avances en el conocimiento de la distribución de A. pehuenche han sido importantes en los últimos años, aún se desconocen aspectos básicos de la ecología, sistemática, reproducción, comportamiento y estrategias ecofisiológicas de esta especie en los humedales de altura. Por tratarse de una especie endémica y amenazada, la historia de vida y demografía son fundamentales para la evaluación del estatus de conservación (Luja et al., 2015). Los programas de seguimiento de poblaciones son necesarios para identificar y detectar disminuciones que amenacen la persistencia de poblaciones y deben llevarse a cabo en un marco de gestión adaptativa que permita realizar monitoreos que maximicen la detección y minimicen el esfuerzo (Pollock, 2006, Yoccoz et al., 2001). A su vez, la definición de subpoblaciones es una herramienta útil que permite definir su estado actual y priorizar acciones de conservación (Velasco, 2018).

El objetivo de este trabajo fue evaluar el estado de conservación actual de A. pehuenche en el valle Pehuenche. Esta información es fundamental para estimar tendencias poblacionales a largo plazo, evaluar el impacto de las amenazas y el éxito de futuras acciones de manejo. En este trabajo se muestran los primeros datos del programa de monitoreo iniciado en 2021 en el valle Pehuenche. A partir del mismo, se definen y delimitan subpoblaciones como unidades de conservación sobre las que se deben priorizar las acciones.

Materiales y métodos

El área de estudio corresponde al valle Pehuenche, en el lado argentino de la zona limítrofe entre Argentina y Chile; forma parte de los Andes centrales, en el departamento de Malargüe, suroeste de la provincia de Mendoza. Las precipitaciones anuales son de 400 a 600 mm (Rivera et al., 2018) y están influidas por los vientos provenientes del Pacífico sur, creando un gradiente de precipitación y humedad de oeste a este con fuertes nevadas en invierno (Garreaud et al., 2009). Durante la primavera-verano, el deshielo alimenta los humedales, denominados localmente vegas o mallines, donde se asientan familias con su ganado en los puestos, denominados reales o riales. El área es considerada un corredor ecológico y cultural trashumante de gran importancia (Llano et al., 2021).

La cuenca del arroyo Chico en Argentina incluye las subcuencas donde se distribuye A. pehuenche: arroyos Pehuenche y Callao (Corbalán et al., 2023). El arroyo Chico es afluente del río Grande en el departamento de Malargüe, provincia de Mendoza. En Chile, el área de distribución de la especie se ubica en la cuenca del río Maule, con 2 subpoblaciones posiblemente aisaldas: laguna del Maule y Lo Aguirre (Correa et al., 2013, 2018).

Durante 3 temporadas se muestrearon 14 arroyos tributarios del arroyo Pehuenche (fig. 1). Doce de los 14 arroyos fueron muestreados exhaustivamente y en los 2 restantes (B0 y A8), solo se constató la presencia de la especie. La especie fue observada en la desembocadura de los arroyos de primer orden en el arroyo Pehuenche.

Siguiendo a Corbalán et al. (2010) y Prado et al. (2019), los arroyos de primer orden que desembocan en el arroyo Pehuenche se distinguen, según su ubicación respecto a este último, en arroyos A que se ubican hacia el sur y son atravesados por la ruta Núm. 145, mientras que los arroyos B se ubican al norte del arroyo Pehuenche (fig. 1). A los arroyos con bifurcaciones y cursos de agua paralelos a menos de 100 m de distancia se los denominó con el mismo nombre. Durante el estudio, se tomaron datos de temperatura del agua con termómetro de mercurio, así como pH, oxígeno disuelto y conductividad con sonda multiparamétrica Lutron WA-2017SD, y de temperatura ambiente mediante la aplicación yr (Jensen et al., 2007). La conductividad fue baja, entre 0 y 181.56 μS/cm (n = 65), el valor medio del pH estuvo cercano a la neutralidad 6.41 ± 1.2, variando entre 3.29 y 8.25 (n = 77) y la concentración de oxígeno disuelto varió entre 1.3 y 15.8 mg/l (n = 16). La temperatura ambiente durante los muestreos osciló entre 2 y 21 ºC (n = 89), y la temperatura del agua entre 2 y 17.6 ºC (n = 75).

Se realizaron un total de 14 salidas de campo con una duración de 2 a 4 días/noches (tabla 1). Las 14 salidas se distribuyeron en 3 temporadas; cada una se inicia con el deshielo (octubre-noviembre-diciembre) y finaliza con la caída de las primeras nevadas (marzo-abril). En enero de 2021 se iniciaron muestreos preliminares diurnos y nocturnos consistentes en encuentros visuales sin manipulación de individuos. Los muestreos nocturnos iniciaron luego de la puesta del sol que coincide con el pico de actividad de los individuos adultos. Se optó por continuar con los muestreos nocturnos debido a que no se obtuvieron diferencias significativas en la cantidad de larvas entre el día y la noche (W = 191, p = 0.859).

Figura 1. Arroyos muestreados en la cuenca del valle Pehuenche, distribuidos en 7 subpoblaciones locales: I. Nacientes, II. del Límite, III. Pichintur, IV. Rial Rojas, V. Nueva, VI. Campanaria, VII. Cajón Largo. Los arroyos de cada subpoblación se indican con el mismo color.

Se contabilizaron adultos, juveniles y larvas usando la técnica de encuentro visual (Crump y Scott, 1994). Los transectos fueron de rumbo variable siguiendo el curso del arroyo y el ancho fue de 1 m a cada lado del arroyo. Cada transecto se realizó con 2 a 5 observadores. Siguiendo las recomendaciones de Pereyra et al. (2021), al menos un observador tenía experiencia previa y las salidas se programaron en días con condiciones meteorológicas similares: días sin lluvias, mayormente despejados y con vientos leves a moderados.

Para los estadios maduros se registró sexo (macho, hembra e indeterminado). Se registró punto GPS y hora de inicio y de finalización del transecto. Se calcularon las abundancias relativas como individuos/área e individuos/tiempo. El área de los arroyos se consideró como el tramo muestreado en metros multiplicado por 2 m de ancho. Los individuos contabilizados estuvieron a no más de 1 m de distancia del curso del arroyo, cuando éste está claramente definido, y solo se observaron más dispersos en las zonas húmedas de vegas. Para el cálculo de individuos/tiempo se usó el tiempo en minutos de la duración del muestreo (Pereyra et al., 2021).

Adicionalmente, se realizaron muestreos en transectos de 800 m de longitud en los márgenes de la calzada: 10 en la temporada estival de 2021 y 5 en las temporadas siguientes. Este registro se realizó ya que en enero de 2018 se observaron individuos deshidratados o muertos, adyacentes a un cordón o bordillo de 20 cm de altura y 15 cm de ancho.

Se definieron subpoblaciones, siguiendo a Velasco (2018), formadas por un grupo de arroyos que contienen individuos de A. pehuenche, con hábitat adecuado (sensu Corbalán et al., 2010; Correa et al., 2013) y cuya distancia entre ellos no fue mayor a 500 m lineales. De este modo, los 14 arroyos iniciales fueron agrupados en 7 subpoblaciones (fig. 1). Los nombres de las subpoblaciones se relacionan con referencias a las características del paisaje donde se encuentran, excepto la subpoblación denominada Nueva. Se calculó el índice de conectividad (IC) entre subpoblaciones de acuerdo con la fórmula de Lin (2009), modificada por Velasco (2018): IC = A1*(1/D1*T1) + A2*(1/D2*T2), donde Ai es el área (= tamaño poblacional) de la población local vecina hacia el lado i, Di es la distancia a la población local vecina hacia el lado i y Ti la presencia de truchas en hábitat intermedios (presencia multiplica por 2, ausencia multiplica por 1). Para estimar el área correspondiente a cada subpoblación, se usaron las coordenadas GPS de los muestreos de campo y en el caso de las 2 subpoblaciones donde solo se constató presencia, se estimó tamaño del área en Google Earth Pro.

Tabla 1

Temporadas y subpoblaciones en las que se realizaron los muestreos de Alsodes pehuenche. Se indican la cantidad de muestreos realizados en la ruta y los nombres de los arroyos (tipos A, B; P: arroyo Pehuenche) muestreados por subpoblación.

Temporada	Mes	Quincena primera (1) segunda (2)	Ruta	Subpoblaciones
				I	II	III	IV	V	VI	VII
1 (2021)	enero	1	2	B0	A1, A2
	enero	2	6		A1, A2, A3, A4		A5		A7
	febrero	2	1		A1, A2	B2	B3
	abril	2	1		A1, A2		A5			A8
2 (2021-2022)	noviembre	2	1		A1, B1	B2	A5		A7
	febrero	1			A2		B3
	marzo	1			A1	B2
	marzo	2			B1		B3
3 (2022-2023)	noviembre	2	1				A5
	diciembre*	1	1		A1, A3, B1	B2, B2	A5-B3	A6	A7
	enero	1	1		A2, P		A5, B3, P	A6, P	A7, P
	febrero	2	1		A1, P				A7, P
	marzo	2			A3, P		B4, P		B6, P

Las amenazas que se registraron durante los conteos se consideraron de manera cualitativa, en una escala de 0 a 3, de acuerdo con la intensidad de la amenaza (Velasco, 2018). En la tabla 2 se muestran las amenazas consideradas: 1) la presencia de salmónidos que fueron registrados por encuentro visual; 2) la sequía observada de arroyos que podría ser reversible según la época del monitoreo y cárcavas permanentes cuya profundidad va en aumento; 3) la presencia de ganado, principalmente vacuno y caprino, el primero es el que podría causar mayor impacto debido al mayor uso de las vegas; 4) mortalidad de individuos por causas indeterminadas; 5) la ruta, considerada como una barrera para la dispersión, ya sea porque las alcantarillas no fueron diseñadas como pasos de fauna o porque la altura del cordón o bordillo construido sobre la misma es muy alto para el libre tránsito de ranas juveniles y adultas. Y a pesar de que la ruta representa una barrera, la construcción posterior de rampas, con el objetivo de mitigar este impacto, se considera una acción concreta de conservación. Se registró, además, la presencia de depredadores no acuáticos potenciales y de otras especies de anfibios, pero ninguno de estos casos se considera como amenaza, aunque podrían representar interacciones interespecíficas negativas.

El estado de conservación (EC) relativo de cada subpoblación se obtuvo a partir de la sumatoria de los valores asignados al índice de conectividad y las amenazas (Velasco, 2018). Los valores fueron estandarizados (ECE = EC subpoblación – promedio de todos los EC/desviación estándar de todos los EC) y el valor resultante se multiplicó por -1. Así, los valores negativos de ECE quedaron relacionados con situaciones menos favorables. Se establecieron 2 categorías de prioridades de conservación: baja a media (valores positivos de ECE) y alta (valores negativos de ECE). Los valores altos son los que requieren medidas más urgentes de manejo (Velasco, 2018).

Tabla 2

Variables consideradas para evaluar estado de conservación de las subpoblaciones de Alsodes pehuenche en el valle Pehuenche. IC: Índice de conectividad. Valores 0 a 3 son los que se le asignan a cada variable.

Variables	0	1	2	3
Área (m2)	7,500-10,000	5,000-7,500	2,500-5,000	1,000-2,500
IC1	7.51-10	5.1-7.5	2.51-5	0-2.5
Amenazas
Efecto especies exóticas: salmónidos	sin	presencia registrada	presencia registrada en más de un conteo	presencia registrada y presencia de anfibio/s con signo de depredación
Fragmentación por la ruta	Sin ruta	Sin cordón o bordillo	Con cordón o bordillo y con rampas	Con cordón o bordillo y sin rampas
Pérdida de hábitat por sequía/ cárcavas	Sin evidencias de sequía ni cárcavas	Algún arroyo parcialmente seco	Algún arroyo parcialmente seco y/o con presencia cárcavas	Algún arroyo completamente seco y/o presencia de individuos muertos por sequía
Efecto del ganado	Sin ganado	Con caprinos	Con vacunos	Con vacunos y cabras
Indeterminada	Sin registro de individuos muertos sin causa aparente	Registro de individuos con manchas en la piel	Registro de individuos con manchas y uno muerto sin causa aparente	Registro de más de un individuo muerto sin causa aparente

¹ = Índice de conectividad calculado de acuerdo con Lin (2009), modificado por Velasco (2018).

Se realizaron análisis de los conteos con R versión 4.1.3 y los análisis estadísticos consideraron 0.05 de nivel de significación de alfa. La normalidad de los datos se verificó con la prueba de Shapiro-Wilk. La cantidad de individuos (adultos, juveniles y larvas) por área y por hora no se distribuyó normalmente (W < 0.82934, p < 0.001), por lo que se usaron las pruebas estadísticas no paramétricas de Mann-Whitney-Wilcoxon y de Kruskal-Wallis para 2 grupos y más de 2 grupos, respectivamente. Se evaluó estadísticamente si hubo diferencias entre adultos y juveniles considerados en conjunto versus larvas. También se evaluaron diferencias en relación con variables temporales (temporadas, meses) y espaciales (entre arroyos A y B y entre subpoblaciones). Cuando se obtuvieron diferencias significativas con la prueba de Kruskal-Wallis, se usó el paquete conover.test versión 1.1.5 (2017), basado en Conover-Iman Test para comparaciones múltiples. En todos los casos, los resultados se expresan en mediana, el rango intercuartílico (IQR) como medida de dispersión, los valores mínimos y máximos (min-max) y el tamaño de la muestra (n).

Resultados

Los transectos muestreados alcanzaron un total de 51,292 m lineales recorridos en 181 horas con un esfuerzo de muestreo 12.35 horas/persona. De los 14 arroyos estudiados, todos tuvieron presencia de la especie y el área total fue de 0.04 km². Más de la mitad corresponde a los arroyos denominados A (56.2%).

Cuando se analizaron los conteos respecto de la cantidad de observadores, la correlación de Spearman resultó en valores de rho cercanos a 0, lo que sugiere que no hay correlación lineal (p > 0.05), tanto para individuos postmetamórficos (por área: rho = -0.0427, n = 99; por hora: rho = 0.0975, n = 99), como para larvas (por área: rho = -0.0297, n = 92; por hora rho = -0.0063,
n = 92).

A lo largo del periodo de muestreo se observaron 5.82 adultos y juveniles/área (IQR = 9.27, 0-45 min-max, n = 99) y 13.64 adultos y juveniles/hora (IQR = 30.29, 0-108 min-max, n = 99); 6.24 larvas/área (IQR = 31, 0-175 min-max, n = 92) y 17.76 larvas/hora (IQR = 65, 0-367 min-max, n = 92). La comparación entre estadios muestra menos postmetamórficos que larvas, tanto para los conteos de individuos por área (W = 12.524, p < 0.001) como por hora (W = 26.918, p < 0.001).

Tabla 3

Prioridades de conservación para las subpoblaciones de Alsodes pehuenche en el valle Pehuenche, con base en el tamaño de la población, la conectividad y las amenazas.

Sub-población	Área (m2)	IC	Amenazas	ECE	PC1
			Ruta	Sequía/cárcavas	Ganado	Muertes indet.	Salmónidos
I. Nacientes	4,044	8.41	0	0	2	0	1	0.88	Baja
II. del Límite	5,744	8.39	2	3	2	2	3	-1.26	Muy alta
III. Pichintur	5,002	9.91	0	0	2	3	2	0.08	Media
IV. Rial Rojas	6,208	6.05	1	3	2	1	2	-0.73	Alta
V. Nueva	2,160	9.61	1	0	2	3	0	-0.19	Media
VI. Campanaria	5,860	5.26	1	0	1	3	3	-0.46	Media
VII. Cajón Largo	9,550	6.64	0	0	1	0	0	1.69	Muy baja

¹ PC: Prioridad de conservación calculada de acuerdo con Velasco (2018).

Las comparaciones entre las 3 temporadas no mostraron diferencias significativas para ninguno de los grupos estudiados adultos y juveniles/área (H = 1.9935, df = 2, p = 0.369), adultos y juveniles/hora (H = 1.3599, df = 2, p = 0.5066), larvas/área (H = 0.13936, df = 2, p = 0.933) y larvas por hora (H = 0.6051, df = 2, p = 0.7389). Entre meses, la diferencia no fue significativa para larvas (H = 4.5278, df = 5, p = 0.4762 por área, H = 4.0986, df = 5, p = 0.5353 por hora), en cambio para los postmetamórficos solo fue significativa para los conteos por área (H = 13.97, df = 5, p = 0.0158). Los análisis post hoc indican menores cantidades de adultos y juveniles en febrero respecto a diciembre (p = 0.0075) y enero (p = 0.0021), como también en marzo respecto a enero (p = 0.0185, fig. 2).

Figura 2. Variación mensual de la abundancia de adultos y juveniles (individuos/200 m²) de Alsodes pehuenche. Los meses con diferentes códigos de letras indican diferencias significativas (p < 0.05).

Figura 3. Abundancia de Alsodes pehuenche (individuos/200 m²) entre 5 subpoblaciones. A, Adultos y juveniles; B, larvas. Las subpoblaciones con diferentes códigos de letras indican diferencias significativas (p < 0.05).

De los 14 arroyos del valle Pehuenche con presencia de A. pehuenche, los arroyos A tienen un área de ocupación de 49% respecto de los arroyos B con 51%. Y en los 12 arroyos donde se realizaron conteos por área, éstos fueron mayores en los arroyos A que en los B, tanto para adultos y juveniles (H = 31.977, df = 2, p < 0.001), como para larvas (H = 10.42, df = 2, p = 0.0055).

Se reconocieron 7 subpoblaciones en el valle Pehuenche: Nacientes, del Límite, Pichintur, Rial Rojas, Nueva, Campanaria y Cajón Largo (fig. 1). De éstas, se tienen datos de conteo de 5 (todas, excepto Nacientes y Cajón Largo). Cuando se comparan estas 5 subpoblaciones, se encuentran diferencias significativas tanto para adultos y juveniles/área (H = 17.436, df = 4, p = 0.0016), como para larvas/área (por área H = 23.639, df = 4, p < 0.001). Se registraron más adultos y juveniles en las subpoblaciones Rial Rojas y Nueva, y más larvas en Rial Rojas (fig. 3). Sin embargo, estas diferencias no son significativas cuando se analizan los datos de postmetamórficos/hora (H = 8.8053, df = 5, p = 0.1171) y larvas/hora (H = 4.0986, df = 5, p = 0.5353).

El único lugar donde se encontraron solo larvas fue en una charca de la subpoblación del Límite. Éstas coexistían con larvas y adultos de rana de 4 ojos (Pleurodema bufoninum). Además, esta última especie ha sido observada eventualmente coexistiendo con A. pehuenche en las subpoblaciones Rial Rojas, Campanaria y del Límite. Otras especies registradas durante los muestreos, que se identifican como posibles depredadores de A. pehuenche son el zorro gris (Lycalopex gymnocercus), el chiñe o zorrino (Conepatus chinga), la gaviota capucho café (Chroicocephalus maculipennis) y el águila mora (Geranoaetus melanoleucus).

Aunque la detección de huevos no fue objeto de este estudio, dado que no se realizó búsqueda activa en oquedades ni se manipularon hembras, en noviembre 2022 se observó una masa de 20 huevos aproximadamente, flotando en una pequeña poza de la subpoblación Rial Rojas en época de deshielo. Los huevos no eran pigmentados y cada uno midió entre 6 y 7 mm de diámetro.

Los índices de conectividad calculados para cada una de las subpoblaciones se muestran en la tabla 3. El arroyo Pehuenche representa la principal conexión entre subpoblaciones. En este arroyo se encontraron individuos adultos en la desembocadura de arroyos de primer orden pertenecientes a las subpoblaciones del Límite, Rial Rojas, Nueva y Campanaria (tabla 1). Si bien Cajón Largo tiene relativamente bajo índice de conectividad, el área de esta subpoblación es la mayor de todas. 

Se registraron 24 individuos muertos durante el periodo de estudio: 1) 6 individuos adultos —2 hembras, 2 machos y 2 adultos indeterminados— en el mes de enero de la temporada estival 2021 y 2 en la temporada 2022-2023 en los muestreos realizados en la ruta internacional ARG145; 2) 3 individuos —1 adulto indeterminado y 2 larvas— encontrados muertos por desecación sobre el curso de un arroyo de Rial Rojas que mostró una disminución abrupta del caudal luego del deshielo entre noviembre y diciembre 2022; 3) 4 adultos —3 machos y 1 indeterminado— encontrados con signos de depredación (patas traseras lastimadas o mutiladas) al costado o dentro del curso del arroyo donde se registra presencia de salmónidos, esto es, en las subpoblaciones del Límite y Campanaria; 4) 6 adultos —2 machos y 4 indeterminados—, 1 juvenil indeterminado y 2 larvas encontrados muertos sin causa evidente, dentro del curso del arroyo o próximo a éste. 

Finalmente, los valores de ECE negativos usados como indicadores, permitieron identificar a las subpoblaciones del Límite y Rial Rojas como unidades de conservación prioritarias, de las cuales la del Límite requiere esfuerzos más urgentes.

Discusión

Corbalán et al. (2010) reportaron 355 individuos de A. pehuenche en 2,500 m lineales (equivalente a 14 individuos/200 m²) en un muestreo realizado en 2008 en arroyos de la subpoblación del Límite. Si se compara ese valor con el obtenido en este estudio para los mismos arroyos en el mismo mes en 2021 (8 individuos/200 m²), el primero es mayor, pero se encuentra dentro del intervalo de variación de este estudio. Cabe mencionar que se usaron 2 técnicas diferentes para el conteo (búsqueda activa de individuos en oquedades durante el día y encuentro visual nocturno, con 3 observadores en los 2 casos), por lo que, con la información disponible actualmente, solo la mortalidad de individuos reportada desde 2008 permite estimar una tendencia poblacional decreciente para esta subpoblación.

En 2 arroyos muy cercanos a la subpoblación del Límite en Chile, Correa et al. (2013) reportaron 20 y 24 adultos/h o 15 y 66 adultos/200 m². Estos últimos datos corresponden a muestreos nocturnos realizados en marzo de 2012, con 4 observadores. La cantidad máxima de adultos por área observados por Correa et al. (2013) es mayor al máximo obtenido en este estudio, lo cual puede deberse a un error de muestreo en solo 30 m lineales, o bien a fluctuaciones poblacionales naturales (Kissel et al., 2020). En arroyos de Rial Moreno, a 21 km al NE de la población del valle Pehuenche, Corbalán et al. (2023) reportaron 26 adultos/hora y 4 juveniles/hora en un muestreo nocturno realizado en enero de 2019, los cuales se encuentran dentro de valores obtenidos en el valle Pehuenche en este estudio.

Durante las 3 temporadas consecutivas muestreadas en este trabajo, no se detectaron cambios significativos para ningún estadio de desarrollo de A. pehuenche. Esto puede deberse a que se trata de un periodo corto en términos de monitoreo. Por lo tanto, es necesario mantener los muestreos para conocer tendencias poblacionales a largo plazo. Por otro lado, la detección de individuos por encuentro visual a lo largo de los arroyos, podría compararse con otros estudios enfocados al monitoreo poblacional de la especie para lograr establecer un óptimo en términos de esfuerzo de muestreo. Dado que estas investigaciones dependen del presupuesto disponible y de limitaciones logísticas (Joseph et al., 2006) principalmente ligadas a la elevada demanda de horas/persona en un ambiente de alta montaña, se debe buscar una estrategia que permita satisfacer tanto la demanda de datos pertinentes para la gestión, como la obtención de información ecológica de calidad (Stephens et al., 2015; Yoccoz et al., 2001).

En relación con la primera acción de conservación llevada a cabo en la población del valle Pehuenche, que consistió en la construcción de 800 m de cordón o bordillo en la ruta y 2 cámaras de infiltración para evitar que la sal vertida en la ruta llegue a los arroyos, provocó la deshidratación y muerte de 18 individuos que fueron encontrados en diciembre de 2017, y 50 en enero de 2018. Posiblemente, la construcción a posteriori de rampas entre el cordón o bordillo y la calzada en febrero de 2018, ha evitado que se vuelvan a registrar mortalidades tan abruptas. Si bien nunca pudo constatarse el uso de las rampas por parte de la especie, las mismas habrían mejorado la conexión entre las secciones superior e inferior de los arroyos. Esto demuestra la necesidad de seguimiento de las acciones de conservación que se llevan a cabo. Pero, por otro lado, si bien la ruta pudo haber provocado una disminución poblacional (Corbalán et al., 2010; IUCN, 2019), el número elevado de individuos muertos registrado en este estudio alerta sobre la necesidad de avanzar en el conocimiento de otras amenazas, como la depredación por salmónidos invasores, el cambio climático y la infección por el hongo quitridio (Batrachochytrium dendrobatidis) de los anfibios.

En este trabajo, de todos los estadios evaluados, las larvas fueron las más abundantes, las más estables en el tiempo y presentaron el mismo patrón de variación que los adultos entre arroyos A y B, y subpoblaciones (fig. 3). Al igual que lo reportado por Corbalán et al. (2010, 2023), se encontraron larvas de diferentes tamaños conviviendo en pozas, pero también se observaron en rápidos, remansos y debajo de la vegetación acuática. Estos resultados son coherentes con la estrategia de especies con desarrollo larval plurianual (Úbeda, 2021). Por otro lado, la menor cantidad de juveniles registrada respecto de adultos podría ser un problema de detectabilidad por su tamaño (Petrovana y Schmidt, 2019), podría corresponder a una segregación por microhábitats según el estadio (Gonwouo et al., 2022), o bien, ser evidencia de una dinámica poblacional particular solo en esta fase de su ciclo de vida (Kissel et al., 2020).

Los muestreos preliminares realizados de día y de noche demuestran que hay arroyos permanentes que solo tienen adultos. Los estudios a futuro podrán determinar las causas que posiblemente puedan estar asociadas con aspectos fisicoquímicos del agua, o a la dispersión de individuos. La información actual permite suponer que las rutas de dispersión de A. pehuenche con base en sus hábitos acuáticos, son los mismos arroyos. Los registros de individuos secos en la ruta, principalmente entre diciembre y enero, al igual que la mayor cantidad de adultos y juveniles registrados en estos meses (fig. 2), podrían estar indicando una mayor dispersión en esa temporada del año.

Los arroyos del valle Pehuenche son los mejores conocidos hasta el momento y el área que ocupan representa solo 6% del área de distribución de A. pehuenche (487.9 km²) reportada por Corbalán et al. (2023). De la misma manera, habiendo considerado en nuestro estudio casi todos los arroyos presentes en el valle Pehuenche, representa 0.8% del área de ocupación total para la especie (4.84 km²; Corbalán et al., 2023). El espacio sin ocupación efectiva de la especie, actualmente, es muy grande (Corbalán et al., 2023), aunque en el pasado pudo haber estado presente en un área mayor si se comparan los registros de presencia en Cajón Grande (Cei y Roig, 1965; Corbalán et al., 2023). Si se considera desde la descripción de la especie en 1965, A. pehuenche ha reducido su área de distribución histórica, lo cual puede deberse a diferentes causas. La depredación por salmónidos en la actualidad podría ser la causa de que la especie haya quedado restringida solo a las zonas altas de las cuencas. Por ello, es necesario conocer la distribución de salmónidos e identificar dónde coexisten estos peces y la rana. Donde esto ocurre en el valle Pehuenche, se registraron adultos muertos de A. pehuenche con signos de depredación. Así, los salmónidos representan una barrera para la dispersión de las ranas, reduciendo la conectividad entre subpoblaciones y dentro de ellas entre arroyos A y B (tabla 3). Como se ha demostrado para otras especies de anfibios, la consecuencia es la disminución del intercambio genético o demográfico (e.g., Kacoliris et al., 2022; Velasco, 2018). Por lo tanto, para conservar las subpoblaciones se requiere asegurar su conectividad, tanto entre las secciones inferior y superior de los arroyos A impactados por la ruta, como dentro de las subpoblaciones entre los arroyos A y B, y entre las subpoblaciones conectadas a través del arroyo Pehuenche.

Las observaciones de campo sugieren que los individuos se distribuyen de manera agrupada a lo largo de los cursos de agua y vegas, no solo las larvas en las pozas, sino también los adultos a lo largo de los arroyos. Esto debe ser evaluado en la etapa reproductiva a inicios de la temporada y al final de ésta, cuando el caudal disminuye y algunos cauces se secan total o parcialmente, donde solo quedan pozas pequeñas con agua. Si este efecto es acentuado por la disminución de cobertura permanente de nieve en la cuenca del Río Grande (Aumassanne et al., 2019), es posible que más arroyos, que todavía mantienen agua hasta el final de la temporada, se sequen como ha ocurrido en los arroyos A3 y A4 de la población del Límite, aumentando así la fragmentación del hábitat. Si A4 no se hubiera secado, las 3 subpoblaciones (del Límite, Pichintur y Rial Rojas) estarían conectadas, formando una sola subpoblación (fig. 1).

Si bien gran parte de las amenazas han sido identificadas (Corbalán et al., 2010, 2023), la mayoría no han sido cuantificadas. Con base en las observaciones realizadas durante los muestreos en este estudio, se sistematizaron las amenazas para cada arroyo y cada subpoblación en el valle Pehuenche (tablas 2, 3). Como resultado de la priorización, las subpoblaciones del Límite y Rial Rojas se identifican como prioritarias para iniciar acciones concretas de conservación. Es posible que ambas sean fragmentos de una población mayor y que hayan estado unidas cuando el arroyo intermedio no estaba seco. En la del Límite se podría iniciar la mitigación de la depredación por salmónidos y reducir los efectos de la ruta. Es necesario continuar con el seguimiento y cuantificación de las amenazas, considerar las aún no evaluadas, tales como las que pueden estar generando las actividades turísticas, el vertido de sal en la ruta, crecidas extraordinarias y otras potenciales como el tendido de líneas de alta tensión, planificada desde el Maule (Chile) al río Diamante (San Rafael, Argentina).

El avance logrado en 20 años de estudios sobre la biología y conservación de este anfibio endémico de Argentina y Chile nos brinda herramientas para sostener acciones concretas de manejo que alivien alguna de las amenazas y que aseguren la viabilidad de las poblaciones a largo plazo. Se espera que un programa de monitoreo anual permita avanzar en el conocimiento de las tendencias poblacionales a largo plazo. Las subpoblaciones del valle Pehuenche son las mejor conocidas hasta el momento y han sufrido disminuciones, fragmentaciones y también extinciones locales. La priorización de su estado de conservación brinda herramientas para implementar acciones necesarias a corto plazo.

Agradecimientos 

Por la colaboración en el trabajo de campo, se agradece a estudiantes de la Tecnicatura en Conservación de la Naturaleza Sede Malargüe del IEF Núm. 9-016, especialmente a Julián Rodríguez, Armando Barros, Francisco Jofré y Pablo Lucero; también a estudiantes voluntarios y Graciela Ríos. A Karen Olate por la elaboración del mapa. Y a un revisor anónimo por sus aportes a la primera versión del manuscrito y a los dos revisores que realizaron aportes importantes para mejorar el manuscrito. La investigación se logró gracias al financiamiento del proyecto SIIP 06/M003 Resol. 3978/2022 UNCUYO y aportes personales de investigadoras y estudiantes.

Referencias

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